UNIVERSIDADE FEDERAL DE SERGIPE
PROGRAMA DE PÓS-GRADUAÇÃO EM ECOLOGIA E
CONSERVAÇÃO
REFÚGIOS CLIMÁTICOS DE MAMÍFEROS MARINHOS
CECILIA SILVA DA ROCHA PITA DE ALMEIDA
São Cristóvão
2018
CECILIA SILVA DA ROCHA PITA DE ALMEIDA
REFÚGIOS CLIMÁTICOS DE MAMÍFEROS MARINHOS
Dissertação de mestrado apresentada ao
Programa de Pós-Graduação em Ecologia
e Conservação da Universidade Federal
de Sergipe, como requisito exigido a
obtenção do título de Mestre em Ecologia
e Conservação.
Orientador: Prof. Dr. Pablo Ariel
Martinez
São Cristóvão
2018
FICHA CATALOGRÁFICA ELABORADA PELA BIBLIOTECA CENTRAL UNIVERSIDADE FEDERAL DE SERGIPE
A447r
Almeida, Cecilia Silva da Rocha Pita de.
Refúgios climáticos de mamíferos marinhos / Cecilia Silva da Rocha Pita de Almeida; orientador Pablo Ariel Martinez. – São Cristóvão, 2018.
83 f.: il.
Dissertação (mestrado em Ecologia e Conservação)– Universidade Federal de Sergipe, 2018.
1. Biogeografia. 2. Paleoclimatologia. I. Martinez, Pablo Ariel, orient. II. Título.
III
AGRADECIMENTOS
Agradeço imensamente a oportunidade que tive de cursar este Mestrado, mesmo com
altos e baixos momentos, conseguir trilhar essa maratona de dois anos. Devo isso a
compreensão do Prof. e Chefe de departamento Sidney Feitosa Gouveia por me indicar
um professor competente e disponível a me aceitar na sua equipe de pesquisa.
Agradeço muitíssimo este um ano que passei no PibiLab sob a orientação do Prof. Pablo
que tão atencioso me acolheu no meu momento mais dramático. Toda a equipe de alunos
que ele tem, pois também foram bem receptivos e compreensivos, dentre eles: Darlan,
Mayane, Diene, Victor, Jennifer, Kathleen e Leo. Equipe maravilhosa que sabe o que
quer e não perde oportunidade para trabalho. Serão lembrados sempre comigo em minha
jornada profissional, inclusive nossos meetings mais diversos, uns a fantasia, outros
picnic e etc. Turma legal essa, emoções para preparação de cardápio e decoração, bolos
mais saborosos em cada encontro. Delicia ter passado esses dias com vocês.
Agradeço também ao Anderson Aires Eduardo, estudante de pós doc que durante as
minhas análises no programa R me ajudou. Sem ele, nada teria chegado até aqui também.
Agradeço ao companheirismo do prof. Alexandre Liparini por ser atenciosos e presente
sempre.
Também agradeço pelo auxílio da Dr. Jennifer Morales-Barbero que nos ajudou durante
algum tempo na coleta de dados.
Agradeço a oportunidade de auxílio financeiro que tive, pois isso valeu muito e permitiu
minha dedicação e disposição para fazer o trabalho fluir, que foi possível por meio da
Coordenação de Aperfeiçoamento de Pessoal de Nível Superior
– CAPES e Conselho
Nacional de Desenvolvimento Científico e Tecnológico
– CNPq.
Agradeço pela torcida de meus pais e irmãos, e a todos da família que torciam por mim.
Agradeço também ao meu esposo Algacir que no início do nosso casamento foi o início
do meu mestrado, alguns planos foram adiados e ele foi bem compreensivo. As coisas
pareciam que não iam dar certo, e eram difíceis de serem conciliadas, mas olhando para
trás vejo que tudo saiu bem.
E para finalizar, agradeço a Deus por conduzir minha vida e me conceder esta vitória que
sem Ele, nada do que tenho seria possível. Ele é quem dá a vitória, mesmo antes da batalha
travada.
IV
RESUMO
Compreender como o clima têm moldado a distribuição das espécies ao longo do tempo
evolutivo tem sido o ponto central dos estudos biogeográficos. Isso porque as alterações
climáticas afetam a sobrevivência dos indivíduos e, consequentemente, interferem na
estrutura da comunidade. Sabemos que as condições climáticas variaram ao longo do
tempo e espaço, sendo necessário o surgimento de locais denominados de refúgios
climáticos. Estes, por sua vez, serviram como abrigo e proteção das espécies por manter
condições mais estáveis, permitindo a conservação e sobrevivência delas. No ambiente
marinho, uma das mudanças climáticas mais marcante foi a última máxima glaciação
(UMG, ~ 21.000-18.000 anos), o qual apresentou nível do mar mais baixo do que no
presente. Assim, tivemos como objetivos: (i) identificar os refúgios climáticos marinhos
onde existiu a coocorrência de um alto número de espécies em três períodos de tempo
(presente: 0ka, Holoceno médio a 6 ka e Pleistoceno a 21 ka); (ii) determinar quais fatores
ecológicos e históricos caracterizam os refúgios. Baixamos dados de ocorrência de 110
espécies de mamíferos marinhos do GBIF e de artigos específicos afim de ser feita a
modeladem de distribuição das espécies (MDE) por meio do algoritmo Maxent através
do programa R v.3.2.2. Foram selecionadas quatro variáveis climáticas (média anual de
salinidade na superfície do mar, média anual de temperatura na superfície do mar,
amplitude anual de salinidade na superfície do mar e amplitude anual de temperatura na
superfície do mar) que foram obtidas a partir do Modelo de Sistema Climático
Comunitário (CCSM3). Os refúgios climáticos foram determinados como áreas que
apresentaram riqueza de espécies acima do 90° percentil ao longo dos três intervalos de
tempo. A localização desses refúgios foi observadada em regiões temperadas acima das
latitudes 30˚, indicando que essas áreas apresentaram condições mais adequadas para a
maioria das espécies.
Os fatores ecológicos e históricos que determinaram os refúgios
foram testados com Mann-Whitney, utilizando uma significância de p<0,05. Os refúgios
estiveram relacionados com os fatores: ecológico como alta produtividade (p<0,001),
históricos como alta profundidade (p<0,001) e a presença de espécies com a maior média
de tempo de divergência evolutiva (p<0,001), significando que os refúgios abrigaram
linhagem de espécies mais antigas do que as regiões de não refúgio. Para todos os fatores
testados, foi obtida diferença significativa (p<0,005). Além disso, os fatores, ecológico e
históricos, serviram como bons preditores da riqueza de espécies no ambiente marinho.
Vale destacar que esse trabalho é pioneiro em determinar refúgios para o ambiente
marinho e em escala global, devendo ser mais explorado para outros táxons. Sugerimos
que as áreas de refúgios identificadas aqui possam ser consideradas nas políticas de
conservação das espécies de mamíferos marinhos pela capacidade que essas áreas têm de
apresentar condições ambientais adequadas para manutenção das espécies. Em estudos
futuros, sugerimos que sejam usados a MDE como ferramenta para a escolha de novas
áreas potenciais para preservação considerando que as mudanças ambientais são
frequentes.
Palavras-chave: Biogeografia, Ciclos glaciais, Modelos Paleoclimáticos, Pleistoceno
tardio, Última Máxima Glaciação.
V
ABSTRACT
Understanding how climate has shaped distribution of species over evolutionary time has
been central to biogeographic studies. It is mean that climate change affects the survival
of individuals, and therefore interferes in the structure of the community. We know that
climate change varied considerably over time and space, and it is necessary to subjugate
places so-called climatic refuges. These refuges, in turn, served as a shelter and protection
of species by maintaining more stable conditions for their conservation and survival. In
the marine environmental, one of the most strinking and no so far climatic changes was
the last maximum glaciation (UMG, ~ 21,000-18,000 years), which had a lower sea level
than at present. In this study, our objectives were: (i) to identify the marine climate refuges
where there was co-occurrence of a high number of species in the three time periods
(present: 0ka, 6 ka in middle Holocene and 21 ka in Pleistocene) in the marine
environment; (ii) determine which ecological and historical factors characterize refuges.
We obtained occurrence data for 110 species of marine mammals from the GBIF global
repository and of specific articles to be constructed the species distribution models using
the Maxent algorithm by program R 3.2.2. Four climatic variables were selected (annual
mean sea surface salinity, annual mean sea surface temperature, annual range sea surface
salinity and annual range sea surface temperature), which were obtained from the Model
of Community Climate System, version 3 (CCSM3). The climatic refuges were
determined as area that presented species richness above 90
thpercentile over the three
time intervals. The location of these refuges was observed in temperate regions above
latitudes
30˚
, indicating that these areas presented conditions more suitable for most
species. The ecological and historical factors that determined the refuges were tested with
Mann-Whitney, using a significance of p <0.05. These refuges were related to ecological
factors such as high productivity (p <0.001) and historical as high depth (p <0.001) and
the presence of species with the highest mean evolutionary divergence time (p <0.001),
meaning that the refuges harbored lineage of species older than non-refuge regions. Our
results show a significant difference between the variables tested (p <0.05). Moreover,
ecological and historical factors served as good predictors of species richness in the
marine environment. It is noteworthy that this work is a pioneer in determining refuges
for the marine environment and on a global scale, and should be more explored for other
taxa. We suggest that the refuge identified here can be considered in the conservation
policies of marine mammal species due to the ability of these areas to present suitability
environmental conditions for species maintenance. In future studies, we suggest that
MDE be used as a useful tool for choosing new potential areas for preservation
considering that environmental changes are frequent.
Keywords: Biogeography, Glacial cycles, Paleoclimatic models, Late Pleistocene, Last
Glacial Maximum.
VI
SUMÁRIO
LISTA DE FIGURAS_______________________________________________ VII
LISTA DE TABELAS______________________________________________ VIII
RESUMO DO ARTIGO_____________________________________________ 9
1. INTRODUÇÃO _________________________________________________ 11
2. GRUPO DE ESTUDO: MAMÍFEROS MARINHOS ___________________ 16
3. MATERIAIS E MÉTODOS _______________________________________ 17
3.1 Coleta de dados _________________________________________________ 17
3.2 Modelo de Distribuição de espécies _________________________________ 17
3.3 Delimitação de refúgios __________________________________________ 20
3.4 Teste de hipótese para os fatores ecológicos e históricos ________________ 21
4. RESULTADOS __________________________________________________ 22
5. DISCUSSÃO ____________________________________________________ 25
6. CONCLUSÃO ___________________________________________________ 29
7. AGRADECIMENTOS ____________________________________________ 30
REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS _________________________________ 31
APÊNDICES ______________________________________________________ 39
VII
LISTA DE FIGURAS
Figura 1: Localização dos refúgios climáticos globais a partir da riqueza de espécies de
mamíferos marinhos obtidos do MDE (baseado no Maxent) ___________________ 22
Figura 2: Riqueza de mamíferos marinhos que formam refúgios climáticos______ 23
Figura 3: Comparação dos fatores ecológicos (produtividade) e históricos
(profundidade e tempo de divergência evolutiva) entre áreas identificadas como refúgio
e não refúgio ________________________________________________________ 24
VIII
LISTA DE TABELAS
9
PLEISTOCENE CLIMATE REFUGES FOR MARINE
MAMMALS
Cecília Silva da Rocha Pita de Almeida
1, Anderson Aires Eduardo
2, Jennifer
Barbero-Morales
3, Mayane Alves Andrade
1, Diene Oliveira Santos
1, Pablo Ariel
Martinez
1,
1-Laboratory of Integrative Research in Biodiversity (Pibi), Federal University of
Sergipe, Marechal Rondon Avenue, São Cristóvão, Sergipe.
2-
Postgraduate Program in Geosciences and Basin Analyzes,
Federal University of
Sergipe, Marechal Rondon Avenue, São Cristóvão, Sergipe.
3- Unit of Ecology, Faculty of Biology, University of Salamanca, Salamanca, E-37007,
Spain.
Correspondence:
Cecília Silva da Rocha Pita de Almeida; e-mail: ceciliapita22@gmail.com
Abstract
Aim
Climate change affects the survival and growth of individuals, which consequently
interferes with the distribution of species. These climatic changes varied over time and
space, necessitating the emergence of so-called climatic refuges that could house and
maintain more stable conditions for species survival. Among the most striking and no so
far events we had the last maximum glaciation (LGM, ~ 21,000-18,000 years), which had
a lower sea level than at present and affected considerably the marine environment and
its fauna. In this study we had as objectives: (i) to identify the marine climate refuges
where there was cooccurrence of a high number of species in the three time periods
(present: 0ka, 6 ka in middle Holocene and 21 ka in Pleistocene); (ii) determine which
ecological and historical factors characterize refuges.
Location
Global marine environment.
Methods
We identified the marine climate refuges where co-occurrence of a high
number of species occurred in the three different time (present, 6 ka and 21 ka) and also
10
determined which ecological and historical factors characterize the refuges. We obtained
occurrence data for 110 species of marine mammals through the GBIF global repository
and constructed species distribution models in the Maxent software through program R
(v. 3.2.2). Four climatic variables were selected (annual mean sea surface salinity, annual
sea surface salinity amplitude, annual mean sea surface temperature and annual sea
surface temperature amplitude), which were obtained from the Model of Community
Climate System, version 3 (CCSM3) available on the PMIP2 (Paleoclimate Modeling
Intercomparison Project - http://www.marspec.org/) database. The climatic refuges
corresponded to the areas that presented high species richness over the three time
intervals, that is, areas that presented 10% of data with greater species richness. The
ecological and historical factors that determined the refuges were tested with
Mann-Whitney, using a significance of p <0.05.
Results
The refuges were related to ecological factors such as high productivity (p
<0.001) and historical as high depth (p <0.001) and the presence of species with a longer
time of evolutionary divergence (p <0.001), indicating that refuges housed more ancient
species. Our results show a significant difference between the variables tested (p <0.05),
demonstrating that refuges may have provided adequate habitat conditions for the species
over time.
Main conclusions
Refuges were located at latitudes above 30º where temperate
climate predominated, indicating that these areas presented climates more suitable for
most species.
Keywords: Biogeography, Glacial cycles, Paleoclimatic models, Late Pleistocene, Last
Glacial Maximum.
11
1. INTRODUÇÃO
Compreender a distribuição das espécies é um tema fundamental nos estudos
ecológicos e evolutivos (Pearson, 2002; Elith et al. 2006). Existe consenso de que os
fatores ecológicos e históricos influenciam a riqueza e distribuição das espécies.
Diferenciamos os estudos dos fatores ecológicos por focarem nos grupos funcionais dos
organismos e nas condições ambientais (temperatura, salinidade, umidade entre outros)
relacionadas à distribuição espacial das espécies no tempo presente. Por outro lado, os
estudos dos fatores históricos concentram-se no efeito de eventos biogeográficos, tais
como os períodos glaciais e interglaciais sobre grupos taxonômicos superiores (Wiens &
Donoghue, 2004; Crisci et al., 2006;
Monge-Nájera, 2008). Ambas abordagens, ecológica
e histórica, tentam compreender os padrões de distribuição das espécies, bem como os
gradientes de diversidade (Wiens & Donoghue, 2004; Mittelbach et al. 2007; Roy &
Goldberg, 2007; Graham et al. 2010; Tittensor et al. 2010
;Ricklefs & Jenkins, 2011;
McClain & Schlacher, 2015; Rabosky & Hurlbert, 2015).
O padrão mais evidente na natureza refere-se às distribuições de espécies em
diferentes latitudes, pois observamos que existe uma diminuição da riqueza de espécies à
medida que nos afastamos dos trópicos. Essa distribuição dos organismos na natureza é
determinada pelos fatores: (i) características intrínsecas (ex. vagilidade, comportamento
reprodutivo, tolerância fisiológica, tamanho corporal) (Wiens & Donoghue, 2004; Smith
& Lyons, 2011); (ii) interações bióticas (ex. competição e predação) (Wisz et al. 2013);
(iii) condições ambientais (ex. temperatura, precipitação, produtividade) (Allen et al.
2002; Monge-Nájera, 2008; Brown, 2014; Wisz et al. 2013) e (iv) processos históricos,
tais como tectônicas de placas, deriva continental, glaciação, especiação, dispersão entre
outros (Wiens & Donoghue, 2004; Crisp et al. 2011).
Frente aos diversos fatores que podem afetar a distribuição das espécies, o clima
é um dos mais determinantes (Hutchinson, 1957; Pearson & Dawson, 2003; Wiens &
Grahan, 2005). A definição de nicho grinelliano considera que um conjunto de condições
climáticas são responsáveis por delimitar e determinar onde uma espécie habita (Grinel,
1917, 1924). Dessa forma, o conhecimento sobre o clima permite compreender como as
espécies estão distribuídas e quais os locais mais adequados para cada espécie habitar.
Além disso, as espécies apresentam níveis de tolerância climática diferentes (Hällfors et
al. 2016) e reagem de modo singular às variações que as afetam, tanto espacial quanto
12
temporalmente (Wisz et al. 2013). As mudanças climáticas influenciam na distribuição
das espécies, afetando as espécies em particular, bem como as interações entre elas
(Araújo & Luoto, 2007; Heikkinen et al. 2007 Gilman et al. 2010). Consequentemente,
interferem na amplitude geográfica e modificam a estrutura e dinâmica das comunidades
(Gilman et al. 2010). Neste sentido, os efeitos ocasionados pelas mudanças do clima sobre
as diferentes espécies serão dependentes da velocidade e intensidade das mudanças
climáticas (Sandel et al. 2011). Caso haja uma rápida mudança climática num
determinado local, a sobrevivência irá depender de seu potencial de migração e/ou
adaptação (Aitken et al. 2008). Devemos considerar que as mudanças climáticas são
caracterizadas como fenômenos frequentes e cíclicos que acompanham a história da Terra
ao longo dos milhões de anos.
O Pleistoceno (~2,6 milhões até 10 mil de anos atrás) foi acompanhando de
sucessivos eventos de interglaciações e glaciações em que 75% do tempo prevaleceram
eras glaciais (Leite, 2015) existindo uma clara alternância de eventos climáticos, frios e
quentes (Lawing & Polly, 2011). A última máxima glaciação (UMG, ~ 21.000-18.000
anos ou 21 e 18 ka) foi um dos eventos mais marcantes, pois foi caracterizada por climas
frios e secos em regiões continentais em todo o mundo (Braconnot et al. 2007) afetando
consideravelmente a distribuição da biota. Dessa forma, a glaciação promoveu grandes
mudanças: (i) cobertura da maior parte do hemisfério norte por gelo (Waltari et al. 2007);
(ii) recuo do nível do mar em relação ao nível presente (Voris, 2000); (iii) diminuição da
temperatura entre 4 a 8º C (Petit et al. 1999) e (iv) as zonas climáticas mudaram em
latitude bem como em altitude, mudando também a temperatura, precipitação, circulação
atmosférica e oceânica (Clark et al. 1999;
Petit et al. 1999; Brown & Lomolino, 2006).
As mudanças climáticas sucessivas durante os períodos glaciais e interglaciais
mais recentes forçaram algumas espécies a sofrerem migrações para locais
climaticamente estáveis, conhecidos como refúgios (Aitken et al. 2008; Médail &
Diadema, 2009; Gavin et al. 2014). Quando as mudanças climáticas eram rápidas e
intensas, muitas vezes, as espécies não conseguiam adaptar-se ou migrar para regiões de
refúgios climáticos, por isso, acabavam sendo extintas (Magri & Palombo, 2013). Dessa
forma, os refúgios climáticos serviram como locais onde os organismos buscaram abrigo
diante de condições ambientais adversas, favorecendo assim a sua persistência e
sobrevivência (Briscoe et al. 2016). Um dos trabalhos pioneiros foi o realizado por Haffer
(1969) ao observar as alterações climáticas durante o Pleistoceno, levando-o a elaboração
13
da chamada Hipótese de Refúgio do Pleistoceno (PRH). A PRH explica o efeito das
mudanças climáticas nos processos de especiação e foi proposta originalmente para a
região Amazônica, a fim de explicar a diversidade biológica das populações de aves da
bacia amazônica. Posteriormente, diversos estudos demonstraram a existência de refúgios
climáticos na Europa, Mediterrâneo e norte da Sibéria (Lister & Stuart, 2008;
Tzedakis
et al. 2013; Morales-Barbero, 2017), Sul da Europa (Willis et al. 2000; Petit et al. 2003;
N gele & Hausdorf, 2015), Antártida (Bennett et al. 2016), África (Boxnick et al. 2015)
e América do Norte (Waltari et al. 2007; Gugger et al. 2010) entre outros.
Os primeiros trabalhos sobre refúgios no ecossistema marinho eram definidos
como locais onde um maior número de espécies se abrigavam. Para Brock (1979), os
refúgios eram habitats tridimensionais que influenciavam na estrutura de uma
comunidade, enquanto Everett e Ruiz (1993) afirmaram que esses locais serviam para
proteção contra predadores em virtude da ausência de uma estrutura física alternativa.
Assim, as definições iniciais de refúgio não levavam em consideração as mudanças
climáticas ao longo do tempo geológico (ver Kohn & Leviten, 1976; Woodin, 1978;
Leber, 1985). A disponibilidade recente de dados paleoclimáticos marinhos (Sbrocco,
2014) nos permitem analisar os refúgios sob uma perspectiva integradora, levando em
consideração os efeitos paleoclimáticos sobre a distribuição das espécies e a estrutura das
comunidades.
Infelizmente, a análise de refúgios marinhos tem sido fragmentada a poucos
táxons ou regiões geográficas restritas. Um dos trabalhos pioneiros de refúgios marinhos
(Vermeij, 1993) permitiu estimar espécies que foram extintas desde o fim do Pleistoceno
e definir áreas que serviram como refúgios geográficos. Os refúgios foram caracterizados
por apresentar uma alta produtividade planctônica primária, estando localizados no
noroeste do Atlântico temperado e norte do Pacífico. Alguns espécimes de mamíferos
marinhos registradas no trabalho foram o peixe-boi de Steller (Hydrodamalts gigas), a
foca monástica caribenha (Monachus tropicalis), a lontra do mar (Enhydra lutris) e a
baleia-cinzenta (Eschrichtius robustus). Por outro lado, Stanley e colaboradores (1996)
identificaram refúgios marinhos por meio de estudos genéticos para uma espécie de
mamífero, a foca comum (Phoca vitulina). Os refúgios pretéritos foram identificados em
locais onde os gelos polares durante a UMG isolaram as populações dos oceanos
Atlântico e Pacífico. Outras regiões que foram reconhecidas por atuarem como refúgios
marinhos foram a Indonésia Oriental, Malásia e Filipinas, sendo consideradas o epicentro
14
da biodiversidade e evolução de peixes marinhos costeiros (Carpenter & Springer, 2005).
Elas puderam servir como refúgio por apresentarem o mais extenso habitat marinho
tropical, vários tipos de habitats, relativa estabilidade da temperatura do mar durante a
glaciação (Randall, 1998), além de extensa água profunda, enquanto para as espécies de
águas rasas, a glaciação acabou servindo como barreira à dispersão (Randall, 1998).
Assim, a formação de refúgios será dependente das características ambientais que o
ecossistema marinho apresenta.
Dada a importância dos refúgios para preservação e proteção das espécies, no
presente trabalho utilizamos modelos de distribuição de espécies para estimar as áreas
potencialmente habitáveis na atualidade, e realizamos projeções pretéritas (6 mil e 21 mil
anos) de 110 espécies de mamíferos marinhos. Definimos como refúgios climáticos
aqueles locais que mantiveram uma alta riqueza de espécies ao longo do tempo
(Morales-Barbero et al. 2017). Em seguida, analisamos se existem características ecológicas e/ou
históricas que identificam os refúgios. Para isso, testamos as seguintes hipóteses não
excludentes: (i) Hipótese de produtividade, que assume que as áreas com maior
produtividade puderam abrigar um maior número de espécies (Cox & Moore, 2011;
Sammarco et al. 2017), como acontece por exemplo com os recifes de corais (Roberts &
Ormond, 1987; Komyakova et al. 2013; Newman et al. 2015). Neste caso, esperamos
encontrar refúgios em regiões mais produtivas; (ii) Hipótese de estabilidade assume que
as regiões mais estáveis abrigam um maior número de espécies nectônicas ao longo do
tempo. Consideramos as regiões profundas (>120m) como locais que foram mais estáveis
ao longo do tempo, isso por que a 21 mil anos as regiões costeiras atuais não estavam
disponíveis devido à glaciação que provocou o recuo do nível do mar em relação ao tempo
presente; (iii) Hipótese de tempo de divergência reconhece que os refúgios apresentaram
linhagens de espécies mais antigas devido ao fato de que essas regiões tiveram mais
tempo para acumular espécies e assim, puderam favorecer a diversificação (Carpenter &
Springer, 2005; Morales-Barbero et al. 2017). Portanto, é provável que as áreas de
refúgios abrigaram mais espécies de linhagens antigas do que espécies de linhagens mais
novas.
Afim de entender como ocorreu a distribuição das espécies, nosso trabalho tem
como objetivos: (i) identificar os refúgios climáticos para os mamíferos marinhos onde
existiu a coocorrência de um alto número de espécies nos três períodos de tempo
15
(presente: 0, 6 mil e 21 mil anos) a partir da modelagem de distribuição de espécies
(MDE); (ii) definir quais áreas apresentam alta riqueza de espécies ao longo dos últimos
21.000 anos; (iii) determinar quais fatores ecológicos e históricos caracterizam os
refúgios.
16
2. GRUPO DE ESTUDO: MAMÍFEROS MARINHOS
A fauna marinha é bem diversificada devido aos diversos fatores ecológicos e
históricos que atuam sobre ela. Apresenta representantes de todos os filos animais, dentre
eles, os mamíferos. Os mamíferos marinhos se destacam por desempenhar importante
papel ecológico no ecossistema marinho, pois servem como indicadores da saúde dos
oceanos (Wells et al. 2004). Eles apresentam ampla distribuição geográfica (com uma
média de 52 milhões de km
2, Pompa et al. 2011) pela sua alta vagilidade, além de
ocuparem todas as latitudes. Esses mamíferos dispõem de grande quantidade de
informação sobre a sua distribuição geográfica, suas relações filogenéticas (ver: Uhen,
2007; Foote et al. 2015), suas características ecológicas e de história de vida. Os
mamíferos marinhos correspondem a três linhagens independentes: Pinnipedia
pertencentes a Ordem Carnivora, Ordem Cetacea formados pelos Mysticeti e Odontoceti,
e Ordem Sirenia (Jefferson et al. 1994), totalizando ~120 espécies existentes (Pompa et
al. 2011; Zhou et al. 2015).
Os pinípedes são os únicos membros aquáticos da ordem Carnivora, compreende
três famílias: Otariidae formado pelos leões marinhos e focas de ouvido, Odobenidae
(morsas) e Phocidae (focas verdadeiras e elefante-marinho) (Jefferson et al. 1994). Mais
de um quarto da diversidade de mamíferos marinhos são compostas pelos pinípedes,
sendo registrado a presença desses animais desde o final do Oligoceno (Berta et al. 2006),
cerca de 27 milhões de anos atrás. Já os Cetáceos surgiram no Eoceno há ~54 milhões de
anos atrás, apresentando relação evolutiva com os mamíferos ungulados (Berta et al,
2006). A ordem Sirenia é formada pelos peixes-boi que inclui duas famílias viventes:
Trichechidae (manatins ou peixes-boi, com 3 espécies viventes) que habitam regiões
tropicais, e o Dugongidae (dugongos) com uma espécie vivente na região Indo-Pacífica.
Os Sirênios tiveram registro fóssil desde o início do Eoceno há 50 milhões de anos até o
presente, são os únicos mamíferos marinhos a serem estritamente herbívoros (Jefferson
et al. 1994; Berta et al. 2006).
17
3. MATERIAIS E MÉTODOS
3.1 Coleta de dados
Pontos de ocorrência foram obtidos para um total de 110 espécies de mamíferos
marinhos (~ 90 % das espécies existentes) a partir da base de dados de GBIF (GBIF,
http://www.gbif.org
/) e literatura especializada. Todos esses pontos foram avaliados,
revisados e filtrados, usando como referência a base de dados da IUCN red list como
referência a fim de evitar erros de amostragem. As 110 espécies utilizadas estão divididas
em 30 espécies da Ordem Pinnipedia, 76 espécies da Ordem Cetácea e apenas 4 espécies
da Ordem Sirênia. O conjunto de dados de cada uma das 110 espécies apresentam no
mínimo 10 pontos de ocorrência sendo recomendável para se obter uma previsão
confiável (Stockwell & Peterson, 2002; Fitzpatrick & Ellison, 2018, p. 395).
3.2 Modelo de Distribuição de espécies
Para cada espécie, individualmente, construímos modelos de distribuição de
espécies (MDE) para obter as suas distribuições potenciais atuais e em seguida, realizar
projeções para os cenários climáticos de 6 mil e 21 mil anos (Apêndice A - Script usado
para fazer a modelagem). Os MDE foram implementados no software Maxent (Phillips
et al. 2006) por meio da plataforma R (v.3.2.2, R Development Core Team, 2011). O
Maxent consiste em um algoritmo baseado na entropia máxima, que estima a distribuição
geográfica potencial das espécies, baseando-se na correlação entre pontos de ocorrência
e ausência e as variáveis ambientais na área de estudos. Como dados de ausência não
estão disponíveis, pontos de fundo (background points) foram empregados como
pseudo-ausências. Baseado no conhecimento empregado por outros autores (e.g.
Morales-Barbero et al. 2017), nós empregamos 1.000 pontos aleatoriamente distribuídos para toda
a região de estudo que neste trabalho foram os oceanos do mundo todo.
A avaliação da acurácia dos modelos executados pelo software Maxent foram
feitos por validação cruzada (cross-validation). Essa avaliação consiste nas etapas de
calibração e validação que são adotadas como requisitos fundamentais em trabalhos de
modelagem, pois se verifica a qualidade e confiabilidade do modelo. A calibração
18
consiste no agrupamento de 70% dos dados, enquanto os outros 30% dos dados são
utilizados para validação, sendo esse procedimento replicado 10 vezes (calibração/
validação). Para evitar o sobreajuste dos modelos, foram utilizados apenas funções
(features) lineares e quadráticas.
O índice de AUC (área sob a curva, do inglês “Receiver Operating Characteristic
Curve” ou curva ROC) foi calculado pelo Maxent a fim de avaliar a especificidade
(ausência de erro de comissão) e a sensibilidade (ausência de erro de omissão) de um teste
de diagnóstico que foi utilizado (Fielding & Bell, 1997; Muñoz & Felicísimo, 2004). A
AUC fornece uma medida do desempenho do modelo, apresentando valores entre 0 e 1,
onde valores de AUC > 0,75 indicam um bom desempenho (Pliscoff & Fuentes-Castillo,
2011).
Foi baixado um total de 18 variáveis ambientais (Tabela 1) do banco de dados
Marspec (http://www.marspec.org; Sbrocco, 2014) a fim de parametrizar o modelo para
as seguintes três janelas de tempo: Presente (0 anos), Holoceno Médio (HM, 6 Ka) e o
Último Glacial Máximo (UGM, 21 Ka). A resolução utilizada foi de de 5 arc-min (células
de ~ 10x10 km na região do Equador) pelo Modelo de Sistema Climático Comunitário,
versão 3 (CCSM3) desenvolvido pelo Projeto de Intercomparação de Modelagem
Paleoclimática, fase 2 (PMIP2). Foi feita uma análise de correlação entre as variáveis, de
modo a ser selecionada as variáveis biologicamente mais informativas, assim,
selecionamos aquelas que tiveram uma correlação de r < 0,8 (Apêndice A - Script do R
para selecionar as variáveis). Após a correlação das variáveis climáticas, foram
selecionadas apenas quatro delas: média anual da salinidade na superfície do mar,
amplitude anual da salinidade na superfície do mar, média anual da temperatura na
superfície do mar e amplitude anual da temperatura na superfície do mar, em seguida,
construímos os modelos de distribuição das espécies.
19 Tabela 1: Lista das variáveis ambientais presente no banco de dados Marspec.
Considerando que certas espécies de mamíferos marinhos encontram-se restritas
a uma determinada latitude, e essa característica pode levar a uma projeção em latitudes
Nome da variável
Definição
Batimetria
Profundidade do fundo do mar
(metros)
Biogeo01
Aspecto Leste/Oeste (radianos)
Biogeo02
Aspecto Norte/Sul (radianos)
Biogeo03
Plano de curvatura
Biogeo04
Perfil de curvatura
Biogeo05
Distância da plataforma (km)
Biogeo06
Batimetria de curva (graus)
Biogeo07
Concavidade (graus)
Biogeo08
Média anual de salinidade na
superfície do mar (psu)
Biogeo09
Salinidade na superfície do mar
(psu) do mês mais fresco
Biogeo10
Salinidade na superfície do mar
(psu) do mês mais salgado
Biogeo11
Amplitude anual da salinidade na
superfície do mar (psu)
Biogeo12
Variância anual da salinidade na
superfície do mar (psu)
Biogeo13
Média anual de temperatura na
superfície do mar (°C)
Biogeo14
Temperatura na superfície do mar
(°C) do mês mais frio
Biogeo15
Temperatura na superfície do mar
(°C) do mês mais quente
Biogeo16
Amplitude anual da temperatura na
superfície do mar (°C)
Biogeo17
Variância anual da temperatura na
20
as quais a espécies não ocupa, precisávamos inicialmente demarcar a distribuição da
espécie apenas no hemisfério onde elas realmente habitam. Uma vez que condições
climáticas relacionadas à temperatura tendem a ser mais similares entre as regiões polares
do que entre estas e o equador, o procedimento adotado evitou que a extrapolação das
condições adequadas no hemisfério oposto influenciasse a riqueza de espécies projetada
para as latitudes mais elevadas (Apêndice A - Script do R para limitar as espécies com
distribuição restrita). O mesmo tratamento foi feito para espécies que são restritas a uma
determinada região, como as espécies: Arctocephalus galapagoensis restritas às ilhas de
Galápagos (entre 9°N-3°S, 80-90°W), e a espécie Trichechus senegalensis que são
endêmicas de estuários do Oeste Africano.
3.3 Delimitação de refúgios
O Maxent criou mapas de adequabilidade que apresentam dados com valores
contínuos, sendo necessário sua transformação em mapas binários (Apêndice A - Script
do R para gerar os mapas binários) através do uso de valores de limiares (thresholds) os
quais foram gerados a partir de análises estatísticas (maximiza especificidade +
sensibilidade), sendo único para cada espécie e proveniente das informações sobre os
pontos de ocorrência conhecidos.
Os mapas binários (1 presença, 0 ausência) foram gerados de modo a representar
as células com potencialidade favorável de ter presença ou não-favorável (ausência) das
espécies. Foi feito um mapa binário para cada espécie e para cada janela de tempo:
presente (0), 6 ka e 21 ka. Em seguida, a partir dos mapas binários foi gerado os mapas
de riqueza de espécies pela identificação das áreas que apresentavam alta riqueza. Neste
trabalho, definimos como áreas de alta riqueza aquelas com número de espécies acima do
90º percentil. Estas áreas de alta riqueza foram obtidas após a sobreposição dos mapas
binários de todas as espécies, formando, assim, um mapa de riqueza para cada período de
tempo, presente (0), 6 ka e 21 ka (Apêndice A - Script do R para plotar os mapas de
riqueza).
Na etapa seguinte, foi feita a sobreposição dos três mapas de alta riqueza de
espécies, sendo um para cada perído de tempo que resultou no mapa dos refúgios
climáticos (Apêndice A - Script do R para identificar as áreas de refúgios). Assim, do
21
ponto de vista ecológico, os refúgios foram caracterizados como aquelas áreas que
aparentemente apresentaram condições ambientais adequadas para muitas das espécies
modeladas ao longo do tempo.
3.4 Teste de hipótese para os fatores ecológicos e históricos
Foram determinados três fatores para caracterizar os refúgios, um ecológico e dois
históricos, por meio das seguintes hipóteses: de produtividade, de estabilidade avaliada
pelo fator histórico profundidade e de tempo de divergência evolutiva, obtida pelo cálculo
da média do tempo de divergência de todas as espécies que eram encontradas na mesma
célula do mapa de distribuição das espécies (Apêndice A – Script do R com os gráficos
referentes aos fatores analisados).
Os dados de profundidade e produtividade de todos os oceanos foram adquiridos
do banco de dados AquaMaps (
http://www.aquamaps.org
/). O Tempo de divergência
evolutiva foi obtido a partir da árvore filogenética descrita por Rolland et al. (2014) para
os mamíferos, de modo a fornecer as idades de divergência de todas as espécies
analisadas.
Utilizou-se o teste não paramétrico de Mann-Whitney
(assumindo α=0.05) para
avaliar se os refúgios climáticos estão associados aos fatores ecológicos e/ou históricos.
Sendo que as variáveis preditoras foram: profundidade, produtividade e tempo de
divergência evolutiva, enquanto a presença ou ausência de refúgio nossa variável de
resposta
(Apêndice A - Script do R para realizar o teste estatístico).
22
4. RESULTADOS
Para o tempo presente, o mapa de riqueza de espécies demonstrou uma maior
concentração de riqueza de espécies localizadas nas zonas temperadas, região leste do
Pacífico e sul da Oceânia (0 ka, Fig. 1a). Em contraste, pouca riqueza foi encontrada no
lado leste do Atlântico Norte bem como no Mediterrâneo. A riqueza para o tempo 6 Ka
se diferenciou nitidamente pela pouca riqueza identificada na latitude sul, mais
especificamente no sul da África e Austrália, enquanto a maior riqueza foi obtida no
Atlântico norte e oeste do Pacífico (Fig. 1b). Para o tempo 21 ka, a maior riqueza de
espécies esteve localizada ao sul do leste do Pacífico do que em outros períodos, áreas
com baixa riqueza foram observadas ao sul da África e regiões costeiras da América (Fig.
1c), como consequência do severo clima continental e grande extensão de camadas de
gelo sobre a Terra a 21 ka, concentrando as distribuições das espécies mais para partes
profundas e oceânicas, como observado nas costas norte e sul do Atlântico.
Figura 1: Localização dos refúgios climáticos globais a partir da riqueza de espécies de mamíferos marinhos obtidas do MDE (baseado no Maxent) para (a) tempo presente, 0 ka; (b) 6 ka, Holoceno Médio, (c) 21 ka, Última Máxima Glaciação. Área colorida de verde indica locais com alta probabilidade de apresentar habitat adequado para as espécies. Tamanho das células: 100 x 100 km.
Os refúgios climáticos foram obtidos pela sobreposição espacial dos locais que
permitiram a acumulação de riqueza acima do 90º percentil nos três intervalos de tempo.
Eles estiveram localizados predominantemente em latitudes acima de 30˚ tanto ao norte
como ao sul, cobrindo regiões de clima temperado e também no Mar Negro, além de
cobrir grande parte das regiões costeiras (Fig. 2).
23 Figura 2: Refúgios climáticos de mamíferos marinhos estimado a partir da riqueza de espécies. Áreas de cor verde escura indicam locais com alta probabilidade de apresentar habitat adequado para as espécies nos três períodos de tempo (0Ka, 6 ka e 21 ka), cor quente e verde clara indicam locais com probabilidade de apresentar habitat adequado em um ou dois períodos de tempo, respectivamente. Tamanho das células: 100 x 100 km.
As análises dos fatores ecológicos e históricos demonstraram que os refúgios
hospedaram assembléias de espécies que mostraram estar localizadas em regiões mais
profundas (Fig. 3a), com alta produtividade (Fig. 3b) e onde houve a presença de
linhagens mais antigas (Fig. 3c). Em resumo, os resultados encontrados confirmam nossas
hipóteses propostas. A análise estatística demostrou diferença significativa (p < 0,0001,
teste U de Mann-Whitney) para cada um dos fatores entre as áreas de refúgio e de não
refúgio.
24 Figura 3: Comparação dos fatores a) ecológico: produtividade (valor logaritimizado); b) histórico relacionado à profundidade; e c) histórico relacionado ao tempo de divergência evolutiva entre áreas identificadas como refúgio e não refúgio, Boxplots executados no algoritmo do Maxent. Caixas com 10˚ a 90˚ percentil e a linha no meio corresponde a mediana. Critério usado para demarcar refúgio climático (para os três intervalos de tempo) mostrou diferença significativa (p < 0,0001) por meio do teste de Mann-Whitney para os três fatores analisados.
25
5. DISCUSSÃO
A abordagem utilizada neste trabalho permitiu identificar alguns dos fatores
responsáveis pela manutenção de uma alta riqueza de espécies ao longo do tempo, sendo
um trabalho pioneiro a nível global que determinou refúgios climáticos marinhos.
A primeira hipótese testada foi de produtividade. Nessa hipótese, espera-se
encontrar refúgios em áreas que apresentam uma maior produtividade (Roberts &
Ormond, 1987; Cox & Moore, 2011; Komyakova et al. 2013), assim, regiões mais
produtivas podem abrigar uma maior riqueza de espécies (refúgios). As relações entre
riqueza de espécies e produtividade dependem, algumas vezes, do táxon e da escala
geográfica adotada (por exemplo, regional ou continental) (Mittelbach et al. 2001) ou do
tipo de ambiente analisado. Esses podem ser divididos em ambientes terrestres e
marinhos, sendo que a produtividade terrestre é maior na altura dos trópicos (Brown,
2014), enquanto nos mares, não. Em experimentos conduzidos com plantas, a
produtividade permitiu uma melhor partição de recursos e diferenciação de nicho, além
de promover uma maior diversidade de espécies (McKane et al. 2002).
Consequentemente, uma melhor utilização dos recursos torna uma comunidade mais
eficiente (Lemieux & Cusson, 2014).
Sabe-se que a produtividade primária atua como um bom preditor de riqueza de
espécies (Ceballos & Ehrlich, 2006; Rabosky & Hurlbert, 2015), mas essas relações nem
sempre serão causais, e sim o resultado de colinearidade com outras variáveis tais como:
temperatura,
substrato, área, correntes, luz e nutrientes (Monge-Nájera, 2008; Rabosky
& Hurlbert, 2015). A combinação das variáveis: temperatura, produtividade e
sazonalidade influenciam a dinâmica evolutiva (Fraser & Currie, 1996). Além disso, a
produtividade também é resultado da interação com o habitat complexo e diversidade de
produtores (Lemieux & Cusson, 2014). Em alguns ecossistemas, a produtividade aumenta
como consequencia do aumento do número de espécies que interagem troficamente em
uma comunidade ecológica (Johnson et al. 1996). Em estuários, que cobrem grandes
extensões globais, foi verificado que a riqueza de
espécies aumenta com a produtividade
primária (Vasconcelos et al. 2015). Em uma comunidade de intermaré subártica, foi
observado que a diminuição da abundância de macroalgas provocou impacto negativo
sobre a produtividade (Lemieux & Cusson, 2014). Em estudos experimentais sobre
26
ecossistemas marinhos conduzidos por Worm et al. (2006), a produtividade aumentou
quatro vezes em momentos que a diversidade foi restaurada, demonstrando ligações
positivas robustas entre biodiversidade, produtividade e também com a estabilidade. Em
regiões muito profundas do mar, observa-se que as altas diversidades são promovidas
pela estabilidade (térmica) e pelos recursos tróficos (produtividade), demonstrando a
relação direta entre produtividade, riqueza e/ou diversidade (Johnson et al. 1996;
MacClain & Schlacher, 2015; Valentine & Jablonski, 2015), concordando com os nossos
resultados para mamíferos marinhos.
Em nossa segunda hipótese, observamos que locais mais profundos
apresentaram melhores condições para a formação de refúgios climáticos, ou seja, maior
riqueza de espécies do que as áreas mais rasas. Essa diferenciação existe por que as
regiões litorâneas e mais rasas de hoje (~120m) não estiveram disponíveis durante os
períodos glaciais, a 21ka durante o Pleistoceno (Sbrocco, 2014;
Ludt & Rocha, 2015)
como observado em nossos resultados (Fig. 1c). Assim, locais que foram menos
perturbados ao longo do tempo, tendem a abrigar mais espécies e formar refúgios,
portanto, são mais estáveis quando comparado com a locais que foram mais expostos
durante algum tempo. Dessa forma, qualquer porção de terra debaixo de uma geleira que
acaba de recuar apresentará uma riqueza muito menor do que uma porção de terra que
nunca teve uma geleira.
A hipótese de estabilidade explica, de modo geral, as diferenças de diversidade
observadas em diferentes condições ambientais (Johnson, 1970), por exemplo, áreas de
refúgios e não refúgio. Nossos achados equivalem ao que Gallardo e colaboradores (2015)
denominaram de hipótese de estabilidade temporal de Thienemann-Sanders, em que
prevê que o habitat mais antigo e mais estável (regiões profundas em nosso estudo)
apresentará maior riqueza e diversidade de espécies. Nota-se que a estabilidade temporal
muda à medida que a diversidade aumenta (Lehman & Tilman, 2000). Isso significa que
a estabilidade é afetada pela composição de espécies bem como pela diversidade
biológica que ocupa um determinado ecossitema (Johnson et al. 1996; Lehman & Tilman,
2000; Lanta et al. 2012). Alguns trabalhos que utilizaram a hipótese de estabilidade foi:
Hessler e Sanders (1967) para explicar a riqueza bentônica de regiões profundas e
Johnson (1970) que estudou a diversidade de espécies em comunidades marinhas bênticas
em pequena escala. O primeiro artigo aponta que a grande diversidade (no fundo do mar)
é melhor explicada como resultado da grande estabilidade desse ambiente físico (Hessler
27
& Sanders, 1967). Já Johnson (1970) reconheceu que mudanças no ecossistema estudado
afetam a estabilidade, sendo menor a estabilidade em águas rasas e maiores em águas
mais profundas, concordando com nossos achados os quais observamos que os ambientes
mais estáveis foram em regiões mais profundas. Em experimentos conduzidos sobre a
diversidade marinha demonstrou que ela se relaciona diretamente com a estabilidade
(Worm et al. 2006).
A estabilidade não se restringi somente ao tempo e ambinte, também
consideramos a estabilidade climática, pois esta a longo prazo (refúgios), apresenta papel
central quanto a manutenção das espécies no ambiente (Terribile et al. 2012). Esta
estabilidade climática é considerada um bom preditor de riqueza (Werneck et al. 2012) e
demonstra que regiões climaticamente estáveis permitem a evolução de especializações
e adaptações mais finas do que as áreas com regimes climáticos mais erráticos, devido à
relativa constância dos recursos (ver Pianka, 1966). Sendo assim, as áreas com condições
climáticas estáveis em relação ao UMG puderam demonstrar o quanto que a estabilidade
climática é importante no estabelecimento de refúgios e, consequentemente, nos padrões
atuais de diversidade (Morales-Barbero et al. 2017).
Por outro lado, regiões mais profundas ocupam uma maior área, o que demonstra
mais habitat disponível (Barboza & Defeo, 2015; Chaudhary et al. 2016) do que áreas
mais rasas. A disponibilidade de habitat combinada com os fatores como a alta
produtividade primária foi reconhecida como importante preditor da biodiversidade
(Tittensor et al. 2010). Regiões mais profundas podem suportar populações maiores, o
que reduz a probabilidade de extirpação de espécies e apoia uma maior diversidade de
espécies especialistas (Willig, Kaufman & Stevens, 2003; Tittensor et al. 2010). Assim,
em nossos resultados, as áreas profundas puderam abrigar uma maior riqueza de
mamíferos marinhos, corroborando com a hipótese de estabilidade.
A hipótese tempo de divergência foi testada de modo a verificar se as regiões
de refúgios puderam abrigar linhagens de espécies antigas. O tempo de divergência
evolutiva é definido como o tempo em que uma linhagem divergiu do seu grupo-irmão,
isto é, da linhagem que inclui os parentes vivos mais próximos (Crisp & Cook, 2011). O
tempo de divergência é dependente das taxas de surgimento, extinção e preservação
estimadas a partir do registro fóssil (Foote et al. 1999). Esta estimativa de tempo de
divergência filogenética é considerada como componente importante de muitos estudos
28
evolutivos moleculares (Ho & Phillips, 2009). O tempo de divergência das espécies de
mamíferos marinhos permitiu a identificação dos refúgios climáticos, desse modo, essas
áreas podem ser reconhecidas como centro de especiação e endemismo, funcionando
como
“berçários” da diversificação (Morales-Barbero et al. 2017). É possível que as
regiões colonizadas inicialmente sejam geralmente mais ricas do que as regiões
recentemente colonizadas (Rodrigues et al. 2017). Consequentemente, as regiões de
refúgios por terem uma história de vida mais antiga, acabam favorecendo a diversificação
(Carpenter & Springer, 2005; Morales-Barbero et al. 2017).
O estudo sobre as distribuições das espécies desde os períodos glaciais até os
dias atuais tem um importante papel na compreensão dos processos de diversificação das
espécies, e logicamente, da biodiversidade. As taxas de especiação (ou extinção) podem
variar sistematicamente em regiões geográficas (Rabosky & Hurlber, 2015). Isso por que
qualquer variação nas idades dos clados entre as regiões diminuirá a relação entre a taxa
de diversificação e a riqueza. Muitos autores argumentam que centros de riqueza de
espécies são também centros evolutivos onde novas espécies evoluem e a partir do qual
eles se expandem para áreas marginais (Gray, 2001). Além disso, as comunidades tendem
a se diversificar no tempo e que as comunidades mais velhas, portanto, têm mais espécies
do que as mais jovens (Pianka, 1966). Em nossos achados, para o ambiente marinho
global, a relação entre maior riqueza e tempo de divergência indicou que as espécies de
linhagens mais antigas estiveram predominantemente localizadas em áreas de refúgio do
que áreas de não refúgio.
A determinação de áreas que serviram como refúgios pretéritos tem grande
importância para os estudos ecológicos e evolutivos. Notamos que esses refúgios
serviram para abrigar uma maior riqueza de espécies, e foram compostos por
predominância de linhagens mais antigas, dessa forma, fornece-nos informações para
compreensão dos processos evolutivos. Outra característica dessas áreas de refúgios é que
elas demonstraram estarem localizadas em áreas com condições ambientais mais estáveis
e com maior produtividade, o que permite a escolha dessas áreas como potenciais para
conservação das espécies. Consequentemente, devemos considerar os refúgios como
locais adequados para a priorização espacial, ou seja, adequados para a preservação das
espécies que encontram-se sujeitas às constantes e intensas mudanças climáticas e
também ameaçadas pelas ações antrópicas no ambiente marinho.
29
6. CONCLUSÃO
Vale destacar que nosso estudo é o primeiro em que se localiza, em ampla escala
geográfica e temporal, a existência de refúgios climáticos no ambiente marinho. Assim,
pudemos fornecer suporte para a importância dos processos ecológicos (produtividade) e
históricos (profundidade e tempo de divergência) na elaboração dos padrões de
biodiversidade dos mamíferos marinhos. Diferentemente do ambiente terrestre que
apresenta um aumento na riqueza a medida que se aproxima dos trópicos, o ambiente
marinho apresenta um padrão diferenciado bem como é influenciado pela interação entre
diferentes variáveis. Uma dessas variáveis é a produtividade que tem maiores valores em
latitudes altas, permitindo que essas áreas servissem como abrigo para um maior número
de espécies ao longo dos últimos 21ka. Outras variáveis que caracterizaram os refúgios
foram: a maior profundidade indicada por locais que apresentaram maior estabilidade ao
longo do tempo, e o tempo de divergência evolutiva que abrigou mais linhagens de
espécies antigas. Essas regiões puderam hospedar espécies durante mudanças climáticas
extrema (glaciação) e a partir daí com a melhoria das condições climáticas as espécies
puderam expandir seus limites e se diversificarem. As sucessivas e drásticas mudanças
climáticas podem ameaçar a biodiversidade marinha, por isso, deve-se pensar nas áreas
de refúgios como áreas potenciais para conservação das espécies bem como para
preservação dos locais que serviram para acumular processos históricos-evolutivos.
30
7. AGRADECIMENTOS
Agradecemos à Capes pela concessão de bolsa de mestrado à aluna, ao Programa
de Pós-graduação em Ecologia e Conservação da Universidade Federal de Sergipe e pela
parceria com a Dr. Jennifer Morales-Barbero.
31
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