Edison de Freitas Cossignani Ferreira dos Santos
DIVERSIDADE BETA DOS PEIXES DE ÁGUA DOCE:
PADRÕES E PROCESSOS NAS BACIAS COSTEIRAS DA MATA ATLÂNTICA
Santo André - SP
2020
Edison de Freitas Cossignani Ferreira dos Santos
DIVERSIDADE BETA DOS PEIXES DE ÁGUA DOCE:
PADRÕES E PROCESSOS NAS BACIAS COSTEIRAS DA MATA ATLÂNTICA
Dissertação apresentada ao Programa de pós-graduação em Evolução e Diversidade da Universidade Federal do ABC, como requisito parcial à obtenção do título de Mestre em Evolução e Diversidade. Linha de pesquisa: Ecologia e Conservação.
Orientadora: Profa. Dra. Gislene Torrente Vilara Coorientador: Prof. Dr. Murilo Sversut Dias
Santo André - SP
2020
Dedico este trabalho ao meu avô Edison Ferreira dos Santos (in memoriam),
que me ensinou que as perguntas nos levam mais longe que as respostas.
AGRADECIMENTOS
Primeiramente agradeço à minha orientadora Dra. Gislene Torrente Vilara, por me ajudar a percorrer o caminho da ciência, dividindo seu conhecimento e dando conselhos, sempre com entusiasmo e alegria. Por você um dia ter decidido entrar em uma loja de aquários e ter, com esse simples gesto, mudado a minha vida e a de minha família. Durante este mestrado pensei muitas vezes em desistir da carreira acadêmica, mas você sempre dizia com confiança que eu iria continuar, mesmo eu lhe dizendo diversas vezes o contrário. Não sei se foi bola de cristal ou o quê, mas no momento em que escrevo estes agradecimentos não me vejo fazendo outra coisa.
Agradeço ao meu coorientador Dr. Murilo S. Dias por suas orientações e críticas minuciosas e precisas. Você, intencionalmente ou não, me provocou de uma forma que me lançou para fora da minha zona de conforto. Me obrigou de uma forma totalmente voluntária a trabalhar mais para melhorar meus conhecimentos e o resultado foi enorme. Eu precisava disso! Ainda, com você aprendi, e continuo aprendendo, muito sobre ecologia e redação científica.
Agradeço à minha esposa Jaqueline pelo seu amor incondicional e por sempre estar ao meu lado me apoiando em todos os momentos (todos!). Nos piores você estava lá, me dando força para continuar. Nos melhores você estava lá, comemorando junto comigo.
Agradeço à minha mãe por sempre me apoiar, não importe a decisão que eu tome você sempre está ao meu lado.
Agradeço ao meu filho Leonardo, que pode ainda não saber, mas será para sempre a luz da minha vida. Você é a razão de eu tentar ser uma pessoa melhor a cada dia.
Agradeço a todos os professores do Programa de Pós-Graduação em Evolução e Diversidade, em especial: Dr. Alberto Arab, Dra. Cibele Biondo, Dr. Fernando Z. Gibran, Dr. Gustavo M. Dias, Dr. Ricardo J. Sawaya e Dra. Simone de Freitas. Todos compartilharam seus conhecimentos e foram fundamentais na minha formação.
Agradeço ao Dr. Fábio C. Ferreira pela ajuda e orientação com a estatística e pelas breves conversas sobre Linux, R, Python, SQL e outras ferramentas tecnológicas.
Agradeço à Dra. Celine Jézéquel pela ajuda com os bancos de dados e o compartilhamento de seu conhecimento sobre QGIS.
Agradeço ao Dr. Jansen A. F. Zuanon e ao Dr. Ricardo J. Sawaya pelos apontamentos feitos durante a banca de qualificação. Graças a vocês este trabalho pode tomar o rumo que tomou.
Agradeço à Dra. Andrea T. Thomaz, ao Dr. Fernando Z. Gibran e ao Dr. Sérgio M. Q. Lima pelos apontamentos feitos durante a defesa deste trabalho. Graças a vocês pude entender melhor a importância desse trabalho e os temas que devem ser desenvolvidos no futuro.
Agradeço ao Dr. Gilberto N. Salvador pela revisão dos dados da bacia do rio Doce. Agradeço ao Fábio Matsui por ser um verdadeiro Bodhisattva da Terra e nunca desistir de mim. Muito da harmonia espiritual que tenho hoje devo a você, que me manteve conectado aos ensinamentos dos Budas.
Agradeço à Fernanda Timmermann por, literalmente, trazer de volta e manter a minha sanidade mental.
Agradeço à Alexandra Elbakyan pela sua luta por uma ciência acessível a todos. Agradeço à Universidade Federal do ABC pela oportunidade e à CAPES pelo financiamento que permitiu a minha dedicação exclusiva ao desenvolvimento deste mestrado.
“To know that we know what we know,
and that we do not know what we do not know, this is true knowledge.” Henry David Thoreau
RESUMO
Diversos fatores promovem diferenças nos padrões de distribuição e na composição de espécies de um determinado local. Fenômenos ocorridos no tempo geológico, como mudanças no nível do mar, podem ter resultado em isolamento populacional, reduzindo o fluxo gênico das populações resultando eventos de especiação e diversificação da ictiofauna, bem em processos de extinção. Da mesma forma, fatores ambientais exercem grande influência em comunidades de peixes de água doce. Nos últimos anos, esforços têm sido feitos para aumentar o conhecimento sobre a ictiofauna de água doce da Mata Atlântica, o que tem resultado na descrição de espécies e contribuído para a organização de um inventário mais completo sobre o bioma. Reunindo e organizando o conhecimento disperso sobre a presença e distribuição de espécies, a maioria realizado em escala local, foi construído o mais extenso banco de dados para os peixes estritamente de água doce da Mata Atlântica, resultando em informações para 484 espécies. Apesar do empenho de muitos cientistas, nenhum trabalho havia sido feito até então para avaliar os fatores que influenciam a diversidade beta destes organismos nas bacias costeiras da Mata Atlântica. Assim, a proposta deste trabalho foi mapear e identificar os processos que estão relacionados aos padrões de diversidade beta da ictiofauna das bacias costeiras da Mata Atlântica. Uma análise de agrupamentos foi aplicada para observar medidas de similaridade da ictiofauna entre as bacias agrupando-as por semelhança. A partir desses agrupamentos foram propostos e avaliados através de db-RDA quatro modelos, contendo variáveis potencialmente influentes que classificaram, por ordem de importância, os principais processos que explicam os padrões observados para essa ictiofauna. A diversidade beta dos peixes de água doce das bacias costeiras da Mata Atlântica se deve à substituição de espécies, havendo ínfima colaboração do aninhamento. Desta forma, foram encontrados três grandes grupos faunísticos, influenciados principalmente por fatores do clima atual. A influência da precipitação orográfica, causado pela presença de cadeias montanhosas próxima à costa, aliadas a uma alta taxa de precipitação, foi o fator que melhor explicou o padrão de distribuição da ictiofauna das bacias costeiras da Mata Atlântica na escala proposta.
ABSTRACT
Several factors promote the differentiation on patterns of distribution and in the species composition of an area. Geological time phenomena, such as changes in sea-level, might result in populational isolation, reducing the gene flow between populations, resulting in speciation events increasing the diversification of the ichthyofauna. Similarly, environmental factors have great influence in freshwater fishes’ communities. Over the last years efforts have been made seeking to increase knowledge about the freshwater fishes from the Atlantic Forest, resulting in the descriptions of species which contribute to the organization of a more comprehensive inventory about this biome. Compiling the disperse knowledge about the presence and distribution of species resulted in the largest database exclusively with Atlantic Forest species, with information for 484 species. Besides the effort of many researches, no work was done aiming to evaluate the patterns and drivers that influence the beta diversity of these organisms in the coastal watersheds of the Atlantic Forest. Thus, the proposal of this work is to identify the drivers related to the patterns of beta diversity of the strictly freshwater ichthyofauna of the coastal basins from the Atlantic Forest. A cluster analysis was done to observe the similarity between fishes’ communities, grouping them by similarity. The total beta diversity and the contribution of turnover and nestedness were verified. Four models, consisting in groups of factors, were proposed, and analyzed using db-RDA. The beta diversity of freshwater fish of the coastal basins from the Atlantic Forest is comprised mainly by the replacement of species with tiny contribution of nestedness. The studied ichthyofauna was divided in three distinct clusters. The main drivers to influence the patterns found was from climatic factors. The influence of the orographic precipitation, caused by the presence of mountain chains close to the coast allied with high precipitation levels, was the factor that best explained the distribution patterns of the freshwater fishes of the coastal basins from the Atlantic Forest.
SUMÁRIO
APRESENTAÇÃO...13
1. INTRODUÇÃO ...13
2. MATERIAIS E MÉTODOS...21
2.1. Banco de dados...21
2.2. Índice de diversidade beta...22
2.3. Obtenção de dados das variáveis independentes...23
2.3.1. Hipótese Eustática...26 2.3.2. Hipótese ambiental...26 2.3.3. Hipótese geográfica...27 2.3.4. Hipótese topográfica...27 2.4. Análise de dados...28 3. RESULTADOS...29 4. DISCUSSÃO...38 4.1. Inventário sistematizado...38
4.2. Padrões e processos de diversidade beta...40
REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS...45
ANEXO I – Lista de espécies...54
ANEXO II – Tabela de variáveis independentes...65
ANEXO III - Mapas de precipitação média, temperatura média, PET média, heterogeneidade topográfica e proporção de terreno até 5 metros de altitude...67
APRESENTAÇÃO
A produção deste trabalho contou com duas fases distintas, as quais considero de igual importância. A primeira consistiu na produção do primeiro estudo visando a sistematização do conhecimento acerca das espécies de peixes presentes na Mata Atlântica em uma escala de bioma. Parte do resultado deste trabalho, pois trata apenas das espécies estritamente dulcícolas, pode ser acessado através do Anexo I – Lista de espécies. A segunda fase deste estudo, que somente pode ser feita pela concretização da primeira, compreendeu revelar os padrões de diversidade beta das espécies de peixes estritamente dulcícolas das bacias costeiras da Mata Atlântica e entender os fatores determinantes de tais padrões.
O presente trabalho foi formatado de acordo com o guia de normalização de trabalhos acadêmicos da Universidade Federal do ABC.
1. INTRODUÇÃO
Entender como e por que as comunidades de organismos se organizam da maneira como são encontradas atualmente é uma indagação que sempre intrigou a ecologia. Comunidades ecológicas podem ser definidas como um conjunto de espécies que coocorrem no espaço e no tempo e que tem potencial de interação (MITTELBACH & SCHEMSKE, 2015). Diversos pesquisadores procuram formas de entender os padrões e processos que definem o conjunto de espécies de uma comunidade. De uma forma geral, tais processos têm sido entendidos como eventos de dispersão de espécies de um conjunto regional para outro, passando por filtros ambientais abióticos e bióticos que determinam quais espécies permanecerão com sucesso no novo local (MACARTHUR & WILSON, 1967; HUBBELL, 2001; LEIBOLD et al., 2004). Comunidades, portanto, não são conjuntos estáticos. Porém, os fatores e processos que a influenciam, mudam de acordo com as escalas de tempo e espaço consideradas. Fenômenos observados em uma pequena escala espacial ocorrem em uma pequena escala temporal, havendo, assim, grande contribuição de fatores locais, em especial interações inter e intraespecíficas. Conforme a escala considerada aumenta, é esperada uma maior influência de fatores regionais e históricos (WIENS, 1989). Ao considerar uma escala temporal geológica, é necessário ter em conta eventos de extinção e especiação, em especial aqueles ocorridos devido ao surgimento e desaparecimento de barreiras geográficas. A presença de tais obstáculos impede a continuidade do fluxo gênico entre populações, que, após passado certo período, acaba gerando espécies distintas. Tal processo é conhecido como especiação alopátrica (Figura 1) (MITTELBACH & SCHEMSKE, 2015). Outra forma de
especiação é a simpátrica, neste caso ocorre o aparecimento de espécies novas no mesmo local, havendo isolamento reprodutivo sem a necessidade de barreiras geográficas. Entretanto, tais eventos não são tão comuns quanto a especiação alopátrica e parapátrica (BOLNICK & FITZPATRICK, 2007). A forma de especiação por último citada, parapátrica, ocorre quando uma forte seleção divergente leva à especiação populações vizinhas causando o isolamento reprodutivo, apesar do fluxo gênico (GAVRILETS et al., 2000). Mittelbach e Schemske (2015) citam ainda a simpatria secundária, que ocorre quando um organismo de uma espécie acaba se dispersando para outro local onde originalmente não ocorria, mas não consegue se estabelecer.
Figura 1: Consequências de especiação alopátrica para assembleias locais. (A-D) ilustra o processo pelo qual as populações permanecem isoladas (A) e se tornam espécies separadas como uma consequência da divergência e adaptação de nicho em seus ambientes locais (B-D). (E-G) três mecanismos de atingir a simpatria secundária e as possíveis consequências da coexistência.
Fonte: Mittelbach & Schemske (2015).
Os processos de especiação e extinção modificam a composição de espécies nas comunidades. Quando se mede o quão heterogênea, em relação à composição e dominância
de espécies, é uma comunidade ou um conjunto de comunidades, tem-se a diversidade, que pode ser assim definida: diversidade alfa (α), riqueza de taxa em uma única localidade ou uma comunidade particular; diversidade beta (β), medida comparativa de dissimilaridade na composição entre comunidades; e diversidade gama (γ), a diversidade taxonômica de uma região (WHITTAKER, 1972; SEPKOSKI, 1988). A diversidade beta é uma medida de diferenciação entre a composição das comunidades, ou seja, ao comparar duas ou mais comunidades de uma região, um aumento na diversidade beta significa maior dissimilaridade das espécies presentes em ambos os locais (WHITTAKER, 1960; KOLEFF et al., 2003). Entender os mecanismos que geram os padrões de diversidade beta permite compreender a sobreposição de habitats das espécies nas assembleias locais, constituindo um elo entre diversidade alfa e gama. Dessa forma a diversidade beta revela mecanismos responsáveis pela manutenção, perda ou ganho de diversidade (SOCOLAR et al., 2016). Assim, conhecer a diversidade beta e entender os fatores que a influenciam é crucial para a ecologia (WHITTAKER, 1972; DIAS et al., 2014; OBERDORFF et al. 2019).
Uma abordagem para elucidar padrões de distribuição é desconstruir a diversidade beta em dois componentes: o turnover e o aninhamento, pois refletem fenômenos distintos e podem ser gerados por diferentes mecanismos (BASELGA, 2010; SVENNING et al., 2011; LEGENDRE, 2014). Aninhamento entre comunidades ocorre quando as espécies presentes em um local são um subconjunto de espécies de um outro, com maior riqueza de espécies (WRIGHT & REEVES, 1992; ULRICH & GOTELLI, 2007). Padrões de aninhamento podem ser gerados por filtros ambientais, especialmente em locais com gradientes espaciais curtos que vão de condições favoráveis para diversas espécies a ambientes marginais com apenas espécies com alta tolerância (GREVE et al., 2005). Dinâmicas históricas da expansão geográfica de espécies com elevadas taxas de especiação e reduzidas taxas de extinção (CARVAJAL-QUINTERO et al., 2019) também podem gerar padrões de aninhamento (SVENNING & SKOV, 2007; SVENNING et al., 2008). O aninhamento pode somente ser um padrão relevante em assembleias que derivam do mesmo conjunto de espécies (species pool). Por outro lado, o turnover considera a substituição de espécies diferentes de um local para outro. Diversos fatores contribuem para a diversidade dominada pelo turnover, notadamente características ambientais e históricas como, por exemplo, a estabilidade ambiental e eventos que promovam a especiação alopátrica (SVENNING et al., 2008; DOBROVOLSKI et al., 2012).
Fatores externos, como barreiras físicas e ambientais, restringem a movimentação dos organismos, o que pode limitar o fluxo gênico entre populações e favorecer episódios de especiação, ocorrendo, assim, aumento da diversidade local (TEDESCO et al., 2012; 2017a) e, consequentemente, maior dissimilaridade entre comunidades (APRIL et al., 2013; PEREIRA et al., 2013; DIAS et al., 2013). Aspectos abióticos, barreiras físicas e climáticas por exemplo, influenciam a formação de comunidades através da limitação de dispersão de indivíduos, agindo como um filtro ou uma hierarquia de filtros, selecionando organismos a partir de particularidades intrínseca dos indivíduos, como características fisiológicas e capacidade de dispersão (WEIHER & KEDDY, 1995; BELYEA & LANCASTER, 1999). Características ambientais e eventos geológicos, dentre eles variações no nível do mar, ocasionam a criação (e.g. maior incursão da cunha salina), e remoção (e.g. permitindo a conectividade com bacias adjacentes) de barreiras de dispersão, podendo alterar drasticamente a distribuição dos organismos no ambiente causando diferenças nas assembleias locais (LOVEJOY et al., 2006; DIAS et al., 2014). Variações eustáticas (variação global no nível do mar) modificam os limites de ocorrência de diversas espécies podendo causar contração ou expansão na distribuição de organismos previamente estabelecidos, podendo até mesmo causar extinções e/ou invasão de organismos até então excluídos localmente (BELYEA & LANCASTER, 1999; CARVAJAL-QUINTERO et al., 2019).
Ao contrário do que ocorre com organismos terrestres, peixes de água doce tem sua movimentação restrita dentro da bacia de drenagem, confinados pelo ambiente terrestre. Limitações individuais relacionadas às características do ecossistema ou eventos geológicos que geram mudanças na conectividade deste ambiente são fatores que podem restringir ainda mais a dispersão destes organismos (BENDA et al., 2004; COTE et al,.2009; DIAS et al., 2014; CARVAJAL-QUINTERO et al., 2019). Na escala de tempo geológico, as variações no nível do mar desempenharam importante papel na biogeografia de espécies de água doce costeiras e, durante a história do planeta, diversos movimentos eustáticos ocorreram e modificaram a conectividade nos rios costeiros no mundo todo (ROXO et al., 2012; 2014; DE BRUYN et al., 2013; PEREIRA et al., 2013; DIAS et al., 2014; TSCHÁ et al., 2017). No período Plioceno, a Terra era aproximadamente 3°C mais quente do que é atualmente. Nesta época as calotas polares eram menores e o nível do mar estava acima do atual, evento que permitiu a entrada do mar pela foz das bacias costeiras, com intensidade e frequências distintas de acordo com as características de cada bacia e, supostamente, diminuindo o tamanho da ilha de água doce (HUGUENY, 1989; RAVELO et al., 2004). Posteriormente,
após um período de gradual esfriamento do planeta até aproximadamente um milhão de anos atrás, já no período Pleistoceno, ciclos glaciais promoveram eventos de baixas de temperatura associados ao alto volume de gelo, conhecidos como máximos glaciais. A partir do início dos ciclos glaciais do Pleistoceno sete máximos glaciais ocorreram (SIDALL et al., 2003; RAVELO et al., 2004; RIBAS et al., 2012). Há aproximadamente 20 mil anos, durante o evento conhecido como o Último Máximo Glacial (UMG), houve um recuo de até 120 metros dos oceanos, expondo quilômetros do atual leito marinho da plataforma continental, fato que aumentou a conectividade dos rios e riachos, permitindo que bacias hoje desconexas fossem contínuas por determinado período (VORIS, 2000; ÂNGULO et al., 2006; THOMAZ & KNOWLES, 2018). De fato, um detalhamento sobre a batimetria da plataforma continental revelou bacias hidrográficas paleoconectadas explicando a composição atual das comunidades da ictiofauna em macroescala (DIAS et al., 2014; THOMAZ et al., 2015; THOMAZ & KNOWLES, 2018). Apesar da baixa do oceano durante o UMG, elevações de até 5 metros acima do nível atual do mar ocorreram na costa brasileira, há aproximadamente 5.000 anos, gerando o episódio conhecido como o Nível Máximo Holocênico (SUGUIO et al., 1985). Tal cenário favoreceu o efeito gargalo em espécies estritamente de água doce contribuindo para determinar a atual distribuição das espécies nos rios e riachos costeiros (TSCHÁ et al., 2017).
A conectividade dos cursos d’água é fortemente afetada pela heterogeneidade topográfica do terreno da bacia, que pode determinar a existência, ao longo dos cursos d’água, desde uma variedade e quantidade de obstáculos até o tamanho e declividade de cachoeiras e corredeiras, fatores limitantes na dispersão de diversas espécies de peixes (COBLENTZ & RIITERS, 2004; TORRENTE-VILARA et al., 2011) e processos de especiação (DIAS et al. 2013; OBERDORFF et al., 2019). A heterogeneidade topográfica sugere a extensão e intensidade das incursões marinhas nas bacias hidrográficas durante as variações eustáticas. Em caso de grandes planícies costeiras, baixa heterogeneidade topográfica nas partes baixas das bacias, é esperado que subidas do nível do mar diminuam a conectividade e a área disponível para peixes estritamente dulcícolas (MALAMUD-ROAM et al., 2007).
Variáveis ambientais como regime de chuvas, temperatura e evapotranspiração potencial (PET) influenciam a estrutura das comunidades de peixes (JACKSON et al., 2001; WIENS, 2002; TEDESCO et al., 2012; TISSEUIL et al., 2013). O regime de chuva afeta a vazão e a área inundada da bacia, podendo aumentar ou diminuir o espaço físico (i.e. a ilha de água doce) disponível à ocupação dos organismos dulcícolas. Em regiões estuarinas, o fluxo de água doce proveniente dos rios é determinante na expansão e retração da cunha salina, afetando a distribuição e abundância de peixes estenoalinos (DRINKWATER & FRANK,
1994; WHITFIELD & HARRISON, 2003; KASAI et al., 2010). Riachos de ordens menores (1ª a 3ª ordens), posicionados na parte mais alta da bacia, são trechos altamente dependentes de material alóctone, ou seja, dependem da entrada de recursos alimentares da terra firme (VANNOTE et al. 1980). As chuvas são, em grande parte, responsáveis pelo carregamento deste material (parte da produtividade primária das florestas, quando presentes) para os ambientes aquáticos (HUGUENY et al., 2010). A produtividade primária terrestre pode ser estimada pela PET (CURRIE, 1991). Assim, uma maior produtividade terrestre resulta em maior diversidade de recursos e estabilidade do sistema aquático, o que propicia um aumento do número potencial de nichos nestes ambientes. A PET tem uma associação positiva com o tamanho das populações, sendo assim, corpos d’água cujo entorno tenha maior produtividade primária podem ter maior resiliência das espécies a eventos de extinção (HUGUENY et al., 2010).
Em sua grande maioria, peixes são organismos ectotérmicos, e respondem à temperatura de forma similar a outras variáveis ambientais, sendo este o principal componente climático a afetar o metabolismo dos peixes dulcícolas (MAGNUSON et al.,1979; HUGUENY et al., 2010). O efeito da temperatura está relacionado com taxas de especiação ou extinção, processos evolutivos que contribuem para a diferenciação entre comunidades, gerando dissimilaridade entre bacias. E, de fato, a teoria metabólica da ecologia (BROWN et al, .2004) prediz, para organismos ectotérmicos, uma associação positiva entre a taxa de especiação e a temperatura ambiental (ALLEN et al. 2006). Em comparação aos organismos endotérmicos, os ectotérmicos são mais sensíveis a ambientes com baixa energia (BUCKLEY & JETZ, 2007) e, portanto, mais suscetíveis a processos de extinção (DOBROVOLSKI et al., 2012). A endotermia sugere maior resistência dos organismos frente às variações de temperatura e, consequentemente de sobreviver em ambientes com temperaturas mais baixas (ANGILLETTA, 2009).
Um importante fator que colabora com a quantidade de área disponível para a ictiofauna é a área de captação das bacias hidrográficas. Quanto maior a área, maior é a quantidade de água captada durante as chuvas, resultando em maiores vazões. Esta variável se mostrou um importante fator para a riqueza de espécies de peixes de água doce (HUGUENY, 1989), o que é condizente com a teoria de biogeografia de ilhas (MACARTHUR & WILSON, 1967). Hugueny e colaboladores (2011) mostraram que a área de uma bacia é um importante fator para a extinção de peixes dulcícolas. Estes pesquisadores sugerem que maiores áreas
permitem maiores populações e, portanto, maior resiliência a eventos que impactam negativamente as espécies.
Outro fator que promove a dissimilaridade entre comunidades é a distância geográfica. Da mesma forma que no ambiente terrestre, a distância geográfica é um fator importante para determinar conexões e, portanto, o grau de similaridade entre faunas em rios e riachos (HUGUENY, 1989; LANDEIRO et al., 2011). Trabalhos anteriores mostraram a existência de decaimento da similaridade entre comunidades conforme aumento da distância geográfica (HUGUENY & LÉVÊQUE, 1994; NEKOLA & WHITE, 2004; SOININEN et al., 2007), portanto, a distância geográfica é uma variável fundamental em modelos que avaliam a diversidade beta.
A Mata Atlântica brasileira é reconhecida pelo alto grau de endemismo de anfíbios, répteis, aves e mamíferos devido às dinâmicas geológicas ocorridas na região, principalmente soerguimento de cadeias montanhosas, sendo os rios e suas bacias hidrográficas agentes e produtos da evolução da paisagem Neotropical, que causou eventos vicariantes e especiação alopátrica (LUNDBERG et al., 1998). Este bioma é considerado um hotspot de biodiversidade e está entre os mais ameaçados do mundo (MYERS et al., 2000). Apesar de toda relevância deste bioma, ainda são raros trabalhos que demonstram os mecanismos, os padrões e os processos responsáveis pela distribuição de suas espécies de peixes (ABILLHOA et al., 2011; TSCHÁ et al., 2017). Até então, a ictiofauna dos riachos da Mata Atlântica havia sido avaliada contendo 269 espécies pertencentes a 89 gêneros e 21 famílias, sendo as ordens dominantes os Siluriformes, os Characiformes e os Cyprinodontiformes (MENEZES et al., 2007; ABILHOA et al., 2011). Os gêneros com maior representatividade até então eram Trichomycterus (família Trichomycteridae), com altas taxas de endemismo nas bacias costeiras (BARBOSA & COSTA 2010), Phalloceros (família Poecilidae) e Astyanax (família Characidae), este último gênero que, juntamente com Geophagus (família Cichlidae), aparentemente são um complexo de espécies nas bacias costeiras ainda a ser investigado. Cerca de 70% dos peixes de água doce deste bioma vivem em rios e riachos decorrentes das bacias de drenagens costeiras, isolados entre Cadeias Montanhosas e o oceano Atlântico (ALMEIDA & CARNEIRO 1998). Esforços vem sendo feitos para aumentar o conhecimento da ictiofauna dulcícola da Mata Atlântica nos últimos anos, resultando na descoberta de novas espécies e em listas de espécies para diversas bacias (BIRINDELLI et al., 2007; CETRA et al., 2009; 2010; 2012; TRINDADE et al., 2010; VARI et al., 2010; CAMELIER & ZANATA 2014; SANTOS et al., 2015). Estas iniciativas aumentaram o inventário tímido da ictiofauna para o bioma, e permitem a construção de um banco de dados com qualidade suficiente para
ser utilizado em trabalhos de macroecologia e biogeografia (e.g. DIAS et al., 2014). Ainda, as bacias hidrográficas da costa brasileira possuem características geomorfológicas peculiares configurando locais com aspectos distintos, apresentando grande heterogeneidade em características ambientais e geológicas. Tais aspectos sugerem um bom modelo para detectar os efeitos dessas variáveis nos padrões de distribuição da ictiofauna, pois havendo alta heterogeneidade entre diversos fatores nas unidades consideradas (bacias), é possível entender com maior clareza quais fatores regem os padrões de distribuição (MUEHE 1998).
Os efeitos da fragmentação dos ambientes e isolamento das populações podem ser observados em diversas comunidades de peixes ao redor do globo (TEDESCO et al., 2017a). Como discutido nos parágrafos anteriores, diversos fatores contribuem para o padrão observado da diversidade atual. Apesar da importância da Mata Atlântica para a biodiversidade global, nenhum trabalho foi feito detectando os principais determinantes de diversidade beta para a ictiofauna deste bioma. O presente trabalho analisa quais são os principais processos que promoveram, e tem mantido, a dissimilaridade da composição de espécies entre comunidades da ictiofauna da maioria das bacias costeiras brasileiras relacionadas à Mata Atlântica. Foram analisados os padrões de beta diversidade (diversidade total, aninhamento e turnover) buscando compreender se, na escala regional (i.e. riachos e rios costeiros da Mata Atlântica), a paleoconexão se mantém como o principal fator que explica a diversidade de peixes dulcícolas (DIAS et al., 2014). A costa brasileira não foi coberta por gelo no UMG e, portanto, eventos de extinção foram supostamente mais suaves do que em médias e altas latitudes (MOORE et al., 2000; DOBROVOLSKI et al., 2012). A estabilidade climática teria mantido um grande número de espécies de peixes nas bacias, favorecendo processos de endemismo e, portanto, o turnover de espécies (JANSSON, 2003). Entretanto, caso a conexão passada tenha exercido grande influência na composição de espécies das bacias atualmente desconexas, é esperado que comunidades paleoconectadas sejam reconhecidas como agrupamentos regidos pelo aninhamento, uma vez que as comunidades de menor riqueza deveriam ser um subgrupo das com maior número de espécies (BASELGA, 2010; LEGENDRE, 2014). Foi proposto, assim, quatro modelos (Tabela 1), associados às hipóteses eustática, ambiental, geográfica e topográfica, a fim de elucidar os principais determinantes de diversidade beta das comunidades de ictiofauna dulcícola do bioma.
Tabela 1: Síntese de hipóteses para a distribuição da ictiofauna de água doce em bacias costeiras da Mata Atlântica.
Fator Hipótese de
distribuição Predição Referências
Paleoconectividade Eustática Comunidades de peixes de bacias que foram conectadas no passado apresentam maior similaridade. COTE et al., 2009 DIAS et al., 2014 THOMAZ et al. 2015 TSCHÁ et al., 2017 CARVAJAL-QUINTERO et al., 2019
Climático Ambiental Maior poder de explicação para as variáveis desta categoria são responsáveis pela maior similaridade entre comunidades. JACKSON et al., 2001 WIENS, 2002 HUGUENY et al., 2010 TEDESCO et al., 2012 TISSEUIL et al., 2013
Distância Geográfica Bacias com menores
distâncias entre seus pontos médios possuem
comunidades de peixes mais similares.
HUGUENY E LÉVÊQUE, 1994
LANDEIRO et al., 2011
Geologia Topográfica A dissimilaridade da ictiofauna entre bacias varia de acordo com a
complexidade do terreno.
HUET, 1959
COBLENTZ & RIITERS, 2004
FERREIRA & PETRERE, 2009
2. MATERIAL E MÉTODOS
2.1. Banco de dados
O banco de dados utilizado neste trabalho foi construído utilizando a base de dados produzida por Tedesco e colaboradores (2017b) através da compilação de dados obtidos em artigos publicados em periódicos indexados e nos bancos de dados online SpeciesLink (Sistema de Informação Distribuído para Coleções Biológica: a Integração do Species Analyst e do SinBiota (FAPESP)), Global Diversity Information Facility (GBIF) e FishBase (FROESE & PAULY, 2019). Uma segunda base de dados foi construída a fim de atualizar e ampliar a primeira. Essa medida foi necessária, pois os dados utilizados por Tedesco e colaboradores (2017b) foram obtidos tendo em vista um trabalho em escala global, enquanto a segunda base de dados foi construída com foco nas bacias costeiras da Mata Atlântica, dessa forma um maior número de bacias na escala estudada pode ser considerada e os dados puderam ser atualizados, considerando que diversos estudos foram publicados desde então. O método de coleta dos dados foi o mesmo para ambas as bases de dados, sendo modificada a escala e, portanto, maior quantidade de bacias costeiras do bioma em questão pôde ser considerada (Figura 2). Obtivemos um banco de dados final derivado da junção destes dois
conjuntos. Foi, então, realizado um processo de refinamento dos dados que consistiu na exclusão de espécies exóticas, invasoras, diádromas e eurialinas. Bacias hidrográficas podem ser consideradas ilhas para peixes dulcícolas, então animais com alta tolerância a salinidade podem enviesar os resultados por terem a capacidade de colonizar novas bacias pelo estuário ou oceano, ignorando alguns dos determinantes propostos (SEPKOSKI & REX., 1974; HUGUENY & LÉVÊQUE, 1994; HUGUENY et al., 2010; DIAS et al., 2014). Subespécies e qualquer ocorrência não identificada em nível de espécie também foram desconsideradas (e.g. ocorrências com identificação apenas de gênero; com o nome específico abreviado para “sp.” ou quando há dúvida, fazendo uso das abreviações: aff, cf.). Todas as espécies restantes foram validadas de acordo com o Catalog of Fishes da California Academy of Sciences (TEDESCO et al., 2017b; FRICKE et al., 2019; FREITAS et al., 2020). Registros sem ou com coordenadas geográficas dúbias foram removidos. Os dados foram organizados em tabelas, construídas e editadas através do software Microsoft Excel (Excel v. 1908). Para o gerenciamento do banco de dados foi utilizada a plataforma open source SQLite (SQLite 3).
2.2. Índice de diversidade beta
Desde Whittaker (1960), dissimilaridades ecológicas têm sido usadas para medir a diversidade beta entre comunidades. De fato, diversos índices foram criados com esta proposta ao longo dos anos (KOLEFF et al., 2003; LEGENDRE & DE CÁCERES, 2013). Os índices de dissimilaridade de Jaccard e de Søresen são índices binários, sendo obtido através de valores de presença e ausência de espécies e podem ser decompostos em dois componentes, a substituição de espécies e o aninhamento (JACCARD, 1912; BASELGA, 2010; LEGENDRE 2014). Legendre (2014) encontrou grande semelhança nos resultados obtidos com os dois índices, mas afirma que Jaccard possui uma pequena vantagem devido à simplicidade de seu denominador, que nada mais é que a riqueza total. O índice de Jaccard é definido por:
onde “a” é o número de espécies compartilhadas entre duas comunidades, “b” é o número de espécies exclusivas do local com menor riqueza, “c” o número de espécies exclusivas do local com maior riqueza e a diversidade beta total (BASELGA, 2012).
A substituição de espécies refere-se ao fato de que espécies são substituídas ao longo de um gradiente. Esta substituição quando é analisada ao longo de um gradiente espacial e temporal é chamada de turnover (LEGENDRE, 2014). Tal variação na composição de
espécies é resultado da perda e ganho simultâneos de organismos devido aos filtros ambientais, competição, eventos históricos e/ou espaço (HUBBELL, 2001; LEPRIEUR et al., 2011). O outro componente do índice de Jaccard é a diferença de riqueza de espécies entre comunidades. Este elemento da diversidade beta refere-se ao fato de uma comunidade apresentar uma quantidade maior de organismos que outra. Pode ser associado à diversidade de nichos em diferentes localidades ao longo da área de estudo (LEGENDRE, 2014). Já o aninhamento é um tipo de padrão de diferença de riqueza, medindo o quanto o local de menor riqueza é um subconjunto do local de maior riqueza (BASELGA, 2012). Assim, pode-se considerar o seguinte:
onde é o componente de turnover e é o componente de aninhamento do índice de Jaccard (BASELGA, 2012).
Embora ambos os componentes, turnover e aninhamento contribuam para a dissimilaridade total de um local, não se deve esperar que sua contribuição seja proporcionalmente a mesma em áreas sujeitas a diferentes fatores ecológicos e históricos. O efeito das glaciações passadas, por exemplo, é um importante fator a influenciar os padrões de diversidade beta observados atualmente (BASELGA, 2010). É esperado uma maior contribuição do aninhamento em locais sujeitos à glaciação, enquanto em regiões de menor latitude este componente pode não apresentar a mesma relevância. Isto se deve às extinções provocadas pela cobertura de gelo em regiões de maior latitude e à maior estabilidade climática em regiões tropicais, representando centros de especiação e permitindo maior endemismo (JANSSON, 2003; DOBROVOLSKI et al., 2012, TEDESCO et al., 2012).
Com base nos dados do banco de dados, uma tabela de ocorrência de espécies por bacia foi criada e, a partir dela, foi compilada uma matriz de presença/ausência de espécies por bacia (60 linhas e 484 colunas) utilizando o ambiente R (R 3.6.1; R Core Team, 2019). Utilizando o pacote betapart (BASELGA & ORME 2012), através de uma abordagem de par-a-par, foi obtida a diversidade beta total do conjunto e a contribuição de suas decomposições (aninhamento e turnover). Três matrizes de distância contendo os valores de dissimilaridade entre bacias foi construída utilizando o índice de Jaccard, turnover e aninhamento. Estas matrizes serviram como variáveis dependentes nas análises estatísticas (LEGENDRE 2014).
2.3. Obtenção de dados das variáveis independentes
Para cada uma das quatro hipóteses propostas foi selecionado um grupo de variáveis com características relacionadas quanto ao tipo de fator ao qual pertencem (Tabela 2). As
variáveis foram selecionadas por terem sido demonstradas como importantes fatores que contribuem para a dissimilaridade entre comunidades de peixes dulcícolas pela literatura. Nenhuma variável foi atribuída a mais de uma hipótese.
Tabela 2: Variáveis independentes associadas às hipóteses aventadas.
Hipótese Variável Tipo de dado Referência
Eustática Conectividade Categórico (1/0) COTE et al., 2009; DIAS et al.,
2014; THOMAZ et al., 2015;
TSCHÁ et al., 2017;
CARVAJAL-QUINTERO et al., 2019.
Profundidade de conexão
Contínuo (m) DIAS et al., 2014.
Proporção de terreno até 5 metros de altura
Contínuo (%) SUNGUIO et al., 1985; ANGULO
et al., 2006.
Ambiental Temperatura média Contínuo (°C) JACKSON et al., 2001;
HUGUENY et al., 2010;
TEDESCO et al., 2012.
Precipitação média Contínuo (mm) JACKSON et al., 2001;
HUGUENY et al., 2010;
TEDESCO et al., 2012.
PET média Contínuo (mm) GUÉGAN et al., 1998; ZHAO et
al., 2006.
Geográfica Distância entre pontos
médios
Contínuo (km) HUGUENY & LÉVÊQUE, 1994;
GRÖNROOS et al., 2013.
Distância entre foz Contínuo (km) HUGUENY & LÉVÊQUE 1994,
LANDEIRO et al., 2011;
GRÖNROOS et al., 2013;
Área total Contínuo (km²) HUGUENY, 1989; TEDESCO et
al., 2012.
Topográfica Declividade Contínuo (° inclinação) HUET, 1959
Heterogeneidade topográfica
Contínuo (índice) COBLENTZ & RIITERS, 2004;
2.3.1. Hipótese eustática
Esta hipótese está relacionada à variação do nível do mar, mais especificamente à influência da conectividade passada sobre a diversidade beta das comunidades de bacias costeiras. Bacias costeiras que foram conectadas no passado tem uma fauna mais similar que aquelas sem paleoconexão (COTE et al., 2009; DIAS et al., 2014; THOMAZ et al., 2015; TSCHÁ et al., 2017). A fim de testar esta hipótese foram obtidas as bacias hidrográficas atuais através do software open source QGIS (QGIS 2.18), utilizando a extensão TauDEM (TARBOTON, 2005). A conectividade passada das bacias foi obtida através dos shapefiles disponibilizados por Thomaz e Knowles (2018). Estes pesquisadores disponibilizam as bacias de paleodrenagem e o curso dos rios das bacias costeiras brasileiras, permitindo construir uma matriz de paleoconectividade entre as bacias atuais. A partir destes arquivos e utilizando um Modelo de Elevação Digital com resolução de 30’, obtido através do Shuttle Radar Topography Mission (SRTM – srtm.csi.cgiar.org) foram obtidas as profundidades das conexões. Esta variável está relacionada ao tempo em que a conexão permaneceu disponível aos organismos, uma vez que conexões mais profundas tiveram um menor tempo de existência (DIAS et al., 2014). Estes dados foram compilados em uma matriz de distância contendo as profundidades de conexão entre as bacias. Ambas as matrizes resultantes, conectividade e profundidade de conexão, foram submetidas a uma Análise de Coordenadas Principais (PCoA) e os principais eixos resultantes foram utilizados nos modelos (BOCARD et al., 2011; LEGENDRE, 2014). A fim de testar a influência da intrusão marinha ocorrida no Nível Máximo Holocênico, foi obtida a proporção do terreno até 5 metros de altitude das bacias atuais. Para tal foi utilizado o software QGIS (QGIS 2.18) e o plugin Raster Pixel Count by ClassBreak.
2.3.2. Hipótese ambiental
A hipótese ambiental está baseada em trabalhos que mostram que fatores climáticos e relacionados à energia dos sistemas afetam as comunidades de peixes dulcícolas (GUÉGAN et al., 1998, JACKSON et al., 2001; ZHAO et al., 2006; HUGUENY et al., 2010; TEDESCO et al., 2012). Inicialmente dez fatores foram considerados para esta hipótese, dentre eles variáveis climáticas atuais e históricas (UMG). Foi então feito um escalonamento multidimensional não métrico (nMDS) para entender quais fatores melhor respondiam aos dados de diversidade ( ). O resultado desta análise mostrou que as médias dos fatores atuais são as melhores variáveis determinantes dos padrões de dissimilaridade para o modelo
de hipótese climático. Estes (temperatura, evapotranspiração potencial e precipitação), foram obtidos através de bases online. Arquivos de extensão .tif para temperatura e precipitação foram obtidos através do site WorldClim (http://www.worldclim.org/), para evapotranspiração potencial através do Consortium for Spatial Information (http://www.cgiar-csi.org). As médias dos valores para cada bacia destas variáveis foram obtidas utilizando o software QGIS (QGIS 3.4) através da ferramenta Estatística Zonal.
2.3.3. Hipótese geográfica
Diversos trabalhos demonstram que características geográficas, como distância entre bacias e área, são importantes fatores que contribuem para a alteração da composição da ictiofauna (HUGUENY 1989; HUGUENY & LÉVÊQUE, 1994; LANDEIRO et al., 2011; TEDESCO et al., 2012; GRÖNROOS et al., 2013). Comunidades situadas em locais com áreas semelhantes e mais próximas possuem conjuntos faunísticos mais similares. A fim de avaliar a influência da distância geográfica no padrão de diversidade beta da ictiofauna dulcícola, foram obtidas duas matrizes com as distâncias par a par entre as bacias, sendo mensurado os valores a partir dos pontos médios das bacias e a partir da foz. A medida estabelecida pelo ponto médio sugere maior atuação de fatores ambientais e topográficos, enquanto medidas a partir das fozes poderiam ser atribuídas às variações eustáticas. Ambas as matrizes foram submetidas a uma PCoA cujos eixos principais resultantes foram utilizados nos modelos (BOCARD et al., 2011; LEGENDRE, 2014). A área total das bacias também foi estimada. Para a obtenção de tais dados foi utilizado o software QGIS (QGIS 3.4).
2.3.4. Hipótese topográfica
A hipótese topográfica prediz que a topografia local é o principal fator a contribuir com a diversidade beta das bacias costeiras. Assim, a declividade média e heterogeneidade topográfica média de cada bacia foram estimadas utilizando a ferramenta Índice de Rugosidade do software QGIS (QGIS 3.4), a partir de um Modelo Digital de Elevação com resolução de 30’, obtido através do Shuttle Radar Topography Mission (SRTM – srtm.csi.cgiar.org) (HUET, 1959; RILEY et al., 1999; COBLENTZ & RIITERS, 2004;
2.4. Análise de dados
A fim de obter um panorama geral dos dados, uma análise exploratória foi realizada utilizando linguagem SQL. Esta investigação permitiu a obtenção do número total de espécies, gêneros, famílias, ordens e quantidade de espécies endêmicas, permitindo uma visão geral sobre os dados. Como medida para detectar a robustez da base de dados utilizada para analisar os padrões e determinantes que podem explicar a diversidade beta da ictiofauna das bacias costeiras da Mata Atlântica testamos a riqueza de espécies em função da área da bacia, indo de encontro à teoria de biogeografia de ilhas (MACARTHUR & WILSON 1967). Para tal foi feita uma regressão da riqueza de espécies em função da área da bacia hidrográfica aplicando transformação logarítmica dos dados. Uma análise de agrupamentos, utilizando o método de Ward e distância euclidiana, foi realizada para observar a formação de agrupamentos faunísticos com maior similaridade entre bacias, buscando maior compreensão das relações de similaridade da fauna entre as diferentes bacias (BLASHFIELD, 1976). O método de mínima variância de Ward (1963) foi utilizado, pois maximiza a homogeneidade dentro dos grupos, minimizando a soma dos quadrados.
A fim de verificar a existência e extensão de autocorrelação espacial para os dados de diversidade beta total, foi executado um correlograma de Mantel utilizando a correção de Bonferroni para múltiplos testes (BOCARD & LEGENDRE, 2012).
A existência de colinearidade entre as variáveis independentes foi verificada utilizando o Fator de Inflação da Variância (VIF), sendo considerada colinearidade significativa um valor acima de 10 (MANSFIELD & HELMS, 1982; LOGAN, 2010). A análise do Fator de Inflação da Variância revelou alta correlação entre apenas quatro variáveis: distância entre pontos médios e distância entre foz; e heterogeneidade topográfica e declividade média. Foram mantidas, então, a distância entre foz no modelo da hipótese geográfica e a heterogeneidade topográfica no modelo hipótese topográfica.
Posteriormente, as matrizes de dissimilaridade (𝛽jac, 𝛽jtu, 𝛽jne) foram utilizadas como variáveis dependentes em função do conjunto de variáveis independentes referentes às hipóteses aventadas (Tabela 2). O poder de explicação destes modelos foi testado pela aplicação da Análise de Redundância Baseada em Distância (db-RDA) (LEGENDRE & ANDERSON, 1999; LEGENDRE & GALLAGHER, 2001; LEGENDRE, 2014). Como resultado da análise de agrupamentos, um novo potencial determinante para similaridade da ictiofauna surgiu: a presença de cadeias montanhosas paralelas e próximas à costa na região de cabeceiras dos conjuntos de bacias. Assim, foi medida a distância da foz até uma altitude
de 600 metros utilizando o QGIS (QGIS 3.4) (Figura 3) para determinar se a distância da foz até as cadeias de montanhas poderia ser um determinante importante na diversidade beta de peixes de água doce. Um novo modelo, a partir do resultado que emergiu da primeira análise, foi proposto e avaliado para a hipótese geológica. Este modelo advém da adição desta variável ao modelo de hipótese geológica acima descrito. Tal fator está relacionado à presença do fenômeno de precipitação orográfica em determinadas regiões da Mata Atlântica (MILANESI, 2007).
Figura 3: Cadeias montanhosas próximas à costa.
Fonte: Thomaz & Knowles 2018
3. RESULTADOS
O banco de dados final contou com a presença de 484 espécies em 60 bacias hidrográficas costeiras da Mata Atlântica (Figura 4) obtidas em 1168 sítios de amostragem. O número de espécies encontradas exclusivamente em uma única bacia foi de 224, equivalente a
aproximadamente 46% do total de espécies. Estas espécies, entretanto, não podem ser consideradas endêmicas pois o banco de dados utilizado não permite tal afirmação. Por exemplo, encontramos dados de Acestrorhyncus pantaneiro Menezes, 1992 somente para a bacia costeira do rio Jacuí. No entanto, é sabido que esta espécie ocorre também na bacia do rio Uruguai, não considerado neste estudo, gerando um falso endemismo (ZANIBONI FILHO et al., 2004). Apenas Mimagoniates microlepis (Steindachner, 1877) e Hoplias malabaricus (Bloch, 1794) estão presentes em mais da metade das bacias costeiras consideradas para esse estudo.
Figura 4: Quantidade de espécies encontradas para cada uma das 7 ordens presentes nas bacias costeiras da Mata-Atlântica.
A área da bacia está positivamente correlacionada com a riqueza de espécies (R² = 0,46; p < 0,001) (Figura 5a). A organização das bacias estudadas por classes de área
mostrou uma distribuição log-normal, tendo grande quantidade de bacias com pequenas áreas e poucas bacias grandes (Figura 5b). Encontramos uma autocorrelação espacial significativa e positiva na diversidade beta total ( ) até distâncias de aproximadamente 400 quilômetros. A partir de aproximadamente 600 km de distância a autocorrelação espacial se torna significativa, porém negativa. Não encontramos autocorrelação espacial significativa em distâncias superiores a 2000 quilômetros (Figura 5c).
A diversidade total de peixes de água doce nas bacias costeiras da Mata Atlântica ( = 0,902; d.p. = 0,142; n = 60 bacias) possui como principal componente o turnover ( = 0,879; d.p. = 0,181), com ínfima contribuição do aninhamento ( = 0,095; d.p. = 0,148). O padrão obtido para a diversidade beta total, de acordo com a análise de agrupamentos baseada em , foi de quatro grandes blocos, enquanto o turnover apresentou três grupos, aqui nomeados Norte, Centro e Sul. Desconstruir o padrão de dissimilaridade total em turnover ( e aninhamento ) deixou claro que estes dois componentes exibem padrões espaciais distintos. O turnover espacial afetou fortemente o padrão de diversidade beta total, como pode ser visto pela similaridade dos agrupamentos formados por e (Figura 6 e 7).
Figura 5: a) Resultado da regressão entre a riqueza de espécies encontrada com a área de cada bacia costeira; b) histograma mostrando a distribuição das bacias em classes de área; c) correlograma de Mantel mostrando correlação espacial (Mantel r) para a diversidade beta total ( ) das comunidades de peixes de água doce. Os quadrados pretos indicam autocorrelação espacial significativa após correção de Bonferroni para múltiplos testes (α = 0,05, 999 permutações).
b) a)
Figura 6: Distribuição geográfica de agrupamentos derivados de análise de grupamentos (Método de Ward) da composição de espécies para peixes dulcícolas das bacias costeiras da Mata Atlântica utilizando matriz de dissimilaridade considerando: a) diversidade beta total (Dissimilaridade de Jaccard, , i.e. turnover e aninhamento somados); b) turnover espacial ( ).
a)
Usando db-RDAs para analisar os principais fatores a determinarem os padrões observados de diversidade beta, encontramos uma maior relevância dos fatores descritores da hipótese ambiental, com 16,83% (p < 0,001) de explicação da variação encontrada (Figura 8), em comparação aos fatores eustáticos (6,88%; p = 0,988), aos fatores geográficos (9,34%; p < 0,001), ao fator topográfico (7,38%; p < 0,001) e ao fator topográfico com distância de cadeias montanhosas em relação à costa (11,27%; p < 0,001). A precipitação, descritor da hipótese ambiental, foi o principal fator responsável pelos padrões de diversidade beta observados (Tabela 3). Os demais fatores descritores da hipótese ambiental também mostraram considerável relevância. Dentre os fatores descritores da hipótese geográfica, a distância foi aquela que mais colaborou para os padrões observados, seguida pela área. Os descritores da hipótese eustática relacionados à variação do nível do mar, foram os que apresentaram pior poder de explicação para a dissimilaridade na composição de espécies das comunidades de peixes dulcícolas das bacias costeiras da Mata Atlântica. Dentro da hipótese eustática, a variável descritora que apresentou melhor desempenho foi a proporção de terreno até 5 metros, ou seja, a intrusão marinha durante o Máximo Holocênico, foi mais significativa para os padrões de diversidade beta da fauna analisada do que as paleoconexões.
Figura 7: Resultado do agrupamento para as 60 bacias estudadas utilizando o método de Ward e: a) dissimilaridade de Jaccard ( ); b) turnover espacial ( ).
Grupo Sul Grupo Norte Grupo Centro b)
Figura 8: Resultados db-RDAs utilizando turnover (𝛽jtu) para: a) modelo de hipótese eustática (conectividade passada (CON1 + CON2), proporção de terreno até 5 metros de altitude (TER), profundidade da conexão passada (PRO1 + PRO2)); b) modelo de hipótese ambiental (precipitação média (PRE), temperatura média (TEM), evapotranspiração média (PET)); c) modelo de hipótese geográfica (área (ARE), distância entre foz (DIS1 + DIS2)); d) modelo hipótese topográfica (heterogeneidade topográfica (HET) e distância de cadeias montanhosas (DIM)).
a) b)
Tabela 3: Resultados das análises de db-RDA (escores e variância explicada) para os quatro modelos inicialmente propostos e o modelo com a presença/ausência de cadeias de montanhas.
Modelo hipótese eustática (6,88%)
db-RDA1 db-RDA2 db-RDA3
Conectividade 1 -0,1074 0,9428 0,1430
Conectividade 2 -0,0766 0,1391 0,2249
Terreno até 5 metros -0,9444 -0,3158 0,0238
Profundidade de conexão 1 -0,0769 0,1792 0,1883
Profundidade de conexão 2 -0,1392 -0,0433 0,7912
Variância explicada (%) 33,50 24,24 18,14
Variância acumulada (%) 33,50 57,74 75,88
Modelo hipótese ambiental (16,83%)
db-RDA1 db-RDA2 db-RDA3
Temperatura média 0,7836 0,5326 0,3196
Precipitação média -0,9169 0,3943 0,0614
PET média 0.8375 -0,0488 0,5442
Variância explicada (%) 53,97 30,61 15,42
Variância acumulada (%) 53,97 84,58 100
Modelo hipótese geográfica (9,34%)
db-RDA1 db-RDA2 db-RDA3
Distância entre foz 1 0,9206 -0,0656 0,3850
Distância entre foz 2 0,2406 -0,0817 -0,9674
Área total 0,1978 -0,9596 0,2000
Variância explicada (%) 63,52 24,49 11,99
Variância acumulada (%) 63,52 88,01 100
Modelo hipótese topográfica (7,38%) db-RDA1
Heterogeneidade topográfica
média -1
Variância explicada (%) 100
Variância acumulada (%) 100
Modelo hipótese topográfica c/ DIM (11,27%)
db-RDA1 db-RDA2 Heterogeneidade topográfica média -0,8859 -0,4639 Cadeia de montanhas 0,9079 -0,4192 Variância explicada (%) 77,14 22,86 Variância acumulada (%) 77,14 100
4. DISCUSSÃO
O resultado deste trabalho se deve à sistematização do conhecimento acerca dos peixes de água doce das bacias costeiras da Mata Atlântica. Um grande banco de dados foi construído, podendo servir a futuros trabalhos em diferentes áreas das ciências biológicas e gestão de recursos ambientais. Com uma população cada vez maior nos grandes centros e com o fantasma das mudanças climáticas antrópicas cada vez mais presente, a preservação e boa gestão dos recursos hídricos se tornaram cada vez mais necessários. Para que isso ocorra, é necessário conhecer e preservar a fauna aquática que habita os rios e riachos. Os dados trabalhados permitiram identificar os principais determinantes de diversidade beta para esta ictiofauna. Foram encontrados três grandes grupos formando um padrão de similaridade faunística ao longo de um gradiente latitudinal. Os principais fatores a influenciar tais padrões estão relacionados ao clima atual e à topografia das bacias analisadas.
4.1. Inventário sistematizado
O resultado primário deste trabalho foi decorrente da construção do maior conjunto conhecido sobre a presença e distribuição de espécies da ictiofauna para a Mata Atlântica, mesmo tendo concentrado esforços apenas nas bacias costeiras do bioma. As principais referências para a ictiofauna da Mata Atlântica, registram 269 espécies de 6 ordens distintas, no entanto não se restringem a animais dulcícolas, portanto, considerando também peixes marinhos e estuarinos (MENEZES et al. 2007; ABILHOA et al, 2011). Os esforços de sistematização, limitado a organizar os dados já publicados sobre essa ictiofauna, resultaram em um relevante acréscimo de espécies e uma ordem, Atheriniformes, ao conhecimento sistematizado acerca da ictiofauna do bioma. A quantidade de espécies por ordem se manteve no padrão esperado para a ictiofauna neotropical (ALBERT et al., 2011) e de acordo com resultados obtidos em trabalhos anteriores, sendo as ordens dominantes Siluriformes e Characiformes (BARTON, 2007; ABILHOA et al., 2011). Apesar de considerar que esforços futuros, a fim de refinar a lista de espécies apresentadas no Anexo I, sejam necessários, é possível afirmar, com base na relação espécie-área, que os dados obtidos constituem uma base de dados adequada para testar as hipóteses propostas nesse estudo (EADIE et al., 1986; HUGUENY, 1989; HUGUENY et al., 2010).
Workshops com especialistas das subrregiões abrangidas pelo presente trabalho poderão ajudar em um maior refinamento taxonômico, incremento, bem como atualizações temporais dessa lista de espécies. De fato, bases de dados online podem apresentar vieses e
erros que precisam ser minimizados (HORTAL et al., 2015), mas tem se mostrado extremamente eficiente em escalas amplas, permitindo detectar padrões e processos de forma assertiva e contribuindo na discussão sobre conservação de biomas (OBERDORFF et al., 2019; JÉZÉQUÉL et al., 2020). Recentemente, Freitas e colaboradores (2020) elaboraram um estudo onde mostraram que aproximadamente 80% das informações taxonômicas obtidas em bases de dados online eram corretas e atualizadas. A maioria das incorreções encontradas foram atribuídas a dados de nomenclatura desatualizada, sinônimos e espécies incertas. Este tipo de erro foi minimizado em nosso banco de dados ao realizarmos a validação dos dados de acordo com o Catalog of Fishes da California Academy of Science (FRICKE et al., 2019).
Uma análise das espécies presentes no banco de dados (Anexo I) permite a caracterização da fauna dos diferentes grupos de bacias. Poucas são as espécies comuns aos três grupos detectados pela análise de agrupamentos, 21 espécies no total. De fato, há uma grande quantidade de espécies exclusivas a nível de bacia quanto em cada grupo ictiofaunístico, o que caracteriza a grande contribuição observada do componente de turnover da diversidade beta. Entretanto foi constatado exclusividade de taxa elevados (gênero, família e ordem) a determinados grupos. Notadamente, a presença de peixes da ordem Atheriniformes (quatro espécies) foi restrita apenas ao grupo Sul. As espécies encontradas pertencem ao gênero Odontesthes, Evermann & Kendall, 1906, popularmente conhecidas como peixes-rei, e possui organismos que vivem em rios, lagoas e região costeira do sul América do Sul (WHITE, 1985), entretanto consideramos apenas as espécies estritamente dulcícolas. Ao nível de família foram encontradas as seguintes exclusividades no grupo Sul, Acestrorhynchidae, Acestrorhynchus pantaneiro Menezes, 1992, Aspredinidae, Bunocephalus erondinae Cardoso, 2010 e Anablepidae, duas espécies do gênero Jenynsia Günther, 1866. Com exceção de Jenynsia unitaenia Ghedotti & Weitzman, 1995, estas espécies habitam também a bacia do rio da Prata (OYAKAWA, 1996; GHEDOTTI, 1998; CARDOSO, 2010; WINGERT et al., 2017). É importante notar a presença de um grande sistema lagunar (Lagoa dos Patos) na foz de quatro (Capivari, Gravataí, Jacuí e Sinos) das dez bacias costeiras do grupo Sul. Tal sistema apresenta uma conexão passada com a segunda maior bacia hidrográfica do continente, a bacia do rio da Prata (THOMAZ & KNOWLES, 2018), o que pode justificar a presença destas espécies nos rios e riachos costeiros. Observando estas características da fauna, foi aventada a hipótese de que as grandes bacias, do rio da Prata ao Sul, e do rio São Francisco ao Norte, respectivamente segunda e quarta maiores bacias em área da América do Sul (WOLF et al., 1999), além dos determinantes identificados neste trabalho, podem influenciar significativamente a composição de espécies dos grupos Sul e Norte. Com relação
ao grupo Centro, é considerável a diversidade de espécies de Characidium Reihardt, 1867. Este gênero apresenta espécies cujo habitat é caracterizado por locais de fluxo intenso de água e corredeiras e podem ter encontrado neste grupo um local com maior disponibilidade de habitat, uma vez que a heterogeneidade topográfica é maior nas bacias do Centro.
4.2. Padrões e processos de diversidade beta
O presente estudo fornece a primeira análise dos padrões de diversidade beta dos peixes de água doce da Mata Atlântica em escala abrangente, bem como a contribuição dos componentes de turnover e aninhamento na construção dos valores de dissimilaridade encontrados. Os padrões de diversidade beta identificados refletem principalmente a alta substituição de espécies ao longo do gradiente latitudinal, refletida em grande contribuição do turnover, com o aninhamento podendo ser considerado como um ruído decorrente da diferença de riquez6a entre as comunidades (LEGENDRE, 2014). Pode-se dividir a ictiofauna dulcícola das bacias costeiras da Mata Atlântica em três grandes blocos: Norte, Centro e Sul.
Dentre os fatores ambientais, aqueles que mais contribuíram para o padrão observado, destaque pode ser dado à precipitação, pois é a variável mais relevante. Altos níveis de precipitação indicam maior fluxo de água nos corpos d’água, refletindo em uma maior área disponível para os organismos dulcícolas e maior heterogeneidade ambiental (GUÉGAN et al., 1998; ROE et al., 2002). A alta precipitação, aliada à presença de cadeias montanhosas próximas e paralela à costa, foi responsável pela formação do grupo Centro. Este conjunto de bacias apresentam os maiores índices de pluviosidade média (entre 1.582 e 2.842 mm/ano) e as maiores heterogeneidades topográficas (entre 260,66 e 435,13) encontradas. Tal resultado sugere que um importante fator, que não tem sido muito explorado nos estudos de ecologia de comunidades de peixes, pode determinar a diversidade beta da fauna aquática dulcícola, o efeito orográfico. Regiões sujeitas ao efeito da precipitação orográfica apresentam chuvas concentradas em regiões de cabeceiras, enquanto áreas sem a influência acentuada da topografia exibem chuvas espaçadas ao longo da bacia hidrográfica (ROE et al., 2002; ROE, 2005). Os ventos húmidos que sopram na direção mar-continente encontram as cadeias de montanhas e sofrem resfriamento, havendo aumento na precipitação local (ROE et al., 2002; ROE, 2005; MILANESI, 2007; PELLEGATTI & GALVANI, 2010). Tal efeito influencia na quantidade de chuvas recebida nas regiões de cabeceiras, que nestas bacias estão nos topos de serra, havendo maior vazão nestes locais ao comparamos com bacias sem ou com o efeito orográfico minimizado. Chuvas derivadas de processos orográficos alteram o formato físico
dos rios, além de proporcionarem um maior fluxo de água nas regiões de cabeceiras, o que aumenta a área disponível para a ictiofauna e a heterogeneidade ambiental, afetando a diversidade beta (ROE et al., 2002; ASTORGA et al., 2014). Ainda, os rios e riachos do grupo Centro recebem frequentemente trombas d’água provenientes do acúmulo de água de chuvas devido ao efeito orográfico, o que contribuiria para aumentar o fluxo repentinamente, carreando espécies para a parte baixa do sistema. Ao longo do tempo, tais eventos, associados à pequena área destas bacias, teriam contribuído para promover extinções, resultando em uma fauna depauperada e homogênea em toda extensão desse bloco (PEARSONS et al., 1992).
Temperatura e evapotranspiração potencial (PET) também foram identificados como importantes determinantes de diversidade beta. Estes resultados condizem com a Teoria Metabólica da Ecologia proposta por Brown e colaboradores (2004), sendo observado um aumento da diversidade beta com o aumento da temperatura média e PET média. A temperatura afeta o metabolismo individual e está associada positivamente com taxas de especiação. Maiores taxas metabólicas aumentam as taxas de mutação, o que resulta em uma maior velocidade de divergência das espécies (ALLEN et al., 2006). Já a evapotranspiração potencial se traduz na quantidade de energia disponível no sistema. A hipótese espécie-energia de Wright (1983) prediz uma correlação positiva entre riqueza de espécies e a espécie-energia do sistema. Uma área com mais recursos é capaz de suportar uma densidade maior de populações animais do que outro local com a mesma disponibilidade espacial, mas com energia menos abundante, resultando em menores taxas de extinção e maior riqueza de espécies em área com maior disponibilidade energética. Esse fator, associado à grande fragmentação do ambiente de rios e riachos favorece episódios de especiação alopátrica, aumentando assim o turnover e, consequentemente, a diversidade beta.
O turnover dos peixes dulcícolas das bacias costeiras da Mata Atlântica é notadamente afetado por fatores climáticos atuais, no entanto outros determinantes se mostraram relevantes para os padrões observados. Dentre todas as variáveis do modelo de hipótese eustática estudadas, a proporção de terreno até 5 metros de altura foi a que se mostrou mais relevante. Este resultado representa a importância que o Nível Máximo Holocênico teve na alteração da composição da ictiofauna costeira da Mata Atlântica. Este evento diminuiu a área e a conectividade atual das bacias e pode ter afetado a consolidação da fauna de maior porte, em rios de maior ordem, que habitam áreas mais baixas das bacias e, portanto, passíveis a uma maior influência das variações do nível do mar.
Considerando a baixa capacidade de dispersão dos peixes estritamente de água doce, é esperado a influência de eventos históricos nos padrões de diversidade desta fauna
