Universidade Federal da Paraíba
Centro de Ciências Exatas e da Natureza – CCEN Departamento de Sistemática e Ecologia – DSE
Curso de Ciências Biológicas
Dinâmica Populacional de roedores e marsupiais no extremo norte da Mata Atlântica
Clarice Vieira de Souza
Orientador: Prof. Dr. Alexandre Ramlo Torre Palma
João Pessoa – PB 2014
Universidade Federal da Paraíba Centro de Ciências Exatas e da Natureza Departamento de Sistemática e Ecologia
Laboratório de Ecologia Terrestre
Dinâmica Populacional de roedores e marsupiais no extremo norte da Mata Atlântica
Clarice Vieira de Souza
Orientador: Prof. Dr. Alexandre Ramlo Torre Palma
Monografia apresentada ao curso de Ciências Biológicas da Universidade Federal da Paraíba como parte das exigências para obtenção do grau de Bacharel em Ciências Biológicas.
João Pessoa – PB 2014
S729d Souza, Clarice Vieira de.
Dinâmica populacional de roedores e marsupiais no extremo norte da Mata Atlântica / Clarice Vieira de Souza.- João Pessoa, 2014.
83f. : il.
Orientador: Alexandre Ramlo Torre Palma Monografia (Graduação) - UFPB/CCEN
1. Ciências biológicas. 2. Dinâmica populacional.
3.Pequenos mamíferos. 4. Variações ambientais.
UFPB/BC CDU: 57/59(043.2)
Universidade Federal da Paraíba Centro de Ciências Exatas e da Natureza Departamento de Sistemática e Ecologia
Laboratório de Ecologia Terrestre
CLARICE VIEIRA DE SOUZA
DINÂMICA POPULACIONAL DE ROEDORES E MARSUPIAIS NO EXTREMO NORTE DA MATA ATLÂNTICA
Trabalho - Monografia apresentado ao Curso de Ciências Biológicas (Trabalho Acadêmico de Conclusão de Curso), como requisito parcial à obtenção do grau de Bacharel em Ciências Biológicas.
Data:__________________________
Resultado:______________________
BANCA EXAMINADORA:
Prof. Dr. Alexandre Ramlo Torre Palma (Orientador)
Prof. Dr. Alan Loures Ribeiro (Avaliador)
Prof. Dr. Luiz Carlos Serramo Lopez (Avaliador)
Profª. Dr. Denise Dias da Cruz (Suplente)
AGRADECIMENTOS
Agradeço à minha família por todo apoio e incentivo, principalmente à minha mãe Cláudia Leila e às minhas tias Marisa e Márcia.
Ao meu companheiro e melhor amigo, Ítalo, sempre presente e atencioso.
Aos professores do curso de Ciências Biológicas por todos os ensinamentos e contribuição para a minha formação, cada um me ajudando a compreender melhor nosso objeto de estudo, a vida.
Ao meu orientador, Alexandre Palma, por me ensinar como fazer pesquisa, por me mostrar a importância do compromisso com a pesquisa e por me apresentar essas criaturas tão lindas, os pequenos mamíferos.
À Águeda, minha amiga de campo, laboratório e sala de aula, sem você todo esse tempo no campo e no laboratório não teria sido tão bom e feliz. Guardarei sempre as lembranças.
Aos demais colegas de laboratório por toda contribuição e companhia na realização desse e dos demais trabalhos.
Ao pessoal da REBIO Guaribas por todo o suporte oferecido.
À Universidade Federal da Paraíba, à Pró-Reitoria de Pós-Graduação e Pesquisa (PRPG) e ao CNPQ pelo apoio financeiro.
SUMÁRIO RESUMO
ABSTRACT
LISTA DE FIGURAS LISTA DE TABELAS
1. INTRODUÇÃO GERAL ... 10
2. REVISÃO BIBLIOGRÁFICA ... 16
3. REFERÊNCIAS ... 23
4. ARTIGO ... 29
5. CONSIDERAÇÕES FINAIS ... 73
ANEXO ... 74
RESUMO
Variações sazonais e interanuais do ambiente podem ser fatores decisivos na dinâmica populacional de pequenos mamíferos. Com o objetivo de verificar o efeito dessas variações sobre populações de roedores e marsupiais no extremo norte da Mata Atlântica, foi utilizado o método de captura-marcação-recaptura em mosaico savana/floresta de Maio/2011 a Abril/2013. Foram capturadas duas espécies de roedores (Necromys lasiurus e Rattus norvergicus) e quatro marsupiais (Didelphis albiventris, Marmosa murina, Gracilinanus agilis e Monodelphis domestica), riqueza comparável à de áreas abertas do Cerrado. Variações sazonais e interanuais foram observadas para alguns parâmetros populacionais de marsupiais, apresentando correlação ou com a precipitação ou com o fotoperíodo. Roedores mantiveram um padrão mais constante quando comparado aos marsupiais. A reprodução e a presença de jovens das espécies de marsupiais ocorreram principalmente no período chuvoso, época de maior oferta de recursos alimentares, o que provavelmente aumenta as chances de sobrevivência da prole.
Palavras-chave: Dinâmica populacional; pequenos mamíferos; variações ambientais.
ABSTRACT
Environmental variations among seasons and years are key factors in shaping population dynamics of small mammals. The objective of this study was to evaluate the effect of these environmental variations on populations of rodents and marsupials of the northern tip of Brazilian Atlantic Forest. We used a capture-mark-recapture sampling in a forest/savanna mosaic from May/2011 to April/2013. We captured two rodent species (Necromys lasiurus e Rattus norvergicus) and four marsupial species (Didelphis albiventris, Marmosa murina, Gracilinanus agilis e Monodelphis domestica), which is a small mammal species richness equivalent to those found in open habitats in Cerrado.
Seasonal and inter-annual variations were found in some population parameters of marsupials, either correlated with rainfall or correlated with photoperiod. Rodents had more constant population patterns than marsupials. Among marsupials, reproduction and presence of juveniles occurred mainly during the rainy season, a period of higher availability of food resources and hence higher survival probability for the juveniles.
Key-words: Dynamics population; small mammals; environmental variations.
LISTA DE FIGURAS
Figura 1. Variações sazonais e interanuais das variáveis ambientais. a) Taxa de variação do fotoperíodo e média mensal da duração do período de luz diária na REBIO Guaribas ao longo dos dois anos de estudo. Dados em: www.timeanddate.com, 2013. b) Pluviosidade média mensal da REBIO Guaribas ao longo de 14 anos (1999-2012) e total de precipitação mensal nos anos de 2011, 2012 e 2013 (CPTEC/INPE 2013). ... 36 Figura 2. Mapa da área de estudo: a) Localização dos 3 fragmentos (SEMAs) que constituem a REBIO Guaribas próximos ao limite entre Caatinga e Mata Atlântica. b) Detalhe da SEMA 2 mostrando a localização do transecto de armadilhas (vermelho) e dois tipos de vegetação: Tabuleiro (amarelo) e Floresta semidecidual (verde). Em ambos os mapas, a sede da REBIO Guaribas é indicada por um quadrado preto. ... 38 Figura 3. Aspecto vegetacional da área de estudo. a) Trecho mais aberto do transecto de armadilhas e b) trecho mais fechado do transecto e armadilhas no ponto de captura.
Fotos: Clarice Vieira. ... 39 Figura 4. Espécies de pequenos mamíferos capturadas durante os dois anos de amostragem em área de tabuleiro na REBIO Guaribas, SEMA II. a) Gracilinanus agilis;
b) Marmosa murina; c) Didelphis albiventris; d) Monodelphis domestica e e) Necromys lasiurus. Fotos: Clarice Vieira. ... 47 Figura 5. Variação interanual do peso dos indivíduos da espécie Didelphis albiventris capturados na REBIO Guaribas ao longo de dois anos de amostragem. a) fêmeas e b) machos. As setas indicam o ínicio de cada evento reprodutivo. ... 49 Figura 6. Variação interanual do peso dos indivíduos da espécie Marmosa murina capturados na REBIO Guaribas ao longo de dois anos de amostragem. a) fêmeas e b) machos. As setas indicam o ínicio de cada evento reprodutivo. ... 50 Figura 7.Variação interanual do peso dos indivíduos da espécie Necromys lasiurus capturados na REBIO Guaribas ao longo de dois anos de amostragem. a) fêmeas e b) machos. ... 51 Figura 8. Variação interanual do índice de massa corpórea (IMC) das espécies de pequenos mamíferos amostradas na REBIO Guaribas ao longo de dois anos de estudo.
... 52 Figura 9. Variação sazonal da captura de fêmeas reprodutivas de M. murina e D.
albiventris. A variável P28d_Med (azul) representa a precipitação média diária (mm/dia) (média móvel de 28 dias). As barras indicam eventos reprodutivos (fêmeas lactantes) das duas espécies ao longo de dois anos. Os triângulos representam o vetor resultante a captura de fêmeas reprodutivas para cada espécie (direção = média angular;
comprimento = rho, variância angular). ... 53 Figura 10. Variação sazonal da captura de jovens de M. murina e D. albiventris. A variável P28d_Med (azul) representa a precipitação média diária (mm/dia) (média móvel de 28 dias). As barras indicam a captura de jovens das duas espécies ao longo de
dois anos. Os triângulos representam o vetor resultante para a presença de jovens na população (direção = média angular; comprimento = rho, variância angular). ... 54 Figura 11. Variação interanual da estrutura etária para as espécies capturadas na REBIO Guaribas. Estão representados apenas machos para M. domestica e apenas fêmeas para D. albiventris e M. murina. Machos e fêmeas para N. lasiurus. Jovens (branco); adultos não-reprodutivos (cinza) e adultos reprodutivos (preto). As setas indicam o início de cada evento reprodutivo e os meses destacados indicam o período chuvoso (>100mm/mês). ... 56 Figura 12. Variação sazonal do tamanho populacional de M. murina e D. albiventris. A variável P28d_Med (azul) representa a precipitação média diária (mm/dia) (média móvel de 28 dias). As barras indicam o tamanho populacional (MNKA) das duas espécies ao longo de dois anos. Os triângulos representam o vetor resultante para o tamanho populacional de cada espécie (direção = média angular; comprimento = rho, variância angular). ... 59 Figura 13. Variação interanual do tamanho populacional das espécies de pequenos mamíferos (calculado através do método do MNKA) na REBIO Guaribas. A precipitação é dada por uma média móvel (30 dias) da precipitação diária (mm/dia). .. 60 Figura 14. Variação interanual da biomassa (g/ha) para as espécies de marsupiais e roedores capturados na REBIO Guaribas durante os meses de estudo. a) Biomassa para Didelphis albiventris e b) demais espécies capturadas. ... 61
LISTA DE TABELAS
Tabela 1. Variação interanual nas oscilações climáticas do Pacífico (ENSO) e do Atlântico (TSA) e na pluviosidade em Guaribas (CPTEC/INPE 2013). O ranking de pluviosidade refere-se aos anos no período 1999-2013. O estado da oscilação ENSO refere-se ao 2º semestre do ano anterior, enquanto a fase da oscilação TSA refere-se ao 1º semestre do corrente ano. A contribuição de cada estado climático para a pluviosidade regional é apresentada entre parêntesis e segue (Andreoli & Kayano 2006).
... 37 Tabela 2. Razão sexual para as espécies de marsupiais e roedores capturadas em área de tabuleiro na REBIO Guaribas durante os dois anos de estudo. (*signicativo). ... 48 Tabela 3. Classificação das estratégias reprodutivas de três espécies de pequenos mamíferos capturadas na REBIO Guaribas durante dois anos de estudo na área. Baseado nos critérios de classificação apresentado por (Krajewski et al. 2000). NP = não precoce. ... 57 Tabela 4. Persistência dos indivíduos marcados no transecto do tabuleiro na REBIO Guaribas, expressos em números de meses a partir da primeira até a última captura.
Animais que morreram na primeira captura ou que foram capturados no último mês de estudo estão omitidos. Indivíduos na coluna “<1” foram capturados apenas uma vez.
‘X’ representa a média ponderada de permanência no transecto (os indivíduos da categoria <1 não foram contabilizados). ... 58
10 1. INTRODUÇÃO GERAL
Uma população é formada por indivíduos da mesma espécie que vivem em uma mesma área na qual realizam suas funções normais (Berryman 1999). Diversos parâmetros de uma população como tamanho, estrutura etária, taxa de mortalidade e migração variam ao longo do tempo e geram um padrão dinâmico nas populações.
Assim, o estudo da dinâmica populacional busca relacionar a variação numérica desses parâmetros com as suas possíveis causas (Gentile et al. 2012).
As causas próximas da variação são os nascimentos, mortes e movimentos de migração que, por sua vez, são afetadas por fatores, os quais são as causas finais. Tais fatores podem ter um caráter ambiental sendo chamados de fatores extrínsecos ou serem devido às próprias características da população, os quais são denominados fatores intrínsecos (Gentile et al. 2012). Fatores extrínsecos podem ser as chuvas, a temperatura, a disponibilidade de recursos alimentares e a predação. Já os fatores intrínsecos podem ser a dispersão de indivíduos, as interações sociais e as características reprodutivas como tamanho da ninhada, tempo da estação reprodutiva e razão sexual (Gentile et al. 2012). Além disso, os fatores extrínsecos não são afetados pelas mudanças que provocam, enquanto os fatores intrínsecos sim (Berryman 1999).
A maioria dos estudiosos considera como pequenos mamíferos aqueles que pesam menos de cinco quilogramas (Merrit 2010). No Brasil, pequenos mamíferos são bem representados por quirópteros, marsupiais e roedores. Segundo a Lista Anotada de mamíferos do Brasil (Paglia et al. 2012), marsupiais correspondem a 7,9% das espécies (55 espécies), as quais pertencem à ordem Didelphimorphia. Podem ser encontrados em todos os biomas brasileiros (exceto em ambientes marinhos), apresentando mais espécies na Amazônia, Cerrado e Mata Atlântica (27, 26 e 22 espécies, respectivamente).
Marsupiais diferem da maioria dos mamíferos atuais, a qual é placentária, principalmente em relação à reprodução. Por características da placenta, marsupiais apresentam um período de gestação muito curto em relação ao período de lactação (Merrit 2010). Estudo realizado com duas espécies de marsupiais neotropicais, Didelphis marsupialis e Didelphis albiventris mostrou que a gestação dura 12 dias enquanto o período de lactação é de 100 dias, com fêmeas já grávidas da próxima ninhada (Tyndale-Biscoe & Mackenzie 1976). Assim, é característico de marsupiais
11 apresentarem baixo investimento energético maternal antes do nascimento dos filhotes e um maior investimento no período de amamentação (Merrit 2010). Outra característica de marsupiais é a presença do marsúpio, uma bolsa presente nas fêmeas no interior da qual a prole (subdesenvolvida ao nascer) completa seu desenvolvimento. No entanto, em didelfídios o marsúpio só está presente em alguns gêneros que incluem os marsupiais maiores como Didelphis, Philander, Chironectes e Lutreolina. Nas espécies do gênero Caluromys o marsúpio só se desenvolve quando as fêmeas estão carregando a prole (Emmons 1997). Quanto à locomoção, os marsupiais brasileiros apresentam-se arborícolas, semi-arborícolas, terrestres e apenas uma espécie é semi-aquática. A dieta é bastante diversa, variando principalmente entre insetívoros/onívoros e frugívoros/onívoros (Paglia et al. 2012).
Segundo uma classificação de padrões reprodutivos para mamíferos (Krajewski et al. 2000), as estratégias reprodutivas podem variar de acordo com o padrão de estro (monoestria, poliestria ou poliestria facultativa), com a duração (curta ou longa) ou com a sazonalidade da estação reprodutiva (sazonal ou não), por exemplo.
Em relação à estratégia reprodutiva de marsupiais didelfídeos, esta parece estar fortemente relacionada com a sazonalidade climática, principalmente com o regime de chuvas e com a disponibilidade de recursos no ambiente (Cerqueira 2005). O termo estação reprodutiva se refere ao período em que ocorrem eventos reprodutivos tais como estro, fecundação, gravidez, amamentação e desmame (Cerqueira 2005).
Caracteristicamente, didelfídeos apresentam uma estação reprodutiva sincronizada com a estação úmida. Muitas vezes a reprodução ocorre no início do período chuvoso, de modo que os filhotes se tornem independentes (desmame) durante o período de maior disponibilidade de alimento (Rademaker & Cerqueira 2006). Outro aspecto importante da estratégia reprodutiva que é observado em muitos marsupiais é a poliestria, na qual fêmeas apresentam mais de um evento reprodutivo por estação reprodutiva. Novamente, o regime de chuvas e a disponibilidade de recursos alimentares seriam os responsáveis pela ocorrência de vários eventos reprodutivos, uma vez que a poliestria só seria possível com um período de chuvas longo, levando a uma estação reprodutiva maior (Cáceres & Graipel 2012).
De longe roedores constituem a maior ordem dentre os mamíferos, representando em torno de 42% de todas as espécies de mamíferos atuais do planeta.
Além disso, exceto por uma família, todas as outras apresentam membros que pesam
12 menos de cinco quilogramas, ou seja, são considerados pequenos mamíferos. Assim, a riqueza de espécies somada a uma distribuição cosmopolita torna esses animais importantes personagens nos ambientes em que habitam (Merrit 2010).
Corroborando com a tendência mundial, roedores representam uma grande parcela das espécies de pequenos mamíferos brasileiros. No Brasil, a ordem Rodentia é a mais representativa dentre os mamíferos, possuindo 234 espécies (34,7%). Assim como os marsupiais, estão presentes em todos os biomas brasileiros, exceto em ambientes marinhos (Paglia et al. 2012).
Roedores são mamíferos placentários, os quais apresentam uma placenta mais sofisticada do que aquela encontrada nos marsupiais. Além disso, quando comparado com marsupiais, os eutérios apresentam maior período de gestação e menor período de cuidado maternal e lactação, com a prole mais desenvolvida no momento do nascimento (Merrit 2010). Em estudo realizado com a espécie de roedor Akodon cursor da família Cricetidae foi verificado que o tempo de gestação para essa espécie era de 21 dias seguido por um período de 28 dias de lactação (Pereira et al. 1993). A dieta de roedores é mais variada do que a dos marsupiais. A maioria das espécies é classificada como frugívora/granívora ou herbívora ou insetívora/onívora. Também ocorrem espécies folívoras e predadoras de sementes (Paglia et al. 2012). Em relação à locomoção, roedores podem se apresentar terrestres, arborícolas, semi-arborícolas, fossoriais e semi- aquáticos (Merrit 2010).
Populações de roedores podem alcançar altas densidades, porém, este padrão pode variar com a espécie, com o ambiente em que as populações estão inseridas e com a estação do ano (O'Connell 1982). Para os parâmetros populacionais de roedores em formações abertas da região Neotropical a precipitação é um importante fator, afetando indiretamente a dinâmica populacional através da disponibilidade de recursos (Feliciano et al. 2002). No entanto, há registros de declínios populacionais de roedores ao longo vários anos cuja causa não foi relacionada com a pluviosidade anual, mas com uma série de outros fatores que poderiam ter levado a diminuição de recursos (Emmons 2009). A reprodução desses animais em áreas de vegetação aberta é caracteristicamente asazonal para muitas espécies, ocorrendo ao longo do ano (O'Connell 1982).
Muitos estudos acerca das populações de pequenos mamíferos foram feitos em regiões temperadas como na América do Norte. Em estudo comparativo entre populações de pequenos mamíferos na América do Norte e da América do Sul
13 (O'Connell 1982) foi constatado que, apesar de algumas diferenças em relação a alguns padrões reprodutivos gerais (sazonal para a maioria dos roedores de ambientes temperados e não sazonal para os da região tropical), algumas espécies das diferentes regiões apresentam semelhanças, as quais foram atribuídas a similaridades ecológicas e/ou históricas.
A dinâmica populacional de várias espécies de pequenos mamíferos neotropicais vem sendo estudada. Entre os marsupiais as principais espécies estudadas pertencem aos gêneros Didelphis, Philander, Monodelphis, Metachirus e Marmosa (Gentile et al. 2012). Além disso, os estudos populacionais de marsupiais e roedores foram realizados em diferentes biomas brasileiros tais como Mata Atlântica, tanto em ambientes florestais (Andreazzi et al. 2011, Cáceres 2000, Cademartori et al. 2004, Graipel et al. 2006, Graipel & Filho 2006, Mendel et al. 2008, Quental et al. 2001) como em ambientes não florestais (Bonecker et al. 2009, Feliciano et al. 2002, Gentile et al. 1995), no Cerrado (Becker et al. 2007, Ghizoni et al. 2005, Mares & Ernest 1995, Martins et al. 2006, Ribeiro & Marinho-Filho 2005) e na Amazônia (Beck et al. 2004).
A Mata Atlântica ao norte do rio São Francisco compreende o extremo norte desse bioma, apresentando as seguintes coberturas vegetacionais: Áreas de formações pioneiras (inclui restingas e manguezais); Floresta Ombrófila Densa; Floresta Ombrófila Aberta; Floresta Estacional Semidecidual (caracterizada por apresentar de 20% a 50%
da cobertura vegetal com caducifolia durante a estação seca) e Áreas de Tensão Ecológica constituídas pelo contato entre tipos vegetacionais de Savana e Floresta Estacional (Instituto Brasileiro de Geografia e Estatística 2008).
Assim, no domínio Mata Atlântica, além de formações florestais, ocorrem tipos de vegetação com aspecto mais aberto. Um exemplo dessas formações abertas são os tabuleiros, os quais são considerados Áreas de Tensão Ecológica e se estendem sobre as planícies do Grupo Geológico Barreiras, estando associados a solos arenosos (Oliveira- Filho & Carvalho 1993). Caracterizados pela presença de árvores e arbustos esparsos ou agrupados em manchas e por uma cobertura graminosa, os tabuleiros apresentam uma fisionomia savânica semelhante à do cerrado sensu stricto e campos cerrado encontrados na região central do Brasil (Oliveira-Filho & Carvalho 1993).
No Nordeste, originalmente, a Mata Atlântica ocupava 28,84% do território nordestino, número que foi reduzido para 2,21%. Na Paraíba, o avanço das áreas de
14 canavial foi um dos processos que mais contribuiu para o desmatamento da Mata Atlântica no estado (Tabarelli et al. 2006).
Com este cenário de degradação do bioma é valido ressaltar que pequenos mamíferos possuem características como uso da matriz, por exemplo, que lhes permitem manter populações viáveis mesmo em uma paisagem fragmentada (Fernandez et al. 2012), como a apresentada pela Mata Atlântica, possibilitando estudos populacionais nas pequenas áreas de remanescentes. Porém, um estudo recente realizado em ilhas resultantes da inundação de uma grande área de floresta mostrou que após 25 anos de isolamento praticamente todos os pequenos mamíferos nativos haviam desaparecido das ilhas estudadas (Gibson et al. 2013). Os autores verificaram ainda que o tempo médio de extinção de metade das espécies de pequenos mamíferos foi de 14 anos após a formação das ilhas, o que foi considerado um tempo de desaparecimento bem mais alto do que o esperado. Assim, pequenos mamíferos não estão exatamente imunes aos danos causados pela paisagem fragmentada na qual vivem.
O sucesso dos indivíduos de uma população e, consequentemente, a abundância e distribuição de determinada espécie são afetados pelo clima. Por muito tempo, pesquisadores focaram seus estudos nos efeitos das condições locais do clima sobre as populações. Atualmente, eventos climáticos em larga escala como o El Niño vêm sendo alvo de interesse no campo da Ecologia (Stenseth et al. 2003). A precipitação pode apresentar variações sazonais e variações interanuais e, no geral, estas últimas são provocadas pelo fenômeno oceano-atmosféricodo El Niño-Oscilação Sul (ENOS), o qual apresenta duas fases opostas, El Niño e La Niña (Cavalcanti et al.
2009). No entanto, estudos vêm mostrando que a combinação entre ENOS e a variação da Temperatura da Superfície do Atlântico (TSA) é responsável pelas anomalias de precipitação no Nordeste brasileiro (Andreoli & Kayano 2007). Quando as anomalias TSA apresentam os mesmos sinais que as do Oceano Pacífico (positivas para El Niño e negativas para La Niña) ocorre atenuação das anomalias de precipitação do Nordeste no caso de evento de El Niño e mudança de sinal no caso de La Niña. Por outro lado, quando as anomalias TSA são fracas ou de sinal oposto às anomalias de temperatura do Pacífico, os efeitos na precipitação do Nordeste são somados, ou seja, secas mais severas durante o El Niño e chuvas mais excessivas durante a La Niña (Andreoli &
Kayano 2007).
15 Desse modo, variações como declínios e picos populacionais podem não ser só influenciadas pela precipitação local como podem ser respostas a eventos climáticos como o El Niño (Emmons 2009). Em estudo realizado com o roedor N. lasiurus foi verificado que a densidade da população estava mais relacionada com o Índice de Oscilação do Sul e a ocorrência de fogo na região do que com a precipitação local (Magnusson et al. 2010). A dinâmica populacional de dois roedores também foi avaliada ao longo de vários anos no semiárido chileno (Previtali et al. 2009). Nesse estudo, para ambas as espécies houve aumento da densidade de indivíduos durante os anos de muita precipitação, os quais foram relacionados a eventos de El Niño.
16 2. REVISÃO BIBLIOGRÁFICA
A dinâmica das populações de marsupiais está fortemente relacionada com a sazonalidade da precipitação que, por sua vez, tem influência sobre a disponibilidade de recursos alimentares no ambiente. Tal dinâmica também é um produto das interações entre os indivíduos da população e de seus aspectos reprodutivos. Portanto, fatores ambientais e fatores próprios da espécie interagem e originam esse caráter dinâmico das populações de pequenos mamíferos (Gentile et al. 2012). As populações de roedores também são dinâmicas e são influenciadas por fatores ambientais como a precipitação e de aspectos próprios das espécies (Mares & Ernest 1995, O' Connell 1989).
Dois modelos de reprodução que levam em consideração a relação entre fatores ambientais e a reprodução de roedores e marsupiais foram propostos (Cerqueira 2005).
Um dos modelos é caracterizado por uma reprodução sazonal, cujo início e fim seriam desencadeados pela variação da duração do dia. No outro modelo a população cresceria de acordo com uma maior disponibilidade de recursos, com as fêmeas reproduzindo sempre que houvesse um nível adequado de recursos. De maneira generalizada, o primeiro modelo parece ser aplicável aos padrões reprodutivos de marsupiais, enquanto o segundo é mais compatível com a reprodução de roedores.
Tanto marsupiais como roedores estão presentes em todos os biomas brasileiros, desde formações abertas como no Cerrado às florestas da Mata Atlântica (Paglia et al. 2012). Estudos sobre a dinâmica populacional desses animais já foram realizados em vários biomas brasileiros, abordando diferentes vegetações e regimes de chuvas.
Vários estudos realizados na Mata Atlântica vêm esclarecendo melhor os padrões populacionais de marsupiais e roedores. Em estudo realizado em um fragmento de Mata Atlântica no sudeste brasileiro foi encontrado que a população de Didelphis albiventris flutuava ao longo do ano, com maior abundância de indivíduos durante a estação chuvosa (Oliveira et al. 2007). Este padrão foi observado em outras espécies de marsupiais estudadas na Mata Atlântica, tais como: Micoureus demerarae (Quental et al. 2001) e Philander frenatus (Bonecker et al. 2009). Também já foi observado para D.
aurita e Philander frenatus um aumento da população logo após a estação chuvosa como resultado da estação reprodutiva que ocorreu durante os meses de chuva (D'Andrea et al. 2007).
17 Na América do Sul, a família de roedores Cricetidae é amplamente distribuída, mantendo populações caracteristicamente elevadas e estáveis, com indivíduos de baixa sobrevivência e alta fecundidade (O'Connell 1982). Apesar desse padrão mais estável ser atribuído às populações de roedores, muitos estudos realizados na Mata Atlântica têm verificado flutuações populacionais em várias espécies. Em um estudo realizado ao longo de seis anos foi verificado que as populações das três espécies de roedores flutuaram ao longo do ano: Oligoryzomys nigripes foi mais abundante durante o período seco, enquanto Akodon cursor e Nectomys squamipes exibiram picos populacionais durante meses chuvosos (Bonecker et al. 2009). O mesmo padrão foi encontrado em outro estudo para Oligoryzomys nigripes. No entanto, constatou-se que a população de Necromys lasiurus flutuava pouco, com picos ocorrendo na transição entre as estações seca e úmida (Feliciano et al. 2002). Estudos também foram realizados no extremo sul da Mata Atlântica. Nesse ambiente, foi observado que as populações de roedores também flutuavam e que os picos provavelmente eram em resposta a uma maior disponibilidade de alimento (Cademartori et al. 2004).
Em relação à reprodução, marsupiais apresentam um padrão sazonal cujo período reprodutivo se estende do fim da estação seca ao fim da estação chuvosa e com fêmeas poliéstricas (Gentile et al. 2012). Este padrão foi observado em diversas espécies de marsupiais estudados na Mata Atlântica: Micoureus demerarae (Quental et al. 2001); Marmosops incanus (Oliveira et al. 2007); D. aurita (Bonecker et al. 2009, D'Andrea et al. 2007); D. albiventris (Cáceres 2000, Oliveira et al. 2007); Philander frenatus (Bonecker et al. 2009, D'Andrea et al. 2007, Oliveira et al. 2007).
O padrão reprodutivo de roedores parece não ser sazonal, com indivíduos reproduzindo ao longo do ano. Tal padrão foi observado para algumas espécies como Nectomys squamipes, Akodon cursor e Rhipidomys mastacalis (Bonecker et al. 2009, D'Andrea et al. 2007, Feliciano et al. 2002, Oliveira et al. 2007) em vários trabalhos realizados em áreas de Mata Atlântica. No entanto, outras espécies como Necromys lasiurus (Feliciano et al. 2002) e Akodon montensis (Oliveira et al. 2007) podem apresentar uma reprodução sazonal.
O fotoperíodo e a latitude parecem ser os principais fatores que determinam o início da reprodução em marsupiais, enquanto para roedores a disponibilidade de recursos teria o papel principal em desencadear a reprodução (Cerqueira 2005). A precipitação também atua na reprodução de pequenos mamíferos, principalmente
18 através do aumento da disponibilidade de recurso alimentar durante o período de chuvas (Gentile et al. 2012).
Em relação à razão sexual da população, marsupiais brasileiros geralmente seguem o esperado de 1:1 (Gentile et al. 2012). Porém, desvios para um dos sexos já foram registrados tanto para marsupiais (Bergallo 1994, Bonecker et al. 2009, Quental et al. 2001) como para roedores (Bergallo 1994, Bonecker et al. 2009, D'Andrea et al.
2007).
Populações de marsupiais em áreas florestais apresentam-se compostas por indivíduos adultos ao longo de todo o ano, sendo que a ocorrência de jovens se dá apenas durante alguma parte do ano (Cáceres 2000, D'Andrea et al. 2007, Graipel et al.
2006, Graipel & Filho 2006). Também são observadas flutuações na densidade, com picos populacionais acontecendo no início do período chuvoso, os quais estão correlacionados a eventos de recrutamento (Bergallo 1994). Estes padrões ocorrem devido à reprodução estar geralmente associada ao fim da estação seca e início da estação chuvosa. Em estudo realizado na Mata Atlântica do sul do Brasil, foi verificado que as espécies de marsupiais Didelphis aurita e Lutreolina crassicaudata apresentaram recrutamento que coincidiu com o início da estação chuvosa (Graipel & Filho 2006). Da mesma forma, foi verificado que as populações de D. albiventris aumentavam durante o período chuvoso devido à presença dos indivíduos recém-desmamados (Cáceres 2000).
Esse padrão sazonal da reprodução de marsupiais também foi verificado em vários outros estudos (Cerqueira 2005, Graipel et al. 2006, O' Connell 1989) e estaria relacionado com a maior disponibilidade de recursos durante o período de chuvas, o que elevaria as chances de sobrevivência da prole durante a época de desmame (D'Andrea et al. 2007).
Além da sazonalidade, outro aspecto relacionado à reprodução de marsupiais e que tem influência sobre a dinâmica populacional é a poliestria. Fêmeas de marsupiais são capazes de gerar mais de uma prole por estação reprodutiva, portanto são poliéstricas. Foi observado que fêmeas de D. aurita apresentavam duas ninhadas na mesma estação reprodutiva (Graipel & Filho 2006), enquanto em outro estudo foi verificado que fêmeas dessa mesma espécie podiam ter até três ninhadas na mesma estação reprodutiva (Graipel et al. 2006).
Para roedores, trabalhos realizados em áreas florestais da Mata Atlântica mostram que as populações apresentam poucas flutuações ao longo do tempo (Graipel
19
& Filho 2006), principalmente quando comparado com as populações de marsupiais. O padrão para roedores parece ser uma reprodução contínua, com machos e fêmeas reprodutivos ao longo de todo o ano, desde que haja condições favoráveis à reprodução (Cerqueira 2005, Graipel et al. 2006). Em estudo realizado na Mata Atlântica (Bergallo
& Magnusson 1999) procurou-se relacionar variação climática e disponibilidade de frutos e artrópodes com a dinâmica populacional de roedores. Dentre as espécies amostradas, Akodon cursor reproduziu ao longo do ano inteiro, porém, com diminuição no período seco. Já as espécies Nectomys squamipes e Oryzomys intermedius apresentaram uma reprodução semelhante, que ocorre principalmente durante a estação chuvosa. Além disso, os fatores disponibilidade de artrópodes, disponibilidade de frutos e precipitação influenciaram, em maior ou menor grau, a reprodução dessas espécies.
Assim, os autores concluíram que, apesar da precipitação estar relacionada com a taxa de reprodução das espécies de roedores na área de estudo, esta relação é indireta, ocorrendo através da variação na disponibilidade de frutos e artrópodes. Concluíram, ainda, que a dinâmica populacional era regulada pela disponibilidade de alimento, já que esta influencia a taxa de reprodução que, por sua vez, mostrou ter influencia sobre as flutuações observadas na população, mesmo nas espécies com reprodução ao longo do ano inteiro.
Mesmo vivendo em uma mesma área, roedores podem apresentar diferentes estratégias reprodutivas. Observou-se que, apesar das espécies de roedores Oryzomys nitidus e Proechimys iheringi se reproduzirem ao longo de todo o ano, enquanto a primeira espécie não apresentou picos de densidade, a segunda mostrou picos de recrutamento na estação seca e como consequência a densidade foi maior durante esse período (Bergallo 1994).
Estudos populacionais com pequenos mamíferos também foram conduzidos em ambientes não florestais encontrados no domínio Mata Atlântica, tais como restingas, isolados de Cerrado, campos alagados e em ambientes antrópicos como capinzais em áreas desmatadas. Duas espécies de marsupiais foram estudadas em uma área de restinga (Gentile et al. 1995). Nesse local os eventos reprodutivos de Philander opossum e Didelphis aurita parecem ocorrer entre os meses de junho e janeiro, com registro de fêmeas reproduzindo até três vezes na mesma estação reprodutiva. Para a primeira espécie, jovens maduros e adultos foram capturados ao longo de todo o estudo,
20 enquanto a segunda espécie apresentou jovens maduros ao longo do ano, mas adultos estavam presentes apenas nos meses de julho e outubro.
Em outro estudo realizado na mesma área (Fernandez, 1989), obteve-se uma riqueza de seis espécies de pequenos mamíferos, sendo três marsupiais e três roedores.
As espécies P. opossum e D. aurita e os roedores apresentaram um padrão reprodutivo estacional.
A dinâmica de pequenos mamíferos também foi estudada em uma paisagem fragmentada de Mata Atlântica, cuja matriz é dominada por gramíneas. Em uma área desse tipo foi verificada a dominância de duas espécies de roedores: Akodon cursor e Necromys lasiurus (Feliciano et al. 2002). A primeira espécie apresentou uma maior variação no tamanho populacional em relação à segunda, com o pico ocorrendo na transição entre as estações seca e úmida. Já N. lasiurus mostrou pouca variação do tamanho populacional, mas o pico também ocorreu na transição entre as estações. Tais flutuações foram consideradas respostas à disponibilidade de recursos alimentares para essas espécies que, por sua vez, é influenciada pelo regime de chuvas.
Outro estudo realizado na mesma área constatou que, apesar de marsupiais utilizarem essa matriz para forragear e se deslocar entre os fragmentos de mata, eles passam a maior parte do tempo nos fragmentos (Lira et al. 2007). Os autores sugerem que a manutenção de populações de pequenos mamíferos em paisagens extremamente fragmentadas é consequência dessa capacidade de explorar a matriz.
O Cerrado também foi alvo de estudos populacionais de pequenos mamíferos.
Em um estudo com o marsupial Gracilinanus agilis realizado no Cerrado do Brasil Central (Martins et al. 2006), verificou-se a influência de fatores extrínsecos como precipitação e disponibilidade de alimento na dinâmica da população. A estação reprodutiva foi marcadamente sazonal, ocorrendo no último mês da estação seca e ao longo de toda estação chuvosa. Como consequência desse padrão sazonal, foi observada uma estrutura etária na qual os indivíduos adultos eram substituídos por jovens ao longo da estação reprodutiva. Além disso, a liberação dos filhotes ocorreu durante o período de maior abundância de alimento para esses animais.
Em áreas de Cerrado na região central do Brasil foi verificado que as populações de pequenos roedores apresentavam maior abundância durante os meses mais secos do ano (Ribeiro & Marinho-Filho 2005). Em relação à reprodução do roedor Necromys lasiurus nessas áreas, foi observado uma maior proporção de fêmeas em
21 condição reprodutiva durante o período seco em comparação ao período de chuvas (Becker et al. 2007). Por outro lado, os autores constataram que a estrutura etária dessa espécie mudava significativamente entre as estações seca e chuvosa, com indivíduos jovens mais abundantes no período chuvoso, o que foi relacionado à maior disponibilidade de recurso alimentar (invertebrados) nessa estação.
Muitas regiões de Cerrado carecem de estudos em relação às espécies de pequenos mamíferos, entre elas estão as manchas de Cerrado encontradas na Amazônia (Vieira & Palma 2005). Um desses poucos estudos foi realizado com uma população do roedor Necromys lasiurus e foi verificado que a variação da densidade dessa espécie era principalmente explicada pela biomassa de invertebrados (Layme et al. 2004). Apesar das populações que vivem nessas áreas estarem sujeitas a ocorrência de incêndios, o fogo não foi responsável por reduções na densidade de N. lasiurus. Sendo, então, a disponibilidade de alimento o fator que mais influencia nas flutuações populacionais. Já em outro estudo realizado nestes isolados savânicos na Amazônia, constatou-se que as flutuações populacionais de N. lasiurus estavam mais diretamente relacionadas com o Índice de Oscilação Sul e com o fogo do que com a precipitação local (Magnusson et al.
2010).
Savanas muitas vezes são encontradas formando mosaicos com outras fisionomias, porém, esses locais carecem de estudos sobre ecologia de pequenos mamíferos (Lacher & Alho 2001). Em estudo realizado com pequenos mamíferos em uma área de contato entre o Cerrado e a Floresta Amazônica e verificou-se que a riqueza de espécies foi semelhante em ambos os ambientes (Lacher & Alho 2001). No entanto, em outro estudo em uma área de contato entre Cerrado e Floresta Amazônica, foi encontrada uma maior riqueza na área de Cerrado (Bezerra et al. 2009). Já um estudo em um mosaico savana/floresta no Cerrado boliviano constatou-se uma maior riqueza de espécies no ambiente florestal (Emmons 2009). Muitas espécies de pequenos mamíferos parecem ser exclusivas de um dos ambientes, mesmo ocorrendo incêndio em umas das áreas, por exemplo, como foi observado em um mosaico de campo e mata de galeria (Vieira & Marinho-Filho 1998). Padrões distintos de flutuação populacional foram observados entre a savana e a floresta de um mosaico no cerrado boliviano (Emmons 2009). Nesse local, verificou-se que na floresta as populações mostraram vários picos e declínios ao longo do período de estudo, enquanto na área savânica as populações se mostraram em um declínio contínuo, sendo mais sensíveis a alterações
22 ambientais como inundações e o regime do fogo. Em um mosaico savana/floresta na Venezuela verificou-se que a dinâmica populacional de marsupiais e roedores seguiu um padrão sazonal relacionado com a precipitação, cujo pico populacional ocorreu durante a estação seca (O' Connell 1989). Também foi observado que a estação reprodutiva de marsupiais ocorreu no fim da estação seca e início da estação chuvosa, enquanto roedores apresentaram ou uma reprodução sazonal ou ao longo de todo o ano.
23 3. REFERÊNCIAS
ANDREAZZI, C. S., RADEMAKER, V., GENTILE, R., HERRERA, H. M., JANSEN, A. M. & D'ANDREA, P. S. 2011. Population ecology of small rodents and marsupials in a semi-deciduous tropical forest of the southeast Pantanal, Brazil.
Zoologia 28:762-770.
ANDREOLI, R. V. & KAYANO, M. T. 2007. A importância relativa do Atlântico Tropical Sul e Pacífico Leste na variabilidade de precipitação do Nordeste do Brasil. Revista Brasileira de Meteorologia 22:63-74.
BECK, H., GAINES, M. S., HINES, J. E. & NICHOLS, J. D. 2004. Comparative dynamics of small mammals populations in treefall gaps and surrounding understory within Amazonian rainforest. Oikos 106:27-38.
BECKER, H., GAINES, M. S., HINES, J. E. & NICHOLS, J. D. 2007. Estrutura de comunidades de pequenos mamíferos e densidade de Necromys lasiurus (Rodentia, Sigmodontinae) em áreas abertas de Cerrado no Brasil Central.
Mastozoologia Neotropical 14:157-168.
BERGALLO, H. G. 1994. Ecology of a small mammal community in an atlantic forest area in southeastern Brazil. Studies on Neotropical Fauna and Environment 29:197-217.
BERGALLO, H. G. & MAGNUSSON, W. E. 1999. Effects of climate and food availability on four rodent species in southeastern Brazil. Journal of Mammalogy 80:472-486.
BERRYMAN, A. A. 1999. Principles of population dynamics and their application.
Taylor & Francis, New York. 243pp.
BEZERRA, A. M., CARMIGNOTTO, A. P. & RODRIGUES, F. H. 2009. Small non- volant mammals of an ecotone region between the Cerrado hotspot and the Amazonian Rainforest, with comments on their taxonomy and distribution.
Zoological Studies 48:861-874.
24 BONECKER, S. T., PORTUGAL, L. G., COSTA-NETO, S. F. & GENTILE, R. 2009.
A long term study of small mammal populations in a Brazilian agricultural landscape. Mammalian Biology 74:469-479.
CÁCERES, N. C. 2000. Population ecology and reproduction of the white-eared opossum Didelphis albiventris (Mammalia, Marsupialia) in an urban environment of Brazil. Ciência e Cultura 52:171-174.
CÁCERES, N. C. & GRAIPEL, M. E. 2012. Estação reprodutiva e tamanho de prole de marsupiais brasileiros. Pp. 245-257 in Cáceres, N.C.(eds.). Os marsupiais do Brasil: Biologia, Ecologia e Conservação. Editora UFMS, Campo Grande.
CADEMARTORI, C. V., FABIÁN, M. E. & MENEGHETI, J. O. 2004. Variações na abundância de roedores (Rodentia, Sigmodontinae) em duas áreas de floresta ombrófila mista, Rio Grande do Sul, Brasil. Revista Brasileira de Zoociências 6:147-167.
CAVALCANTI, I. F. A., FERREIRA, N. J., SILVA, M. G. A. J. & DIAS, M. A. F. S.
2009. Tempo e clima no Brasil. Oficina de textos, São Paulo. 463pp.
CERQUEIRA, R. 2005. Fatores ambientais e a reprodução de marsupiais e roedores no leste do Brasil. Arquivos do Museu Nacional 63:29-39.
D'ANDREA, P. S., GENTILE, R., MAROJA, L. S., FERNADES, F. A., COURA, R. &
CERQUEIRA, R. 2007. Small mammal populations of an agroecosystem in the Atlantic Forest domain, southeastern Brazil. Brazilian Journal of Biology 67:179-186.
EMMONS, L. H. 1997. Neotropical Rainforest Mammals: A Field Guide. The University of Chicago Press, Chicago. 307pp.
EMMONS, L. H. 2009. Long-Term Variation in Small Mammal Abundance in Forest and Savanna of Bolivian Cerrado. Biotropica 41:493-502.
FELICIANO, B. R., FERNANDEZ, F. A. S., FREITAS, D. & FIGUEIREDO, M. S. L.
2002. Population dynamics of small rodents in a grassland between fragments of Atlantic Forest in southeastern Brazil. Mammalian Biology 67:304-314.
25 FERNANDEZ, F. A. S. 1989. Dinâmica de populações e uso do espaço e do tempo em uma comunidade de pequenos mamíferos na restinga de Barra de Maricá, Rio de Janeiro. Dissertação de mestrado. Universidade Estadual de Campinas, Campinas, 177pp.
FERNANDEZ, F. A. S., LIRA, P. K., BARROS, C. S. & PIRES, A. S. 2012. Onze anos de estudo em uma paisagem fragmentada de Mata Atlântica: avaliando as características biológicas que explicam a persistência de marsupiais em pequenos fragmentos. Pp. 427-443 in Cáceres, N.C.(eds.). Os marsupiais do Brasil: biologia, ecologia e evolução. Editora UFMS, Campo Grande.
GENTILE, R., D'ANDREA, P. S. & CERQUEIRA, R. 1995. Age structure of 2 marsupial species in a brazilian restinga. Journal of Tropical Ecology 11:679- 682.
GENTILE, R., TEIXEIRA, B. R. & BERGALLO, H. G. 2012. Dinâmica populacional de marsupiais brasileiros. Pp. 311-326 in Cáceres, N.C.(eds.). Os marsupiais do Brasil: biologia, ecologia e evolução. Editora UFMS, Campo Grande.
GHIZONI, I. R., LAYME, V. M. G., LIMA, A. P. & MAGNUSSON, W. E. 2005.
Spatially explicit population dynamics in a declining population of the tropical rodent, Bolomys lasiurus. Journal of Mammalogy 86:677-682.
GIBSON, L., LYNAM, A. J., BRADSHAW, C. J. A., HE, F., BICKFORD, D. P., WOODRUFF, D. S., BUMRUNGSRI, S. & LAURANCE, W. S. 2013. Near- complete extinction of native small mammal fauna 25 years after forest fragmentation. Science 341:1508-1510.
GRAIPEL, M. E., CHEREM, J. J., MONTEIRO-FILHO, E. L. A. & GLOCK, L. 2006.
Dinâmica populacional de marsupiais e roedores no Parque Municipal da Lagoa do Peri, Ilha de Santa Catarina, sul do Brasil. Mastozoologia Neotropical 13:31- 49.
GRAIPEL, M. E. & FILHO, M. S. 2006. Reprodução e dinâmica populacional de Didelphis aurita Wied-Neuwied (Mammalia: Didelphimorphia) em ambiente periurbano na Ilha de Santa Catarina, Sul do Brasil. Biotemas 19:65-73.
26 INSTITUTO BRASILEIRO DE GEOGRAFIA E ESTATÍSTICA 2008. Mapa de área
de aplicação da Lei nº 11.428 de 2006.
KRAJEWSKI, C., WOOLLEY, P. A. & WESTERMAN, M. 2000. The evolution of reproductive strategies in dasyurid marsupials: implications of molecular phylogeny. Biological Journal of the Linnean Society 71:417-435.
LACHER, T. E. & ALHO, C. J. R. 2001. Terrestrial small mammal richness and habitat associations in an Amazon Forest-Cerrado contact zone. Biotropica 33:171-181.
LAYME, V. M. G., LIMA, A. P. & MAGNUSSON, W. E. 2004. Effects of fire, food availability and vegetation on the distribution of the rodent Bolomys lasiurus in an Amazonian savanna. Journal of Tropical Ecology 20:183-187.
LIRA, P. K., FERNANDEZ, F. A. S., CARLOS, H. A. S. & CURZIO, P. L. 2007. Use of a fragmented landscape by three species of opossum in south-eastern Brazil.
Journal of Tropical Ecology 23:427-435.
MAGNUSSON, W. E., LAYME, V. M. G. & LIMA, A. P. 2010. Complex effects of climate change: population fluctuations in a tropical rodent are associated with the southern oscillation index and regional fire extent, but not directly with local rainfall. Global Change Biology 16:2401-2406.
MARES, M. A. & ERNEST, K. A. 1995. Population and Community Ecology of Small Mammals in a Gallery Forest of Central Brazil. Journal of Mammalogy 76:750- 768.
MARTINS, E. G., BONATO, V., QUEIROZ DA-SILVA, C. & FURTADO REIS, S.
2006. Seasonality in reproduction, age structure and density of the gracile mouse opossum Gracilinanus microtarsus (Marsupialia : Didelphidae) in a Brazilian cerrado. Journal of Tropical Ecology 22:461-468.
MENDEL, S., VIEIRA, M., V & CERQUEIRA, R. 2008. Precipitation, litterfall, and the dynamics of density and biomass in the black-eared opossum, Didelphis aurita. Journal of Mammalogy 89:159-167.
MERRIT, J. F. 2010. The biology of small mammals. John Hopkins, Baltimore. 248pp.
27 O' CONNELL, M. A. 1989. Population dynamics of neotropical small mammals in
seasonal habitats. Journal of Mammalogy 70:532-548.
O'CONNELL, M. A. 1982. Population biology of North and South American grassland rodents. Pp. 167-186 in Mares, M.A.(eds.). Mammalian Biology in South America. Special Publication Series (Pymatuning Laboratory of Ecology),
OLIVEIRA, F. F. R., NESSIM, R., COSTA, L. P. & LEITE, Y. L. R. 2007. Small mammal ecology in an urban Atlantic forest fragment in southeastern Brazil.
Lundiana 8:27-34.
OLIVEIRA-FILHO, A. T. & CARVALHO, D. A. 1993. Florística e fisionomia da vegetação no extremo norte do litoral da Paraíba. Revista Brasileira de Botânica 16:115-130.
PAGLIA, A. P., FONSECA, G. A. B., RYLANDS, A. B., HERRMANN, G., AGUIAR, L. M. S., CHIARELLO, A. G., LEITE, Y. L. R., COSTA, L. P., SICILIANO, S., KIERULFF, M. C. M., MENDES, S. L., TAVARES, V. C., MITTERMEIER, R. A. & PATTON, J. L. 2012. Lista Anotada dos Mamíferos do Brasil: 2a edição. Occasional Papers in Conservation Biology 6:1-76.
PEREIRA, L. A., CHAGAS, W. A. & COSTA, J. E. 1993. Ecologia de pequenos mamíferos silvestres da Mata Atlântica, Brasil. I. Ciclos reprodutivos de Akodon cursor, Nectomys squamipes e Oryzomys nigripes (Rodentia, Cricetinae). Revista Brasileira.de Zoologia 10:389-398.
PREVITALI, M., LIMA, M., MESERVE, P. L., KELT, D. A. & GUTIERREZ, J. R.
2009. Population dynamics of two sympatric rodents in a variable environment:
rainfall, resource availability, and predation. Ecology 90:1996-2006.
QUENTAL, T. B., FERNANDEZ, F. A. S., DIAS, A. T. C. & ROCHA, F. S. 2001.
Population dynamics of the marsupial Micoureus demerarae in small fragments of Atlantic Coastal Forest in Brazil. Journal of Tropical Ecology 17:339-352.
28 RADEMAKER, V. & CERQUEIRA, R. 2006. Variation in the latitudinal reproductive patterns of the genus Didelphis (Didelphimorphia : Didelphidae). Austral Ecology 31:337-342.
RIBEIRO, R. & MARINHO-FILHO, J. 2005. Estrutura da comunidade de pequenos mamíferos (Mammalia, Rodentia) da Estação Ecológica de Águas Emendadas, Planaltina, Distrito Federal, Brasil. Revista Brasileira de Zoologia 22:898-907.
STENSETH, N. C., OTTERSEN, G., HURRELL, J. W., MYSTERUD, A., LIMA, M., CHAN, K. S., YOCCOZ, N. G. & ADLANDSVIK, B. 2003. Studying climate effects on ecology through the use of climate indices: the North Atlantic Oscillation, El Nino Southern Oscillation and beyond. Proceedings of the Royal Society B-Biological Sciences 270:2087-2096.
TABARELLI, M., MELO, M. D. V. C. & LIRA, O. C. 2006. Os estados da Mata Atlântica. Pp. 37-162 in Campanili, M. and Prochnow, M.(eds.). Mata Atlântica: Uma rede pela floresta. Rede de ONGs da Mata Atlântica, Brasília.
TYNDALE-BISCOE, C. H. & MACKENZIE, R. B. 1976. Reproduction in Didelphis- Marsupialis and Didelphis-Albiventris in Colombia. Journal of Mammalogy 57:249-265.
VIEIRA, E. M. & MARINHO-FILHO, J. 1998. Pre- and post-fire habitat utilization by rodents of Cerrado from Central Brazil. Biotropica 30:491-496.
VIEIRA, E. M. & PALMA, A. R. T. 2005. Pequenos mamíferos de Cerrado:
distribuição dos gêneros e estrutura das comunidades nos diferentes habitats. Pp.
266-282 in Scariot, A., Sousa-Silva, J.C., & Felfili, J.M.(eds.). Cerrado:
Ecologia, Biodiversidade e Conservação. Ministério do Meio Ambiente, Brasília.
29 4. ARTIGO A SER SUBMETIDO À REVISTA CIENTÍFICA JOURNAL OF
TROPICAL ECOLOGY
______________________________________________________________________
DINÂMICA POPULACIONAL DE ROEDORES E MARSUPIAIS NO EXTREMO NORTE DA MATA
ATLÂNTICA
____________________________________________________________________
Clarice Vieira de Souza*, Águeda Lourenço Vieira da Silva†, Alexandre Ramlo Torre Palma*
*Laboratório de Ecologia Terrestre, Universidade Federal da Paraíba (UFPB), João Pessoa, Paraíba, Brasil.
†Universidade Federal do Amapá (UNIFAP), Macapá, Amapá, Brasil 1Autor correspondente. E-mail: artpalma@gmail.com
RESUMO
Variações sazonais e interanuais do ambiente podem ser fatores decisivos na dinâmica populacional de pequenos mamíferos. Com o objetivo de verificar o efeito dessas variações sobre populações de roedores e marsupiais no extremo norte da Mata Atlântica, foi utilizado o método de captura-marcação-recaptura em mosaico savana/floresta de Maio/2011 a Abril/2013. Foram capturadas duas espécies de roedores (Necromys lasiurus e Rattus norvergicus) e quatro marsupiais (Didelphis albiventris, Marmosa murina, Gracilinanus agilis e Monodelphis domestica), riqueza comparável à de áreas abertas do Cerrado. Variações sazonais e interanuais foram observadas para alguns parâmetros populacionais de marsupiais, apresentando correlação ou com a precipitação ou com o fotoperíodo. Roedores mantiveram um padrão mais constante quando comparado aos marsupiais. A reprodução e a presença de jovens das espécies de marsupiais ocorreram principalmente no período chuvoso, época de maior oferta de recursos alimentares, o que provavelmente aumenta as chances de sobrevivência da prole.
Palavras-chave: Dinâmica populacional; pequenos mamíferos; variações ambientais
30 ABSTRACT
Environmental variations among seasons and years are key factors in shaping population dynamics of small mammals. The objective of this study was to evaluate the effect of these environmental variations on populations of rodents and marsupials of the northern tip of Brazilian Atlantic Forest. We used a capture-mark-recapture sampling in a forest/savanna mosaic from May/2011 to April/2013. We captured two rodent species (Necromys lasiurus e Rattus norvergicus) and four marsupial species (Didelphis albiventris, Marmosa murina, Gracilinanus agilis e Monodelphis domestica), which is a small mammal species richness equivalent to those found in open habitats in Cerrado.
Seasonal and inter-annual variations were found in some population parameters of marsupials, either correlated with rainfall or correlated with photoperiod. Rodents had more constant population patterns than marsupials. Among marsupials, reproduction and presence of juveniles occurred mainly during the rainy season, a period of higher availability of food resources and hence higher survival probability for the juveniles.
Key-words: Dynamics population; small mammals; environmental variations.
31 INTRODUÇÃO
A dinâmica de uma população é determinada por fatores extrínsecos e intrínsecos, os quais estão relacionados ao ambiente e às próprias características da população, respectivamente (Gentile et al. 2012). O padrão sazonal na dinâmica populacional de pequenos mamíferos é uma resposta à sazonalidade do ambiente (Andreazzi et al. 2011, Bergallo 1994, Bonecker et al. 2009, Cerqueira 2005, Mares &
Ernest 1995) e ao padrão reprodutivo sazonal (Cáceres & Graipel 2012). Assim, fatores que influenciam o padrão reprodutivo de uma população afetam indiretamente os demais parâmetros populacionais. De forma geral, marsupiais neotropicais parecem sincronizar a reprodução com o período de maior precipitação que é relacionado com a maior abundância de alimento, principalmente artrópodes (Cáceres 2000, Graipel et al.
2006, Martins et al. 2006). Roedores neotropicais comumente mostram um padrão cuja atividade reprodutiva se estende por todo o ano (Feliciano et al. 2002, Graipel et al.
2006, Oliveira et al. 2007), porém, pode haver picos ou na estação seca (Andreazzi et al. 2011, Becker et al. 2007) ou na chuvosa (Oliveira et al. 2007).
Outro fator muitas vezes relacionado ao padrão reprodutivo de mamíferos é o fotoperíodo, o qual permite ao indivíduo prever a época mais propícia para a reprodução e cuja variação ao longo do ano é determinada principalmente pela latitude (Bronson 1988). Em estudo realizado com o marsupial dasiurídeo Antechinus stuartii (MacAllan
& Dickman 1986) e outro com o marsupial didelfídeo Marmosops paulensis à uma latitude de 24ºS (Leiner et al. 2008) apontaram a taxa de variação do fotoperíodo como o fator determinante para iniciar a atividade reprodutiva. No entanto, em baixas latitudes a variação no número de horas de luz diária é mínima e provavelmente pequenos mamíferos não são capazes de percebê-la. Assim, próximo ao Equador o início do período reprodutivo parece estar mais relacionado com as chuvas e a disponibilidade de alimento do que com o fotoperíodo (Rademaker & Cerqueira 2006).
Além de variações sazonais, a precipitação pode apresentar variações interanuais. No Nordeste brasileiro, anos de seca severa são associados ao El Niño e os de chuva excessiva associados ao fenômeno La Niña (Kane 1997). Porém, estudos vêm mostrando que as anomalias na precipitação no Nordeste brasileiro são uma combinação entre ENSO (El Niño Southern Oscillation) e as condições de TSA (Temperatura da Superfície do Atlântico) (Andreoli & Kayano 2007). Variações interanuais são observadas em parâmetros populacionais de pequenos mamíferos (Magnusson et al.
32 2010), como aumento da densidade de indivíduos durante anos de muita precipitação (Magnusson et al. 2010, Previtali et al. 2009).
Apesar da grande diversidade encontrada em ecótonos, poucos estudos sobre ecologia de pequenos mamíferos foram feitos em zonas de contato entre diferentes tipos vegetação, como os mosaicos de savanas e florestas (Lacher & Alho 2001). Estudos nessas áreas mostram, entre as fisionomias, padrões distintos para alguns parâmetros (Bezerra et al. 2009, Emmons 2009) e padrões semelhantes para outros (Lacher & Alho 2001). Em relação à composição de espécies, estudos apontam que a maioria das espécies é exclusiva de um dos ambientes (Bezerra et al. 2009, Emmons 2009, Lacher
& Alho 2001, Vieira & Marinho-Filho 1998), padrão oposto ao encontrado em mosaicos formados por atividades humanas (Paglia et al. 1995).
Os objetivos desse estudo foram: (1) avaliar variações sazonais dos parâmetros populacionais de pequenos mamíferos em um isolado de savana (tabuleiro) no litoral da Paraíba, entre eles: biomassa, índice de massa corporal (IMC), razão sexual, atividade reprodutiva e persistência, (2) avaliar variações interanuais sobre os parâmetros populacionais de pequenos mamíferos em uma área savânica (tabuleiro).
MATERIAL E MÉTODOS Área de estudo
O trabalho foi realizado na Reserva Biológica Guaribas (SEMA II), no extremo norte da Mata Atlântica, com área de 3016 hectares, localizada no município de Mamanguape - PB (06°44’24”S e 35°08’45”O).
A precipitação média anual da área é de 1392mm (anos 1999-2012) e a temperatura média anual é de 25,5ºC (Hijmans et al. 2005). A variação sazonal do tempo de luz diária é modesta (de 11h 43min. a 12h 31min. - Figura 1a), assim como a da temperatura (Hijmans et al. 2005). A variação sazonal na pluviosidade é marcada, com uma estação seca de seis meses (Setembro a Fevereiro – meses com precipitação menor que 100mm/mês) (Figura 1b), sendo o período Setembro-Dezembro consistentemente seco (>80% dos anos entre 1999 e 2013) e o período Abril-Junho consistentemente chuvoso (>80% dos anos), enquanto as chuvas nos outros meses apresentam maior variação interanual (CPTEC/INPE 2013).
33 O período de estudo estendeu-se de Maio/2011 até Abril/2013, documentando considerável variação interanual na pluviosidade (Figura 1b, Tabela 1). O ano de 2011 foi muito chuvoso (1809 mm), com período chuvoso precoce e prolongado (CPTEC/INPE 2013), compatível com as contribuições positivas das oscilações ENSO e TSA para a pluviosidade regional. Já 2012 foi um ano moderadamente seco com estação chuvosa curta e descontínua, relacionada às contribuições opostas das oscilações ENSO e TSA. O ano de 2013 foi de pluviosidade mediana, com um período chuvoso longo, mas tardio. Isto é compatível com as contribuições neutras de ambas as oscilações climáticas.
A REBIO Guaribas engloba uma área próxima ao limite de transição entre os biomas Mata Atlântica e Caatinga (Figura 2a), apresentando uma cobertura vegetal caracterizada por um mosaico de floresta semidecidual localizada nas encostas e fundos de vales e savanas (tabuleiros) no topo de colinas (Figura 2b). Essa vegetação é classificada como uma área de tensão ecológica entre savana e floresta estacional (Instituto Brasileiro de Geografia e Estatística 2008). Capturas de roedores e marsupiais foram realizadas numa área de tabuleiro durante o período de Maio/2011 até Abril/2013. O início do transecto montado para este estudo apresentou uma cobertura vegetal caracterizada por um estrato herbáceo, dominado por gramíneas (Figura 3a). Ao longo do transecto, esse estrato é substituído por plantas de porte maior até a vegetação atingir um aspecto arbóreo (Figura 3b).
Desenho amostral
Para a captura dos pequenos mamíferos foram utilizadas 60 armadilhas do tipo Sherman® de dois tamanhos: grande (13 x 12 x 42,5 cm) e pequena (8 x 7 x 23 cm).
Foram estabelecidos 30 pontos fixos espaçados em 10 metros ao longo de um transecto, totalizando 290m. Nesse transecto, as armadilhas foram dispostas aos pares, sendo uma depositada no chão e outra no sub-bosque (altura de 1 a 2m) (Figura 3b), alternando-se os diferentes tamanhos em cada estrato.
O período de capturas por mês foi de cinco noites. Dentro de cada armadilha foi posta uma isca, a qual é uma mistura de fubá, paçoca de amendoim, banana e sardinha, e uma rodela de cenoura, sendo uma mistura eficiente em atrair animais com diferentes hábitos alimentares. Os indivíduos capturados foram anestesiados com éter e identificados ao nível de espécie. Foram retiradas medidas corporais básicas (peso,
34 comprimento cabeça-corpo, cauda, pé e orelha), foi verificado o sexo e a condição reprodutiva. A idade dos roedores foi estimada de acordo com suas medidas corporais e coloração, e a dos marsupiais a partir da dentição através da análise do padrão de erupção e desgaste dos molares (Tribe 1990, Tyndale-biscoe & Mackenzie 1976). Os animais capturados foram marcados com perfuração na orelha e posteriormente devolvidos ao habitat no mesmo ponto de captura.
Análises estatísticas
A partir dos dados de marcação e recaptura foram estimados parâmetros populacionais para cada espécie amostrada. Esses parâmetros foram:
Tamanho populacional: estimado utilizando o método MNKA (“Minimum Number Known to be Alive”), o qual representa o número mínimo de indivíduos que se sabe estarem vivos em cada mês de amostragem (Krebs 1966);
Biomassa: calculada pela soma dos pesos dos indivíduos capturados em cada mês para cada espécie, dividida pela área de influência do transecto, a qual é dada pela equação:
A= 2rl + πr²
Onde l representa o comprimento do transecto (= 290m) e r é dado pela média das distâncias dos pontos de captura e recaptura para cada espécie. Foram feitos ajustes para lidar com ausências temporárias de alguns indivíduos (Mendel et al. 2008);
Índice de massa corpórea (IMC): estimado como a razão entre o peso observado e aquele esperado para cada indivíduo. O peso esperado foi estimado a partir da regressão entre o comprimento corporal (log) e o peso (log) de cada animal. Este índice é também conhecido como
“condição relativa” entre ictiólogos (Lecren 1951).
Além desses parâmetros, foram verificadas a riqueza, a atividade reprodutiva, a estrutura etária, a razão sexual e a persistência para cada espécie amostrada. O teste de Chi² (qui-quadrado) foi usado para testar se havia desvio da razão sexual em relação ao esperado. O teste t foi utilizado para testar diferenças entre os sexos no deslocamento e na persistência.
35 A variação sazonal foi descrita e testada usando parâmetros e análises estatísticas circulares. A direção média angular representa a direção média dos vetores dos dados e a variância circular indica o grau de dispersão dos dados. O teste de Rayleigh foi usado para testar a sazonalidade, p < 0,05 indica que os dados não apresentam uma distribuição circular uniforme.
Para verificar a correlação entre reprodução, estrutura etária e tamanho populacional e as variáveis ambientais (precipitação, fotoperíodo e taxa de variação do fotoperíodo) foi utilizada a Correlação de linear de Pearson como teste paramétrico e a Correlação de Spearman como teste não-paramétrico.
O teste do Qui-Quadrado com a Correção de Yates foi usado para verificar diferenças entre a razão sexual da população e a razão sexual esperada (1:1).
Para testar diferenças entre os dois anos de estudo foi utilizado o teste t para a precipitação, abundância de indivíduos, biomassa, IMC e deslocamento. O teste G foi usado para testar variações interanuais na estrutura etária.
