Levantamento de Sarcophaginae (Insecta, Diptera, Sarcophagidae) em fragmentos da Caatinga e da Mata Atlântica e lista de espécies para a subfamília no Brasil

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UNIVERSIDADE ESTADUAL DE CAMPINAS

INSTITUTO DE BIOLOGIA

MARIA LÍGIA PASETO

LEVANTAMENTO DE SARCOPHAGINAE (INSECTA,DIPTERA,SARCOPHAGIDAE) EM FRAGMENTOS

DA CAATINGA E DA MATA ATLÂNTICA E LISTA DE ESPÉCIES PARA A SUBFAMÍLIA NO BRASIL

Campinas – SP 2018

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MARIA LÍGIA PASETO

LEVANTAMENTO DE SARCOPHAGINAE (INSECTA,DIPTERA,SARCOPHAGIDAE) EM FRAGMENTOS

DA CAATINGA E DA MATA ATLÂNTICA E LISTA DE ESPÉCIES PARA A SUBFAMÍLIA NO BRASIL

Tese apresentada ao Instituto de Biologia da Universidade Estadual de Campinas como parte dos requisitos exigidos para a obtenção do título de Doutora em Biologia Animal, na área de concentração em Biodiversidade Animal.

Orientador: Prof. Dr. Arício Xavier Linhares

Coorientador: Profª. Drª. Patricia Jacqueline Thyssen

Campinas – SP 2018 Este arquivo digital corresponde à

versão final da tese defendida pela aluna Maria Lígia Paseto e orientada pelo Prof. Dr. Arício Xavier Linhares.

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Campinas, 22 de março de 2018.

COMISSÃO EXAMINADORA

Dr. Arício Xavier Linhares

Dra. Carolina Reigada Montoya

Dra. Cátia Antunes de Mello Patiu

Dr. Carlos Eduardo Almeida

Dr. Wesley Augusto Conde Godoy

Os membros da Comissão Examinadora acima assinaram a Ata de Defesa, que se encontra no processo de vida acadêmica da aluna.

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Às pessoas que ainda desconhecem o maravilhoso mundo dos insetos.

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AGRADECIMENTOS

À minha família que sempre esteve comigo nos bons e maus momentos. Obrigada Luís, Graça e KK por me aguentarem e embarcarem nas minhas loucuras. À minha avó Thereza por me abrigar por três anos e ser minha companheira de Campinas! Ao meu avô Odilo que também esteve presente sempre perguntando “O que você tanto faz na Unicamp?” e infelizmente nos deixou antes da neta virar doutora.

Ao Renê, meu companheiro oficial da vida! Agora só falta o relatório do pós-doc para corrigir e zerarmos juntos a minha formação acadêmica! Obrigada Emílio, Mercedes, Melina, Letícia e Clarissa por estarem sempre presentes, principalmente nos finais de semana!

Aos amigos que sempre torceram por mim seja da cidade que for. Aos colegas de laboratório pela companhia e disponibilidade em ajudar sempre! Obrigada a cada um que me ajudou nas coletas, aos brigadistas e funcionários das unidades de conservação da Bahia, principalmente de Palmeiras e Paulo Afonso, que me acompanhou e zelou para que nada acontecesse com a equipe em campo.

Frango (Fábio), obrigada pela amizade e companhia nestes longos anos. Seria muito mais difícil sem suas piadas sem graças, bagunças, convites para os eventos imperdíveis e as promessas de prêmios incríveis. Obrigada principalmente por me apresentar a vida canina - Tica e Escobar agradecem também!

Aos ex-alunos do laboratório, Carioca (Daniel), Doutora (Carina) e Qualy (Marcela),

saibam que os dias foram mais tranquilos e engraçados com vocês no WhatsApp®.

Ao Prof. Dr. Arício Xavier Linhares pela orientação e disponibilidade desde 2009. Obrigada pelos momentos de procrastinação no laboratório e por todas as receitas maravilhosas feitas para nós!

À Profª. Drª. Patricia Jacqueline Thyssen pela coorientação, suporte oferecido principalmente na execução da parte prática do projeto e nos trâmites finais do doutorado.

À Profª. Drª. Cátia Antunes de Mello Patiu por todo auxílio dado na identificação das espécies de Sarcophagidae desde a monografia até o doutorado. Obrigada por sempre estar tão presente nos meus trabalhos mesmo que distante fisicamente. Sinto-me honrada em te conhecer e saber como é apaixonada pelo que faz.

Aos membros das bancas de qualificação, exame-prévio e defesa por terem aceitado o convite para participar de cada etapa de avaliação. Obrigada por disponibilizarem um tempo para ler a tese, deixando contribuições válidas para melhorar o trabalho desenvolvido.

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Aos funcionários e alunos do Departamento de Biologia Animal que de alguma forma fizeram parte da rotina de trabalho. Obrigada principalmente à D. Tacilda, ao Nilson e ao ex-funcionário João pelo companheirismo, conversas no dia-a-dia e qualquer outra ajuda oferecida.

À Universidade Estadual de Campinas (UNICAMP) por ter aberto as portas em 2012 para que eu pudesse ingressar na pós-graduação e por oferecer toda infraestrutura e os instrumentos de trabalho para desenvolvimento dos projetos.

Por fim, agradeço ao Programa de Pós-Graduação em Biologia Animal e à Coordenação de Aperfeiçoamento de Pessoal de Nível Superior (Capes) pelo apoio financeiro concedido nestes quatro anos.

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RESUMO

Há mais de 3.000 espécies de Sarcophagidae (Insecta, Diptera, Oestroidea) descritas mundialmente e destas, mais de 800 estão presentes na região Neotropical. Estima-se que no Brasil exista a maior diversidade de Sarcophaginae, uma dentre as três subfamílias. Essas moscas são comumente associadas às áreas médica, veterinária, ecológica e forense devido à variedade de hábitos alimentares e comportamentais relatados tais como o comensalismo, a coprofagia, o parasitismo, o parasitoidismo e a saprofagia. Além do conhecimento acerca das espécies que ocorrem em uma determinada região, é importante obter informações das condições locais que contribuem para a ocorrência e manutenção desta fauna. Por essa razão, neste estudo objetivou-se inventariar a riqueza de Sarcophaginae em fragmentos da Caatinga na Bahia e da Mata Atlântica em São Paulo, bem como conhecer a diversidade da subfamília em relação aos parâmetros meteorológicos de cada bioma e às iscas pelas quais as distintas espécies foram atraídas. As coletas foram realizadas com auxílio de armadilhas Van Someren-Rydon modificadas contendo iscas (fezes, vísceras de frango e bovina, peixe e uma mistura de banana e cerveja). Após triagem em laboratório, apenas espécimes adultos de Sarcophaginae, majoritariamente machos, foram identificados com auxílio de chaves dicotômicas, comparação com a coleção de referência do acervo do Laboratório de Entomologia Integrativa (LEI) e consulta à especialista. Para avaliar a Diversidade, a Dominância, a Equitabilidade e a Similaridade, visando compreender a composição das comunidades de sarcofagíneos nos distintos biomas, foram calculados os índices de Diversidade de Shannon-Wiener ( ′), Dominância de Berger-Parker (d), Equitabilidade de Pielou (J) e o Coeficiente

de Jaccard (Ij). Tais índices foram calculados apenas para indivíduos identificados até o nível

de espécie. Ao todo foram coletados 2.878 espécimes pertencentes a 57 espécies e 18 gêneros, sendo Oxysarcodexia, Dexosarcophaga e Helicobia os mais abundantes. Testes de ANOVA de dois fatores foram feitos para avaliar as abundâncias das espécies nos distintos locais de coletas por estação climática e ANOVA de um fator para avaliar as dez espécies mais abundantes e a atratividade das iscas que foram comuns a todas as coletas realizadas. Apenas no bioma Mata Atlântica a abundância foi significativamente influenciada pelos locais de coletas (F = 13,65; p < 0,0001) e períodos estacionais (F = 12,18; p = 0,0005). Em relação às iscas, somente a abundância de Oxysarcodexia carvalhoi foi significativamente diferente na comparação entre fígado bovino e moela de frango e mistura de banana e cerveja (F = 5,42; p = 0,0209). Na análise de correlação de Pearson entre as abundâncias das dez espécies mais coletadas e os parâmetros meteorológicos, Peckia (Sarcodexia) lambens é a única espécie que apresenta correlação significativa entre todas as variáveis analisadas. Para algumas espécies foram ampliados os registros de distribuição nos dois biomas, os quais têm sido muito ameaçados. Adicionalmente, uma lista compreendendo 335 espsécies de Sarcophaginae, 326 válidas e nove incertas, registradas até o momento para o Brasil, foi produzida visando à elaboração de um futuro catálogo para esta subfamília nesse território.

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ABSTRACT

There are over 3,000 described species of Sarcophagidae (Insecta, Diptera, Oestroidea) worldwide, and from these, more than 800 are present in the Neotropical region. Brazil presents the highest diversity of Sarcophaginae, one of the three subfamilies. These flies are considered of medical, veterinary, ecologic and forensic importance, due to the variety of feed and behavioral habits, such as commensalism, coprophagy, parasitism, parasitoidism, and saprophagy. In addition of the knowledge about the species that occur in a given region, it is important to obtain information of the local conditions which contributes to the occurrence and maintenance of this fauna. For this reason, this study aimed to build a checklist of Sarcophaginae richness from the Caatinga of Bahia State and from the Atlantic Forest of São Paulo State, as well as to contribute to the knowledge of this subfamily diversity in relation to meteorological parameters of each biome and to the baits which distinct species were attracted to. Collections were performed using modified Van Someren-Rydon traps baited with feces, chicken and bovine viscera, fish, and banana and beer mix. After screening at the lab, only the adults of Sarcophaginae, mostly males, were identified using dichotomous keys, by comparing the collected specimens to the reference collection from the Laboratório de Entomologia Integrativa (LEI) and an expert support. Diversity, Dominance, Equitability and Similarity, were determined in order to understand the Sarcophaginae communities composition in the different biomes. The indices of Shannon-Wiener Diversity ( ′),

Berger-Parker Dominance (d), Pielou’s Equitability (J) and Jaccard’s Coefficient (Ij) were calculated.

Such indices were determined only for the specimens identified up to species. A total of 2,878 flies was collected, belonging to 57 species and 18 genera, being Oxysarcodexia, Dexosarcophaga and Helicobia the most abundant. Two factors ANOVA tests were done to evaluate species abundance at the different collection sites per season, and one factor ANOVA tests were also calculated to evaluate the ten most abundant species and the attractiveness of the baits that were used in all collection sites. Only in the Atlantic Forest biome the abundance was significantly influenced by the collection sites (F = 13.65; p < 0.0001) and by the weather stations (F = 12.18; p = 0.0005). In relation to the baits, only the abundance of Oxysarcodexia carvalhoi was significantly different in the comparison between the bovine liver and chicken gizzard and banana and beer mix (F = 5,42; p = 0,0209). The Pearson’s Correlation coefficient analysis showed that among the ten most collected species and the meteorological conditions, Peckia (Sarcodexia) lambens was the only species that showed a significantly correlation between all analyzed variables. Geographic distribution records of some species were expanded for both biomes, which have been greatly threatened. Additionally, a Sarcophaginae list comprising 335 species, 326 valid and nine uncertain, recorded until the present moment at Brazil, was compiled aiming at producing a future catalogue for this subfamily in this area.

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LISTA DE FIGURAS

Figura 1. Locais de coletas de espécies de Sarcophaginae (Insecta, Diptera, Sarcophagidae)

nos biomas Caatinga (retângulos) e Mata Atlântica (pontos). ... 48

Figura 2. Locais de coletas no bioma Caatinga, Bahia - A: Área de Proteção Ambiental

Dunas e Veredas do Baixo-Médio São Francisco; B: Área de Proteção Ambiental Lago do Sobradinho; C: Estação Ecológica Raso da Catarina; D: Parque Nacional da Chapada Diamantina. Coletas realizadas durante a (1) estação chuvosa e (2) estação seca de 2015. .... 49

Figura 3. Locais de coletas no bioma Mata Atlântica, São Paulo - E: Fazenda São Luiz; F:

Hotel Fazenda Recanto da Paz; G: Reserva Ecológica de Mogi Guaçu; H: Sítio Santa Bárbara. Coletas realizadas durante (1) estação fria e seca e (2) estação quente e úmida de 2016. ... 50

Figura 4. Armadilha Van Someren-Rydon modificada. A: no campo; B: em detalhe

recipiente contendo um tipo de isca; C: danificada pela ação dos bugios. ... 51

Figura 5. Temperaturas mínima e máxima registradas no bioma Caatinga durante os quatro

dias de coletas nas estações chuvosa e seca em cada localidade. A: Área de Proteção Dunas e Veredas do Baixo-Médio São Francisco; B: Área de Proteção Ambiental Lago do Sobradinho; C: Estação Ecológica Raso da Catarina; D: Parque Nacional da Chapada Diamantina. ... 52

Figura 6. Percentuais mínimo e máximo de umidade relativa do ar registrados no bioma

Caatinga durante os quatro dias de coletas nas estações chuvosa e seca em cada localidade. A: Área de Proteção Dunas e Veredas do Baixo-Médio São Francisco; B: Área de Proteção Ambiental Lago do Sobradinho; C: Estação Ecológica Raso da Catarina; D: Parque Nacional da Chapada Diamantina. ... 53

Figura 7. Temperaturas mínima e máxima registradas no bioma Mata Atlântica durante os

quatro dias de coletas nas estações fria e seca e quente e úmida em cada localidade. E: Fazenda São Luiz; F: Hotel Fazenda Recanto da Paz; G: Reserva Ecológica de Mogi Guaçu; H: Sítio Santa Bárbara. ... 54

Figura 8. Percentuais mínimo e máximo de umidade relativa do ar registrados no bioma Mata

Atlântica durante os quatro dias de coletas nas estações fria e seca e quente e úmida em cada localidade. E: Fazenda São Luiz; F: Hotel Fazenda Recanto da Paz; G: Reserva Ecológica de Mogi Guaçu; H: Sítio Santa Bárbara. ... 55

Figura 9. Precipitação acumulada nos quatro dias de coletas, por estação climática e por

bioma, nas diferentes localidades. A: Área de Proteção Ambiental Dunas e Veredas do Baixo-Médio São Francisco; B: Área de Proteção Ambiental Lago do Sobradinho; C: Estação Ecológica Raso da Catarina; D: Parque Nacional da Chapada Diamantina; E: Fazenda São Luiz; F: Hotel Fazenda Recanto da Paz; G: Reserva Ecológica de Mogi Guaçu; H: Sítio Santa Bárbara. ... 56

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Figura 10. A Federação Brasileira é composta por 26 estados e um distrito, sendo eles: AC -

Acre, AL - Alagoas, AP - Amapá, AM - Amazonas, BA - Bahia, CE - Ceará, DF - Distrito Federal, ES - Espírito Santo, GO - Goiás, MA - Maranhão, MT - Mato Grosso, MS - Mato Grosso do Sul, MG - Minas Gerais, PA - Pará, PB - Paraíba, PR - Paraná, PE - Pernambuco, PI - Piauí, RJ - Rio de Janeiro, RN - Rio Grande do Norte, RS - Rio Grande do Sul, RO - Rondônia, RR - Roraima, SC - Santa Catarina, SP - São Paulo, SE - Sergipe e TO - Tocantins. Além da divisão estadual, existem seis biomas: Amazônia, Caatinga, Cerrado, Mata Atlântica, Pampa e Pantanal. ... 90

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LISTA DE TABELAS

Tabela 1. Abundância das espécies de Sarcophaginae (Insecta, Diptera, Sarcophagidae)

coletadas em diferentes áreas da Caatinga e Mata Atlântica... 57

Tabela 2. Número de espécies de Sarcophaginae (Insecta, Diptera, Sarcophagidae) coletados

e atraídos por seis iscas (BC: mistura de banana e cerveja; FZ: fezes humanas ou caninas; FM: fígado bovino e moela de frango; MO: moela de frango; PX: peixe; PF: pele de frango) distribuídas individualmente em armadilhas Van Someren-Rydon modificadas expostas em quatro locais de coletas durante a estação chuvosa na Caatinga, Bahia - SF: Área de Proteção Ambiental Dunas e Veredas do Baixo-Médio São Francisco; LS: Área de Proteção Ambiental Lago do Sobradinho; RC: Estação Ecológica Raso da Catarina; CD: Parque Nacional da Chapada Diamantina, no período de 04 a 24 de abril de 2015. ... 60

e atraídos por nove iscas (BC: mistura de banana e cerveja; FZ: fezes humanas ou caninas; FM: fígado bovino e moela de frango; MX: fígado bovino, moela de frango, peixe e rim bovino; MI: moela de frango, peixe e rim bovino; MO: moela de frango; MR: moela de frango e rim bovino; PX: peixe; RI: rim bovino) distribuídas individualmente em armadilhas Van Someren-Rydon modificadas expostas em quatro locais de coletas durante a estação seca na Caatinga, Bahia - SF: Área de Proteção Ambiental Dunas e Veredas do Baixo-Médio São Francisco; LS: Área de Proteção Ambiental Lago do Sobradinho; RC: Estação Ecológica Raso da Catarina; CD: Parque Nacional da Chapada Diamantina, no período de 27 de outubro a 16 de novembro de 2015. ... 61

e atraídos por seis iscas (BC: mistura de banana e cerveja; FM: fígado bovino e moela de frango; MX: fígado bovino, moela de frango, peixe e rim bovino; MO: moela de frango; PX: peixe; RI: rim bovino) distribuídas individualmente em armadilhas Van Someren-Rydon modificadas expostas em quatro locais de coletas durante a estação fria e seca na Mata Atlântica, São Paulo - SL: Fazenda São Luiz; RP: Hotel Fazenda Recanto da Paz; MG: Reserva Ecológica de Mogi Guaçu; SB: Sítio Santa Bárbara, no período de 14 de abril a 07 de maio de 2016. ... 63

e atraídos por seis iscas (BC: mistura de banana e cerveja; FM: fígado bovino e moela de frango; MX: fígado bovino, moela de frango, peixe e rim bovino; MO: moela de frango; PX: peixe; RI: rim bovino) distribuídas individualmente em armadilhas Van Someren-Rydon modificadas expostas em quatro locais de coletas durante a estação quente e úmida na Mata Atlântica, São Paulo - SL: Fazenda São Luiz; RP: Hotel Fazenda Recanto da Paz; MG: Reserva Ecológica de Mogi Guaçu; SB: Sítio Santa Bárbara, no período de 02 a 25 de novembro de 2016... 65

Tabela 6. Índices de Diversidade de Shannon-Wiener ( ), Dominância de Berger-Parker (d),

Equitabilidade de Pielou (J) e Coeficiente de Jaccard (Ij) das espécies de Sarcophaginae

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coletadas em quatro locais do bioma Mata Atlântica durante as estações fria e seca e quente e úmida. ... 68

atraídas por quatro tipos de iscas comuns às coletas realizadas na Caatinga e Mata Atlântica. ... 69

Tabela 9. Coeficientes de correlação de Pearson (r) entre as abundâncias das dez espécies

mais coletadas e os parâmetros meteorológicos (temperatura, umidade relativa do ar e precipitação), com nível global de significância (α) de 5 %. ... 70

Tabela 10. Lista atualizada das espécies de Sarcophaginae (Insecta, Diptera, Sarcophagidae)

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SUMÁRIO

1. Introdução ... 15

2. Revisão bibliográfica... 16

3. Objetivos ... 20

4. Capítulo 1 – Diversidade de Sarcophaginae (Insecta, Diptera, Sarcophagidae) em fragmentos dos biomas Caatinga e Mata Atlântica do Brasil ... 21

Resumo ... 21

Introdução ... 22

Material e Métodos ... 23

Caracterização das áreas de estudo ... 23

Coleta, triagem e identificação do material ... 27

Obtenção de dados meteorológicos ... 28

Análise dos dados ... 29

Resultados ... 30

Dados meteorológicos ... 30

Sarcophaginae do Bioma Caatinga ... 32

Sarcophaginae do Bioma Mata Atlântica ... 32

Análise dos dados ... 33

Discussão ... 35

Referências bibliográficas... 39

5. Capítulo 2 – Riqueza e distribuição geográfica de Sarcophaginae (Insecta, Diptera, Sarcophagidae) no Brasil, com especial atenção às espécies de fragmentos dos biomas Caatinga e Mata Atlântica ... 71

Resumo ... 71

Introdução ... 72

Material e métodos ... 75

Resultados e discussão... 75

Sarcophaginae do Brasil ... 75

Atualização e ampliação da distribuição geográfica das espécies de Sarcophaginae, coletadas em fragmentos da Caatinga e da Mata Atlântica, pelos biomas e os estados da Federação associados ... 77 Referências bibliográficas... 99 6. Considerações finais ... 119 7. Referências bibliográficas ... 120 8. Apêndices ... 129 9. Anexos ... 161

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1. Introdução

Sabe-se que a região Neotropical apresenta 872 espécies descritas de Sarcophagidae (Insecta, Diptera, Oestroidea), entretanto, a escassez de informações biológicas e de diversidade mostram a necessidade de melhor compreendê-las.

Essas moscas comumente se destacam nas áreas médica, veterinária, ecológica e forense por apresentarem diversos hábitos alimentares e ecológicos; quando associadas ao lixo ou às fezes, tornam-se potenciais carreadoras e propagadoras de patógenos, acarretando danos diretos à saúde; podem ser agentes causadores de miíases; e quando se criam em corpos em decomposição, possibilitam a aplicação da entomologia forense em investigações criminais.

Uma vez que o conhecimento taxonômico e dos padrões de distribuição geográfica dos insetos são indispensáveis para as áreas supracitadas, torna-se relevante levantar informações acerca de cada bioma e as condições locais específicas que contribuem para a ocorrência e manutenção da sua fauna. Predominante na região Nordeste do Brasil, a Caatinga continua passando por um extenso processo de alteração e deterioração ambiental provocado pelo uso insustentável dos seus recursos naturais. A Mata Atlântica é um bioma altamente fragmentado e hoje restam apenas 7,3 % de cobertura original da floresta. A influência humana nestes biomas, tão importantes para a região Neotropical, contribui negativamente com a variedade de espécies locais.

Por essa razão, foi desenvolvido um estudo para inventariar a riqueza de Sarcophaginae (Insecta, Diptera, Sarcophagidae) em fragmentos da Caatinga na Bahia e da Mata Atlântica em São Paulo, bem como conhecer a diversidade da subfamília em relação aos parâmetros meteorológicos nos biomas e à atratividade das iscas. Os registros de distribuição geográfica, por biomas e os estados associados, de algumas espécies foram ampliados e uma lista das espécies de Sarcophaginae, registradas até o momento para o Brasil, foi produzida visando à elaboração de um futuro catálogo para esta subfamília nesse território.

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2. Revisão bibliográfica

Os sarcofagídeos são animais pertencentes ao filo Arthropoda, classe Insecta, ordem Diptera, família Sarcophagidae. Esta última, por sua vez, divide-se em três subfamílias: Miltogramminae, Paramacronychiinae e Sarcophaginae (Pape, 1996).

Existem mais de 3.000 espécies de Sarcophagidae, as quais são descritas mundialmente, estando a maioria concentrada em regiões de clima tropical a temperado quente (Shewell, 1987; Pape, Bickel, Meier, 2009; Pape, Blagoderov, Mostovski, 2011). A fauna neotropical é muito diversa, com mais de 800 espécies conhecidas e destas, 335 estão presentes no Brasil, embora pouco se saiba sobre a biologia de muitas delas (Pape, Bickel, Meier, 2009; Nassu, Thyssen, Linhares, 2014; Xavier et al., 2015; presente estudo). É nesta região biogeográfica também que se tem a maior diversidade de sarcofagíneos do mundo, representados por indivíduos cujo tamanho pode variar de 2 a 25 mm, com grande plasticidade de hábitos alimentares e ecológicos, variando entre comensalismo, coprofagia, parasitismo, parasitoidismo e saprofagia (Shewell, 1987; d’Almeida, Mello, 1996; Pape, 1996; Mendes, Linhares, 2002; Dahlem, Naczi, 2006; Carvalho, Patiu, 2008; Mello-Patiu, Soares, Silva, 2009; Pape, Dahlem, 2010; Carvalho et al., 2012; Mello-Patiu et al., 2014; Vairo, Moura, Mello-Patiu, 2015; Mello-Patiu, 2016).

Os adultos caracterizam-se, na maioria das vezes, pela coloração acinzentada ou marrom, presença de três faixas enegrecidas dispostas longitudinalmente no mesonoto e pelo abdômen axadrezado com manchas prateadas e acinzentadas (Carvalho, Mello-Patiu, 2008). As fêmeas são ovovivíparas, uma vez que liberam larvas de primeiro estádio, as quais iniciam imediatamente sua alimentação sobre o recurso alimentar onde foram depositadas, tais como carcaças de anfíbios, suínos, répteis e roedores, cadáveres humanos, abacaxi maduro, banana amassada com rapadura, peixe cru, fezes humanas, vísceras de galinha, entre outros (Denno, Cothran, 1976; Linhares, 1981; Dias, Neves, Lopes, 1984c; Moretti et al., 2008; Moretti et al., 2009; Mello-Patiu, Luna-Dias, 2010; Moretti, Bonato, Godoy, 2011; Faria et al., 2013, Vasconcelos, Soares, Costa, 2013).

Os imaturos são definidos de forma geral pelo corpo cilíndrico, sem achatamento dorsoventral, com a extremidade anterior afilada e a posterior terminando de forma truncada. Os três estádios larvais são compostos de 12 segmentos: um segmento pseudocefálico (primeiro segmento corporal), três segmentos torácicos (do segundo ao quarto segmento), sete segmentos abdominais (do quinto ao 11º segmento) e uma divisão anal (12º segmento).

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Apresentam, internamente, um amplo reservatório alimentar que pode ser visto dorsalmente entre os segmentos torácicos por meio da transparência da cutícula (Teskey, 1981).

Na procura por recursos alimentares ou sítios para deposição de suas larvas, esses dípteros podem ser encontrados associados ao lixo ou às fezes (Greenberg, 1971; Dias, Neves, Lopes, 1984a; Dias, Neves, Lopes, 1984b; Dias, Neves, Lopes, 1984c; d’Almeida, Lima, 1994; d’Almeida, Almeida, 1998; Thyssen et al., 2004), tornando-se potenciais carreadores e propagadores de patógenos como bactérias (Enterococcus sp., Escherichia coli, Shigella sp., Staphylococcus sp., Streptococcus sp., Vibrio cholerae, entre outros) (Cohen et al., 1991; Levine et al., 1999; Fotedar, 2001; Oliveira et al., 2006; Sukontason et al., 2007), vírus entéricos (Tan, Yap, Lee, 1997), protozoários (Giardia lamblia e Cryptosporidium parvum) (Graczyk et al., 2003) e helmintos (Ascaris sp., Capillaria sp., oxiurídeos, Taenia sp., Toxascaris sp., Toxocara sp., Trichuris sp. e tricostrongilídeos) (Monzon et al., 1991; Martinez, De Aluja, Gemmell, 2000; Oliveira, Mello, d’Almeida, 2002). Outras espécies acarretam danos diretos à saúde quando são agentes causadores de miíases, popularmente conhecidas como bicheiras (Neiva, Faria, 1913; Leão et al., 1996; Guimarães, Papavero, 1999; Linhares, Thyssen, 2007; Moretti et al., 2009; Souza-Pinto, França, Mello-Patiu, 2015). Além disso, outras espécies têm sido registradas atraídas por matéria orgânica, animal e vegetal, em decomposição e criando-se em carcaças animais (Freire, 1923; Dias, Neves, Lopes, 1984c; Salviano, 1996; Carvalho et al., 2000; Carvalho, Linhares, 2001; Oliveira-Costa, Mello-Patiu, Lopes, 2001; Barros, Mello-Patiu, Pujol-Luz, 2008; Moretti et al., 2008; Barbosa et al., 2009; Rosa et al., 2009; Rosa et al., 2011; Faria et al., 2013; Mello-Patiu et al., 2014; Faria et al., 2017), potencializando a utilidade dessas moscas na Entomologia Forense (Repogle et al., 1994; Benecke, 1998; Amendt et al., 2004; Benecke et al., 2004; Mumcuoglu et al., 2004; Byrd, Castner, 2010; Thyssen, Grella, 2011; Thyssen et al., 2012).

A identificação dos espécimes tem sido feita preferencialmente através de caracteres morfológicos dos machos, mais especificamente das terminálias, pois há semelhança morfológica externa entre os adultos (Carvalho, Mello-Patiu, 2008; Vairo, Mello-Patiu, Carvalho, 2011; Vairo et al., 2014). Devido a essa semelhança, lacunas nas chaves existentes e à falta de chaves de identificação para fêmeas, muitos estudos permanecem com suas listagens de espécies sem identificação e, quando muito, alcançam até a categoria gênero (Barros, Mello-Patiu, Pujol-Luz, 2008; Moretti et al., 2008; Rosa et al., 2011; Mello-Patiu et al., 2014). Tais fatos, somado ao número restrito de especialistas, contribuem para criar um impedimento do pleno conhecimento acerca da biologia, ecologia e distribuição geográfica de muitas espécies desta subfamília.

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Uma vez que o conhecimento taxonômico e dos padrões de distribuição geográfica dos insetos são indispensáveis para as áreas médica, veterinária, ecológica e forense, torna-se relevante levantar informações acerca de cada bioma e as condições locais específicas que contribuem para a ocorrência e manutenção da sua fauna. Predominante na região Nordeste do Brasil, a Caatinga estende-se de 2º54’ a 17º21’S, apresentando área total estimada em

850.000 km2 (IBGE, 2017). Inclui, originalmente, os estados do Ceará, Rio Grande do Norte,

Maranhão, a maior parte da Paraíba e Pernambuco, sudeste do Piauí, oeste de Alagoas e Sergipe, região norte e central da Bahia e uma faixa estendendo-se em Minas Gerais seguindo o rio São Francisco, juntamente com um enclave no vale seco da região média do rio Jequitinhonha (Leal, Tabarelli, Silva, 2005). A Caatinga semiárida apresenta características extremas dentre os parâmetros meteorológicos: as mais altas taxas de radiação solar, temperatura média anual (23,0 a 27,0 ºC) e evapotranspiração (1.500 a 2.000 mm) e as mais baixas taxas de umidade relativa do ar (média de 50 %), nebulosidade e, sobretudo, baixas e irregulares precipitações (média de 240 a 1.500 mm), limitadas na maior parte da área a um período de três meses consecutivos no ano (abril, maio e junho) e nos demais meses a região é afetada por uma seca severa (julho a março), caracterizando assim uma forte variação sazonal (Reis, 1976; Sampaio, 1995). Segundo Velloso e colaboradores (2002), as diferenças de perfis fisiogeográficos são usadas para dividir o bioma em oito ecorregiões, sendo elas: Complexos da Chapada Diamantina, de Campo Maior e Ibiapara-Araripe; Depressões Sertanejas Meridional e Setentrional; Dunas do São Francisco; Planalto da Borborema e Raso da Catarina. Este bioma continua passando por um extenso processo de alteração e deterioração ambiental provocado pelo uso insustentável dos seus recursos naturais, o que leva à rápida perda de espécies únicas, à eliminação de processos ecológicos chaves e à formação de extensos núcleos de desertificação em vários setores da região (Leal, Tabarelli, Silva, 2005; Alves, Araújo, Nascimento, 2009). A influência humana contribui negativamente com modificações no comportamento dos animais devido à construção e manutenção das estradas, alterações na vegetação, facilidade de propagação de fogo, alterações no ambiente químico, modificações no ambiente físico, expansão de espécies exóticas e modificações no uso humano da terra e água (Sampaio, 1995; Trombulak, Frissell, 2000; Cabrini et al., 2013).

A Mata Atlântica abrangia uma área equivalente a 1.315.460 km2 e estendia-se

originalmente, no Brasil, ao longo de Alagoas, Bahia, Ceará, Espírito Santo, Goiás, Mato Grosso do Sul, Minas Gerais, Paraíba, Paraná, Pernambuco, Piauí, Rio de Janeiro, Rio Grande do Norte, Rio Grande do Sul, Santa Catarina, São Paulo e Sergipe, e em menor medida no Paraguai e Argentina. É um bioma altamente fragmentado e hoje restam apenas 7,3 % de

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cobertura original da floresta (Dean, 2004; Cabrini et al., 2013; MMA, 2017). A composição da Mata Atlântica é um mosaico de vegetações definidas como florestas ombrófilas aberta, densa e mista; floresta estacional decidual e semidecidual; campos de altitude, mangues e restingas. Estas composições florísticas variam de acordo com o tipo de solo, topografia e características climáticas. O bioma é considerado um hotspot e uma das áreas mais ameaçadas do planeta especialmente pelas ações humanas associadas à agricultura e criação de animais. Consequentemente foi decretado Patrimônio Nacional e Reserva da Biosfera pela UNESCO na Constituição Federal de 1988 (MMA, 2017).

Desse modo, este estudo visou buscar informações a respeito das espécies presentes em fragmentos destes biomas tão importantes inclusos na região Neotropical, de modo a contribuir na ampliação dos conhecimentos acerca dos sarcofagíneos.

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3. Objetivos

 Levantar e registrar as espécies de Sarcophaginae (Insecta, Diptera, Sarcophagidae)

presentes em fragmentos dos biomas Caatinga na Bahia e Mata Atlântica em São Paulo;

 Verificar se há variação na Abundância, Diversidade, Dominância e Equitabilidade da

composição faunística de Sarcophaginae considerando os distintos locais de coletas nos dois biomas e investigar quais parâmetros meteorológicos contribuem para a manutenção das comunidades locais através do coeficiente de Similaridade;

 Elaborar uma lista das espécies de Sarcophaginae registradas no Brasil e ampliar o

conhecimento acerca da distribuição geográfica das espécies, com especial atenção àquelas coletadas nos biomas Caatinga e Mata Atlântica, os quais têm sido muito ameaçados.

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4. Capítulo 1 – Diversidade de Sarcophaginae (Insecta, Diptera, Sarcophagidae) em fragmentos dos biomas Caatinga e Mata Atlântica do Brasil

Resumo

Há mais de 3.000 espécies de Sarcophagidae (Insecta, Diptera, Oestroidea) descritas mundialmente e destas, mais de 800 estão presentes na região Neotropical. Estima-se que no Brasil exista a maior diversidade de Sarcophaginae (Insecta, Diptera, Sarcophagidae). Além do conhecimento acerca das espécies que ocorrem em uma determinada região, torna-se importante obter informações das condições locais que contribuem para a ocorrência e manutenção desta fauna. Por essa razão, neste estudo objetivou-se inventariar a riqueza de Sarcophaginae em fragmentos da Caatinga na Bahia e da Mata Atlântica em São Paulo, bem como conhecer a diversidade da subfamília em relação aos parâmetros meteorológicos de cada bioma e às iscas pelas quais as distintas espécies foram atraídas. Para as coletas, utilizou-se armadilhas Van Someren-Rydon modificadas contendo iscas (fezes, vísceras de frango e bovina, peixe e uma mistura de banana e cerveja). Após triagem em laboratório, apenas espécimes adultos de Sarcophaginae, majoritariamente machos, foram identificados com auxílio de chaves dicotômicas, comparação com a coleção de referência do Laboratório de Entomologia Integrativa (LEI) e consulta à especialista. Foram calculados os índices de Diversidade de Shannon-Wiener ( ′), Dominância de Berger-Parker (d), Equitabilidade de

Pielou (J) e o Coeficiente de Jaccard (Ij) apenas para indivíduos identificados até o nível de

espécie, visando compreender a composição das comunidades de sarcofagíneos nos distintos biomas. Ao todo foram coletados 2.878 espécimes, sendo 1.383 coletados na Caatinga e 1.495 na Mata Atlântica, pertencentes a 57 espécies e 18 gêneros. Os gêneros mais abundantes foram Oxysarcodexia, Dexosarcophaga e Helicobia e as espécies mais abundantes foram Tricharaea (Sarcophagula) occidua na Caatinga e Peckia (Sarcodexia) lambens na Mata Atlântica. Do total, 23 espécies foram registradas pela primeira vez no bioma Caatinga e 13 espécies no bioma Mata Atlântica. Além disso, a ocorrência de Blaesoxipha (Acanthodotheca) indicata é um novo registro para o Brasil. Malacophagomyia filamenta, espécie que se desenvolve dentro das conchas de moluscos gastrópodes, foi atraída por mistura de banana e cerveja e por fígado bovino, moela de frango, peixe e rim bovino em processo de decomposição. Testes de ANOVA de dois fatores foram feitos para avaliar as abundâncias das espécies nos distintos locais de coletas por estação climática e ANOVA de um fator para avaliar as dez espécies mais abundantes e a atratividade das iscas que foram comuns a todas as coletas realizadas. Apenas no bioma Mata Atlântica a abundância foi significativamente influenciada pelos locais de coletas (F = 13,65; p < 0,0001) e períodos estacionais (F = 12,18; p = 0,0005). Em relação às iscas, somente a abundância de Oxysarcodexia carvalhoi foi significativamente diferente na comparação entre fígado bovino e moela de frango e mistura de banana e cerveja (F = 5,42; p = 0,0209). Na análise de correlação de Pearson entre a abundância das espécies e os parâmetros meteorológicos, Peckia (Sarcodexia) lambens é a única espécie que apresenta correlação entre todas as variáveis analisadas. As informações aqui apresentadas visam suprir parte das lacunas existentes acerca dos conhecimentos biológico, ecológico, geográfico e taxonômico de Sarcophaginae. Muitas das espécies coletadas têm importância médica, veterinária, ecológica e forense.

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Introdução

Existem mais de 3.000 espécies de Sarcophagidae (Insecta, Diptera, Oestroidea) distribuídas em todas as áreas biogeográficas, embora a maior diversidade de espécies esteja concentrada em regiões de climas tropicais e subtropicais (Shewell, 1987; Pape, 1996; Pape, Bickel, Meier, 2009; Pape, Blagoderov, Mostovski, 2011). A fauna neotropical desta família é bastante diversificada, mas pouco conhecida, com mais de 800 espécies descritas (Pape, Bickel, Meier, 2009). Estudos sobre a biologia de poucas espécies foram realizados no Brasil (Lopes, 1973; d’Almeida, 1987, 1988, 1989, 1994; Oliveira, Mello, Santos, 2002; Loureiro, Oliveira, d’Almeida, 2005; Oliveira-da-Silva, Ale-Rocha, Rafael, 2006; Nassu, Thyssen, Linhares, 2014; Xavier et al., 2015).

Os estudos sobre a diversidade de Sarcophaginae geralmente são restritos a uma lista de espécies que ocorrem em carcaças expostas em diferentes locais de uma dada região com intuito de acompanhar o processo de decomposição e fauna associada (Dias, Neves, Lopes, 1984a; Dias, Neves, Lopes, 1984b; Souza, Linhares, 1997; Leandro, d'Almeida, 2005; Cruz, Vasconcelos, 2006; Barros, Mello-Patiu, Pujol-Luz, 2008; Rosa et al., 2009; Barbosa et al., 2009; Faria et al., 2013, Faria et al., 2017). A difícil identificação de Sarcophaginae até o nível de espécie tem sido a principal causa da falta de uma análise mais robusta sobre estudos de diversidade. No entanto, dados da fauna desta subfamília provaram ser um importante contributo para a expansão do conhecimento taxonômico e biogeográfico de sarcofagíneos neotropicais.

Uma vez que o conhecimento taxonômico e dos padrões de distribuição geográfica dos insetos são indispensáveis para as áreas médica, veterinária, ecológica e forense, torna-se relevante levantar informações acerca de cada bioma e as condições locais específicas que contribuem para a ocorrência e manutenção da sua fauna. Predominante na região Nordeste

do Brasil, a Caatinga apresenta área total estimada em 850.000 km2 (IBGE, 2017), incluindo

originalmente dez estados ou parte deles (Leal, Tabarelli, Silva, 2005). O clima semiárido apresenta características extremas dos parâmetros meteorológicos, caracterizando assim uma forte variação sazonal (Reis, 1976; Sampaio, 1995). Apresenta diferenças de perfis fisiogeográficos o que divide o bioma em oito ecorregiões (Velloso, Sampaio, Pareyn, 2002).

A Mata Atlântica possuía uma área equivalente a 1.315.460 km2 e estende-se

atualmente pela costa leste, sudeste e sul do Brasil, uma porção do Paraguai e da Argentina. Por ser altamente fragmentado, restaram apenas 7,3 % de cobertura original da floresta (Dean, 2004; Cabrini et al., 2013; MMA, 2017). A composição da Mata Atlântica também é um

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mosaico de vegetações e estas composições florísticas variam de acordo com o tipo de solo, topografia e características climáticas. No estado de São Paulo, o clima varia entre o tropical, na região norte do estado, tropical de altitude, em boa parte do centro do estado, no Vale do Paraíba e nas serras da Bocaina e da Mantiqueira e subtropical, na região sul do estado e no Planalto Paulista. As estações do ano são relativamente bem definidas: quente e úmida e fria e seca, conhecidas como verão e inverno, respectivamente. O bioma é considerado um hotspot e uma das áreas mais ameaçadas do planeta, especialmente por ações humanas associadas à agricultura e criação de animais (Trombulak, Frissell, 2000; Cabrini et al., 2013, MMA, 2017).

Desse modo, este estudo visou buscar informações a respeito das espécies presentes em fragmentos destes biomas tão importantes para a região Neotropical, de modo a contribuir na ampliação dos conhecimentos acerca dos sarcofagíneos.

Material e Métodos

Caracterização das áreas de estudo

O estudo foi realizado em quatro unidades de conservação da Bahia: Área de Proteção Ambiental Dunas e Veredas do Baixo-Médio São Francisco (SF-BA), localizada no município de Xique Xique; Área de Proteção Ambiental Lago do Sobradinho (LS-BA), em Casa Nova; Estação Ecológica Raso da Catarina (RC-BA), em Paulo Afonso e Parque Nacional da Chapada Diamantina (CD-BA), em Palmeiras (Figura 1). Em São Paulo, foram amostradas quatro localidades, sendo três áreas particulares com fragmentos de vegetação nativa preservada e uma reserva ecológica: Fazenda São Luiz (SL-SP), localizada no município de Itapira, Hotel Fazenda Recanto da Paz (RP-SP), em Atibaia, Sítio Santa Bárbara (SB-SP), em Serra Negra e Reserva Ecológica de Mogi Guaçu - “Campininha” (MG-SP), em Mogi Guaçu (Figura 1).

As unidades de conservação foram escolhidas por apresentarem características típicas do bioma Caatinga: uma vegetação composta por arbustos e árvores com espinhos, adaptações ao déficit hídrico, pelo clima semiárido, temperaturas elevadas, baixo e irregular índice pluviométrico e baixa umidade. Além disso, contou-se com a disponibilidade de apoio logístico das equipes de cada unidade. O projeto foi cadastrado e autorizado pelo Sistema de Autorização e Informação em Biodiversidade – SISBIO, número 47317-1. Já em São Paulo, os locais de coletas foram escolhidos por terem características típicas do bioma Mata Atlântica, pela praticidade em se deslocar de Campinas até as cidades próximas e pela disponibilidade e aceitação dos donos das propriedades em permitir a pesquisa em áreas

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particulares. As coletas realizadas na MG-SP foram autorizadas pela própria instituição, número 03/2016.

Abaixo a diagnose dos municípios onde foram realizadas as coletas com base em observações feitas em campo e informações provenientes do Instituto Brasileiro de Geografia e Estatística (IBGE, 2017) e Ministério do Meio Ambiente (MMA, 2017):

Casa Nova - BA

Localização: 09º09’43’’S; 40º58’15’’O Altitude: 417 metros

Temperatura média anual: 25,4 ºC Precipitação média anual: 480 mm

Relevo: campos de areias, pediplano sertanejo, patamares periféricos e algumas serras Clima: tropical seco – “semiárido nordestino”

Vegetação: Caatinga, arbóreo aberta, sem palmeiras, decídua e sub-ombrófila

Observação em campo: estação chuvosa (abril): terreno plano, vento ameno, vegetação verde e baixa, cactos, arbustos com altura máxima de dois metros, banco de areia (dunas); estação seca (novembro): vegetação extremamente seca, solo arenoso, sol intenso e ausência de nuvens. Presença de formigas nas armadilhas e de cabras soltas no terreno.

Palmeiras - BA

Relevo: montanhoso de altitudes elevadas, território cortado por numerosas serras. Clima: seco subúmido, semiárido e úmido subúmido.

Vegetação: mosaico misto (Caatinga, Cerrado, Gerais, Capão, Matas dos Grotões, Floresta sempre verde, Campo rupestre, remanescente de Mata Atlântica – semidecidual e decidual)

Observação em campo: estação chuvosa (abril): mata fechada, galhos secos com espinhos, cactos e terreno montanhoso; estação seca (novembro): vegetação seca e solo com pedras. Difícil acesso com poucas trilhas preexistentes. Auxílio de brigadista do parque para acessar os pontos de montagem das armadilhas.

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Paulo Afonso - BA

Relevo: planaltos, depressões, solo cristalino e tabuleiros Clima: semiárido

Vegetação: Caatinga, arbustos e árvores baixas, galhos retorcidos, cactos (mandacaru, facheiro, xique-xique, coroa-de-frade e umbuzeiro)

Observação em campo: estação chuvosa (abril): vegetação verde, parcialmente seca, terreno arenoso e em declive; estação seca (novembro): vegetação seca, poucos arbustos com folhas e solo arenoso. Incêndio e presença de saguis e pássaros na área.

Xique Xique - BA

Relevo: campo de dunas, colinas e paleodeserto arenoso Clima: semiárido

Vegetação: Caatinga, arbustos ou pequenas árvores, cactos (xique-xique e mandacaru), árvores isoladas (umbuzeiro), palmeiras e gramíneas

Observação em campo: estação chuvosa (abril): terreno plano de uma fazenda abandonada, ventania e arbustos secos com muitos espinhos; estação seca (novembro): vegetação muito seca e solo compactado coberto por pedregulho.

Atibaia - SP

Temperatura média anual: 18,4 ºC Precipitação média anual: 1.369 mm

Relevo: província geomorfológica do Planalto Atlântico, em áreas de domínio cristalino proterozoico, domínio morfoclimático e fitogeográfico Mares de Morros. Clima: tropical de altitude e temperado seco

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Vegetação: Mata Atlântica, Floresta latifoliada tropical, manchas de Cerrado (cobertura arbustiva, leguminosa barbatimão, baba-de-bode e árvores tortuosas), vegetação densa por reflorestamento, matas secundárias, manchas de vegetação primitiva, pequenos grupos de araucárias e alguns exemplares da vegetação de Caatinga.

Observação em campo: estação fria e seca (abril): vegetação alta, pouco densa, árvores espaçadas, serrapilheira; estação quente e úmida (novembro): vegetação aberta, folhas verdes e alguns galhos secos. Fragmento de mata cercado por reflorestamento (pinheiros e eucaliptos). Presença de vacas e bugios na área.

Itapira - SP

Temperatura média anual: 20,2 ºC Precipitação média anual: 1.376 mm

Relevo: morros e cristas, domínio morfoclimático e fitogeográfico Mares de Morros Clima: tropical de altitude

Vegetação: Mata Atlântica, mata ciliar, capoeira e área de reflorestamento

Observação em campo: estação fria e seca (abril): vegetação alta, seca e fechada, serrapilheira e terreno montanhoso; estação quente e úmida (novembro): vegetação verde e fechada, camada espessa de serrapilheira. Presença de formigas nas armadilhas.

Mogi Guaçu - SP

Temperatura média anual: 20,3 ºC Precipitação média anual: 1.344 mm Relevo: ondulado, minoria plano Clima: tropical de altitude

Vegetação: Mata Atlântica e manchas de Cerrado

Observação em campo: estação fria e seca (abril): vegetação de média para alta e serrapilheira; estação quente e úmida (novembro): vegetação verde, galhos secos e árvores caídas nas trilhas. Presença de formigueiros próximos das armadilhas.

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Serra Negra - SP

Temperatura média anual: 21,9 ºC Precipitação média anual: 2.076 mm Relevo: solo ondulado e montanhoso Clima: tropical de altitude

Vegetação: Mata Atlântica, mosaico de campos rupestres e florestas nebulares em altitudes.

Observação em campo: estação fria e seca (abril): vegetação alta, fechada próximo ao riacho e mais aberta nas demais partes, barranco com pedras; estação quente e úmida (novembro): vegetação verde e fechada, galhos secos, fragmento em torno do riacho com barro e pedras escorregadias. Presença de fezes bovinas na área.

Coleta, triagem e identificação do material

As coletas de espécimes adultos de Sarcophaginae foram realizadas em fragmentos da Caatinga na Bahia durante a estação chuvosa (EC), no período de 04 a 24 de abril, e estação seca (ES), de 27 de outubro a 16 de novembro de 2015 (Figura 2) e em fragmentos da Mata Atlântica em São Paulo, na estação fria e seca (EFS), no período de 14 de abril a 07 de maio, e estação quente e úmida (EQU), de 02 a 25 de novembro de 2016 (Figura 3), utilizando armadilhas Van Someren-Rydon modificadas (Figura 4A).

Setenta gramas de iscas, deixadas 24 horas em temperatura ambiente, foram acondicionadas em potes de plástico e distribuídas individualmente nas armadilhas (Figura 4B). Para atrair os adultos foram utilizadas fezes humanas ou caninas; fígado bovino e moela de frango; fígado bovino, moela de frango, peixe e rim bovino; mistura de banana e cerveja; moela de frango; moela de frango e rim bovino; moela de frango, peixe e rim bovino; peixe; pele de frango; rim bovino. As iscas foram escolhidas mediante teste piloto realizado em uma área verde do Instituto de Biologia da Universidade Estadual de Campinas (UNICAMP).

Foram expostas 42 armadilhas divididas em sete transectos lineares, distantes 50 metros entre si, com diferentes tipos de iscas, vide disponibilidade para compra. Em cada transecto havia seis armadilhas, distando pelo menos 30 metros uma da outra, cada uma com um tipo de iscas, as quais foram definidas previamente para determinada área de coleta (Tabelas 2, 3, 4 e 5). As armadilhas ficaram suspensas a aproximadamente um metro do solo, expostas por quatro dias, sendo que neste período as iscas não foram trocadas pela logística.

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Quando a área de coleta era pequena, o número de armadilhas e transectos foram reduzidos para 30 armadilhas divididas em cinco transectos, cada qual também com seis tipos de iscas. Os indivíduos capturados foram retirados no quarto dia, mortos com acetato de etila, armazenados em potes contendo etanol (96–100 %), devidamente etiquetados e transportados para triagem em laboratório.

No laboratório, todos os espécimes de Sarcophaginae foram individualizados, morfotipados e identificados por meio de chaves dicotômicas (Carvalho, Mello-Patiu, 2008; Vairo, Mello-Patiu, Carvalho, 2011; Vairo et al., 2014), por comparação com a coleção de referência do Laboratório de Entomologia Integrativa (LEI) e consulta à especialista (Drª. Cátia Antunes de Mello Patiu do Museu Nacional do Rio de Janeiro, MNRJ). A maioria dos indivíduos foi armazenada em microtubo de 2 mL contendo etanol (99–100 %) como material testemunho.

Obtenção de dados meteorológicos

Os dados de temperatura, umidade relativa do ar e precipitação para os locais de coletas nos fragmentos da Caatinga foram retirados do Instituto Nacional de Meteorologia (INMET) e para os locais de coletas nos fragmentos da Mata Atlântica, do Portal Agrometeorológico e Hidrológico do Estado de São Paulo (CIIAGRO), disponíveis online (INMET, 2015; CIIAGRO, 2016).

Alguns locais de coletas, principalmente da Bahia, não possuem estações meteorológicas, por isso os dados foram obtidos da estação mais próxima localizada em uma cidade vizinha. Para CD-BA, utilizaram-se os dados da estação de Lençóis (58,5 km distantes de Palmeiras); para SF-BA, da estação de Irecê (112 km de Xique Xique); para LS-BA, da estação de Remanso (140 km de Casa Nova) e para RC-BA, a própria estação de Paulo Afonso. Em relação às coletas em São Paulo, os dados das estações meteorológicas de Atibaia, Mogi Guaçu e Serra Negra foram utilizados para RP-SP, MG-SP e SB-SP, respectivamente. Para SL-SP, optou-se pelos dados da estação meteorológica de Mogi Mirim (34 km distantes de Itapira).

Observaram-se as temperaturas e umidades relativas do ar, máximas e mínimas, e também a precipitação nos oito locais de coletas. Os dados coletados para cada cidade, referentes aos quatro dias de exposição das armadilhas, foram analisados em boxplots e a precipitação acumulada por um gráfico de coluna. Os dados brutos de cada local de coleta estão disponíveis nos apêndices (Apêndices 1–16).

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Análise dos dados

Os índices de diversidade alpha, Diversidade de Shannon-Wiener, Dominância de Berger-Parker e Equitabilidade de Pielou, foram calculados através do programa DivEs – Diversidade de Espécies (Rodrigues, 2015) e o índice de diversidade beta, Similaridade de Jaccard, utilizando o Biodiversity Calculator (Biodiversity Calculator, 2017).

O índice de Diversidade de Shannon-Wiener ( ) consiste em mensurar o grau de incerteza ao prever a que determinada espécie pertencerá um indivíduo, escolhido ao acaso em uma amostra com S espécies e N indivíduos. Quanto menor o valor do índice, menor o grau de incerteza, consequentemente, menor será a diversidade da amostra. É calculado

através da fórmula onde pi é a frequência relativa de cada espécie, para i

variando de 1 a S (número de espécies) (Margalef, 1957, 1958).

O índice de Dominância de Berger-Parker (d), que expressa a importância proporcional das espécies mais abundantes em determinada área ou amostra, foi utilizado para mensurar o grau de dominância entre as áreas estudadas. O valor deste índice é obtido através

da expressão d = nmax/N, onde d é o grau de dominância, nmax é o número de indivíduos da

espécie mais abundante e N é o número total de indivíduos coletados na área (Magurran, 1988).

O índice de Equitabilidade de Pielou (e ou J) permite calcular quão uniforme é a distribuição dos indivíduos entre as espécies existentes em uma amostra. Apresenta valor entre 0 (uniformidade mínima) e 1 (uniformidade máxima) e é definido pela fórmula e = /Hmax, onde representa o valor do Índice de Diversidade de Shannon-Wiener e Hmax é o logaritmo do número total de espécies da amostra. Quanto menor o valor, menor o grau de uniformidade da distribuição da amostra (Odum, 1988).

A análise de Similaridade, calculada através do coeficiente de Jaccard {Ij = c/a + b – c} permite a avaliação de diferenças significativas nas composições de espécies entre diferentes ambientes. Os valores variam entre -1 e 1, com valores próximos de 1 sendo as maiores diferenças (Moreno, 2001).

Para avaliar as abundâncias das diferentes espécies de Sarcophaginae coletadas em fragmentos da Caatinga e da Mata Atlântica e nas estações climáticas predominantes nos biomas foram realizados testes de ANOVA de três fatores (Espécie, Estação e Local de Coleta). Em seguida, ANOVAs de dois fatores foram feitas para analisar a abundância das espécies em relação aos locais de coletas e em relação às estações climáticas em que as espécies foram coletadas. Além disso, ANOVAs de um fator foram realizadas para avaliar as abundâncias das espécies atraídas em relação às iscas que foram comuns a todas as coletas.

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As médias foram comparadas pelo teste de comparações múltiplas a posteriori de Tukey, utilizando-se o logaritmo da Abundância como variável dependente e o nível global de significância (α) foi de 5 % (α = 0,05). Análise de correlação entre as abundâncias das dez espécies mais coletadas e os parâmetros meteorológicos (temperatura, umidade relativa do ar e precipitação) foram calculadas através do Coeficiente de Correlação de Pearson. As análises foram feitas através dos procedimentos PROC GLM e PROC CORR do software SAS (SAS, 2006).

Resultados

Dados meteorológicos

De acordo com os dados meteorológicos obtidos do INMET, durante os quatro dias de coletas na estação chuvosa, houve o registro de 2,6 mm de precipitação em Xique Xique, cidade que se encontra a SF-BA (Apêndice 1), de 31,8 mm em Paulo Afonso, cidade da RC-BA (Apêndice 5) e de 33,6 mm em Palmeiras, cidade do CD-RC-BA (Apêndice 7). Não houve registro de chuva em Casa Nova, cidade a qual pertence LS-BA (Apêndice 3). Por outro lado, a precipitação em todos os locais de coletas durante a estação seca foi zero milímetro (Apêndices 2, 4, 6 e 8) (Figura 9).

As temperaturas mínimas das coletas realizadas durante a estação chuvosa apresentaram baixa variabilidade, destacando-se SF-BA com as menores temperaturas (18,1– 19,3 ºC) e CD-BA pela simetria dos dados (21,5–22,8 ºC). As temperaturas máximas apresentaram menores amplitudes em LS-BA (33,8–35,3 ºC) e RC-BA (35,1–36,6 ºC) e maiores amplitudes em CD-BA (28,5–36,3 ºC) e SF-BA (28,2–32,3 ºC) (Figura 5). A umidade relativa do ar mínima variou entre 23 e 61 %, com níveis medianos crescentes de LS-BA para RC-BA e CD-BA, tendo neste último, a maior amplitude de dispersão. Em SF-BA foi registrado a menor variabilidade (88–95 %) entre as umidades relativas do ar máximas (62–99 %) (Figura 6). Durante as coletas na estação seca, as temperaturas mínimas registradas em SF-BA foram menores que 20,0 ºC, discrepando dos demais locais de coletas, os quais apresentaram níveis medianos decrescentes com temperaturas variando de 20,8 a 26,2 ºC. Já em relação às temperaturas máximas, destaca-se RC-BA com maior amplitude (35,8–39,5 ºC), mesmo os demais registros sendo maiores que 33,0 ºC (Figura 5). As umidades relativas do ar mínimas variaram de 14 a 34 % e apesar de CD-BA apresentar a maior amplitude de registros, é o único lugar com simetria nos dados (26–33 ºC). As umidades relativas do ar máximas apresentaram registros superiores a 49 %, destacando LS-BA com o registro da maior amplitude (49–75 %) e SF-BA com a menor amplitude e simetria dos dados (75–77 %)

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(Figura 6). Nesta mesma estação, foram mensurados os menores valores de umidade relativa do ar concomitantemente com os maiores valores de temperatura máxima nas cidades de Xique Xique - 14,0 % e 35,2 ºC (Apêndice 2) e de Paulo Afonso - 16,0 % e 38,5 ºC (Apêndice 6), no quarto dia de coleta em ambos os locais de coletas.

Em relação aos dados meteorológicos coletados no CIIAGRO, choveu em todas as cidades durante os quatro dias em que as armadilhas ficaram expostas nos locais de coletas em São Paulo, na estação quente e úmida de 2016. Registraram-se 16,0 mm em Mogi Mirim/SL-SP (Apêndice 10), 3,6 mm em Atibaia/RP-SP (Apêndice 12), 29,7 mm em Mogi Guaçu/MG-SP (Apêndice 14) e 6,1 mm em Serra Negra/SB-SP (Apêndice 16). Já nas coletas realizadas durante a estação fria e seca, houve o registro de apenas 4,4 mm de chuva em Mogi-Guaçu/MG-SP (Apêndice 13) (Figura 9).

Na estação fria e seca, RP-SP apresentou a menor amplitude de temperaturas mínimas (18,1–18,9 ºC) e MG-SP, a maior amplitude térmica (7,5–12 ºC). As temperaturas máximas variaram de 20,6 a 32,9 ºC, com menor amplitude térmica em RP-SP (31,4–32,1 ºC) e SL-SP (28,6–29,7 ºC) (Figura 7). Registrou-se a menor variabilidade de umidade relativa do ar mínima em RP-SP (30–33 %) e a maior em MG-SP (29–70 %), enquanto que as umidades relativas do ar máximas não tiveram variabilidade, pois todos os registros foram de 100 %, em SL-SP e RP-SP. A maior variação de umidade relativa do ar máxima foi em SB-SP, mesmo tendo valores entre 89 e 94 % (Figura 8). Nesta mesma estação climática, houve o registro dos menores valores de temperatura mínima (7,5 e 9,4 ºC) juntamente com o registro do maior valor de umidade relativa do ar (100 %), durante o primeiro e quarto dia de coleta na MG-SP (Apêndice 13) e SL-SP (Apêndice 9), respectivamente. Já durante as coletas na estação quente e úmida, RP-SP também apresentou menor variação nos registros de temperaturas mínimas (16,2–17,2 ºC), enquanto SB-SP teve a maior variabilidade (9,8–17,2 ºC). Os maiores valores de temperatura máxima foram registrados em MG-SP (31,7–33,7 ºC), mostrando assim, a baixa variabilidade e simetria dos dados. O contrário aconteceu nos demais locais de coletas devido à assimetria dos dados e aos valores que oscilam entre 23,6 e 32,0 ºC (Figura 7). Os registros das umidades relativas do ar mínimas têm grande variabilidade (27–67 %), com níveis medianos decrescentes de SL-SP para RP-SP e MG-SP. Dentre os valores das umidades relativas do ar máximas, destacaram-se RP-SP (99–100 %) e MG-SP (82–100 %) por apresentarem a menor e a maior variabilidade, respectivamente (Figura 8).

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Sarcophaginae do Bioma Caatinga

No total, foram coletados 1.383 espécimes de Sarcophaginae, sendo 790 coletados durante a estação chuvosa e 593 na estação seca, pertencentes a 13 gêneros e 28 espécies. As fêmeas e os espécimes não identificados somaram 457 indivíduos. Contabilizaram-se 14 espécies coletadas somente neste bioma (Tabela 1), seis espécies coletadas apenas na estação chuvosa (Tabela 2) e 11 espécies na estação seca de 2015 (Tabela 3). As espécies mais

abundantes foram Tricharaea (Sarcophagula) occidua (Fabricius, 1794) (NEC = 274; NES =

306) e Helicobia morionella (Aldrich, 1930) (NEC = 73; NES = 81) (Tabelas 2 e 3).

Durante as coletas realizadas na estação chuvosa observou-se maior abundância de sarcofagíneos na LS-BA (N = 326, 41,2 %) e RC-BA (N = 188, 23,8 %) e as iscas mais atrativas foram fígado bovino e moela de frango (N = 431, 54,5 %) e peixe (N = 98, 12,4 %) (Tabela 2). Já nas coletas feitas na estação seca, encontrou-se maior abundância de espécimes na RC-BA (N = 205, 34,5 %) e CD-BA (N = 143, 24,1 %), atraídas principalmente por moela de frango (N = 157, 26,4 %) e por peixe (N = 110, 18,5 %) (Tabela 3). Helicobia morionella foi a única espécie atraída por todas as iscas e coletadas em todos os locais. Oxysarcodexia thornax (Walker, 1849), Peckia (Pattonella) intermutans (Walker, 1861), Peckia (Sarcodexia) lambens (Wiedemann, 1830) e Tricharaea (S.) occidua foram coletadas em todos os locais (Tabelas 2 e 3).

Sarcophaginae do Bioma Mata Atlântica

Foram coletados 1.495 espécimes de Sarcophaginae, sendo 886 durante as coletas na estação fria e seca e 609 nas coletas da estação quente e úmida, pertencentes a 12 gêneros e 43 espécies. As fêmeas e os espécimes não identificados somaram 391 indivíduos. Do total, 29 espécies foram coletadas somente neste bioma (Tabela 1), sete apenas na estação fria e seca (Tabela 4) e 11 espécies na estação quente e úmida de 2016 (Tabela 5). As espécies mais

abundantes foram P. (S.) lambens (NEFS = 467; NEQU = 114) em ambas as estações,

juntamente com Peckia (Euboettcheria) collusor (Curran & Walley, 1934) (N = 65) nas coletas da estação fria e seca e O. thornax (N = 47) nas coletas da estação quente e úmida (Tabelas 4 e 5).

Dentre as coletas realizadas na estação fria e seca, os locais com maior abundância de sarcofagíneos foram MG-SP (N = 589, 66,4 %) e SB-SP (N = 129, 14,5 %) e as iscas mais atrativas foram fígado bovino, moela de frango, peixe e rim bovino (N = 262, 29,5 %) e moela de frango (N = 214, 24,1 %) (Tabela 4). Já nas coletas feitas na estação quente e úmida, a MG-SP (N = 346, 56,8 %) e SL-SP (N = 123, 20,2 %) foram os locais com maior

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abundância de espécimes, com preferência por fígado bovino, moela de frango, peixe e rim bovino (N = 143, 23,4 %) e por peixe (N = 117, 19,2 %) (Tabela 5). Oxysarcodexia admixta (Lopes, 1933), Oxysarcodexia avuncula (Lopes, 1933), Peckia (Euboettcheria) anguilla (Curran & Walley, 1934) e P. (S.) lambens foram atraídas por todas as iscas e coletadas em todos os locais. Oxysarcodexia thornax, Peckia (E.) collusor, P. (P.) intermutans e Peckia (Sarcodexia) florencioi (Prado & Fonseca, 1932) foram coletadas em todos os locais e Nephochaetopteryx pallidiventris Townsend (1934) e Oxysarcodexia carvalhoi Lopes (1946) foram atraídas por todas as iscas utilizadas (Tabelas 4 e 5).

Nas coletas realizadas na RP-SP, durante a estação quente e úmida, a ação de bugios danificou algumas armadilhas que foram expostas (Figura 4C), podendo ter interferido na quantidade de sarcofagíneos atraídos e no número de armadilhas expostas em outros locais.

Análise dos dados

Os índices de Diversidade, Dominância, Equitabilidade e Similaridade foram calculados a partir de análises das espécies coletadas nas estações climáticas e locais de coletas de cada bioma. Os espécimes não identificados foram retirados do total para a análise faunística.

Na Caatinga, foram analisados 448 indivíduos pertencentes a 17 espécies para as coletas realizadas na estação chuvosa e 478 indivíduos pertencentes a 22 espécies para as coletas da estação seca. As coletas realizadas durante a estação chuvosa apresentaram maior

grau de diversidade ( EC = 0,6117; ES = 0,5841) e distribuição uniforme (JEC = 0,4972; JES

= 0,4351) de sarcofagíneos e menor grau de dominância (dEC = 0,6116; dES = 0,6402) em

relação às coletas da estação seca. Na análise de similaridade (Ij), em ambas as estações, os coeficientes de Jaccard foram iguais a -1. Quando o local em que as espécies foram coletadas na estação chuvosa é analisado, RC-BA tem alto índice de diversidade de espécies, CD-BA tem alto grau de distribuição uniforme das espécies e LS-BA, alto grau de dominância das espécies coletadas (Tabela 6). Por outro lado, durante as coletas realizadas na estação seca, CD-BA tem altos índices de diversidade e de distribuição uniforme das espécies, enquanto RC-BA tem alto grau de dominância das espécies coletadas. Os coeficientes de Jaccard calculados para todos os locais de coletas foram iguais a -1 (Tabela 6).

Na Mata Atlântica, foram analisados 719 indivíduos pertencentes a 32 espécies para as coletas da estação fria e seca e 385 indivíduos pertencentes a 36 espécies para as coletas da estação quente e úmida. As coletas realizadas durante a estação quente e úmida apresentaram