Danielle STORCK-TONON 1; Marcio Luiz OLIVEIRA 1; Elder Ferreira MORATO2 Marcelo Paustein MOREIRA 3
1
Instituto Nacional de Pesquisas da Amazônia - INPA 2
Universidade Federal do Acre - UFAC 3
Fundação Vitória Amazônica - FVA
RESUMO
Durante as últimas décadas, muitas áreas da região amazônica foram desmatadas para serem utilizadas principalmente por atividades agropecuárias. Porém, quando as condições não são adequadas para o desenvolvimento das atividades, essas áreas são abandonadas dando início ao processo de sucessão florestal secundária. Vertebrados e invertebrados respondem de maneira diferenciada a esse processo. As abelhas Euglossina são conhecidas como abelhas das orquídeas. Machos e fêmeas dessas abelhas são considerados importantes polinizadores nas florestas tropicais. Este trabalho tem como objetivo verificar como a riqueza, diversidade e composição de abelhas Euglossina estão relacionadas com a riqueza, diversidade e composição florística de ambientes em diferentes estágios de sucessão florestal. O estudo foi conduzido em áreas do projeto PDBFF. Um total de 2.226 indivíduos pertencentes a quatro gêneros e 40 espécies de Euglossina foi coletado. Em relação à vegetação foram identificadas 1.701 árvores pertencentes a 41 famílias e 146 espécies. O estágio sucessional das áreas apresentou correlação positiva com a diversidade de Euglossina e negativa com a dominância. As similaridades de Euglossina e florística não apresentaram correlação significativa. A distância geográfica não influenciou a similaridade de Euglossina e a similaridade florística entre as áreas. A diversidade de abelhas correlacionou-se significativamente com a riqueza e com a diversidade de plantas. Espécies de Euglossina apresentaram correlações significativas com famílias e espécies de plantas.
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INTRODUÇÃO
Durante as últimas décadas, várias áreas da região amazônica foram desmatadas para serem utilizadas para pecuária, agricultura, exploração madeireira, construção de estradas e usinas hidrelétricas (Laurance et. al. 2002; Fearnside 2006). Frequentemente, esses empreendimentos não são sustentáveis e economicamente, ficando essas áreas abandonadas e iniciando-se o processo de sucessão florestal secundária (Perz e Skole 2003). O tamanho e o grau de distúrbio perturbação das áreas desmatadas e abandonadas determinam diferentes caminhos sucessionais (Bazzaz 1991; Mesquita et al. 2001). Consequentemente, vertebrados e invertebrados respondem de maneira diferenciada a esses caminhos (Richards 1926; Brown 1991; Borges e Stouffer 1999; Steffan-Dewenter e Tscharntke 2001; Dunn 2004; Borges 2007; Souza et al. 2008; Dent e Wright 2009; Sberze et al. 2010).
Nas florestas tropicais as plantas floríferas, em sua grande maioria, dependem de agentes polinizadores animais para sua reprodução, sendo que as abelhas se sobressaem como os mais importantes e especializados (Percival 1962; Faegri 1979; Bawa et al. 1985; Mori e Prance 1987; Hamrick e Loveless 1989; Roubik 1993). Da mesma forma, a maioria das abelhas depende das plantas floríferas para coletar alimentos e outros recursos (Simpson e Neff 1981). São assim consideradas importantes polinizadores de espécies vegetais (Bawa et al. 1985; Bawa 1990; O’Toole 1993; Kearns e Inouye 1997; Kearns et al. 1998).
Os machos de Euglossina visitam flores de algumas famílias botânicas, principalmente Orchidaceae, e nelas coletam substâncias odoríferas, cuja função ainda é desconhecida (Ackerman 1983b; Williams e Whitten 1983). Também coletam essas
44 substâncias em madeira e frutos em decomposição, fungos, lesões de caules e serapilheira (Dressler 1967; Ackerman 1983b; Whitten et al. 1989; Eltz et al. 1999).
Segundo Roubik (1989), além de Orchidadecae, machos e fêmeas visitam flores de pelo menos 23 famílias e nelas coletam néctar. As fêmeas visitam ainda flores de três famílias para extrair resina e nove para coletar pólen. Dentre as famílias polinizadas pelos Euglossina estão Orchidaceae, Gesneriaceae, Araceae, Euphorbiaceae, Annonaceae, Solanaceae, Amaryllidaceae, Theaceae (Dressler 1982; Williams e Dodson 1972; Williams 1982; Soares et al. 1989; Sazima et al. 1993; Gracie 1993; Melo 1995; Carvalho e Webber 2000; Braga e Garófalo 2003). As subtribos de Orchidaceae, Stanhopeinae e Catasetinae, são polinizadas exclusivamente por Euglossina (Williams e Whitten 1983). Pode-se destacar ainda a família Lecythidaceae, muito abundante na região amazônica (Mori e Prance 1987; Mori 1988; Kainer et al. 1999a; Kainer et al. 1999b; Wadt et al. 2005).
Machos e fêmeas são por esse motivo, muito importantes para a produção de sementes e manutenção do isolamento reprodutivo e variabilidade genética das populações de várias espécies botânicas (Mori e Prance1987; Bawa 1990). Entretanto, apesar deste importante papel, até o presente momento, nenhum trabalho envolvendo abelhas Euglossina e composição florística foi realizado na região amazônica.
Dessa forma, este trabalho tem como objetivo verificar como a riqueza, diversidade e composição de abelhas Euglossina estão relacionadas com a riqueza, diversidade e composição florística de ambientes em diferentes estágios de sucessão florestal.
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MATERIAL E MÉTODOS
Área de estudo
Este trabalho foi conduzido na Fazenda Esteio, situada na Área de Relevante Interesse Ecológico do Projeto Dinâmica Biológica de Fragmentos Florestais (PDBFF) (02°24’38’’S, 59°52’31’’W), a 90 Km ao norte de Manaus. A temperatura média anual da área de estudo é de 26°C e a precipitação anual média é 2200 mm por ano, com estação chuvosa de novembro a março e seca de junho a outubro (Oliveira e Mori 1999).
A área é formada por uma matriz com diferentes estágios de regeneração sendo que composição das espécies vegetais nas áreas de sucessão depende do histórico de uso (Moreira 2003). Nas áreas de mata primária as famílias dominantes são Lecythidaceae, Fabaceae, Sapotaceae e Burseraceae (Lovejoy e Bierregaard 1990; Gascon e Bierregaard 2001). As áreas que sofreram corte e queima são dominadas pelos gêneros Vismia (Clusiaceae) e Bellucia (Melastomataceae). Nas áreas que sofreram apenas corte a dominância é de Cecropia (Urticaceae). Existem ainda as áreas de pastagem, formadas por Pennisetum (capim-quicuio) e por Brachiaraia, ambos pertencentes à família Poaceae, além de várias espécies ruderais (Moreira 2003).
Desenho amostral
Os pontos amostrais foram distribuídos em cinco classes de ambientes em diferentes estágios sucessionais: pastagem, capoeiras entre 10 e 15 anos de sucessão, capoeiras entre 15 e 20 anos de sucessão, capoeiras entre 21 e 25 anos de sucessão, capoeiras entre 26 e 30 anos de sucessão e a mata primária. Cada tipo de ambiente teve duas réplicas. Portanto, 12 pontos foram amostrados na área de estudo (Tabela 1). As
46 distâncias entre as áreas variaram entre 1 e 5 km. Inicialmente, as idades das áreas de cada sítio de estudo foram determinadas através de entrevistas com técnicos que já trabalham na região há mais de 20 anos. A confirmação das idades dos estágios sucessionais foi feita através de uma cronossequência de imagens do satélite Landsat 5 - TM, órbita-ponto 232/62 em composição colorida RGB.
Amostragem das abelhas
As coletas foram realizadas mensalmente, no período de julho de 2009 a junho de 2010 e os pontos foram amostrados simultaneamente. O primeiro conjunto de armadilhas foi instalado sempre antes das 7:00 horas.Visando minimizar possíveis efeitos do horário, a ordem de instalação das armadilhas foi sorteada em cada coleta.
Machos de abelhas Euglossina foram coletados em armadilhas confeccionadas com garrafas do tipo PET (2 L), contendo seis substâncias atrativas para essas abelhas: vanilina, cineol, salicilato de metila, cinamato de metila, acetato de benzila e eugenol. Em cada sítio foi instalado um conjunto de armadilhas a uma altura de 1,70 m do chão. As armadilhas permaneceram ativas por 72 horas.
Vegetação
Para obtenção dos dados de vegetação foi utilizado o método do ponto quandrante (point-quarter sampling) descrito por Cottan e Curtis (1956). Com o objetivo de identificar 200 árvores por sítio de estudo, foram amostrados 25 pontos, onde em cada um dos quatro quadrantes foram identificadas as duas árvores mais altas, totalizando oito árvores por ponto. Utilizou-se como critério de inclusão o DAP≥ 10 cm. As árvores foram identificadas por um parataxônomo experiente e a nomenclatura e
47 classificação conferidas no banco de dados Flora Virtual do PDBFF disponível no site (http://botanicaamazonica.tempsite.ws/pdbff/CatalogoDePlantas/index.php).
Análise dos dados
As análises foram realizadas através dos programas R 2.14 Development Core Team (2011) e Statistica 7.0.
A diversidade e a dominância de Euglossina foram representadas neste estudo pelos índices de Shannon-Wiener e de Berger-Parker (Magurran 2004).
Para verificar correlaões entre abelhas e plantas, foram realizadas correlações por intermédio do coeficientes de Spearman, coeficiente de Pearson r e regressões lineares simples (Sokal e Rohlf 1995).
As similaridades entre os estágios sucessionais em relação à fauna de Euglossina e em relação à vegetação foram calculadas pelo índice de Jaccard (Pielou 1984). Essas matrizes foram correlacionadas entre si e a significância da correlação foi testada através do teste de Mantel e com a matriz de distância espacial através do teste de Mantel parcial (Sokal e Rohlf 1995).
A partir das matrizes de similaridade faunística e da composição florística, os estágios sucessionais foram agrupados em dendrogramas pelo método UPGMA (Pielou 1984; Ludwig e Reynolds 1988). O coeficiente de correlação cofenético foi utilizado para avaliar o nível de distorção produzido pelo método de agrupamento em relação a matriz original (Sokal e Rohlf, 1962).
As matrizes de similaridade faunística e florística foram correlacionadas com a matriz de distância geográfica. Este procedimento foi utilizado para detectar uma possível autocorrelção espacial entre as áreas. Segundo Legendre (1993) a
48 autocorrelação espacial pode ser definida como a existência de uma correlação significativa entre a distância entre pontos amostrais e a similaridade dos valores das variáveis estudadas. A presença de autocorrelação espacial nos dados indica que parte da variância da variável estudada é explicada pelo efeito da variabilidade espacial (Legendre 1993; Selmi e Boulinier 2001).
Foram aqui consideradas como espécies comuns as espécies de abelhas e plantas que tiveram no mínimo 12 indivíduos.
Análise de variância multivariada (MANOVA) foi utilizada para verificar mudanças na riqueza de Euglossina e de plantas ao longo dos estágios sucessionais.
RESULTADOS E DISCUSSÃO
Um total de 2.226 indivíduos pertencentes a quatro gêneros e 40 espécies de Euglossina foi coletado (Tabela 2). Dentre trabalhos realizados com Euglossina na mesma área de estudo (Powell e Powell 1987; Becker et al. 1991; Morato 1994; Oliveira e Campos 1995), este último registrou maior abundância e riqueza com 2.422 indivíduos pertencentes a 38 espécies. A abundância deste estudo foi menor do que a registrada por Oliveira e Campos (1995), entretanto, a riqueza foi maior.
Em relação à composição, 11 espécies registradas neste estudo não foram coletadas por Oliveira e Campos (1995). Alguns desses casos podem estar relacionados a mudanças taxonômicas, como por exemplo, Euglossa mixta coletadas por Oliveira e Campos (1995) corresponde a uma nova espécie que atualmente está sendo descrita por Oliveira e não a diferenças ecológicas (Oliveria, Com. Pess).
49 Eulaema nigrita, indicadora de áreas abertas e impactadas não havia sido coletada nos estudos citados acima. Neste estudo, após 30 anos de isolamento das áreas, sete indivíduos foram coletados nas áreas de pastagem.
Em relação à vegetação foram identificadas 1.701 árvores pertencentes a 41 famílias e 146 espécies (Anexo I). Até o presente momento, 70 famílias botânicas e 1.200 morfoespécies foram registradas nas áreas do PDBFF (Flora Virtual PDBFF).
Os valores de diversidade e dominância de abelhas e de plantas para cada ponto de coleta constam na Tabela 3. Os pontos de Floresta Primária não apresentaram maior riqueza de Euglossina, porém, apresentaram maior diversidade e baixa dominância. Houve uma correlação positiva e significativa entre o estágio sucessional e diversidade (r = 0,93, p ≤ 0,001) (Figura 1) e negativa entre estágio sucessional e dominância (r = - 0,61, p = 0,03) (Figura 2). Morato e Martins (2005) sugerem que em áreas em sucessão é possível encontrar uma maior riqueza de abelhas e vespas devido à maior heterogenidade desses ambientes quando comparados a áreas de floresta primária. Segundo Odum (1988), a diversidade máxima tende a ser encontrada nos estágios intermediários e final da sucessão, entretanto, salientam que não são todos os grupos que apresentam a mesma tendência.
As áreas de floresta primária apresentaram maior riqueza e diversidade de plantas. O estágio sucessional correlacionou-se significativamente com a riqueza (r = 0,94; p ≤ 0,001) (Figura 3) e diversidade de plantas (r = 0,88; p ≤ 0,001) (Figura 4). Os trabalhos de Uhl e Jordan (1984) e Guariguata e Ostertag (2001), mostram que de fato a riqueza botânica tende a aumentar ao longo do processo de sucessão.
50 Através da análise de variância multivariada (MANOVA) foi possível verificar que a comunidade de Euglossina não variou significativamente ao longo dos estágios sucessionais (F = 0,52; p = 0.48). Portanto, as áreas de floresta primária não foram significativamente mais ricas do que as demais. Segundo Brown (1991), áreas em estágios intermediários de perturbação são capazes de manter elevados níveis de diversidade. Dunn (2004) sugere que uma área impactada pode levar entre 20 e 40 anos após seu abandono para recuperar sua riqueza de espécies animais. Considerando as duas repetições, maior riqueza de Euglossina foi encontrada nas áreas de sucessão 1. Dunn (2004) verificou que, nas florestas tropicais, para aves e formigas, a riqueza apresenta uma rápida recuperação nos estágios iniciais enquanto em relação à composição o processo é mais lento.
O mesmo ocorreu neste estudo em relação à composição florística. Avaliando a variância da riqueza ao longo dos estágios sucessionais é possível verificar que a composição de espécies não variou significativamente conforme a idade sucessional das áreas (F = 3,3; p = 0,09). Considerando as duas repetições, as áreas de floresta primária apresentaram riqueza muito maior do que as demais. Entretanto, considerando apenas as áreas em estágio de sucessão, da mesma forma que com as abelhas, a riqueza foi maior na área de sucessão 1B.
A similaridade média de Euglossina entre os pontos de coleta foi de 40,48%. As áreas mais semelhantes foram as de Sucessão 3A e 3B (68,42%) e a menor similaridade foi entre Pasto A e Floresta Primária B (31,03%) (Figura 5). O dendrograma mostra a formação de três grupos em relação à composição de Euglossina e através desses grupos é possível verificar que, exceto nas áreas de floresta primária, as repetições apresentaram elevada similaridade entre si.
51 A dominância de cada estágio sucessional está representada na Figura 10. No primeiro estágio existem poucas espécies e estas apresentam elevada dominância. A espécie dominante neste estágio foi Goupia glabra (18%). No segundo estágio, ocorre uma acentuada dominância do gênero Vismia (33%) sendo Vismia cayennensis a espécie mais abundante. No terceiro estágio o gênero dominante foi Bellucia (28%), sendo a espécie mais abundante Bellucia grossularioides. A partir do quarto estágio houve uma forte redução de espécies dominantes. O gênero dominante voltou a ser Vismia, entretanto, a dominância passou a ser de apenas 13%. Nas áreas de floresta continua o gênero dominante foi Protium (12%) e as espécies dominantes nos estágios anteriores não foram mais registradas nessas áreas. Esses gêneros dominantes são representados por poucas espécies nas áreas estudadas, por exemplo, Vismia só é representado por três espécies e Bellucia por duas.
As áreas aqui classificadas como estágio sucessional 4 (entre 26 e 30 anos de sucessão) não sofreram queima como as demais áreas. Moreira (2003) classificou essas áreas como capoeiras mistas, onde a dominam os gêneros Cecropia, Vismia, Miconia, Croton, Guatteria e Simarouba. Segundo Bowen et al. (2007) a utilização de uma área em estágio sucessional por espécies animais é altamente influenciada pelo histórico de uso dessa área.
O tamanho e o grau de distúrbio das áreas desmatadas e abandonadas podem determinar diferentes caminhos sucessionais e estruturais da vegetação secundária (Bazzaz 1991; Mesquita, et al. 2001). Na Amazônia Central, por exemplo, o gênero Vismia é dominante em áreas que foram pastagens e periodicamente queimadas, devido a sua habilidade de rebrotamento. Áreas desmatadas e não queimadas ou convertidas em pastagens são colonizadas pelo gênero Cecropia. Estas áreas têm mais diversidade de
52 espécies devido a pouca alteração no banco de sementes, plântulas remanescentes e rebrotos de espécies (Mesquita et al. 2001). Segundo Williamson e Mesquita, (2001) o uso do fogo, repetidas vezes, acaba eliminando o banco de sementes e os rebrotos das espécies da floresta primária. Essa situação acaba favorecendo o estabelecimento de espécies do gênero Vismia que tem raízes profundas, longas e de crescimento lateral com alto poder de rebrotamento e propagação vegetativa bastante agressiva e persistente, se estabelecendo com sucesso nas áreas de uso intensivo.
As correlações significativas entre as espécies de Euglossina e as famílias de plantas são apresentadas na Tabela 4. Para esta análise considerou-se apenas as espécies mais abundantes e que apresentaram pelo menos 12 indivíduos. Portanto, foram utilizadas 15 espécies de Euglossina e 23 famílias botânicas. O mesmo procedimento foi utilizado em relação às espécies de plantas (Tabela 5). Roubik e Hanson 2004 apresentam uma lista com 68 famílias botânicas que são visitados por machos e fêmeas de Euglossina para coletar néctar, pólen e resina. Neste estudo, 16 famílias botânicas apresentaram correlação com alguma espécie de Euglossina. Entretanto, as famílias Chrysobalanaceae, Humiriaceae, Annonaceae, Urticaceae, Goupiaceae e Anacardiaceae não foram citadas por Roubik e Hanson (2004).
As famílias Lecythidaceae, Melastomataceae, Flacourtiaceae são utilizadas por abelhas Euglossina como fonte de néctar e pólen (Knudsen e Mori 1996; Roubik e Hanson 2004; Aguiar e Gaglianone 2008). A família Malvaceae, por sua vez, é utilizada somente como fonte de pólen enquanto Sapotaceae e Malpighiaceae são utilizadas apenas como fonte de néctar (Roubik e Hanson 2004). As famílias Apocynaceae, Annonaceae e Euphorbiacea são utilizadas como fonte de substâncias odoríferas para machos de Euglossina (Dressler, 1982; Ackermann 1983; Roubik e Hanson 2004).
53 Não existem muitas plantas que produzem resinas na natureza. As famílias Clusiaceae, Euphorbiaceae, Humiriaceae e Burseraceae são as mais conhecidas (Daly 1987; Armbruster 1996; Gonçalves-Alvim 2001; Langenheim 2003). Contudo, as abelhas necessitam desse recurso para construção dos seus ninhos (Armbruster 1984; Roubik 1989). As resinas coletadas pelas abelhas, além de servirem como material para construção de ninhos, servem como antibiótico (Oliveira et al. 1996; Roubik e Hanson 2004).
Neste estudo, Euglossa heterosticta e Eulaema mocsaryi apresentaram correlação significativa com Euphorbiaceae enquanto Euglossa avicula e Euglossa chalybeata com Humiriaceae.
A espécie Euglossa avicula apresentou correlação com Eschweilera truncata. Segundo Knudsen e Mori (1996) um composto parecido com o escatol, substância utilizada para atrair essas abelhas é encontrado nas flores desse gênero. A espécie apresentou correlação positiva com espécies e famílias botânicas características das áreas de floresta primária. Euglossa chalybeata também apresentou correlação positiva com as espécies características de floresta primária Bocageopsis multiflora e Protium hebetatum. De acordo com Roubik e Hanson (2004), machos e fêmeas de Euglossina visitam feridas nos troncos de Protium.
Eulaema mocsaryi apresentou correlação negativa com a espécie Bocageopsis multiflora, que foi pouco encontrada nas áreas em estágio sucessional mais jovem. Euglossa crassipunctata apresentou correlação negativa com a espécie Miconia micheli, muito comum nas áreas em estágio sucessional avançado, mas pouco abundante nas áreas de floresta primária.
54 As espécies Euglossa augaspis, Euglossa ignita, Eulaema bombiformis e Exaerete frontalis apresentaram correlação positiva com espécies do gênero Vismia (Clusiaceae). Alguns trabalhos registraram espécies de Euglossina coletando resina em Clusiacae (Lopez e Machado 1998; Ramirez et al. 2002; Nemésio 2005; Kaminski e Absy 2006). Outras abelhas também costumam coletar resina e sementes de Vismia para construção de ninhos (Roubik 1989; Oliveira et al. 2009). Segundo Roubik e Hanson (2004) espécies de Eufriesea coletam córtex de Vismia para construção de seus ninhos.
Neste estudo, devido à dificuldade de observação, coleta e identificação, não foram consideradas as espécies de Orchidaceae. Além disso, a presença de orquídeas só foi registrada nos dois pontos de floresta primária. Entretanto, estudos futuros, envolvendo essas espécies podem ser de extrema importância para o conhecimento da distribuição das abelhas Euglossina na natureza.
55 Tabela 1. Pontos de coleta de abelhas Euglossina nas áreas da ARIE do PDBFF
Ponto Característica Sigla Idade (anos) Latitude Longitude 1 Floresta Primária FP- A Controle 2°24’88’’S 59°53’32’’W 2 Floresta Primária FP- B Controle 2°23’60’’S 59°50’93’’W
3 Sucessão 1 S1 -A 10 - 15 2°24’19” S 59°52’54’’W 4 Sucessão 1 S1 - B 10 - 15 2°24’58’’S 59°52’38’’W 5 Sucessão 2 S2 - A 15 - 20 2°24’10’’S 59°51’57’’W 6 Sucessão 2 S2 - B 15 - 20 2°24’51’’S 59°51’93’’W 7 Sucessão 3 S3 - A 21 - 25 2°23’66’’S 59°53’18’’W 8 Sucessão 3 S3 - B 21 - 25 2°24’24’’S 59°53’38’’W 9 Sucessão 4 S4 - A 26 - 30 2°23’46’’S 59°52’42’’W 10 Sucessão 4 S4 - B 26 - 30 2°23’61’’S 59°51’40’’W 11 Pasto A P - A <10 2°25’39’’S 59°52’54’’W 12 Pasto B P - B <10 2°24’90’’S 59°52’31’’W
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Tabela 2. Abundância e riqueza de abelhas Euglossina em áreas de diferentes estágios sucessionais na ARIE do PDBFF (FP = Floresta primária; S1 = Sucessão 1, S2 = Sucessão 2; S3 = Sucessão 3; S4 = Sucessão 4; P = Pasto; A e B = repetições)
FPA FPB S1A S1B S2A S2B S3A S3B S4A S4B PA PB Total
Euglossa amazonica Dressler, 1982 1 1
Euglossa analis Westwood, 1840 1 1 2
Euglossa augaspisDressler, 1982 3 4 4 15 11 1 10 6 15 6 8 7 90
Euglossa avicula Dressler, 1982 37 24 9 15 9 4 18 7 17 6 7 11 164
Euglossa bidentata Dressler, 1982 1 1
Euglossa chalybeataFriese, 1925 31 71 34 60 21 31 19 10 21 5 303
Euglossa cognata Moure, 1970 1 1
Euglossa cordata(Linnaeus, 1758) 2 2
Euglossa crassipunctataI Moure, 1968 9 16 3 4 3 3 6 15 9 3 13 10 94
Euglossa decorata Smith, 1874 1 1
Euglossa gaianiiDressler,1982 1 1 2 0 3 1 4 5 20 37
Euglossa heterosticaMoure, 1968 4 3 1 4 2 1 2 8 1 26
Euglossa ignita Smith, 1984 2 4 3 8 1 1 1 1 21
Euglossa imperialis Cockerell, 1922 4 2 1 1 1 2 11
Euglossa intersectaLatreille, 1938 1 2 2 1 1 7
Euglossa irisa Oliveira 1 2 1 1 1 2 1 9
Euglossa liopodaDressler,1982 1 1 2 4
Euglossa modesitor Dressler,1982 1 1 1 2 3 8
Euglossa moureiDressler,1982 2 1 1 1 2 1 1 1 10
Euglossa iophyrrha Dressler,1982 1 1 2
Euglossa magnipesDressler,1982 1 1 1 3 Euglossa orellanaRoubik,2004 23 43 34 105 30 29 30 40 20 19 2 375 Euglossa parvulaDressler,1982 4 2 6 Euglossa piliventrisGuérin-Méneville, 1845 2 1 2 5 Euglossa prasinaDressler,1982 1 1 1 0 1 0 4 5 6
57 Tabela 2. Continuação
FPA FPB S1A S1B S2A S2B S3A S3B S4A S4B PA PB Total
Euglossa retroviriridisDressler,1982 2 2 6 1 2 4 18 1 2 38 Euglossa securigeraDressler,1982 1 2 33 36 Euglossa variabilisFriese, 1899 1 1 Eulaema bombiformis(Packard, 1898) 31 31 67 37 36 40 54 17 41 18 18 19 409 Eulaema cingulata(Fabricius, 1804) 2 3 5 2 2 6 7 2 31 15 75 Eulaema meriana(Olivier, 1789) 11 11 10 14 7 21 20 12 10 6 19 20 161 Eulaema mocsaryi(Friese, 1899) 2 6 16 11 10 7 21 14 58 22 49 22 238 Eulaema nigritaLepeletier, 1841 6 1 7 Eufriesea 1 1 1 Eufriesea ornata(Mócsary, 1896) 5 1 1 2 1 10
Eufriesea pulchra (Smith,1854) 1 1
Eufriesea vidua(Moure, 1967) 1 1
Exaerete frontalis (Guérin-Méneville,1845) 6 5 10 2 5 3 7 3 6 1 48
Exaerete lepeletieri (Oliveira e Nemésio, 2003) 2 1 3
Exaerete smaragdina(Guérin-Méneville,1845) 2 5 0 1 2 10
Abundância 168 246 202 289 148 147 205 137 227 118 165 174 2226
Riqueza 17 23 17 21 21 16 18 14 21 19 15 20 40
5
58 Tabela 3. Riqueza, diversidade e dominância de Euglossina e plantas nos pontos de coleta na ARIE do PDBFF.
Euglossina Plantas
Riqueza Diversidade Dominância Riqueza Diversidade Dominância
Floresta Primária A 15 3,661 0,119 80 4,144 0,063 Floresta Primária B 20 3,397 0,191 72 3,918 0,107 Sucessão 1 A 21 2,844 0,173 21 2,404 0,281 Sucessão 1 B 21 2,47 0,288 15 2,281 0,181 Sucessão 2 A 17 2,604 0,217 14 1,718 0,361 Sucessão 2 B 14 2,828 0,161 18 2,487 0,203 Sucessão 3 A 19 2,765 0,191 16 2,12 0,249 Sucessão 3 B 17 2,921 0,228 37 3,09 0,124 Sucessão 4 A 21 3,198 0,129 33 2,902 0,151 Sucessão 4 B 16 3,196 0,14 43 3,359 0,11 Pasto A 15 2,126 0,297 0 0 0 Pasto B 20 2,448 0,19 0 0 0
59 Tabela 4. Correlações significativas entre espécies de Euglossina e
famílias botânicas na ARIE do PDBFF.
Espécie Família botânica r p
Euglossa avicula Chrysobalanaceae 0,87 0,00 Humiriaceae 0,72 0,00 Lecythidaceae 0,84 0,00 Malvaceae 0,68 0,00 Moraceae 0,87 0,00 Sapotaceae 0,84 0,00 Euglossa chalybeata Humiriacea 0,62 0,03 Malvaceae 0,79 0,00 Moraceae 0,61 0,03
Euglossa heterosticta Annonaceae 0,61 0,03
Euphorbiaceae 0,76 0,03
Euglossa ignita Melastomataceae 0,69 0,01
Euglossa orellana Malpighiaceae 0,82 0,00
Malvaceae 0,62 0,03 Euglossa retroviridis Annonaceae 0,58 0,04 Apocynaceae 0,94 0,00 Flacourtiaceae 0,92 0,00 Urticaceae 0,69 0,01 Eulaema bombiformis Clusiaceae 0,67 0,01 Goupiaceae 0,74 0,00 Melastomataceae 0,69 0,01
Eulaema mocsaryi Anacardiaceae -0,67 0,01
Euphorbiaceae 0,61 0,03
60 Tabela 5. Correlações significativas entre espécies de Euglossina e espécies botânicas na ARIE do PDBFF.
Espécie Euglossina Espécie planta r p
Euglossa augaspis Vismia japurensis 0,62 0,30
Euglossa avicula
Eschweilera truncata 0,80 0,00 Pouteria guianensis 0,68 0,01 Pseudolmedia laevis 0,81 0,00
Euglossa chalybeata Bocageopsis multiflora 0,80 0,00 Protium hebetatum 0,65 0,02 Euglossa crassipunctata Miconia micheli -0.57 0,04 Euglossa heterosticta Goupia glabra 0,60 0,03
Euglossa ignita Bellucia grossularioides 0,74 0,00 Vismia cayennensis 0,58 0,04
Euglossa orellana Inga cayennensis 0,66 0,01 Tapirira guianensis 0,59 0,04
Euglossa retroviridis Byrsonima chrysophylla 0,84 0,01 Cecropia sciadophylla 0,74 0,00 Eulaema bombiformis Bellucia grossularioides 0,62 0,02 Bellucia imperialis 0,63 0,02 Vismia cayennensis 0,59 0,04 Vismia guianenesis 0,70 0,01 Eulaema mocsaryi Bocageopsis multiflora -0.59 0,43
Exaerete frontalis Bellucia imperialis 0,58 0,04 Vismia guianenesis 0,68 0,01
61 FP 1 FP 2 S1 A S1 B S2 A S2 B S3 A S3 B S4 A S4 B P A P B -1 0 1 2 3 4 5 6 7 Estágio Sucessional 2.0 2.2 2.4 2.6 2.8 3.0 3.2 3.4 3.6 3.8 D iv