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INSTITUTO NACIONAL DE PESQUISAS DA AMAZÔNIA
PROGRAMA DE PÓS-GRADUAÇÃO EM ENTOMOLOGIA
ABELHAS EUGLOSSINA (HYMENOPTERA, APIDAE) EM ÁREAS DE
SUCESSÃO FLORESTAL NA AMAZÔNIA CENTRAL
Danielle Storck-Tonon
Manaus, Amazonas
Fevereiro, 2012
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Danielle Storck-Tonon
ABELHAS EUGLOSSINA (HYMENOPTERA, APIDAE) EM ÁREAS DE
SUCESSÃO FLORESTAL NA AMAZÔNIA CENTRAL
Orientador: Dr. Marcio L. Oliveira
Co-orientador: Dr. Elder F. Morato
Manaus, Amazonas
Fevereiro, 2012
Tese apresentada ao Instituto Nacional de Pesquisas da Amazônia como parte dos requisitos para obtenção do titulo de Doutor em Biologia (Entomologia)
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Banca Julgadora
Dra. Elizabeth Franklin Chilson - Instituto Nacional de Pesquisas da Amazônia Dra. Ana Lúcia M. Tourinho - Instituto Nacional de Pesquisas da Amazônia Dr.Thierry Gasnier - Universidade Federal do Amazonas
Dr. Sérgio Henrique Borges – Fundação Vitória Amazônica Dra. Rita Mesquita - Instituto Nacional de Pesquisas da Amazônia
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Sinopse:
Estudou-se as mudanças na comunidade de Euglossina após 30 anos
de isolamento do Projeto Dinâmica Biológica de Fragmentos Florestais, bem como os efeitos da composição florística e da sucessão florestal sobre essas abelhas.
Palavras-chave: Capoeiras, PDBFF, Floresta Secundária, T666 Tonon, Danielle Storck
Abelhas euglossina (Hymenoptera, Apidae) em áreas de sucessão florestal na Amazônia Central / Danielle Storck Tonon.--- Manaus : [s.n.], 2012. xv, 129 f. : il.
Tese (doutorado) --- INPA, Manaus, 2012 Orientador : Marcio Luiz Oliveira Coorientador : Elder Ferreira Morato Área de concentração : Entomologia
1. Abelhas euglossina. 2. Abelhas das orquídeas. 3. Floresta secundária. 4. Estrutura da vegetação. I. Título.
CDD 19. ed. 595.799
iv Dedico esta tese com todo amor, ao Rafael Tonon, por fazer parte deste doutorado caminhando muitos quilômetros nas florestas e capoeiras, por ser paciente nos momentos de stress e ausência, por todo amor, apoio e dedicação, por diante das dificuldades me incentivar
a prosseguir, por ser meu exemplo de como enfrentar as situações inesperadas da vida com coragem, alegria e positividade
.
v AGRADECIMENTOS
Ao meu orientador Dr. Marcio L. Oliveira, pelo apoio, confiança e conhecimento transmitido, e, é claro, pelos bons momentos de lazer e pescaria.
Ao co-orientador Dr. Elder F. Morato, por tudo que me ensinou e continua a ensinar, por estar sempre pronto a me ajudar em qualquer horário, até mesmo nas suas férias. Por ser uma ótima companhia nos momentos de cultura, lazer e diversão!
Aos meus familiares, por compreenderem minha ausência nos momentos especiais. Em especial aos meus pais Albani e Luiz Carlos Storck, por me ensinarem a lutar pelos meus objetivos e, apesar de toda preocupação, apoiarem as minhas escolhas nesta vida de aventuras. Aos meus irmãos Damaris e Junior, pela nossa união, por todo o orgulho que me proporcionam e por mesmo de longe estarem sempre perto me apoiando e incentivando. À Regina e Ivo Tonon, pelo incentivo que sempre me deram.
Ao INPA e a CPEN, pela infra-estrutura.
Ao Projeto Dinâmica Biológica de Fragmentos Florestais (INPA/Smithsonian Institution), em especial ao coordenador Dr. José Luis Camargo, Rosely C. Hipólito e Ary Jorge C. Ferreira, pela dedicação e eficiência no apoio logístico.
Aos auxiliares de campo, Jairo e Lucas, por me ajudarem na escolha das áreas. Ao Luiz, motorista dedicado e pronto pra ajudar nas situações inesperadas. Ao Alex, pela eficiência e dedicação na identificação botânica.
À Coordenação de Pós-graduação em Entomologia, em especial às coordenadoras Dra. Beatriz Ronchi Teles, Dra. Rosaly Ale Rocha, Dra. Ruth L.F. Keppler, e à Lenir Motta que sempre procuraram me ajudar no que precisei.
vi Ao Dr. José Wellington de Moraes e à Dra. Ana Lúcia Tourinho, pela amizade, conselhos e momentos de happy hour.
Ao Marcelo Moreira, pela ajuda com o tratamento das imagens de satélite.
Aos amigos de laboratório Herbert Guariento, Ana Cláudia Oliveira, Beatriz Coelho, Breno Azevedo e Alexandre Somavilla, pela companhia, muitas conversas, muitas risadas e amizade conquistada.
Aos amigos Weber Novaes, Taciane Oliveira, Walter Santos, Thiago Onari e em especial à Vivian Dutra e Taciane Oliveira, minhas queridas amigas de disciplinas e de festas, pelos conselhos, por todo apoio, pelos momentos de alegria e diversão, que fizeram essa etapa da minha vida ser muito divertida. À Jamile de Moraes, minha grande amiga, pelas conversas e conselhos, por acharmos graça das mesmas coisas (mesmo quando ninguém mais acha), pelos ataques de risos (muitas vezes em situações inadequadas), por confirmarmos durante a disciplina de multivariada que somos estatisticamente muito parecidas, até mesmo por contribuir para o meu peso atual com suas guloseimas, por também enxergar a luzinha vermelha... por todos os bons momentos, por ser tornar minha amiga pra vida inteira! Vocês ficarão para sempre no meu coração!
À FAPEAM e CAPES, pela bolsa concedida.
Aos professores, pelo conhecimento transmitido.
Aos membros da banca, por terem aceitado o convite e pela contribuição científica.
A todos aqueles que de uma forma ou de outra estiveram presentes na minha vida neste período tão importante e contribuíram para o desenvolvimento deste trabalho. Meus sinceros agradecimentos!
vii Querem que vos ensine o modo de chegar à ciência verdadeira? Aquilo que se sabe, saber que se sabe; Aquilo que não se sabe, saber que não se sabe; Na verdade é este o saber.
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RESUMO
Durante as últimas décadas, muitas áreas da região amazônica foram desmatadas para serem utilizadas principalmente por atividades agropecuárias. Porém, quando as condições não são adequadas para o desenvolvimento das atividades, essas áreas são abandonadas dando início ao processo de sucessão florestal secundária e tanto os vertebrados quanto os invertebrados respondem de maneira diferenciada a esse processo. As abelhas Euglossina são conhecidas como abelhas das orquídeas e machos e fêmeas dessas abelhas são considerados importantes polinizadores nas florestas tropicais. Este trabalho tem como objetivo principal verificar os efeitos da sucessão florestal sobre abelhas Euglossina. Mais especificamente, verificar as mudanças nas comunidades após 30 anos de isolamento das áreas e como essas abelhas são influenciadas pela composição florística, estrutura da vegetação, complexidade e heterogeneidade do ambiente. O estudo foi conduzido em áreas do Projeto Dinâmica Bioloógica de fragmentos Florestais (PDBFF). Machos de Euglossina foram coletados em armadilhas contendo substâncias odoríferas atrativas. Um total de 2.226 machos pertencentes a quatro gêneros e 40 espécies de Euglossina foi coletado. Em relação à vegetação foram identificadas 1.701 árvores pertencentes a 41 famílias e 146 espécies. Quando os resultados foram comparados com os outros estudos já realizados na mesma área, verificou-se que ocorreram mudanças na composição de Euglossina. O estágio sucessional das áreas apresentou correlação positiva com a diversidade de Euglossina e negativa com a dominância. A distância geográfica não influenciou a similaridade faunística, florística e estrutural das áreas. A diversidade de abelhas correlacionou-se positivamente com a riqueza e com a diversidade de plantas. Neste estudo, a estrutura da vegetação, a complexidade e a heterogeneidade ambiental foram os fatores que mais interferiram na comunidade de Euglossina.
PALAVRAS-CHAVE: floresta secundária, estrutura da vegetação, abelhas das orquídeas
ABSTRACT
During the last decades, many areas of the Amazon region were deforested to be used by agricultural activities.However, when conditions are not suitable for development of the activities, these areas are abandoned and start the process of secondary forest succession and vertebrates and invertebrates respond differently to this process. Euglossine bees are known as orchid bees and males and females of these bees are considered important pollinators in tropical forests. This work has as main objective to verify the effects of forest succession on Euglossina.More specifically, verify the changes in communities after 30 years of isolation areas and how these bees are influenced by floristic composition, vegetation structure, complexity and heterogeneity of the environment. The study was conducted in the Biological Dynamics of Forest Fragments Project (BDFFP). Males of euglossine were collected in traps containing odoriferous substances attractive. A total of 2,226 individuals belonging to four genera and 40 species of euglossine were collected. For vegetation, 1701 trees were identified belonging to families 41 and 146 species. When the results were compared with other studies conducted in the same area, it was found that there were changes in the composition of Euglossina.The successional stage of the areas was positively correlated with the diversity of Euglossine and negatively correlated with dominance.The geographical distance did not influence the similarity faunal, floristic and structural areas. The diversity of bees was positively correlated with the richness and diversity of plants. In this study, vegetation structure, the complexity and heterogeneity were the factors that most contribute to community Euglossina.
ix SUMÁRIO
Introdução... 1
Capítulo 1. Abelhas das orquídeas (Hymenoptera, Apidae, Euglossina) em áreas de floresta secundária na Amazônia Central após 30 anos de desmatamento... 13
Introdução... 15
Material e Métodos... 17
Resultados e Discussão... 19
Referências Bibliográficas... 36
Capitulo 2. Abelhas Euglossina (Hymenoptera: Apidae) e a composição, riqueza e diversidade florística de áreas em diferentes estágios sucessionais na Amazônia Central... 41
Introdução... 43
Material e Métodos... 45
Resultados e Discussão... 48
Referências Bibliográficas... 71
Capítulo 3. Estrutura da vegetação e abelhas Euglossina (Hymenoptera: Apidae) em áreas com diferentes estágios de sucessão florestal na Amazônia Central... 82 Introdução... 84 Material e Métodos... 84 Resultados e Discussão... 91 Referências Bibliográficas... 110 Considerações Finais... 119 Anexos... 122
x LISTA DE TABELAS
Capítulo 1
Tabela 1. Pontos de coleta de abelhas Euglossina em diferentes estágios sucessionais na
ARIE do PDBFF... 24 Tabela 2. Abundância e riqueza de abelhas Euglossina em áreas de diferentes estágios
sucessionais na ARIE do PDBFF (FP = Floresta primária; S1 = Sucessão 1, S2 =
Sucessão 2; S3 = Sucessão 3; S4 = Sucessão 4; P = Pasto; A e B = repetições)... 25 Tabela 3. Espécies de Euglossina coletadas na ARIE do PDBFF... 27 Tabela 4. Abelhas Euglossina atraídas por diferentes iscas odoríferas na ARIE do
PDBFF (BA = Acetato de benzila; CI = Cineol; MC = Salicilato de metila; EU =
Eugenol; MS = Salicilato de metila e VA = Vanilina)... 29
Capítulo 2
Tabela 1. Pontos de coleta de abelhas Euglossina nas áreas da ARIE do
PDBFF... 55 Tabela 2. Abundância e riqueza de abelhas Euglossina em áreas de diferentes estágios
sucessionais na ARIE do PDBFF (FP = Floresta primária; S1 = Sucessão 1, S2 =
Sucessão 2; S3 = Sucessão 3; S4 = Sucessão 4; P = Pasto; A e B = repetições)... 56 Tabela 3. Riqueza, diversidade e dominância de Euglossina e plantas nos pontos de
coleta ARIE do PDBFF... 58 Tabela 4. Correlações significativas entre espécies de Euglossina e famílias botânicas na
ARIE do PDBFF... 59 Tabela 5. Correlações significativas entre espécies de Euglossina e espécies botânicas na
xi
Capítulo 3
Tabela 1. Pontos de coleta de abelhas Euglossina em diferentes estágios sucessionais na
ARIE do PDBFF... 99 Tabela 2. Abundância e riqueza de abelhas Euglossina em áreas de diferentes estágios
sucessionais na ARIE do PDBFF (FP = Floresta primária; S1 = Sucessão 1, S2 =
Sucessão 2; S3 = Sucessão 3; S4 = Sucessão 4; P = Pasto; A e B = repetições)... 100 Tabela 3. Média das variáveis estruturais, abundância de Orchidaceae, riqueza e
diversidade de plantas das áreas amostradas na ARIE do PDBFF (FP = Floresta primária; S1 = Sucessão 1, S2 = Sucessão 2; S3 = Sucessão 3; S4 = Sucessão 4; P =
Pasto; A e B = repetições)... 102 Tabela 4. Valores das correlações significativas entre espécies de Euglossina e variáveis
da estrutura da vegetação em áreas em diferentes estágios sucessionais na ARIE do
xii LISTA DE FIGURAS
Capítulo 1
Figura 1. Correlação entre diversidade (A) e dominância (B) de Euglossina e o estágio sucessional dos pontos de coleta na ARIE do PDBFF (r = 0.93, p ≤ 0,001). (FP = Floresta primária; S1 = Sucessão 1, S2 = Sucessão 2; S3 = Sucessão 3; S4 = Sucessão 4; P = Pasto; A e B = repetições)... 30 Figura 2. Abundância relativa das espécies de Euglossina coletadas na ARIE do PDBFF.... 31 Figura 3. Comunidade de Euglossina ordenada em função da precipitação mensal (mm) durante o período amostral nas áreas da ARIE do PDBFF... 32 Figura 4. Abelhas Euglossina atraídas por diferentes iscas odoríferas na ARIE do PDBFF (BA = Acetato de benzila; CI = Cineol; MC = Salicilato de metila; EU = Eugenol; MS = Salicilato de metila e VA = Vanilina)... 33 Figura 5. Análise de componentes principais entre a temperatura dos estágios sucessionais e a atratividade das substâncias odoríferas utilizadas na ARIE do PDBFF (FP = Floresta primária; S1 = Sucessão 1, S2 = Sucessão 2; S3 = Sucessão 3; S4 = Sucessão 4; P = Pasto; A e B = repetições)... 34 Figura 6. Curva de acumulação de espécies durante os 12 meses de amostragem na ARIE do PDBFF... 35
Capítulo 2
Figura 1. Correlação entre Diversidade de Euglossina e o estágio sucessional dos pontos de coleta na ARIE do PDBFF (r = 0.93, p ≤ 0,001). (FP = Floresta primária; S1 = Sucessão 1, S2 = Sucessão 2; S3 = Sucessão 3; S4 = Sucessão 4; P = Pasto; A e B = repetições)... 61
xiii Figura 2. Correlação entre Dominância de Euglossina e o estágio sucessional dos pontos de coleta na ARIE do PDBFF (r = -0,61, p = 0,03). (FP = Floresta primária; S1 = Sucessão 1, S2 = Sucessão 2; S3 = Sucessão 3; S4 = Sucessão 4; P = Pasto; A e B = repetições)... 62 Figura 3. Correlação entre riqueza de plantas e o estágio sucessional dos pontos de coleta na ARIE do PDBFF (r = 0.94; p ≤ 0,001). (FP = Floresta primária; S1 = Sucessão 1, S2 = Sucessão 2; S3 = Sucessão 3; S4 = Sucessão 4; P = Pasto; A e B = repetições)... 63 Figura 4. Correlação entre diversidade de plantas e o estágio sucessional dos pontos de coleta na ARIE do PDBFF (r = 0.88; p ≤ 0,001). (FP = Floresta primária; S1 = Sucessão 1, S2 = Sucessão 2; S3 = Sucessão 3; S4 = Sucessão 4; P = Pasto; A e B = repetições)... 64 Figura 5. Dendrograma de disimilaridade entre os pontos de coleta em relação à fauna de Euglossina na ARIE do PDBFF (FP = Floresta primária; S1 = Sucessão 1, S2 = Sucessão 2; S3 = Sucessão 3; S4 = Sucessão 4; P = Pasto; A e B = repetições)... 65 Figura 6. Dendrograma de disimilaridade entre os pontos de coleta em relação à composição florística na ARIE do PDBFF (FP = Floresta primária; S1 = Sucessão 1, S2 = Sucessão 2; S3 = Sucessão 3; S4 = Sucessão 4; P = Pasto; A e B = repetições)... 66 Figura 7. Correlação entre diversidade de Euglossina e riqueza de plantas nos pontos de coleta na ARIE do PDBFF (r = 0,93; p ≤ 0,001)(FP = Floresta primária; S1 = Sucessão 1, S2 = Sucessão 2; S3 = Sucessão 3; S4 = Sucessão 4; P = Pasto; A e B = repetições)... 67
xiv Figura 8. Correlação entre diversidade de Euglossina e diversidade de plantas nos pontos de coleta na ARIE do PDBFF (r = 0,90; p ≤ 0,001)(FP = Floresta primária; S1 = Sucessão 1, S2 = Sucessão 2; S3 = Sucessão 3; S4 = Sucessão 4; P = Pasto; A e B = repetições)... 68 Figura 9. Correlação entre diversidade de Euglossina e dominância de plantas nos pontos de coleta, excluindo as áreas de pastagem, na ARIE do PDBFF (r = - 0,75; p = 0,01) (FP = Floresta primária; S = Sucessão)... 69 Figura 10. Dominância de espécies de plantas por estágio sucessional na ARIE do PDBFF... 70
Capitulo 3
Figura 1. Abundância relativa das espécies de Euglossina por estágio sucessional na ARIE do PDBFF (FP = Floresta primária; S1 = Sucessão 1, S2 = Sucessão 2; S3 = Sucessão 3; S4 = Sucessão 4; P = Pasto; A e B = repetições)... 103 Figura 2. Ordenação das áreas de coleta em função da composição de Euglossina na ARIE do PDBFF (NMDS, Stress = 0,07) (FP = Floresta primária; S1 = Sucessão 1, S2 = Sucessão 2; S3 = Sucessão 3; S4 = Sucessão 4; P = Pasto; A e B = repetições)... 104 Figura 3. Análise de Componentes Principais das áreas estudadas em relação às variáveis estruturais na ARIE do PDBFF (FP = Floresta primária; S1 = Sucessão 1, S2 = Sucessão 2; S3 = Sucessão 3; S4 = Sucessão 4; P = Pasto; A e B = repetições)... 105 Figura 4. Correlação entre os estágio sucessional e a complexidade (A) (r = 0,96; p ≤ 0,001) e a heterogeneidade (B) (r = 0,91; p ≤ 0,001) das áreas de estudo na ARIE do PDBFF (FP = Floresta primária; S1 = Sucessão 1, S2 = Sucessão 2; S3 = Sucessão 3; S4 = Sucessão 4; P = Pasto; A e B = repetições)... 106
xv Figura 5. Relação entre a riqueza florística, riqueza, diversidade e dominância de Euglossina e os índices de complexidade e heterogeneidade das áreas amostradas na ARIE do PDBFF (FP = Floresta primária; S = Sucessão; P = Pasto, sp = espécies de Euglossina)..
107
Figura 6. Abundância relativa das espécies de Euglossina em função da relação complexidade - heterogeneidade estrutural das áreas amostradas na ARIE do PDBFF (FP = Floresta primária; S1 = Sucessão 1, S2 = Sucessão 2; S3 = Sucessão 3; S4 = Sucessão 4; P = Pasto; A e B = repetições)... 108
1
2 A ordem Hymenoptera abrange um elevado número de espécies consideradas importantes economicamente e como componentes chaves para todos os ecossistemas terrestres. Contudo, muitas espécies são sensíveis a degradação ambiental e alguns grupos são mais propensos a eventos de extinção (LaSalle e Gauld 1993; Kerr et al. 1999). As abelhas fazem parte da superfamília Apoidea e são importantes agentes polinizadores nas florestas tropicais (Mori e Prance 1987; Hamrick e Loveless 1989; Bawa 1990). Neste contexto, as abelhas das orquídeas merecem destaque devido ao seu importante papel como polinizadoras. Elas pertencem à subtribo Euglossina, a qual abrange cerca de 200 espécies descritas e distribuídas em cinco gêneros (Dressler 1982). Segundo Roubik e Hanson (2004) esse número pode representar somente cerca de um terço das espécies existentes e é na região amazônica que ocorre a maior diversidade dessas abelhas (Silveira et al. 2002). Contudo, sabe-se que existem muitas áreas que ainda não foram amostradas na Amazônia brasileira e são lacunas para o conhecimento, podendo existir muitas espécies ainda não conhecidas.
As Euglossina são mais ativas no final da estação seca e inicio da estação úmida e pouco se sabe sobre a real capacidade de vôo dessas abelhas. Segundo Janzen (1971) as Euglossina podem voar até 23 km dentro da floresta continua e áreas abertas não impedem a movimentação dessas abelhas Tonhasca et al. (2003).
A maioria apresenta modo de vida intermediário entre solitário e eussocial, porém, comportamento comunal é encontrado em Eulaema Lepeletier, 1841 e Euglossa Latreille, 1802 e cleptoparasitismo em Exaerete Hoffmannsegg, 1817 e Aglae Lepeletier & Serville, 1825 (Zucchi et al. 1969a; Zucchi et al. 1969b; KIimsey 1987). Os ninhos, que não são facilmente encontrados na natureza, são construídos com resina e podem ser expostos ou no interior de cavidades (naturais ou artificiais), fundados na terra ou termiteiro (Dressler 1982; Kimsey 1987; Roubik e Hanson 2004).
3 Os machos de Euglossina visitam flores de algumas famílias botânicas, principalmente Orchidaceae, além de outras fontes como, madeira e frutos em decomposição, ferimentos de caules, serapilheira e até mesmo compostos organoclorados e nelas coletam substâncias odoríferas. Todavia, apesar de estudos indicarem que estas substâncias sejam utilizadas na reprodução, não se sabe a real função na biologia dessas abelhas (Roberts et al. 1982; Ackerman 1983; Williams e Whitten 1983; Whitten et al. 1989; Eltz et al. 1999; Peruquetti 2000). Com base neste conhecimento, substâncias comerciais análogas as produzidas pelas orquídeas, passaram a ser utilizadas para atrair os machos nos trabalhos com esse grupo de abelhas. Oliveira e Campos (1996) verificaram que 5 delas (cineol, eugenol, escatol, salicilato de metila e vanilina) são as mais eficientes na região amazônica, porém, a atratividade das substâncias pode ser influenciada pelas ofertas das substâncias na natureza, época do ano, qualidade do ambiente, métodos de coleta, período de floração das orquídeas e até mesmo pela idade dos machos. Zimmerman e Madrinan (1988) e Rebêlo e Garófalo (1991) verificaram que machos jovens visitam principalmente fontes de substâncias odoríferas enquanto os velhos preferem fontes de néctar.
Na floresta amazônica a coleta de abelhas é difícil devido à altura do dossel, fato que dificulta em muito a coleta dos indivíduos nas flores. Sendo assim, o uso de iscas odoríferas e armadilhas é de grande importância. Para as Euglossina as coletas vêm sendo realizadas mediante o uso das substâncias odoríferas citadas anteriormente, colocadas em armadilhas de diferentes modelos (Bennett 1972; Campos et al. 1989), geralmente feitas com garrafas plásticas ou em iscas, nas quais são coletadas com rede entomológica. Os trabalhos de Nemésio e Morato (2004) e Storck-Tonon et al. 2009 indicam que, para coletar maior riqueza dessas abelhas, a coleta com rede entomológica é mais eficiente do que as armadilhas, contudo, quando o objetivo é amostrar várias áreas simultaneamente, o uso das armadilhas é mais viável logisticamente.
4 Além dos machos visitaram estas fontes de substâncias, machos e fêmeas visitam flores de pelo menos 23 famílias botânicas e nelas coletam néctar. As fêmeas visitam ainda flores de três famílias para extrair resina e nove para coletar pólen. Assim, machos e fêmeas são responsáveis pela polinização de várias famílias botânicas, tais como Orchidaceae, Gesneriaceae, Araceae, Euphorbiaceae, Annonaceae, Solanaceae, Amaryllidaceae, Theaceae. As subtribos de Orchidaceae, Stanhopeinae e Catasetinae, são polinizadas exclusivamente por Euglossina (Williams e Whitten 1983). Pode-se destacar ainda a família Lecythidaceae, muito representada na região amazônica pela espécie Bertholletia excelsa, conhecida popularmente como castanheira (Kainer et al. 1999a; Kainer et al. 1999b; Wadt et al. 2005).
De modo geral, áreas com maior cobertura de vegetação possuem maior abundância e diversidade de Euglossina (Dressler 1982; Roubik 1989). Por este motivo, são consideradas bioindicadoras do estado de conservação de áreas e vários estudos sobre a redução da cobertura florestal e a fragmentação de habitats vêm sendo realizados em diferentes regiões do Brasil com essas abelhas (Powell e Powell 1987; Becker et al. 1991; Morato 1994; Rebêlo e Garófalo 1997; Tonhasca et al. 2002; Tonhasca et al. 2003; Sofia e Suzuki 2004; Souza et al. 2005; Nemésio e Silveria 2007; Aguiar e Gaglianone 2008; Storck-Tonon et al. 2009; Nemésio e Silveira 2010).
Na região Amazônica, o desmatamento vem aumentando continuamente nas últimas décadas, associado principalmente a atividade agropecuária, exploração madeireira, mineração, assentamentos urbanos e abertura de estradas, tendo como principal consequência a fragmentação de habitat. (Lu et al. 2003; Fearnside 2005, 2006). Nesta região, onde a fragmentação resulta principalmente da formação de pastagem, o contraste entre os fragmentos e a matriz no qual estão inseridos é muito intenso e consequentemente, também
5 são intensos os efeitos sobre o microclima e diversidade de espécies (Lovejoy et al. 1986; Forman 1995; Forman e Godron 1996; Kapos et al. 1997; Gascon et al. 1999).
Neste contexto, O projeto Dinâmica Biológica de Fragmentos florestais (PDBFF) foi criado no final de década de 70 tendo como objetivo principal avaliar os efeitos do isolamento de áreas florestais sobre fauna e flora. Desde então, alguns trabalhos com abelhas Euglossina foram realizados (Powell e Powell 1987; Becker et al. 1991; Morato et al. 1992; Morato 1994; Oliveira e Campos 1995, 1996, 1999).
Atualmente, após 30 anos de isolamento, a matriz onde esses fragmentos estão inseridos é formada por grandes áreas de floresta secundária, em diferentes estágios de sucessão florestal, conhecidas como capoeiras. Essas áreas, dependendo da intensidade das atividades exercidas anteriormente e do tempo de abandono, são diferentes em relação à estrutura da vegetação, composição florística e condições microclimáticas. Entretanto, até o presente momento, nenhum estudo foi realizado envolvendo os efeitos desses fatores sobre as abelhas Euglossina.
Portanto, devido à importância ecológica dessas abelhas em relação aos serviços ambientais e bioindicação este estudo tem como objetivo principal avaliar dos efeitos da sucessão florestal sobre as abelhas Euglossina na área do PDBFF. Mais especificamente, pretende-se verificar as mudanças na comunidade de Euglossina após os 30 anos de isolamento da área (Capítulo 1), bem como os efeitos os da composição florística (Capítulo 2) e da estrutura da vegetação sobre essas abelhas (Capítulo 3).
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Campos, L.A.O.; Silveira, F.A.; Oliveira, M.L.; Abrantes, C.V.M.; Morato, E.F.; Melo, G.A.R. 1989. Utilização de armadilhas para a captura de machos de Euglossini (Hymenoptera, Apoidea). Revista Brasileira de Zoologia, 6: 621-626.
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7 Fearnside, P.M. 2005. Desmatamento na Amazônia Brasileira: história, índices e
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Forman, R.T.T.; Godron, M. 1996. Landscape Ecology. New York, Wiley & Sons, 619 pp.
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Abelhas das orquídeas (Hymenoptera, Apidae, Euglossina) em áreas de
floresta secundária na Amazônia Central após 30 anos de desmatamento.
Danielle Storck-Tonon 1; Marcio Luiz Oliveira 1; Elder Ferreira Morato 2 1
Instituto Nacional de Pesquisas da Amazônia - INPA 2
Universidade Federal do Acre - UFAC
Resumo
O Projeto Dinâmica Biológica de Fragmentos Florestais (PDBFF) foi criado no ano de 1979 com o objetivo de avaliar os efeitos da fragmentação florestal sobre animais e plantas. Desde então, alguns trabalhos com abelhas das orquídeas foram realizados nas áreas do projeto, contudo, o último estudo foi realizado há 15 anos. Apesar das diferenças entre os protocolos amostrais destes trabalhos, este estudo teve como objetivo avaliar as mudanças ocorridas na composição da fauna de Euglossina após trinta anos de isolamento das áreas. Machos de Euglossina foram coletados através de armadilhas contendo substâncias odoríferas no período de julho de 2009 a junho de 2010. Foram coletados 2.226 indivíduos pertencentes a quatro gêneros e 40 espécies de Euglossina. Este estudo não foi o que registrou maior abundância de Euglossina, porém, registrou maior riqueza e diversidade. Nove espécies coletadas nos trabalhos anteriores, inclusive Euglossa stilbonota que, segundo os autores era dominante, não foram registradas no presente estudo. Contrariamente, seis espécies que ainda não tinham sido registradas nas áreas foram coletadas, sendo que destas Eulaema nigrita e Euglossa cordata são consideradas indicadoras de áreas abertas ou impactadas. A preferência dos machos pelas substâncias odoríferas também mudou em relação ao outros trabalhos e a atratividade das substâncias foi influenciada pela temperatura das áreas estudadas. Após este estudo, a lista de espécies de Euglossina para o PDBFF passa a ser composta por 49 espécies pertencentes a quatro gêneros e a curva de acumulação de espécies ainda não estabilizou. Portanto, para entender as mudanças que ocorrem na comunidade ao longo do processo sucessional um estudo de monitoramento com protocolo padronizado seria de extrema importância.
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INTRODUÇÃO
A fragmentação florestal é o processo no qual a floresta é dividida em manchas, ou fragmentos que podem ser mais ou menos isolados e é uma das principais consequências do desmatamento em grande escala. O processo de fragmentação de floresta existe naturalmente, mas tem sido intensificado pela ação humana, resultando em vários problemas ambientais (Cerqueira et al. 2003, Tabarelli e Gascon 2005).
O projeto Dinâmica Biológica de Fragmentos Florestais – PDBFF foi criado no ano de 1979 e teve como objetivo inicial compreender os efeitos da fragmentação florestal sobre comunidades de animais e vegetais na floresta amazônica (Lovejoy et al. 1983). As áreas do projeto são englobadas por três fazendas de criação de gado que, por meio de incentivos fiscais, iniciaram seus processos de desmatamento na década de 80. O projeto conta com 23 reservas de mata primária, sendo 12 inseridas na floresta contínua e 11 fragmentos isolados nas áreas desmatadas das fazendas. Desses fragmentos, cinco são de 1 ha, quatro são de 10 ha e dois são de 100 ha. Desde então, vários estudos vêem sendo realizados com diferentes grupos de animais e vegetais nas áreas do projeto, principalmente nos fragmentos (Laurance e Vasconcelos 2009).
Com o passar do tempo após o isolamento dos fragmentos, a matriz onde esses fragmentos estão inseridos passou a ser constituída por grandes áreas de floresta secundária, em diferentes estágios de sucessão florestal, conhecidas como capoeiras. Entretanto, a atual estrutura e composição florística dessas áreas depende tanto do tempo de abandono quanto das atividades exercidas na área e da existência ou não de queimadas e sua freqüência (Bazzaz 1991).
Mesquita et al. (2001) sugerem que na região Amazônica, dependendo do histórico de uso da terra, ocorrem duas trajetórias sucessionais distintas. Áreas de floresta que foram
16 derrubadas e não foram queimadas são dominadas por Cecropia. Enquanto as áreas que após desmatadas foram utilizadas como pastagem e queimadas periodicamente são dominadas por espécies pioneiras do gênero Vismia. Entretanto, na região ainda é comum a ocorrência de capoeiras mistas, onde dominam os gêneros Cecropia, Vismia, Miconia, Croton, Guatteria e Simarouba (Moreira 2003). Segundo Gascon et al. (1999), a matriz frequentemente age como um filtro para a movimentação de espécies ao longo da paisagem e a qualidade da vegetação da matriz é de extrema importância neste aspecto.
As abelhas das orquídeas pertencem a subtribo Euglossina e estão divididas em cinco gêneros e cerca de 200 espécies. Machos de Euglossina coletam substâncias odoríferas em orquídeas e outras fontes naturais (Zucchi et al. 1969; Dressler 1982). Por isso a utilização de substâncias sintéticas semelhantes a estas é o método mais utilizado para coletar essas abelhas que são mais ativas no final da estação menos chuvosa e inicio da estação chuvosa (Pearson e Dressler 1985; Roubik e Ackerman 1987; Becker et al. 1991; Rebêlo e Garófalo 1991; Oliveira e Campos 1996, 1999). De modo geral, áreas mais conservadas de floresta apresentam maior riqueza e diversidade dessas abelhas. Entretanto, algumas espécies são adaptadas a áreas abertas ou mesmo perturbadas, sendo consideradas bioindicadoras do estado de conservação de áreas (Morato 1994; Peruquetti et al. 1999; Bezerra e Martins 2001; Tonhasca et al. 2002; Nemésio e Morato 2005).
Durante os 30 anos de existência do PDBFF, alguns estudos foram feitos com abelhas Euglossina nas áreas de estudo. Durante os anos de 1982 e 1983, Powell e Powell (1987) coletaram 992 indivíduos 15 espécies de abelhas Euglossina em áreas antes e depois do isolamento. Becker et al. (1991), coletaram 290 indivíduos pertencentes a 16 espécies em 7 pontos. Morato et al. 1992 coletaram 1.242 indivíduos pertencentes a 27 espécies (1992) e posteriormente Morato (1994) coletou 838 indivíduos pertencentes a 25 espécies em 9 pontos,
17 sendo três no interior da mata contínua, três na borda e três em uma área recém derrubada. O trabalho mais recente foi o de Oliveira e Campos (1995) no qual coletaram 2.422 indivíduos pertencentes a 38 espécies. Desde então, nos últimos 15 anos, nenhum outro estudo foi realizado com Euglossina nas áreas do projeto. Contudo, na época em que esses trabalhos foram realizados, as áreas das fazendas eram cortadas ou queimadas periodicamente, para a manutenção das pastagens. Porém, após a falência das atividades agropecuárias, essas áreas foram abandonadas e encontram-se em estágio sucessional secundário, portanto, a matriz atual é diferente.
Dessa forma, este trabalho tem como objetivo avaliar as mudanças na comunidade de Euglossina após os 30 anos de isolamento dos fragmentos florestais do projeto PDBFF comparando os resultados obtidos com os trabalhos realizados anteriormente. Pretende-se ainda avaliar as mudanças na atratividade das substâncias odoríferas utilizadas para atrair os machos de Euglossina ao longo dos estágios sucessionais.
MATERIAL E MÉTODOS
Área de estudo
Este trabalho foi conduzido na Fazenda Esteio, situada na Área de Relevante Interesse Ecológico do Projeto Dinâmica Biológica de Fragmentos Florestais (PDBFF) (02°24’38’’S, 59°52’31’’W), a 90 Km ao norte de Manaus. A temperatura média anual da área de estudo é de 26°C e a precipitação anual média é 2200 mm por ano, com estação chuvosa de novembro a março e seca de junho a outubro (Oliveira e Mori 1999). A área é formada por uma matriz com diferentes estágios de regeneração sendo que composição das espécies vegetais nas áreas de sucessão depende do histórico de uso (Moreira 2003).
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Desenho Amostral
Os pontos amostrais foram distribuídos em cinco classes de ambientes em diferentes estágios de sucessão: pastagem, capoeiras (entre 10 e 15, 16 e 20, 21 e 25, 26 e 30 anos de sucessão) e a floresta primária. Cada tipo de ambiente teve duas réplicas. Portanto, 12 pontos foram amostrados na área de estudo (Tabela 1). Como as áreas foram escolhidas através de informações de pessoas que trabalham nas áreas, a confirmação das idades dos estágios sucessionais foi feita através de uma cronossequência de imagens do satélite Landsat 5 - TM, órbita-ponto 232/62 em composição colorida RGB.
Com o objetivo de estimar possíveis efeitos climáticos sobre as abelhas, foi instalado um termômetro de máxima e mínima em cada ponto durante os períodos de coleta, e dados de precipitação mensal foram obtidos através do banco de dados da torre do Projeto de Grande Escala da Biosfera-Atmosfera na Amazônia (LBA) localizada na área estudada.
Amostragem das abelhas
As coletas foram realizadas mensalmente, no período de julho de 2009 a junho de 2010 e os pontos foram amostrados nos mesmos dias. O primeiro conjunto de armadilhas foi instalado sempre antes das 7:00 horas.Visando minimizar possíveis efeitos do início do horário das coletas, a ordem de instalação das armadilhas foi sorteada em cada coleta. O tempo de atratividade das iscas odoríferas nas armadilhas foi testado em uma coleta piloto e verificou-se que as armadilhas continuavam significativamente atrativas, sem serem recarregadas, por no mínimo 72 horas. Dessa forma, neste estudo as armadilhas foram abastecidas de substâncias apenas no primeiro dia de coleta de cada mês e as abelhas foram retiradas após 48 horas. Optou-se por não deixar por 72 horas para evitar que o material coletado fosse danificado pela umidade, altas temperaturas, exposição ao sol, ataque de formigas ou até por um processo de decomposição.
19 Os machos de Euglossina foram coletados em armadilhas confeccionadas com garrafas do tipo PET (2 litros), contendo uma das seguintes substâncias atrativas para essas abelhas: vanilina, cineol, salicilato de metila, cinamato de metila, acetato de benzila e eugenol. Em cada ponto foi instalado um conjunto de armadilhas, distantes 1,5 m uma da outra e a uma altura de 1,70 m do chão.
Análise dos dados
As análises foram realizadas através dos programas R Development Core Team (2011) e Statistica 7.0. Índices de diversidade de Shannon-Wiener e de dominância individual de Berger-Parker (Magurran 2004) foram calculados para cada estágio sucessional. Foram realizadas correlações por intermédio do coeficiente de Spearman Pearson r e regressões lineares simples (Sokal e Rohlf 1995). Análise de componente principal (PCA) foi utilizada para avaliar os efeitos do estágio sucessional e da temperatura sobre a atratividade das substâncias odoríferas para as espécies de Euglossina.
Foram utilizados os seguintes estimadores de riqueza: Chao, Jackknife I e Jackknife II e Bootstrap e com o intuito de verificar a efetividade do método utilizado para amostrar a riqueza de abelhas foram feitas curvas de rarefação de espécies, utilizando estes mesmo estimadores. Para tal foi utilizado o método de randomização com 500 permutações pelo programa R. Assim, foram geradas 500 curvas de acumulação de espécies, aleatorizadas em função da ordem das amostras, sem repetição. Cada ponto da curva corresponde à média deste nas 500 curvas e está associado a um desvio-padrão.
RESULTADOS E DISCUSSÃO
Foram coletados 2.226 indivíduos pertencentes a quatro gêneros e 40 espécies de Euglossina (Tabela 2). De modo geral, áreas com maior cobertura de vegetação possuem
20 maior abundância e diversidade de Euglossina (Dressler 1982; Roubik 1989; Roubik e Hanson 2004), entretanto, as áreas de floresta primária deste estudo não apresentaram maior riqueza de abelhas, somente diversidade (Figura 1A) e menor dominância (Figura 1B).
Considerando todos os estudos já realizados nas áreas do PDBFF com esse mesmo grupo de abelhas (Powell e Powell 1987; Becker et al. 1991; Morato et al. 1992, 1994; Oliveira e Campos 1995) foram os últimos que tiveram maior abundância (2.422 indivíduos), porém, este estudo foi o que registrou maior riqueza, maior diversidade e menor dominância (Tabela 3). Devido a diferenças nos protocolos amostrais entre eles, tais como, métodos de coleta, esforço amostral, horário de coleta, substâncias odoríferas utilizadas, quantidade e distribuição dos pontos amostrais, as comparações serão feitas apenas com base na composição de espécies.
As seguintes espécies coletadas nos trabalhos anteriores não foram coletadas neste estudo: Euglossa stilbonota, Euglossa viridis, Eufriesea laiventris, Eufriesea xantha, Eufriesea purpurata, Euglossa viridifrons, Exaerete trochanterica, Euglossa ioprosopa, Euglossa laevicincta. Este resultado indica uma significativa redução dessas populações, porém, um estudo de monitoramento seria necessário para entender as mudanças da comunidade após o isolamento das áreas. Dentre estas, Euglossa stilbonota merece destaque por ter sido a espécie dominante nos trabalhos de Becker et al. (1991), Morato (1992, 1994) e Oliveira et al. (1995) e não ter sido coletada neste estudo.
Contrariamente, as seguintes espécies registradas neste estudo ainda não tinham sido registradas nas áreas do PDBFF: Euglossa cordata, Euglossa heterosticta, Euglossa magnipes, Euglossa orellana, Euglossa variabilis e Eulaema nigrita. Contudo, Euglossa orellana Roubik , 2004 ainda não tinha sido descrita na época em que os estudos anteriores foram realizados, portanto, nestes trabalhos ela ainda era identificada como sendo Euglossa
21 chalybeata espécie que também é abundante na região. O mesmo acontece em relação à Euglossa mixta, que está sendo descrita como Euglossa irisa por Oliveira (Com. pess.), porém, neste caso, Euglossa mixta não ocorre na região.
As espécies Eulaema nigrita e Euglossa cordata são consideradas indicadoras de áreas impactadas (Rebêlo e Cabral 1997; Peruquetti et al. 1999; Rebêlo e Silva 1999; Silva e Rebêlo 2002; Tonhasca et al. 2002; Nemésio e Morato 2004) somente neste estudo, após 30 anos de isolamento, as espécies foram coletas no PDBFF e exclusivamente nas áreas que ainda são pastagens, fato que confirma a preferências destas por áreas degradadas.
Dentre as espécies coletadas, poucas foram abundantes e a maioria teve abundância relativa inferior a 5% (Figura 2). Segundo Roubik e Hanson (2004), a baixa dominância de espécies de Euglossina é um padrão para região amazônica. As mais abundantes foram Eulaema bombiformis (18%), Euglossa orellana (16%), Euglossa chalybeata (13%), Eulaema mocsaryi (10%), Euglossa avicula (7%) e Eulaema meriana (7%).
Maior abundância de abelhas foi coletada nos meses de maio (395) e janeiro (391) e maior riqueza nos meses de janeiro (23) e dezembro (21). No período estudado, janeiro foi o mês mais chuvoso. Considerando que na região amazônica o início da chuva varia de ano pra ano, este resultado se aproxima do encontrado por Oliveira e Campos (1999) que encontrou maior abundância nos meses de novembro e dezembro e maior riqueza em novembro. A comunidade de Euglossina foi ordenada em função da precipitação mensal (Figura 3), é possível verificar que a maioria das espécies foram mais abundantes nos meses mais chuvosos (dezembro a junho). Portanto, considerando tanto a abundância e riqueza total quanto as respostas de cada espécie, os meses mais chuvosos foram mais propícios para a coleta dos machos euglossíneos nas armadilhas.
22 Vanilina e eugenol foram as substâncias mais atrativas, seguidas por salicilato de metila, cinamato de metila e cineol, e a menos atrativa foi acetato de benzila (Tabela 4) (Figura 4). Considerando que cineol foi pouco atrativa em relação as demais e que 61% dos indivíduos atraídos por salicilato de metila pertencem à espécie Eulaema bombiformis que foi dominante neste estudo, este resultado difere dos outros trabalhos realizados na região, nos quais cineol atraiu maior número de indivíduos e salicilato de metila atraiu maior riqueza (Powell e Powell 1987, Becker et al. 1991, Morato 1992, Morato 1994, Oliveira e Campos 1996) porém, no estudo de Morato (1994) acetato de benzila também foi a substância menos atrativa. As variações na preferência das espécies por determinada substância pode ser provocadas pelas mudanças no ambiente, as quais podem alterar a oferta destas substâncias na natureza (Wiltmann et al. 1989; Oliveira e Campos 1996) ou até mesmo tornar as substâncias sintetizadas mais ou menos atrativas, como pode ter ocorrido com o eugenol neste estudo. Como a maioria dos pontos de coleta estava localizada em áreas de sucessão, mais expostas a luz solar e nas quais a temperatura é mais elevada, isso pode ter influenciado na perda das substâncias por volatilização. De fato, a temperatura média das áreas foi negativamente correlacionada com o estágio sucessional (r = -0,75; p = 0,005) e estas duas variáveis influenciaram a atratividade das substâncias (Figura 5). Nas áreas de pastagem e sucessão 1, as substâncias mais atrativas foram cineol, salicilato de metila, cinamato de metila e eugenol, sendo que está última foi a mais influenciada pelas temperaturas elevadas. Contrariamente, vanilina e acetato de benzila foram mais atrativas nos estágios intermediários, tendendo a aumentar em direção as áreas de floresta primária. Entretanto, no estudo de Morato (1994) eugenol foi mais atrativa nas áreas de floresta primária do que em áreas de borda e derrubada. Portanto, as substâncias podem ser mais ou menos atrativas dependendo da área estudada, o que pode ser reflexo da oferta das substâncias na natureza. Outro fator importante a ser considerado é que não se sabe qual a concentração ideal das substâncias comerciais para atrair
23 estas abelhas, de forma que cada trabalho utiliza e concentração que considera eficiente. Sendo assim, algumas espécies podem não ser detectadas em determinado estudo devido a subtância.
Após este estudo, a lista de espécies para a ARIE do PDBFF passa a ser composta por 49 espécies pertencentes a quatro gêneros e a curva de acumulação de espécies ainda não estabilizou (Figura 6), pois os estimadores de riqueza indicam que mais espécies podem ser coletadas na área de estudo. Dentre os estimadores utilizados o menos otimista para este estudo foi o Bootstrap e mesmo assim ele prevê a coleta de mais 3 espécies, já o Jackknife 2 prevê mais 8 espécies para a área de estudo.
Considerando a importância ecológica das abelhas Euglossina para o ecossistema através da polinização de várias famílias botânicas, e as variações sofridas pela comunidade nos anos após o isolamento, um estudo de monitoramento padronizado seria de extrema importância para entender como a comunidade é afetada ao longo do processo sucessional das áreas.
24 Tabela 1. Pontos de coleta de abelhas Euglossina em diferentes estágios sucessionais na ARIE do PDBFF.
Ponto Característica Sigla Idade Latitude Longitude
1 Pasto A P A <10 2°25’39’’S 59°52’54’’W 2 Pasto B P B <10 2°24’90’’S 59°52’31’’W 3 Sucessão 1A S1A 10 - 15 2°24’19” S 59°52’54’’W 4 Sucessão 1B S1 B 10 - 15 2°24’58’’S 59°52’38’’W 5 Sucessão 2A S2 A 15 - 20 2°24’10’’S 59°51’57’’W 6 Sucessão 2B S2 B 15 - 20 2°24’51’’S 59°51’93’’W 7 Sucessão 3A S3 A 21 - 25 2°23’66’’S 59°53’18’’W 8 Sucessão 3B S3 B 21 - 25 2°24’24’’S 59°53’38’’W 9 Sucessão 4A S4 A 26 - 30 2°23’46’’S 59°52’42’’W 10 Sucessão 4B S4 B 26 - 30 2°23’61’’S 59°51’40’’W
11 Floresta Primária A FP Controle 2°24’88’’S 59°53’32’’W 12 Floresta Primária B FP B Controle 2°23’60’’S 59°50’93’’W
25 Tabela 2. Abundância e riqueza de abelhas Euglossina em áreas de diferentes estágios sucessionais na ARIE do PDBFF (FP = Floresta primária; S1 = Sucessão 1, S2 = Sucessão 2; S3 = Sucessão 3; S4 = Sucessão 4; P = Pasto; A e B = repetições das áreas)
FPA FPB S1A S1B S2A S2B S3A S3B S4A S4B PA PB Total
Euglossa amazonica Dressler, 1982 1 1
Euglossa analis Westwood, 1840 1 1 2
Euglossa augaspis Dressler, 1982 3 4 4 15 11 1 10 6 15 6 8 7 90
Euglossa avicula Dressler, 1982 37 24 9 15 9 4 18 7 17 6 7 11 164
Euglossa bidentata Dressler, 1982 1 1
Euglossa chalybeata Friese, 1925 31 71 34 60 21 31 19 10 21 5 303
Euglossa cognata Moure, 1970 1 1
Euglossa cordata (Linnaeus, 1758) 2 2
Euglossa crassipunctata Moure, 1968 9 16 3 4 3 3 6 15 9 3 13 10 94
Euglossa decorata Smith, 1874 1 1
Euglossa gaianii Dressler,1982 1 1 2 0 3 1 4 5 20 37
Euglossa heterostica Moure, 1968 4 3 1 4 2 1 2 8 1 26
Euglossa ignita Smith, 1984 2 4 3 8 1 1 1 1 21
Euglossa imperialis Cockerell, 1922 4 2 1 1 1 2 11
Euglossa intersecta Latreille, 1938 1 2 2 1 1 7
Euglossa irisa Oliveira, M.S. 1 2 1 1 1 2 1 9
Euglossa liopoda Dressler, 1982 1 1 2 4
Euglossa modestior Dressler, 1982 1 1 1 2 3 8
Euglossa mourei Dressler, 1982 2 1 1 1 2 1 1 1 10
Euglossa iopyrrha Dressler, 1982 1 1 2
Euglossa magnipes Dressler, 1982 1 1 1 3
Euglossa orellana Roubik, 2004 23 43 34 105 30 29 30 40 20 19 2 375
Euglossa parvula Dressler, 1982 4 2 6
Euglossa piliventris Guérin-Méneville, 1845 2 1 2 5
Euglossa prasina Dressler, 1982 1 1 1 0 1 0 4
2
26 Tabela 2. Continuação
FPA FPB S1A S1B S2A S2B S3A S3B S4A S4B PA PB Total
Euglossa retroviridis Dressler, 1982 2 2 6 1 2 4 18 1 2 38
Euglossa securigera Dressler, 1982 1 2 33 36
Euglossa variabilis Friese, 1899 1 1
Eulaema bombiformis (Packard, 1898) 31 31 67 37 36 40 54 17 41 18 18 19 409
Eulaema cingulata (Fabricius, 1804) 2 3 5 2 2 6 7 2 31 15 75
Eulaema meriana (Olivier, 1789) 11 11 10 14 7 21 20 12 10 6 19 20 161
Eulaema mocsaryi (Friese, 1899) 2 6 16 11 10 7 21 14 58 22 49 22 238
Eulaema nigrita Lepeletier, 1841 6 1 7
Eufriesea sp 1 1
Eufriesea ornata (Mócsary, 1896) 5 1 1 2 1 10
Eufriesea pulchra (Smith, 1854) 1 1
Eufriesea vidua (Moure, 1967) 1 1
Exaerete frontalis (Guérin-Méneville, 1845) 6 5 10 2 5 3 7 3 6 1 48
Exaerete lepeletieri Oliveira e Nemésio, 2003 2 1 3
Exaerete smaragdina (Guérin-Méneville,
1845) 2 5 0 1 2 10
Abundância 168 246 202 289 148 147 205 137 227 118 165 174 2226
Riqueza 17 23 17 21 21 16 18 14 21 19 15 20 40
2
27 Tabela 3. Espécies de Euglossina coletadas na ARIE do PDBFF.
Powell e Powell (1987) Becker et al. (1991) Morato et al. (1992) Morato (1994) Oliveira e Campos (1995) Este estudo Euglossa amazonica X X Euglossa analis X X Euglossa augaspis X X X X X X Euglossa avicula X X Euglossa bidentata X X Euglossa chalybeata X X X X X X Euglossa cognata X X X Euglossa cordata X Euglossa crassipunctata X X X X X Euglossa decorata X X Euglossa gaianii X X X X X Euglossa heterostica X Euglossa ignita X X X X Euglossa imperialis X X X X X Euglossa intersecta X X X X X Euglossa irisa X X X X X Euglossa liopoda X X X Euglossa modestior X X X X X Euglossa mourei X X X X Euglossa iopyrrha X X X X X Euglossa magnipes X Euglossa orellana X Euglossa parvula X X X X Euglossa piliventris X X X Euglossa prasina X X X Euglossa retroviridis X X Euglossa securigera X X X Euglossa variabilis X Eulaema bombiformis X X X X X X Eulaema cingulata X X X X Eulaema meriana X X X X X X Eulaema mocsaryi X X X X X X Eulaema nigrita X Eufriesea sp X Eufriesea ornata X X X X Eufriesea pulchra X X X X X Eufriesea vidua X X X X Exaerete frontalis X X X X X X Exaerete smaragdina X X X X Euglossa stilbonota X X X X X Euglossa viridis X X X
28 Tabela 3. Continuação Powell e Powell (1987) Becker et al. (1991) Morato et al. (1992) Morato (1994) Oliveira e Campos (1995) Este estudo Eufriesea laiventris X Eufriesea xantha X Eufriesea purpurata X Euglossa viridifrons X X X X Exaerete trochanterica X X X Euglossa ioprosopa X Euglossa laevicincta X Euglossa sp.1 X Euglossa sp.2 X Euglossa sp.3 X Abundância 992 290 1242 838 2422 2226 Riqueza 12 16 27 25 38 40 Diversidade 1,90 1,36 2,21 2,27 2,34 2,55 Dominância 0,23 0,53 0,32 0,34 0,32 0,18
29 Tabela 4. Abelhas Euglossina atraídas por iscas odoríferas na ARIE do PDBFF (BA = Acetato de benzila; CI = Cineol; MC = Salicilato de metila; EU = Eugenol; MS = Salicilato de metila e VA = Vanilina).
BA CI MC EU MS VA Euglossa amazonica 1 Euglossa analis 1 1 Euglossa augaspis 21 3 19 7 40 Euglossa avicula 1 1 2 2 3 155 Euglossa bidentata 1 Euglossa chalybeata 2 64 55 74 49 59 Euglossa cognata 1 Euglossa cordata 1 1 Euglossa crassipunctata 4 2 16 2 70 Euglossa decorata 1 Euglossa gaianii 1 1 32 3 Euglossa heterostica 1 1 1 23 Euglossa ignita 1 4 14 2 Euglossa imperialis 5 5 1 Euglossa intersecta 6 1 Euglossa irisa 9 Euglossa liopoda 3 1 Euglossa modesitor 2 3 3 Euglossa mourei 1 9 Euglossa iophyrrha 2 Euglossa magnipes 2 1 Euglossa orellana 5 38 179 44 22 87 Euglossa parvula 6 Euglossa piliventris 3 1 1 Euglossa prasina 1 3 Euglossa retroviriridis 33 5 Euglossa securigera 2 34 Euglossa variabilis 1 Eulaema bombiformis 7 1 15 1 377 8 Eulaema cingulata 7 2 23 3 40 Eulaema meriana 14 15 16 2 62 52 Eulaema mocsaryi 85 5 5 13 11 119 Eulaema nigrita 7 Eufriesea sp 1 Eufriesea ornata 10 Eufriesea pulchra 1 Eufriesea vidua 1 Exaerete frontalis 4 24 10 8 2 Exaerete lepeletieri 1 2 Exaerete smaragdina 1 3 4 2 Abundância 144 156 370 246 618 692 Riqueza 10 15 21 23 22 23 Espécies exclusivas 0 0 1 3 4 5
30 FP 1 FP 2 S1 A S1 B S2 A S2 B S3 A S3 B S4 A S4 B P A P B -1 0 1 2 3 4 5 6 7 Estágio Sucessional 2.0 2.2 2.4 2.6 2.8 3.0 3.2 3.4 3.6 3.8 D iv e rs id a d e d e E u g lo s s in a FP 1 FP 2 S1 A S1 B S2 A S2 B S3 A S3 B S4 A S4 B P A P B -1 0 1 2 3 4 5 6 7 Estágio Sucessional 0.10 0.12 0.14 0.16 0.18 0.20 0.22 0.24 0.26 0.28 0.30 0.32 D o m in â n c ia E u g lo s s in a
Figura 1. Correlação entre índice de diversidade (A) e dominância (B) de Euglossina e o estágio sucessional dos pontos de coleta na ARIE do PDBFF (r = 0.93, p ≤ 0,001). (FP = Floresta primária; S1 = Sucessão 1, S2 = Sucessão 2; S3 = Sucessão 3; S4 = Sucessão 4; P = Pasto; A e B = repetições)
B A
31 Figura 2. Abundância relativa das espécies de Euglossina coletadas na ARIE do PDBFF.
32 Figura 3. Comunidade de Euglossina ordenada em função da precipitação mensal (mm) durante o período amostral nas áreas da ARIE do PDBFF.
12 chuva Euglossa amazonica Euglossa decorata Eufriesea ornata Euglossa intersecta Euglossa iophyrrha Euglossa irisa Exaerete lepeletieri Eufriesea pulchra Eufriesea vidua Euglossa imperialis Euglossa modesitor Euglossa magnipes Euglossa augaspis Euglossa crassipunctata Exaerete frontalis Euglossa variabilis Eulaema meriana Eulaema bombiformis Euglossa securigera Euglossa avicula Exaerete smaragdina Euglossa gaianii Euglossa chalybeata Eulaema cingulata Eufriesea sp Euglossa ignita Euglossa liopoda Euglossa orellana Euglossa cordata Euglossa retroviriridis Eulaema mocsaryi Euglossa piliventris Euglossa analis Euglossa parvula Euglossa prasina Euglossa mourei Euglossa heterostica Euglossa bidentata Euglossa cognata Eulaema nigrita A b u n d â n c ia
Precipitação
33 Figura 4. Abelhas Euglossina atraídas por diferentes iscas odoríferas na ARIE do PDBFF (BA = Acetato de benzila; CI = Cineol; MC = Salicilato de metila; EU = Eugenol; MS = Salicilato de metila e VA = Vanilina).
34 Figura 5. Análise de componentes principais entre a temperatura dos estágios sucessionais e a atratividade das substâncias odoríferas utilizadas na ARIE do PDBFF (FP = Floresta primária; S1 = Sucessão 1, S2 = Sucessão 2; S3 = Sucessão 3; S4 = Sucessão 4; P = Pasto; A e B = repetições).
35 Figura 6. Curva de acumulação de espécies durante os 12 meses de amostragem na ARIE do PDBFF.
