ANÁLISE FILOGENÉTICA DA DIVERSIFICAÇÃO EM PEIXES DE AMBIENTES MARINHOS E DE ÁGUA DOCE*

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319 estudos , Goiânia, v . 37, n. 3/4, p. 319-328, mar ./abr . 2010.

ANÁLISE FILOGENÉTICA DA

Resumo: o objetivo deste estudo foi avaliar, em

gran-de escala, a diversificação gran-de espécies pertencentes a 57 ordens de peixes. Devido à influência da relação filogenéti-ca entre os táxons, foi utilizado o método de contrastes filo-genéticos independentes. Pode-se concluir que o aumento de espécies dentro das ordens de peixes estudadas não cor-responde a uma maior diversificação no ambiente de água doce. Este resultado corrobora estudos atuais que enfocam a alta diversidade e alta taxa de especiação em ambientes marinhos.

Palavras-chave: Análise filogenética. Diversificação.

Peixes.

A

homogeneidade de espécies marinhas tem sido en-fatizada em muitos trabalhos, sendo principalmente explicada pela relativa raridade de fortes barreiras físicas para a dispersão, tendo em vista que a manutenção da homogeneidade requer um alto nível de fluxo gênico (VERMEIJ, 1987). Durante muito tempo, acreditou-se na ampla dispersão de propágulos e alto fluxo gênico ao longo de grandes distâncias nos ecossistemas marinhos (WARD et

al., 1994). Entretanto, técnicas moleculares recentes têm

co-meçado a estudar processos de especiação resultantes de um

DIVERSIFICAÇÃO EM PEIXES DE

AMBIENTES MARINHOS

E DE ÁGUA DOCE*

Juliana Machado Couto**

Priscilla Carvalho***

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fluxo gênico limitado. A evidência caricatural de homogeneidade entre os organismos marinhos, bem como o efeito dos modelos teóricos de especiação, parecem se opor à alta diversidade encon-trada em ecossistemas marinhos (PLANES; FAUVELOT, 2002). De fato, o ambiente marinho demonstra muita heterogeneidade, sofrendo a influência do clima, hidrodinâmica e topografia de bar-reiras naturais, que afetam, desta maneira, a dispersão e criam es-truturas populacionais complexas que favorecem a diversificação (COWEN et al., 2000).

Entre os modelos que levam a especiação, o “isolamento pela distância” tem sido enfatizado por diversos trabalhos (JOHNSON, BLACK, 1998; POGSON et al., 2001; PLANES, FAUVELOT, 2002). Este modelo descreve a estruturação das populações nas quais a habilidade de dispersão é restringida pela distância, de maneira que o fluxo gênico tende a ocorrer, preferencialmente, entre populações vizinhas. Por exemplo, Planes e Fauvelot (2002) demonstraram que a distância entre os arquipélagos do oceano Pacífico é grande o suficiente para gerar a estrutura da população de

Acanthurus triostegus. Os resultados demonstraram que os padrões

de diferenciação variam dentro da mesma espécie de acordo com a escala espacial, ou seja, um grupo sofre, provavelmente, o efeito da vicariância (isolamento em grandes escalas de tempo), enquanto que o outro segue o padrão do isolamento pela distância.

Devido ao recente debate sobre os processos evolutivos que estruturam os padrões genéticos observados no ambiente mari-nho, o objetivo do presente estudo foi o de avaliar, através de mé-todos filogenéticos comparativos aplicados sobre a relação entre o número total de espécies e o número de espécies presentes em água doce de 57 ordens de peixes, se uma maior diversificação ocorre, predominantemente, em ambientes de águas doce. MATERIAL E MÉTODOS

Os dados utilizados neste trabalho foram obtidos de Nelson (1994). Foram obtidos o número total de espécies e o número de espécies em água doce de 57 ordens de peixes. A relação entre o número total de espécies e o número de espécies em água doce foi testada através de uma regressão linear simples (SOKAL; RO-HLF, 1995).

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O principal problema metodológico na relação entre as duas variáveis está no fato de que, como os táxons (ordens) pos-suem ancestrais comuns no tempo, eles compartilham seme-lhanças em muitas de suas características por causa das carac-terísticas presentes no próprio ancestral. A consequência disto é que táxons próximos filogeneticamente (que compartilham um ancestral comum mais recentemente no tempo) tendem a ser mais parecidos para um caráter qualquer (FELSENSTEIN, 1985; HARVEY, PAGEL, 1991). Desta maneira, além de usar os táxons como observações independentes, nós repetimos a análise de regressão utilizando o método de contrastes filoge-néticos independentes de Felsenstein (1985) (PIC), ajustando a reta para que o intercepto seja zero, como recomendado por Garland et al. (1992). O objetivo foi o de estimar a correlação intrínseca entre as variáveis, independentemente da história evo-lutiva entre os táxons. A topologia da árvore filogenética (Fig. 1) também foi obtida por Nelson (1994). Embora não haja in-formações precisas sobre os tempos de divergência (em milhões de anos) entre as ordens, a topologia normalmente é suficiente para controlar os principais efeitos filogenéticos que poderiam afetar as análises. Para avaliar o efeito dessa falta de informa-ção, os comprimentos dos ramos foram transformados de diver-sas formas, seguindo os procedimentos sugeridos por Garland et

al. (1992), e as soluções obtidas do PIC foram comparadas. Os

contrastes independentes foram calculados utilizando rotinas do PDAP (DIAZ-URIARTE; GARLAND, 1996, 1998).

Com o objetivo de verificar se o coeficiente da regressão (b) se origina de uma população estatística com valor paramétrico de β=1, foi aplicado o teste t de student (SOKAL; ROHLF, 1995). Um valor de b estatisticamente igual a igual indica que ordens mais ou menos diversificadas possuem a mesma proporção de espécies marinhas e de água-doce.

RESULTADOS

A análise de regressão entre o número total de espécies e o número presente em água doce dentro das 57 ordens demonstrou uma relação positiva e significativa entre as duas variáveis, tanto para os dados originais quanto para os contrastes filogenéticos

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independentes (r = 0,65 e r = 0,63, respectivamente), sendo b (ângulo da reta) menor que 1 para a regressão entre os dados originais (b=0,82; t=-2,3; p=0,012) e para a regressão entre os contrastes independentes (b=0,64; t=-3,4; p=0,0005) (Figura 2).

As diversas formas de transformação no comprimento dos ramos (GARLAND et al., 1992) não afetaram qualitativamente os resultados das análises de regressão, de modo que os pres-supostos do método de contrastes de Felsenstein (1985) não de-vem ter sido seriamente violados, ou seja, deve haver um padrão aproximadamente linear entre diferenciação das variáveis (va-riância da riqueza de espécies total e de água doce) e o tempo de divergência entre as ordens. Os resultados apresentados, por-tanto, referem-se ao modelo de PIC mais simples, utilizando os contrastes originais padronizados.

DISCUSSÃO

Determinantes da estrutura populacional variam entre dife-rentes habitats e taxa. Entre as comunidades terrestres, a fragmen-tação dos habitats, topografia, tipos de solo e drenagem de água, afetam mais claramente o fluxo gênico e a distribuição geográfica das espécies. Da mesma maneira, populações terrestres demons-tram descontinuidade genética quando o fluxo gênico é interrom-pido por alguma barreira geográfica, ao longo da história (AVISE

et al., 1979). Em ambientes de água doce, as diferenças genéticas

entre os peixes também são observadas devido a essas barreiras geográficas, bem como a parâmetros hidrológicos e geomorfológi-cos criando estruturação dos rios em bacias hidrográficas.

Entretanto, as barreiras que determinam os padrões genéti-cos entre as populações de animais e plantas marinhas, são mais difíceis de discernir. Acredita-se que a grande biodiversidade encontrada no habitat marinho é devida, em grande parte, aos recentes processos de especiação e que, nesses habitats, haveria um grande ‘turnover’ de espécies ao longo do tempo (PALUMBI

et al., 1997). De fato, os resultados das análises no presente

estu-do, feita com e sem os contrastes filogenéticos independentes de Felsenstein (1985) não sugerem uma maior taxa de diversificação em ambientes de água-doce, considerando que o coeficiente an-gular (b) é menor que 1 (b = 0,64 para os resultados da regressão com os contrastes).

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Este resultado corrobora diversos trabalhos que enfocam a alta diversidade e a alta taxa de especiação em ambientes marinhos (LESSIONS et al., 2001; WARES et al., 2001; PLANES, FAUVE-LOT, 2002). Por exemplo, no oceano Atlântico, a descontinuidade genética entre as populações de equinodermatas pertencentes ao gênero Diadema, na costa do Caribe e de Fernando de Noronha (Brasil), é principalmente causada pela entrada de água doce dos rios Orinoco e Amazônia. O rio Amazônia tem sido transportado para o oceano Atlântico desde o período Mioceno, e as barreiras criadas pela reduzida salinidade das águas costeiras, têm resultado em um alto número de espécies brasileiras endêmicas (MULLER-KARGER et al., 1988; LESSIONS et al., 2001).

Segundo Muss et al. (2001), a estrutura genética dos peixes de coral do gênero Ophioblennius e as províncias biogeográficas do Oceano Atlântico tropical indicam que as barreiras oceâni-cas separando estas regiões são obstáculos formidáveis ao fluxo gênico. Estes mesmos autores demonstraram que não somente a distância entre as províncias é um fator relevante. Além disso, os padrões de circulação e limitações térmicas nas maiores latitu-des têm um importante papel nos padrões de estrutura genética. Alguns trabalhos também demonstraram que a diferenciação genética entre populações do oceano Pacífico está altamente correlacionada com a distância geográfica, ou seja, a troca de indivíduos é favorecida entre populações vizinhas, enquanto as migrações a longa distância são mais esporádicas (PLANES, FAUVELOT, 2002; MUSS et al., 2001).

Sendo assim, o resultado deste estudo, analisando padrões de diversificação de peixes em grandes escalas de tempo em di-ferentes tipos de ambiente (marinho e de água doce), demons-trou uma maior diversificação no ambiente marinho. Isso sugere que a complexidade ambiental e geográfica nesse ambiente afe-ta os processos que desencadeiam os fenômenos de especiação da mesma forma (ou até de forma mais intensa) do que em am-bientes de água doce, que a princípio seriam mais estruturados e favoreceriam maiores taxas de diversificação. Os resultados obtidos neste estudo para grandes escalas de tempo, portanto, corroboram os estudos recentes que demonstram a heterogenei-dade deste ambiente e suas consequências sobre os processos de especiação, em menores escalas de tempo.

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COMPARATIVE ANALYSIS OF DIVERSIFICATION IN FISH * Abstract: the aim of this study was to evaluate, on a large scale, diversification of species belonging to 57 orders of fish. Due to the influence of phylogenetic relationships among taxa, we used the method of phylogenetic independent contrasts. It can be concluded that the increase of species within the orders of fish studied does not correspond to greater diversification in the freshwater environ-ment. This result corroborates recent studies that focus on the high diversity and high rate of speciation in marine environments. Keywords: Phylogenetic analysis. Diversification. Fish.

Referências

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Figura 1: Estrutura filogenética das 57 ordens de peixes estuda-das (Nelson, 1994) utilizada na análise de contrastes filogenéti-cos de Felsenstein (1985)

Nota: os números e respectivos nomes das ordens estão repre-sentados na Tabela 1.

Tabela 1: Ordens Presentes na Árvore Filogenéticas da Figura 1.

Ordem Ordem 1 Tetraodontiformes 30 Characiformes 2 Pleuronectiformes 31 Cypriniformes 3 Perciformes 32 Gonorhynchiformes 4 Scorpaeniformes 33 Clupeiformes 5 Synbranchiformes 34 Saccopharyngiformes 6 Gasterosteiformes 35 Anguilliformes 7 Zeiformes 36 Albuliformes 8 Beryciformes 37 Elopiformes 9 Stephanoberyciformes 38 Osteoglossiformes 10 Cyprinodontiformes 39 Amiiformes 11 Beloniformes 40 Semionotiformes 12 Atheriniformes 41 Acipenseriformes 13 Mugiliformes 42 Polypteriformes 14 Lophiiformes 43 Lepidosireniformes 15 Batrachoidiformes 44 Ceratodontiformes 16 Gadiformes 45 Coelacanthiformes Continua...

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327 estudos , Goiânia, v . 37, n. 3/4, p. 319-328, mar ./abr . 2010. 17 Ophidiiformes 46 Rajiformes 18 Percopsiformes 47 Pristiophoriformes 19 Polymixiiformes 48 Squatiniformes 20 Lampridiformes 49 Squaliformes 21 Myctophiformes 50 Hexanchiformes 22 Aulopiformes 51 Lamniformes 23 Ateleopodiformes 52 Carcharhiniformes 24 Stomiiformes 53 Orectolobiformes 25 Salmoniformes 54 Heterodontiformes 26 Osmeriformes 55 Chimaeriformes 27 Esociformes 56 Petromyzontiformes 28 Gymnotiformes 57 Myxiniformes 29 Siluriformes Ordem Ordem Conclusão N úm er o d e e sp éc ie s d e á gu a d oc e ( co nt ra st es ) N úm er o d e e sp éc ie s d e á gu a d oc e ( lo g)

Figura 2: Relação entre (A) os dados originais do número total de espécies e o número de espécies em água doce e (B) os con-trastes filogenéticos independentes do número total de espécies e os contrastes do número de espécies presente em água doce (valores padronizados)

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328 estudos , Goiânia, v . 37, n. 3/4, p. 319-328, mar ./abr . 2010. * Recebido em: 2009. Aprovado em: 2009.

** Programa de Pós-Graduação em Biologia pela Universidade Federal de Goiás (UFG).

***Programa de Pós-Graduação em Biologia pela UFG. Depar-tamento de Biologia, UCG.

****Departamento de Biologia, UCG. MCAS/PROPE/UCG e Departamento de Biologia Geral, ICB, UFG. E-mail: diniz@ icb1.ufg.br; jafdiniz@uol.com.br