INTRODUÇÃO
A transmissão de microrganismos bucais de mãe para filho ocorre durante a gravidez, durante o par-to e após o nascimenpar-to (Slavkin, 1997). Várias bac-térias consideradas indígenas à cavidade bucal são detectadas anteriormente à erupção dos dentes, conquanto outras, após a emergência da dentição decídua (Zambon, 1994). Durante a infância, a aqui-sição de certas bactérias é influenciada por contatos familiares próximos (Asikainen et al, 1997; Greenstein; Lamster, 1997; Irfan et al, 1999). Análises fenotípicas e genotípicas têm sido usadas para diferenciar mi-crorganismos da mesma espécie, especialmente no-vas técnicas de análise molecular, facilitando, assim, a análise da via de transmissão percorrida (Barsotti et al, 1993; Van Steenbergen et al, 1993). Estas téc-nicas têm demonstrado evidências de transmissão vertical (pai-filho), transmissão horizontal (entre côn-juges) e transmissão entre irmãos. A maioria dos es-tudos sobre transmissão de bactérias periodontais tem focalizado nas espécies Aggregatibacter actinomycetemcomitans e Porphyromonas gingivalis. Estas têm sido selecionadas devido à forte associa-ção com diferentes formas de doença periodontal destrutiva (Asikainen et al, 1997). Porém, ainda
exis-tem controvérsias quanto a estes
TRANSMISSÃO DE BACTÉRIAS PERIODONTAIS
Transmission of periodontal bacteria
Anne Carolina Eleutério Leite1, Daniela Corrêa Grisi2, Maria do Carmo Machado Guimarães3, Valéria Martins de Araújo4,
Francisco Valter Freitas5, Daniela Ferreira Araújo6
RESUMO
Periodontite corresponde a uma diversidade de doen-ças clinicamente diferentes, associadas com uma microbiota subgengival variável entre os diferentes grupos de pacientes. A maioria das espécies bacterianas subgengivais é indígena à cavidade bucal. Aggregatibacter actinomycetemcomitans e Porphyromonas gingivalis são considerados patógenos periodontais importantes que apresentam características de patógenos exógenos e não são freqüentemente detectados em indivíduos com periodonto sadio. A transmissão de microrganismos entre pais e filhos (transmissão vertical) é particularmente evidente. Técnicas de genética molecular têm demonstrado que se uma criança é colonizada por uma espécie potencialmente patogênica, então um dos pais comumente abriga a bac-téria idêntica genotipicamente. Os dados também indicam que transferência de bactéria entre cônjuges (transmissão horizontal) ocorre, embora não freqüentemente. Todavia, a transferência de microrganismos não resulta necessaria-mente em colonização ou infecção do hospedeiro. Além disso, há indivíduos que abrigam periodontopatógenos e não manifestam qualquer sinal de doença periodontal. O propósito deste artigo é apresentar uma revisão da litera-tura sobre a transferência de bactérias associadas com as doenças periodontais entre membros da família.
UNITERMOS:
Recebimento: 12/11/07 - Correção: 23/01/08 - Aceite: 22/07/08
patógenos periodontais; transmissão; periodontite; infecção. R Periodontia 2008; 18:28-33.
periodontopatógenos serem habitantes exógenos (não fazem parte da microbiota residente) ou endógenos (microbiota residente) na cavidade bucal (Greenstein; Lamster, 1997). Microrganismos tais como A . actinomycetemcomitans e P. gingivalis são considerados exógenos por alguns pesquisadores devido às seguintes razões: detecção destes microrganismos é freqüentemente associada com doença; não estão presentes na maioria dos indivíduos saudáveis; freqüentemente provocam uma eminente resposta humoral; e o tratamento usualmente resulta na eliminação destes na cavidade bucal. Uma vez que A . actinomycetemcomitans e P. gingivalis são consideradas importantes contribuintes para o desenvolvimento da doença periodontal, o conhecimento das vias de transmissão destes microrganismos é importante para a prevenção e tratamen-to da doença periodontal, melhor compreensão da epidemiologia da doença e do papel de espécies patogênicas na progressão da doença. Por conseguinte, o objetivo deste trabalho foi revisar a evidência de transmissão de bactérias periodontais de pessoa -para- pessoa, a significância da sa-liva como veículo de transmissão e as implicações terapêuti-cas e profilátiterapêuti-cas da dispersão de bactérias periodontais en-tre indivíduos.
Saliva como veículo da transmissão
Bactérias periodontais são encontradas nas bolsas periodontais, mas podem também residir sobre a língua e superfícies da mucosa e saliva (Asikainen et al, 1997). A sali-va é o principal vetor da transmissão de bactérias (Asikainen et al, 1997; Rosa et al, 2002). Evidência que bactéria periodontal pode ser transmitida via aerossóis não existe, no entanto, objetos inanimados (sondas dentais, escovas de dente) podem servir como veículo para transmissão, além do contato entre mucosas (Van Winkelhoff; Boutaga, 2005). Níveis elevados de P. gingivalis na saliva foram notados em cônjuges que moravam juntos por longo período (Petit et al, 1994). Similarmente, a avaliação da saliva de 30 mães exibiu maiores valores e maior positividade do que as amostras
subgengivais quanto à presença de A .
actinomycetemcomitans, Prevotella nigrescens, P. gingivalis e Treponema denticola (Rosa et al, 2002). Adicionalmente, na saliva foram encontrados os mesmos clones de A. actinomycetemcomitans e P. gingivalis achados na bolsa periodontal. Kulekci et al (2008) detectaram, por meio da reação em cadeia da polimerase (PCR), P. nigrescens (80%), T. denticola (32%), A. actinomycetemcomitans (24%) e P. gingivalis (12%) na saliva de crianças saudáveis com idade entre 6 e 13 anos.
Transmissão de bactérias entre cônjuges
Morfotipos bacterianos testados em 14 casais revelaram que a presença de espiroquetas de tamanho médio em um dos cônjuges aumentava três vezes a probabilidade do ou-tro cônjuge apresentar espiroquetas similares, quando com-parados a outros indivíduos (Offenbacher et al, 1985). Simi-larmente, a presença de organismos filamentosos em um cônjuge aumentava em 30% a probabilidade de o parceiro abrigar o mesmo microrganismo. Os autores sugeriram que o achado de morfotipos bacterianos similares em casais seja atribuído, possivelmente, a hábitos comparáveis de higiene bucal ou outros fatores (fonte comum de dieta) que não foram quantitativamente mensurados ou analisados no es-tudo. Análises sorotípicas e robotípicas indicaram a trans-missão de A. actinomycetemcomitans e P. gingivalis entre cônjuges e que estas podem ser transmitidas entre adultos que vivem próximos e têm microbiota bucal estabelecida (Saarela et al, 1993). No estudo de Van Steenbergen et al (1993), padrões indistinguíveis do DNA de cepas de P. gingivalis foram isolados em seis de oito casais em um total de 18 indivíduos. Estes resultados sugerem fortemente que a transmissão deste microrganismo ocorreu nos seis casais avaliados. O conceito que a ocupação de um nicho ecológi-co por um tipo clonal previne ou inibe a ecológi-colonização por microrganismos genotipicamente diferentes da mesma es-pécie é suportado por vários estudos (Van Steenbergen et al, 1993; Preus et al, 1994; Asikainen et al, 1997). Preus et al (1994) avaliaram famílias com doença periodontal crônica e relataram que apenas um de sete casais infectados apresen-tou A. actinomycetemcomitans com o mesmo padrão genotípico. Os autores concluíram que o estabelecimento dos tipos bacterianos ocorreu previamente à coabitação. A situação conjugal a respeito dos patógenos A . actinomycetemcomitans e P. gingivalis foi também examina-da por Asikainen et al (1996). A co-ocorrência de A. actinomycetemcomitans foi significativamente elevada en-tre cônjuges, no entanto, não houve diferença significativa em relação a P. gingivalis. Aproximadamente dois terços dos casais abrigavam A. actinomycetemcomitans em ambos os cônjuges, e metade daqueles pares duplamente infectados partilharam genótipos idênticos. Similarmente, ambos os cônjuges foram infectados por P. gingivalis em dois terços dos casais, com cerca de um terço destes partilhando genótipos idênticos. Então, este estudo provê evidência de transmissão de A. actinomycetemcomitans em aproximada-mente um terço dos casais e transmissão de P. gingivalis em aproximadamente 20% dos casais. Van Winkelhoff et al (2007) relataram que, em uma população da Indonésia, P. gingivalis foi isolada em 13 casais. No entanto, nenhum dos cônjuges
apresentou a bactéria com genótipo idêntico. Amano et al (2004) relataram que variações genômicas na estrutura das fímbrias de P. gingivalis estão, provavelmente, envolvidas na iniciação e progressão da doença periodontal, sendo que na maioria dos pacientes com periodontite foram encontrados microrganismos fimA tipo II. A transmissão de P. gingivalis e a associação desta espécie com os tipos fimA foi investigada por Asano et al (2003). Em seis de 14 casais, os autores ob-servaram padrões idênticos em géis de eletroforese condu-zidos por campo elétrico (PFGE). A freqüência de fimA tipo II nas cepas dos seis casais com padrões idênticos PFGE foi de 83,3% (cinco casais). Adicionalmente, os autores sugeriram que fimA tipo II pode representar um papel na transmissão de P. gingivalis. Em conclusão, os dados suportam a afirma-ção que cônjuges têm o risco aumentado para serem colo-nizados pelos mesmos patógenos periodontais, porém a in-cidência de transmissão, utilizando-se técnicas de genética molecular, é usualmente baixa (Saarela et al, 1993; Van Steenbergen et al, 1993; Petit et al, 1994; Preus et al, 1994). Além disso, os resultados sugerem que a microbiota bucal estabelecida não aceita facilmente novos invasores bacterianos.
Transmissão de bactérias de pai para filho
A. actinomycetemcomitans cultivável ocorre em pelo menos 10% de crianças com dentição primária e periodonto sadio, enquanto P. gingivalis é ausente ou não freqüentemente detectada (Asikainen; Chen, 1999). Crian-ças que adquirem A. actinomycetemcomitans podem abri-gar apenas temporariamente a bactéria (Asikainen et al, 1997). Os achados sugerem que a colonização bucal por A. actinomycetemcomitans torna-se estabelecida nos cinco a sete anos de idade, enquanto P. gingivalis coloniza a boca principalmente após a puberdade, e tão somente na pre-sença de doença periodontal (Asikainen; Chen et al, 1999). No entanto, Kobayashi et al (2008) detectaram presença de P. gingivalis em crianças com idade entre três e nove anos e relataram níveis aumentados da bactéria após os seis anos de idade. Sabe-se que a transmissão pai-filho de P. gingivalis é menos provável do que de A. actinomycetemcomitans (Asikainen et al, 1997). Tais bactérias mostram menor heterogeneidade genética dentro de um indivíduo, do que aquelas bactérias periodontais consideradas como membros da microbiota bucal residente (Könönen et al, 1994; Asikainen et al, 1997; Van Steenbergen et al, 1997; Suchett-Kaye et al, 1999). Könönen et al (2000) examinaram 23 pares mãe-filho quanto à presença de Prevotella intermedia, Prevotella nigrescens e Prevotella pallens em relação ao estado periodontal materno (I: saúde periodontal; II: periodontite
inicial; e III: periodontite avançada). P. intermedia não foi de-tectada nas crianças, mas quase exclusivamente nas mães do grupo III, com presença desta bactéria em números mo-derados a altos na saliva, assim confirmando sua associação com a periodontite. P. nigrescens e P. pallens foram freqüentemente encontradas nas mães e filhos. Além disso, os resultados da tipificação do genótipo sobre o grupo de microrganismos P. intermedia mostraram que a transmissão bacteriana entre mãe-filho foi mais evidente no grupo com ausência de doença periodontal. Baseado na variação do DNA das cepas de A. actinomycetemcomitans expressa por meio da AP-PCR (amplificação do DNA por meio da reação em cadeia da polimerase com primers arbitrários), Preus et al (1994) observaram que oito de 33 crianças infectadas por esta bactéria tinham o mesmo padrão de bandas conforme um de seus pais, sugerindo que a criança adquiriu a bactéria dos pais durante a infância. Asikainen et al (1996) encontra-ram que um terço das crianças de pais A . actinomycetemcomitans positivo foi infectado e todos fo-ram similares genotipicamente. Por outro lado, os autores sugeriram que os pais podem não ser importante fonte de infecção de P. gingivalis para as crianças. O fenômeno da transmissão vertical de A. actinomycetemcomitans não foi observado no estudo realizado por Tinoco et al (1998). Paci-entes brasileiros com periodontite juvenil (atualmente periodontite agressiva) ser viram como teste. Nenhum par pai-filho mostrou genótipos idênticos desta bactéria. A pre-sença de múltiplos clones bacterianos nos indivíduos do es-tudo e a situação sócio-econômica pode explicar este resul-tado discrepante. A distribuição de espécies do complexo vermelho (P. gingivalis, T. forsythensis e T. denticola) na saliva apresentou taxa significativamente mais alta em crianças cujas mães apresentaram as mesmas espécies bacterianas, quando comparadas às taxas observadas em crianças de mães com espécies diferentes (Tamura et al, 2006). Em resu-mo, a infecção manifestada nos pais provê uma plausível explicação para a fonte de colonização por bactérias periodontais nos filhos (Watson et al, 1994; Greenstein; Lamster, 1997; Tuite-Mcdonnell et al, 1997; Yang et al, 2002). Contudo, estes resultados são, em essência, relatos de caso e/ou estudos observacionais, e experimentos bem-contro-lados sobre transmissão não existem na literatura. Assim, como estes achados não estão documentados em estudos longitudinais, a cronologia da contaminação não pode ser confirmada (Greenstein; Lamster, 1997; Irfan et al, 1999).
Transmissão de bactérias entre irmãos
Tinoco et al (1998) relataram que em quatro de sete (57%)
actinomycetemcomitans, os irmãos demonstraram pelo menos um genótipo idêntico desta espécie. Russo et al (1998) avaliaram o efeito da transmissão bacteriana entre irmãos em um par de gêmeos americanos, com descendência afri-cana e com periodontite avançada, e que não moravam jun-tos por 26 anos. Por meio da técnica AP-PCR demonstrou-se que cepas idênticas de A. actinomycetemcomitans foram detectadas no par de gêmeos, sugerindo uma fonte única do microrganismo e uma possível persistência deste em cada gêmeo por pelo menos 26 anos. Genótipos idênticos de P. gingivalis foram observados em seis de treze famílias que apresentaram a bactéria (Van Winkelhoff et al, 2007). A constatação da transmissão de bactérias entre irmãos é com-plicada, uma vez que os pais usualmente possuem o patógeno suspeito. Todavia, alguma evidência circunstanci-al para a transmissão entre irmãos pode ser derivada da ava-liação de famílias em que crianças foram colonizadas, en-quanto os pais não foram. Nesta situação, é também possí-vel que as crianças tenham sido infectadas por uma fonte extrafamilial independente (Greenstein; Lamster, 1997).
Conseqüências da transmissão
Aquisição de periodontopatógenos é pré-requisito para o desenvolvimento da doença periodontal, entretanto, sua colonização não necessariamente produz infecções que cau-sam destruição do periodonto (Greenstein; Lamster, 1997). Subseqüente à colonização, a capacidade patogênica dos microrganismos infectantes, competição entre bactérias, bem como interações entre estas e o hospedeiro determinarão se os microrganismos serão eliminados, permanecerão em níveis não patogênicos, ou proliferarão e provocarão lesões inflamatórias. Além disso, indivíduos que abrigam periodontopatógenos e não manifestam qualquer sinal da doença periodontal podem servir como fonte de transmis-são. A persistência de A. actinomycetemcomitans por perío-do de tempo prolongaperío-do, em indivíduos com perioperío-donto saudável ou em pacientes com gengivite, após a eliminação deste patógeno de membros familiares doentes, foi avaliada em 14 pacientes com periodontite e em 37 membros famili-ares destes (Kleinfelder et al, 1999). Os resultados indicaram que A. actinomycetemcomitans é capaz de persistir no hábitat bucal de indivíduos com periodonto saudável por pelo menos 12 meses, após a eliminação deste patógeno dos membros familiares doentes. Os autores questionaram a ne-cessidade da eliminação de A. actinomycetemcomitans em membros familiares saudáveis, que poderiam ser fonte de transmissão deste microrganismo para pacientes tratados, previamente membros doentes da mesma família. Entretan-to, segundo os autores existem vários pontos que fazem
esta consideração delicada. A não detecção desta bactéria por técnicas de cultura nos pacientes com periodontite após a terapia antibiótica auxiliar, não significa que este organismo foi eliminado do paciente. Este pode somente ter sido suprimido abaixo dos níveis detectáveis por meio da técnica de cultura utilizada. Portanto, um dos as-pectos pode estar implicado: a recorrência de A . actinomycetemcomitans em pacientes periodontais tratados é causada por transmissão ou reinfecção por meio dos mem-bros familiares positivos para este microrganismo, ou a tera-pia periodontal tem falhado na eliminação completa desta bactéria do paciente.
Implicações terapêuticas e profiláticas
A fonte de infecção, o número de microrganismos re-querido para infectar o hospedeiro, a sobrevivência do inva-sor no ambiente, e a freqüência de contatos efetivos são fatores essenciais para a transmissão (Van Winkelhoff; Boutaga, 2005). Além disso, a transmissão depende de fa-tores genéticos dos microrganismos, por exemplo, algumas cepas de certas espécies são mais prontamente transmiti-das do que outras. Não se sabe qual a dimensão do inóculo existente ou quantos eventos de exposição são necessários para maximizar a possibilidade de sucesso para a transmis-são dos patógenos A. actinomycetemcomitans e P. gingivalis (Asikainen; Chen, 2000). Entretanto, é provável que quanto maior a carga destes na saliva, maior o risco de colonização do hospedeiro. Portanto, supressão dos microrganismos na saliva pode prevenir que estes se espalhem entre indivíduos. Adicionalmente, para erradicar estas bactérias por meio da terapia periodontal, é essencial esclarecer a fonte de infec-ção e com isso, evitar a reinfecinfec-ção de pacientes previamente tratados e recorrência da doença. A monitoração destes pacientes deve incluir a avaliação microbiológica, após con-clusão da terapia, e avaliações bacteriana e clínica dos mem-bros familiares repetidamente expostos ao indivíduo infectado. É necessário estabelecer que nem todos os tipos clonais de uma espécie patogênica são virulentos (Haffajee; Socransky, 2005). Portanto, o conhecimento da diversidade genética intra-individual, entre cepas da mesma espécie, aju-da na determinação de quantas cepas por indivíduo deveri-am ser exdeveri-aminadas para obtenção de resultados confiáveis sobre a transmissão de espécies particulares de uma pessoa para outra (Asikainen; Chen, 1999). Além disso, fatores de risco tais como hábitos de higiene bucal, cuidado odontológico profissional e hábitos de fumar ou mascar ta-baco podem influenciar potencialmente a condição periodontal do indivíduo e ter impacto sobre a transmissão bacteriana entre membros familiares.
CONCLUSÃO
A infecção periodontal quando presente em um dos cônjuges ou em membros da mesma família pode aumen-tar a probabilidade de transmissão de periodontopatógenos. Embora a transmissão de A. actinomycetemcomitans e P. gingivalis não implique necessariamente em manifestação dos sintomas da doença periodontal, o conhecimento das vias de transmissão é fundamental e deve ser considerado na prevenção e tratamento da doença periodontal, uma vez que há maior possibilidade de infecção, reinfecção e recolonização em pacientes suscetíveis.
ABSTRACT
Periodontitis corresponds to a variety of clinically different diseases associated with a variable subgingival microbiota among different patient groups. The majority of subgingival bacterial species are indigenous to the oral cavity.
Aggregatibacter actinomycetemcomitans and
Porphyromonas gingivalis are adjudged as important
periodontais pathogen that presents characteristics of exogenous pathogens and are infrequently detected in subjects with healthy periodontium. The transmission of microorganisms between parents and children (ver tical transmission) is par ticularly
evident. Molecular genetic techniques have
demonstrated that if a child is colonized by a potentially pathogenic species, then one of the parents usually harbor genotypically identical bacteria. The data also indicate that transfer of bacteria between spouses (horizon-tal transmission) occurs, although infrequently. However, the transfer of microorganisms does not necessarily result in colonization or infection of the host. Furthermore, there are individuals who harbor periodontopathogens and do not manifest any signs of periodontal disease. The purpose of this article is to present a review of the literature about the intra-familial transfer of bacteria associated with periodontal diseases.
UNITERMS:
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Endereço para correspondência:
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Tel.: (61) 3435-8587 Fax: (61) 3328-0777
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