CURSO DE CIÊNCIAS BIOLÓGICAS
BIANCA KOETHER
MUDANDO DE CASA: EFEITO DE MUDANÇA DE RECINTO E COMPOSIÇÃO SOCIAL NO PADRÃO COMPORTAMENTAL DE MACACOS-PREGO (SAPAJUS
LIBIDINOSUS)
NATAL - RN 2017
BIANCA KOETHER
MUDANDO DE CASA: EFEITO DE MUDANÇA DE RECINTO E COMPOSIÇÃO SOCIAL NO PADRÃO COMPORTAMENTAL DE MACACOS-PREGO (SAPAJUS
LIBIDINOSUS)
Trabalho de Conclusão de Curso apresentado como exigência parcial para obtenção do
diploma de Bacharel em Ciências Biológicas da Universidade Federal do Rio Grande do Norte. Orientadora: Prof.ª Drª Renata G. Ferreira Co-orientadora: M.a Vanessa Lima
NATAL - RN 2017
BIANCA KOETHER
Trabalho de Conclusão de Curso intitulado “Mudando de casa: Efeito de realocação de recinto e composição social no padrão comportamental de Macacos-Prego (Sapajus libidinosus) ”, apresentado como exigência parcial para obtenção do diploma de Bacharel em Ciências Biológicas da Universidade Federal do Rio Grande do Norte.
Aprovado em: ___/___/___
BANCA EXAMINADORA
___________________________________________________________________ Professora Drª Helderes Peregrino Alves da Silva
Departamento de Fisiologia - UFRN
___________________________________________________________________ Professora Drª Anuska Irene de Alencar
Psicologia - UFRN
___________________________________________________________________ Orientadora Profª. Drª Renata G. Ferreira
Psicobiologia - UFRN
NATAL - RN 2017
Ao meu amado pai, Andreas Koether, obrigada por ter me ensinado tanto sobre amor e felicidade, mesmo com o pouco tempo que estivemos juntos.
AGRADECIMENTOS
Primeiramente eu gostaria de agradecer a minha orientadora, Renata, por ter acreditado em mim desde o primeiro momento. Obrigada por dividir comigo o seu conhecimento e o seu tempo. Obrigada pelo carinho e cuidado de mãe tanto comigo quanto pelos macaquinhos.
Agradeço a minha co-orientadora Vanessa, por toda a paciência do mundo, por estar sempre disponível para me ajudar e esclarecer as dúvidas. Agradeço também pela ótima companhia.
Um agradecimento imenso a minha família. A minha mãe Fabiana, obrigada por ter me dado a base para chegar onde eu estou, todo o estudo, suporte e amor. Você é a mulher mais forte que eu conheço. Aos meus irmãos e cunhado, Steffi, Nikolas e Samuel, eu agradeço pela companhia e as risadas, estou sempre com vocês. Obrigada por terem sido minha base. Ao meu pai, Andreas, obrigada, por todos os ensinamentos, por ter acreditado em mim, realizo esse sonho por nos dois, você está sempre comigo.
Agradeço ao meu companheiro eterno de vida Brunno, por toda a paciência nesse período tão intenso. Pelo amor no seu significado mais puro e simples. Obrigada por sempre acreditar em mim, obrigada por cada nova lição que você me ensina, você me faz muito feliz. Eu te amo.
A todos do laboratório que puderam me ajudar durante todo o período de coleta e análise de dados, o meu muito obrigado. Em especial a minha amiga Vitoria, por todos os momentos de trabalho e amizade, sejam eles de aprendizagem, cuidado, força, felicidade e lágrimas. Só nos duas entendemos a dificuldade e a felicidade que se é trabalhar com esses animais tão inteligentes e sensíveis.
Agradeço a todos os meus amigos, de dentro e fora da faculdade. Natal me abraçou e me senti extremamente amada nesses últimos 5 anos. Agradeço, a Mariana, Jessica, Virginia, Lara, Juliana Bento, Mateus, Juliana Serejo pela amizade, sempre sincera.
Um agradecimento mais que especial aos meus amigos de Portland, amigos do programa “Ciências Sem Fronteiras” que me trouxeram muito esclarecimento e felicidade.
Agradeço ao CNPQ e a CAPES por terem financiado meu intercambio e por terem me dado o suporte necessário para o desenvolvimento desse trabalho.
Um agradecimento especial a todo pessoal do IBAMA; Tiago, Douglas, Segundo e Seu Renato por serem sempre carismáticos e receptivos durante o desenvolvimento desse trabalho.
Obrigada a todos que não puderam ser citados aqui, mas que de alguma forma puderam me ajudar no meu desenvolvimento e no desenvolvimento desse trabalho.
Por último agradeço aos macacos, sujeitos desse trabalho, por terem me ensinado tantas coisas, por terem me feito ver o mundo de outra forma, por toda conexão que senti. Espero que eu possa ter melhorado a vida desses ao menos um pouquinho.
RESUMO
Eventos de realocação a um novo recinto bem como a entradas de novos indivíduos no grupo afetam diretamente o bem-estar de animais em cativeiro. Neste estudo investigamos os efeitos da mudança de recinto e composição de grupo no padrão comportamental de 15 macacos-prego (Sapajus libidinosus) cativos. Testamos as hipóteses de que haveria mudanças comportamentais, e previmos que comportamentos indicativos de estresse iriam diminuir após mudança para um ambiente mais enriquecido, ao mesmo tempo em que haveria um aumento de comportamentos sociais devido a mudança na composição do grupo. Além disso, previmos que não haveria diferenças quanto aos sexos. As observações foram realizadas de agosto a novembro de 2016, e divididas em três fases; 1) Aquário de Natal, 2) CETAS-Ibama RN com enriquecimento; 3) CETAS-Ibama RN com grupos unidos. No total, os animais foram observados por 61 horas e 41 minutos. Nossos resultados corroboram parcialmente nossas hipóteses, indicando diferenças significativas para cada fase, porém com diferenças entre os sexos. Apesar do estresse agudo do transporte, o aumento do enriquecimento físico no novo ambiente diminuiu a expressão de estereotipias. Quanto a alimentação, fêmeas demonstraram uma maior diminuição na ingestão de alimentos entre as fases enquanto que machos tiveram um aumento. A variável interação com o ambiente demonstrou uma diminuição em ambos os sexos assim como a vocalização, havendo uma diferença para fêmeas serem mais manipulativas que machos. O padrão de organização social tolerante da espécie pode explicar o aumento de comportamentos sociais afiliativos (e não de agonísticos) durante a formação de novos grupos. Os dados indicam que fêmeas sofrem mais com o efeito de relocação. Esses resultados reforçam a importância dos estudos etológicos como ferramenta para monitoramento de bem-estar animal e da importância do enriquecimento físico e social para os animais.
Palavras-chave: Bem-estar. Primatas. Realocação. Enriquecimento. Comportamento. Cativeiro.
ABSTRACT
Events of relocation to a new enclosure as well as the entry of new individuals into the group directly affect the welfare of captive animals. In this study, we investigated the effects of the change of enclosure and group composition on the behavioral pattern of 15 captive capuchin monkeys (Sapajus libidinosus). We tested the hypotheses that there would be behavioral changes, and we predicted that behaviors indicative of stress would decrease after moving to a more enriched environment, at the same we predicted an increase in social behaviors due to the increase and change of the group's composition. In addition, no changes were expected in the sexes. Observations were made during the months of August to November of 2016, and were divided into three phases; 1) in the Natal’s Aquarium; 2) conducted in CETAS-IBAMA RN, an enriched environment 3) also conducted in CETAS-IBAMA RN but with all the enclosures were connected to allow all individuals to interact with each other. In total, the animals were observed for 61 hours and 41 minutes. Our results partially corroborate our hypotheses, indicating significant differences for each phase and for sex variable. Our data show that, despite the acute stress of transportation, the increase of physical enrichment in the new environment decreased the expression of stereotypies. Females showed decrease in food intake between phases while males had an increase. The variable interaction with the environment showed a decrease in both sexes, with females being more manipulative than males in all phases. Vocalization also decreased. The tolerant pattern of social organization of the species may explain the increase of affiliative (rather than agonistic) social behaviors during the formation of new groups. The data indicate that females suffer more with the relocation effect. These results reinforce the importance of ethological studies as a tool for monitoring animal welfare and the importance of physical and social enrichment for animals.
SUMÁRIO
1. INTRODUÇÃO...10
1.1 PRIMATAS EM CATIVEIRO E BEM-ESTAR ANIMAL...10
1.2 MACACOS-PREGO TAXONOMIA, DISTRIBUIÇÃO E HÁBITOS ...13
2. OBJETIVOS...16
2.1 OBJETIVO GERAL ...16
2.2 OBJETIVOS ESPECÍFICOS ...16
3. HIPÓTESES E PREDIÇÕES...17
4. METODOLOGIA...18
4.1 ANIMAIS E LOCAL DE ESTUDO...18
4.2 COLETA DE DADOS ...19 4.3 ANÁLISE ESTATÍSTICA ...30 5. RESULTADOS...31 6. DISCUSSÃO...38 7. CONSIDERAÇÕES FINAIS...42 8. APÊNDICES...44 9. ANEXOS...Erro! Indicador não definido. 10. REFERÊNCIAS...47
1. INTRODUÇÃO
1.1 PRIMATAS EM CATIVEIRO E BEM-ESTAR ANIMAL
Segundo a IUCN, 49% das espécies de primatas são consideradas ameaçadas, sendo essa, portanto, a quinta ordem mais ameaçada entres os mamíferos. As razões são inúmeras e descritas essencialmente em três principais categorias: a captura ativa seja para tráfico ou uso local ilegal, a fragmentação e destruição de habitats, e a caça, seja ela para fins de alimentação ou “entretenimento” (MITTERMEIER; KONSTANT; MAST, 1994). Paralelamente, cada vez mais esses animais têm sido direcionados à vida em cativeiro, colocando em pauta discussões de extrema importância sobre como assegurar o bem-estar dos mesmos.
Sabe-se que nos animais em geral a vida em ambiente com espaço limitado, bem como, o manuseio de rotina em laboratórios, promove alterações fisiológicas complexas como o aumento da frequência cardíaca, alterações dos níveis hormonais, tal como o hormônio do crescimento, e mudanças significativas na resposta leucocitária, sendo estes indicativos de estresse (BALCOMBE; BARNARD; SANDUSKI, 2004). Desta forma, procedimentos para manutenção de animais em condições ex situ têm sido elaborados e observados de forma mais rigorosa pelos Comitês de Ética Animal e se tem incentivado uma maior persistência quanto ao intervalo de tempo suficiente para a recuperação endócrina e comportamental desses indivíduos em manuseios simples e rotineiros (GALVÃO et al.,2016).
Estudos apontam que ambientes restritos em tamanho e com baixo enriquecimento físico e social provocam consequências graves no comportamento de primatas neotropicais, seja pela baixa frequência de comportamento exploratório, diminuição de habilidades manipulativas ou pelo aumento no número de estereotipias (BOERE, 2001). Os comportamentos estereotipados têm sido o foco
principal de discussões, havendo aproximadamente 85 milhões de animais por todo mundo sofrendo com esta condição (MASON; LATHAM, 2004). Os comportamentos estereotipados ou anormais são definidos como comportamentos repetitivos, invariáveis e aparentemente sem razões funcionais (MASON, 1991). Considera-se que esses comportamentos são indicativos de estresse (BPIS - Comportamentos Potencialmente Indicativos de Estresse) pois, os mesmos estão comumente ligados com a falta de bem-estar e enriquecimento físico e social na vida em cativeiro. Alguns autores sugerem que esta seria uma condição mais susceptível em animais com maior área de sobrevivência em ambiente natural (POMERANTZ; MEIRE; TERKEL, 2013). Além disso, Lessa (2009) discute que provavelmente esses comportamentos são aumentados quando as suas atividades gerais em cativeiro são mais previsíveis, possuindo objetivo mais repetitivo, sendo os comportamentos anormais uma alternativa para o gasto de energia. Levando em consideração como os animais cativos são mantidos, diversos estudos vêm sendo conduzidos buscando entender como atender às necessidades etológicas e fisiológicas desses animais. Estudos deste cunho devem visar a elaboração de formas de redução do estresse e um aumento no bem-estar em cativeiro.
Primatas cativos são realocados em novos recintos por diversos motivos, seja por fins reprodutivos, enriquecimento ou simplesmente por fazerem parte de suas rotinas fora ou dentro de seus estabelecimentos, como é o caso dos zoológicos em todo mundo (MATHESON; FRAGASZY; JOHNSON-PYNN, 2005; DUFOUR et al. 2011). No caso da alocação a um novo recinto, essa mudança pode representar um fator negativo quando realizado em grande frequência. Rommeck et al. (2006), por exemplo, demonstraram que macacos Rhesus cativos ao ficarem realocados sozinhos ou em duplas múltiplas vezes, aumentavam os comportamentos anormais e auto abusivos. Entretanto, quando a mudança de recinto é avaliada a longo prazo e em união ao enriquecimento físico e social, as vantagens podem ser inúmeras, uma vez que recém-nascidos e animais cativos teriam maior oportunidade de desenvolver habilidades comportamentais e manipulativas o que é importante para a sua sobrevivência fora do ambiente cativo (SITA, 2016, dados não publicados). No caso de um grupo de chimpanzés, por exemplo, a mudança de recinto em junção a
uma nova composição social, ambiente mais amplo e mais enriquecido, resultou em um aumento na atividade e na manipulação, bem como, na redução dos comportamentos anormais (CLARKE; JUNO; MAPLE, 1982). Estruturas simples e de baixo custo podem trazer resultados positivos no bem-estar cativo. Saguis, por exemplo, demonstraram maior atividade em cativeiro com a inserção de estruturas para escalada (PINES; KAPLAN; ROGERS, 2004), a inclusão de aparatos alimentares em um grupo de Bonobos diminuiu a frequência que um infante era separado de sua mãe (CSATÁDI; LEUS; PEREBOOM, 2007).
As interações sociais em primatas, nada mais são do que as interações entre indivíduos do mesmo ou de diferentes grupos. Essa interação constante e por um período mais prolongado de tempo, tende a ser chamada de relação, e são as relações sociais que moldam a estrutura social de um grupo, uma vez que um indivíduo pode estar em relação social com vários indivíduos ao mesmo tempo (FRAGASZY; VISALBERGHI; FEDIGAN, 2004). De forma geral, as relações sociais em primatas são estabelecidas de duas formas, através de comportamentos agonísticos (conflitos e/ou ameaças) e de afiliação. Os comportamentos de afiliação são compostos por associações e proximidade social, catação social, brincadeiras, reconciliações e também por meio de comportamentos sexuais. Na natureza esses comportamentos normalmente possuem papel fundamental na formação de vínculos, bem como, na delimitação e manutenção da hierarquia entre os indivíduos (FRAGASZY; VISALBERGHI; FEDIGAN, 2004).
No ambiente cativo, o manejo que envolve a inserção de indivíduos novos em um grupo leva a mudanças nas relações sociais, e têm importância quanto a hierarquia e coalizão do grupo. Lima (2011) demonstrou que a catação é um comportamento positivo para animais em confinamento, uma vez que acarretam em mudanças na produção de glicocorticóides e aliviam os mesmos de situações e ambientes estressantes. Outro exemplo foi demonstrado por Judge e De Waal (1997), que descreveram que recintos com alta densidade de indivíduos promovem maior agressividade entre macacos rhesus e consequentemente afetam as relações sociais. Há concomitantemente, um aumentando nas proporções de atividades como
a catação e a proximidade em fêmeas, o que segundo os autores, funciona para aliviar as tensões. Fonseca (2016) também encontrou indícios importantes em macacos-prego mostrando que o aumento de comportamentos anormais estaria diretamente relacionado a uma maior densidade de indivíduos.
Sabendo que esses distúrbios podem trazer consequências significativas para a vida desses animais, diversos autores afirmam que fatores sociais, experiências precoces, status de saúde, métodos de captura, transporte, sexo e idade devem ser levados em consideração uma vez que influenciam diretamente na resposta desses animais a mudança de recinto (MATHESON; FRAGASZY; JOHNSON-PYNN, 2005; DUFOUR et al. 2011). Coleman (2012) argumenta que essas mudanças devem levar em consideração fatores ainda mais específicos, como o temperamento dos animais, uma vez que esse fator pode fornecer informações relevantes de como o comportamento do indivíduo será afetado pela mudança. Um exemplo, segundo o autor, seriam os animais considerados tímidos, inibidos ou altamente sensíveis ao estresse. Nesse caso não seria possível obter os mesmos benefícios comuns de enriquecimento ambiental em comparação com indivíduos mais exploratórios.
1.2 MACACOS-PREGO TAXONOMIA, DISTRIBUIÇÃO E HÁBITOS
Os macacos-prego são pertencentes à ordem Primata, sendo esses da família Cebidae, subfamília Cebidae e do gênero Cebus. Apesar das diversas discussões na literatura ao longo dos anos, atualmente esse gênero tem sido dividido entre dois subgêneros; Sapajus e Cebus. De forma mais simplificada, esses animais podem ser divididos naqueles que possuem tufos, também chamados de robustos, e aqueles que não possuem tufos, chamados de gráceis (ALFARO; SILVA JUNIOR; RYLANDS, 2012; BOUBLI et al., 2012; FRAGASZY; VISALBERGHI; FEDIGAN, 2004). O presente estudo tem como foco principal o estudo da espécie Sapajus libidinosus, sendo esta uma dentre as oito espécies do clado Sapajus.
Os macacos-prego possuem tamanho médio, tendo de 36 a 48 cm de comprimento em seu torso, e pesam em média de 2,5 a 5 kg, podendo estes serem
maiores em cativeiro. Os mesmos possuem uma estrutura craniana e dentária muito mais robusta em comparação com os gráceis, sendo provavelmente resultado de uma dieta mais durofágica. Além disso, possuem tamanho grande de cérebro quando comparado ao seu corpo e uma cauda semi-preênsil. O dimorfismo sexual entre esses animais é moderado. São animais quadrúpedes arbóreos que preferem, de forma geral, a copa média das árvores (ALFARO; SILVA JUNIOR; RYLANDS, 2012; FRAGASZY; VISALBERGHI; FEDIGAN, 2004).
De forma geral, os macacos-prego tende a ter organização do tipo matrilinear. Machos tende a exibir dominância sobre outros machos através do tamanho de seus corpos, além de resistirem a entrada de novos machos. Fêmeas tendem a exibir sua dominância hierárquica baseada em heranças matrilineares. Fêmeas possuem papel relevante em relação ao resto do grupo, sendo as responsáveis pelo deslocamento do mesmo e assumindo comportamentos agonístico ativos em disputas intergrupais (O’BRIEN, ROBINSON; 1993; FRAGASZY; VISALBERGHI; FEDIGAN, 2004).
O gênero Cebus está distribuído amplamente pela América do Sul e Central, enquanto que a espécie S. libidinosus, objeto deste estudo, é considerada típica de caatinga, ocorrendo exclusivamente no território brasileiro. A mesma é encontrada nos estados de Mato Grosso, Tocantins, Goiás, Maranhão, Piauí, Ceará, Paraíba e Rio Grande do Norte (LYNCH-ALFARO et al. 2012). O clima nessas regiões é demarcado pelo baixo índice de chuvas e por uma vegetação adaptada à aridez do solo.
Provavelmente por sua ampla distribuição geográfica e o alto índice de tráfico animal, Sapajus spp. tem representado um número de apreensões alto por todos os CETAS (Centros de Triagem de Animais Silvestres) brasileiros durante os anos de 1996 e 2006, resultando em aproximadamente 28% de todos os primatas recebidos (LEVACOV et al. 2011 apud SITA, 2016). Esse dado alarmante reforça a importância de cuidados e pesquisas direcionados a esses animais. E levanta discussões importantes quanto aos fatores utilizados na determinação de estado de
conservação, uma vez que, algumas espécies, como S. libidinosus, têm sido consideradas em status de “menor preocupação” (IUCN, 2008).
Em zoológicos europeus estima-se que macacos-prego (Cebus apella) sofram ao menos uma realocação ao longo de suas vidas, em piores cenários essas mudanças podem chegar a se repetir cinco vezes com o mesmo indivíduo (DUFOUR et al. 2011). Sugere-se que os macacos-prego em cativeiro tenham ao menos cinco variações de comportamentos anormais para lidar com as situações e ambientes estressantes, sendo estas equivalentes a aproximadamente 17% do orçamento de atividades. Essas variações, classificadas de forma geral como inquietação, medo, autoproteção, estereotipias e a busca de ajuda, são independentes do sexo e estão relacionadas ao menos duas estratégias de enfretamento, sendo estas chamadas de proativas e reativas (FERREIRA et al., 2016).
Levando em conta a importância de estudos na realocação de animais cativos e o efeito estressor dessa mudança, o presente estudo teve como objetivo investigar as mudanças comportamentais na mudança de recinto e composição social de um grupo de macacos-prego (Sapajus libidinosus) cativos.
2. OBJETIVOS
2.1 OBJETIVO GERAL
Identificar e quantificar mudanças comportamentais após mudança de recinto e na composição social em um grupo de macacos-prego (Sapajus libidinosus) cativos.
2.2 OBJETIVOS ESPECÍFICOS
➔ Verificar quais comportamentos tiveram mudanças e quais se mantiveram estáveis durante a mudança.
➔ Identificar diferenças nas respostas comportamentais para cada um dos sexos.
➔ Investigar mudanças nos comportamentos sociais, analisando quais desses comportamentos tiveram maior, menor ou igual efeito durante as fases.
3. HIPÓTESES E PREDIÇÕES
Com base em resultados de trabalhos anteriores esperamos que:
Hipótese 1: Ocorrerão mudanças comportamentais com a mudança de recinto e a nova composição de grupo.
Predição 1: Haverá diminuição na exibição de comportamentos indicativos de estresse após a relocação de um ambiente menos para um mais enriquecido.
Predição 2: Ocorrerão aumentos nos comportamentos agonísticos e de afiliação entre os indivíduos em consequência da reestruturação da organização social.
Hipótese 2: Os sexos não irão diferir no padrão de mudança comportamental apresentada nas fases.
4. METODOLOGIA
4.1 ANIMAIS E LOCAL DE ESTUDO
Neste estudo foram acompanhados 15 macacos-prego (Sapajus libidinosus), sendo estes 6 fêmeas, 7 machos e 2 infantes (Tabela 1). Os mesmos foram cedidos à observação com a autorização do Instituto Brasileiro do Meio Ambiente (IBAMA), localizado em Natal-RN (SISBIO 38855). Esses animais foram apreendidos ou doados voluntariamente a esse órgão entre janeiro de 2014 a outubro de 2016, sendo provenientes de tráfico ilegal e de atividades que tenham mantido esses animais de forma não licenciada ou prejudicial à saúde dos mesmos. Análises veterinárias fisiológicas e morfológicas não foram possíveis, dificultando a estimativa de idade exata desses animais. Sendo assim, suas idades foram determinadas pelo peso, tamanho corporal e comportamentos específicos a fim de facilitar a análise (Tabela 1).
Tabela 1. Composição do grupo estudado. A tabela apresenta as variáveis: código, nome, sexo,
idade e o recinto que cada indivíduo utilizava em cada fase. A letra “A” representa o local “Aquário” e o número seguido dele apresenta o recinto (1, 2, 3, 4 e 5) utilizado por esse indivíduo na Fase 1, o mesmo acontece para as letras “CE” que representam o “CETAS” e o seu recinto (1, 2 e 3) na Fase 2.
* Participaram apenas da análise de comportamentos afiliativos.
Ao longo dessa pesquisa, esses animais foram mantidos em dois locais de estudo: Primeiramente no Aquário de Natal, localizado em Extremoz-RN e posteriormente no CETAS-IBAMA de Natal-RN. Essa mudança de recinto ocorreu em virtude do CETAS-IBAMA estar interditado para a construção de novos recintos durante o ano de 2015, sendo assim os novos animais precisaram de um novo local para serem acolhidos, sendo o Aquário de Natal o escolhido para isso. Com a finalização da reforma do CETAS RN, os animais foram trazidos de volta.
4.2 COLETA DE DADOS
Essa pesquisa foi divida em 3 fases. Fase 1, também nomeada Fase Aquário (local de estudo), onde os macacos-prego se encontravam em grupos separados e em recintos mais restritos. Fase 2, realizada no CETAS-IBAMA onde os animais
estavam divididos em grupos, porém em recintos maiores e mais enriquecidos, e Fase 3, também realizada no CETAS-IBAMA, entretanto, com os indivíduos todos unidos e com um espaço mais amplo. O total de observações para todas as fases foi de 61 horas e 41 minutos.
Fase 1 – Aquário
Essa fase de observação foi realizada no Aquário de Natal em Extremoz-RN e durou em sua totalidade 51 dias, equivalendo um total de 18 horas e 15 minutos de coletas de dados comportamentais. As observações começaram no dia 18 de agosto de 2016 e foram finalizadas em 3 de outubro de 2016. Nessa fase, esses animais se encontravam dispostos em 5 recintos em grupos de 2 a 3 indivíduos (Tabela 1) e em uma área de 2 x 3 x 2,40 m de tamanho. Os recintos possuíam exclusivamente um tronco pendurado e uma bancada na parte anterior do mesmo (Figura 1 e 2). A alimentação incluía frutas, ovos e peixes, o horário de distribuição variava, podendo acontecer tanto no período da manhã como no período da tarde.
Quanto a coleta de dados comportamentais, foram realizados focais contínuos instantâneos durante 10 min para cada indivíduo em média 2 vezes a semana baseando-se em um etograma previamente estabelecido (Tabela 2). Esse etograma incluiu 65 comportamentos classificados em 10 macrocategorias, sendo essas; alimentação, locomoção, inatividade, social positivo, social negativo, BPIS, auto-dirigidos, vocalização, interação com o ambiente e interação com o observador.
Os focais aconteceram tanto no período da manhã quanto no período da tarde e preferencialmente, posterior à alimentação. Um total de 3 observadores realizaram a coleta de dados nessa fase. Testes de concordância entre observadores eram realizados, sendo permitida observação independente após alcançar 85% de concordância com observador experiente. Durante os 10 min, o observador deveria descrever todos os comportamentos sem interrupção utilizando um gravador. Posteriormente, essas gravações foram transcritas para uma planilha no programa Excel a fim de quantificar e padronizar esses comportamentos. A
média de observações por indivíduo nessa fase foi de 1 hora e 39 minutos para os 11 indivíduos que participaram da Fase 1 (Apêndice 1).
Figuras 1 e 2. Recinto utilizado na Fase 1.
Fase 2 - CETAS-IBAMA - grupos separados
No dia 4 de outubro de 2016, os animais que antes residiam no Aquário de Natal foram transportados para o CETAS-IBAMA em Natal-RN onde foram dispostos em 3 novos recintos em grupos de 4 indivíduos (Tabela 1), em uma área de tamanho 5 x 2 x 2,80 m. Os mesmos foram apresentados a uma nova composição de grupo, diferente daquela encontrada na Fase 1. Além disso, dois novos indivíduos, que não participaram da primeira fase se juntaram aos mesmos (indivíduos de código 12 e 13).
Os novos recintos, além de possuírem um tamanho maior comparado a Fase 1, foram enriquecidos com bancadas e aparatos para alimentação com o intuito de melhor distribuir a comida, uma vez que esses induzem maiores comportamentos exploratórios e menor exclusão de subordinados (BOERE, 2001). O recinto também
foi enriquecido com cordas, maior quantidade de troncos, um abrigo construído com material resistente e um reservatório contendo areia, folhas secas, sementes e pequenos artrópodes (Figura 3 e 4).
A observação comportamental, assim como na primeira fase, se sucedeu por focal contínuo, com duração de 5 a 10 minutos. As mesmas aconteceram todos os dias de uma a duas vezes ao dia, totalizando 20 dias (4 de outubro de 2016 a 24 de outubro de 2016) e 10 horas 26 minutos. Essas observações aconteceram sempre após a alimentação e tanto no período da manhã quanto no período da tarde. O mesmo etograma (Tabela 2), método de gravação e padronização no Excel foram utilizados. Um total de 6 observadores realizaram os registros comportamentais nesse período. A média de observações por indivíduo nessa fase foi de 48 minutos e 9 segundos para os 13 indivíduos que participaram dessa fase (Apêndice 1).
Figura 3 e 4. Recinto utilizado durante a Fase 2 e 3 e reservatório contido em cada recinto
Assim como a Fase 2, a Fase 3 também ocorreu no CETAS-IBAMA. A única diferença foi que durante esse período houve a junção dos grupos previamente estabelecidos na fase 2 através da abertura dos cambiamentos pré-instalados nos recintos (Figura 5). Essa junção possibilitou que todos os indivíduos pudessem se reconhecer e tivessem a possibilidade de interagir entre si. Esses cambiamentos também possibilitaram que os indivíduos pudessem transitar entre todos os recintos, aumentando, portanto, o seu espaço de convivência.
Figura 5. Cambiamento utilizado na Fase 3 para a união de todos os indivíduos do grupo.
Essa fase teve duração total de 17 dias, se iniciando no dia 25 de outubro e finalizando no dia 11 de novembro de 2016. A coleta de observação comportamental foi equivalente a coleta da Fase 2. A média de observações por indivíduo nesta fase foi de 45 minutos e 50 segundos, totalizando 9 horas 9 minutos para os 12 indivíduos que participaram dessa fase (Apêndice 1).
Tabela 2. Etograma utilizado na coleta de dados
Macrocategoria Comportamento Descrição Referências
Alimentação Afastar com alimento Indivíduo se retira com a aproximação de outro, carregando alimento.
Bater alimento Indivíduo bate no alimento com objeto ou no ambiente a fim facilitar sua ingestão.
Beber água Ingestão de água. 1
Caçar inseto Caça inseto no ar ou no ambiente, levando-o a boca quando obtém sucesso.
Cheirar alimento Indivíduo aproxima alimento próximo ao focinho.
Comer Indivíduo leva a comida para a boca, e em seguida o ingere. 1
Descascar alimento Indivíduo retira casca ou qualquer revestimento do alimento com os dentes ou membros.
Enrolar alimento no corpo Segura o alimento com uma mão e esfrega alimento em movimento rotacional no próprio corpo.
Esfregar alimento Limpar alimento no pelo ou no ambiente.
Extrair suco do alimento Espreme com as mãos ou esfrega alimento no ambiente para extração de conteúdo líquido.
Forragear O animal se move à procura de alimento, sem manipulação ou alimentação durante o intervalo da
amostragem.
1,3.4
Locomoção com alimento Mobilidade vertical ou horizontal no ambiente com alimento.
Manipular comida Manipulação de alimentos com o objetivo de realizar ingestão de forma mais eficiente (amaciar,
abrir...), mas sem considerar ingestão durante o intervalo da amostragem e sempre especificando o número de membros utilizados (1,2,3 ou 4)
1
Morder alimento O Indivíduo coloca os dentes no alimento com o intuito de quebrar, amaciar, sem haver ingestão.
Soltar alimento Indivíduo simplesmente solta alimento anteriormente utilizado para manipulação ou ingestão.
Locomoção Escalar Escalada na vertical, pendurado a certa altura do chão, sem manipulação ou forrageio.
Locomoção Mobilidade vertical ou horizontal no ambiente, com os membros tocando o chão/troncos, sem
manipulação ou forrageio. Há um ponto final para a locomoção (o animal se move de A para B) e o mesmo caminho não é seguido duas vezes.
1
Locomoção pendurado Mobilidade horizontal a certa altura do chão onde o indivíduo se locomove usando de 1 a 5 membros.
Posição bípede Indivíduo permanece estável com apenas os 2 membros posteriores tocando o chão.
Pular Locomoção de um local para o outro do ambiente através de pulo.
Inatividade Inatividade O indivíduo está relativamente estático em uma posição relaxada. O mesmo pode estar deitado ou sentado e normalmente está com os braços e as pernas espalhados ou pendurados em uma superfície. Os olhos podem estar abertos ou fechados.
1
Inativo pendurado * O indivíduo está relativamente estático em uma posição relaxada pendurado na malha por 1 ou mais
membros, podendo os olhos estarem abertos ou fechados.
Social Positivo Brincar social Dois ou mais indivíduos interagem entre si segurando, agarrando, perseguindo ou mordendo sem agressão.
Carregar juvenil Carregar outro indivíduo nas costas.
Cópula Indivíduos do sexo oposto ou do mesmo sexo montam um sobre o outro podendo haver contato entre
as suas regiões genitais.
1
Comportamentos sexuais Animal abre e fecha os olhos de forma repetitiva, seguido de movimento contorcido do corpo,
balançando de um lado para o outro (o comportamento é sempre direcionado para outro indivíduo). Os braços estão dobrados em seu peito, suas mãos colocadas nas axilas. Normalmente apresentado por fêmeas em estro, mas também pode ocorrer fora do estro e pelos machos. Pode ocorrer a manipulação de genitais ou mamilos.
1
Faz catação Animal manipula a pele de outro indivíduo com a mão ou boca. 1
“Surrupia” (scrounge) Um animal se aproxima de outro observando-o muito perto e posteriormente se alimenta dos restos
de comida que caem da boca /mãos do possuidor.
1
Interação com indivíduo pelo cambiamento
Interage com um ou mais indivíduos do outro recinto através do cambiamento, podendo ocorrer comportamentos sexuais, partilha de comida e incitação a agressão.
“Lip smacking” Um indivíduo toca os lábios de outro, comumente encontrado entre adulto e infante/juvenil.
Masturbação dupla Ação simultânea de manipular ou estimular as próprias genitais com outro indivíduo.
Olhar pelo cambiamento Observa o outro recinto em ato de vigilância social através do cambiamento.
Permitir scrounge Indivíduo permite que outro indivíduo se aproxime observando-o de muito perto e se alimentando de
seus restos de comida provenientes de suas mãos/boca.
Solicitar catação Indivíduo se aproxima de outro que normalmente está fazendo auto-catação/repouso/inatividade deitando-se próximo no intuito de iniciar catação social (ver receber catação).
Ser carregado (imaturo) Indivíduo é carregado nas costas de outro.
Vigilância Social Animal gira sua cabeça observando os companheiros do grupo, mas sem executar qualquer outro
comportamento. O indivíduo está alerta, não em uma posição de repouso.
1
Social Negativo Afastamento Indivíduo se retira com a aproximação de outro (comportamento utilizado com indivíduos que não estão em contato com o alimento).
2
Briga Indivíduo ou ameaça (se lança em direção ao outro, grita e mostra os dentes) ou é ameaçado,
seguido por batidas, mordidas ou ataques de outro indivíduo.
1
Incitação de agressão Indivíduo ou ameaça (se lança em direção ao outro, grita e mostra os dentes) ou é ameaçado. 1
BPIS Auto enganche O indivíduo segura-se com braços, pés e/ou cauda. Olhos estão abertos, mas tendem a olhar para o
chão ou para si mesmo. Ele não se move ou salta nem está observando o ambiente. Difere de repouso em que o animal está em uma posição relaxada e lenta. Muda sua posição apenas para agachar novamente alguns centímetros de distância.
1,4
Auto-masturbação Estimulação e/ou manipulação dos próprios órgãos genitais. 1,4,5
Bocejo Inspiração longa involuntária com a boca aberta. 6
Coçar Indivíduo coça uma parte do corpo, com as mãos ou pés. 2
Ingestão de
fezes/urina/esperma
Lamber e comer/beber urina, fezes e/ou esperma. Podendo ser de origem própria ou de outro indivíduo.
1,5
Estereotipia própria Comportamento estereotipado (anormal e repetitivo) característico daquele indivíduo. Podendo ser
Giro de cabeça Indivíduo gira a cabeça olhando para os lados e para cima repetidamente (o animal pode estar parado ou locomovendo).
1,2,5
Jumper Pula para cima e para baixo sem sair do local. 2
Locomoção aberrante Caminhar ou executar repetidamente o mesmo circuito dentro do recinto sem um objetivo óbvio. Este
comportamento é comumente descrito para animais em cativeiro, especialmente carnívoros e primatas.
1,2,5
Movimento pendular * Sentado o indivíduo agita todo o seu corpo para frente e para trás ou lateralmente, repetidamente,
pelo menos duas vezes em sequência, podendo acontecer vários movimentos que durem mais de 10 segundos. Em ambiente selvagem tende a ocorrer depois que o animal recebeu agressão intensa, e é seguido por catação de companheiros de grupo. Em cativeiro, pode ocorrer sem agressão prévia e comitante a procura e ingestão de alimento. Gritos podem ocorrer.
1,4
Manipular
fezes/urina/esperma
Tocar/esfregar fezes/urina/esperma no corpo ou ambiente.
Pirueta O indivíduo gira em torno de si realizando uma rotação completa de 360 °, o animal pode permanecer
na mesma posição ou a pirueta pode ocorrer durante a locomoção ou locomoção aberrante.
1,2
Regurgitar e ingerir Vomitar e ingerir o próprio vômito ou o vômito de outro(s) indivíduo(s).
Auto-dirigidos Auto-catação Indivíduo repetidamente manipula seu pelo com as mãos, pés ou boca. 1,4,5
Brincar só Empurrar e pendurar-se em cordas, galhos, ramos e fios. 1
Vocalização Alarme Vocalização aguda, seguida de afastamento, dispersão de grupo e/ou comportamento de alerta. Causando efeito similar nos outros indivíduos.
Gritar Animal começa a vocalizar alto, seguida ou não de qualquer agressão recebida ou evento alarmante
Vocalização Vocalização de baixa frequência, durante comportamentos normais de alimentação ou outros.
Interação com o ambiente
Cavar Indivíduo usando seus membros produz uma cavidade no solo.
Manipula ambiente Animal toca, move, lambe, morde ou esfrega objetos ou parte do ambiente. 1
Observa o ambiente Indivíduo move sua cabeça, olhando e examinando ambiente e os companheiros do grupo, sem
executar qualquer outro comportamento. Nesse caso o indivíduo está alerta, não em uma posição de repouso, normalmente sentado no chão ou pendurado em fios e cordas.
1
Interação com o observador
Ameaça ao observador Similar a incitação a agressão, mas direcionado a humanos.
Display sexual ao observador
Similar a comportamentos sexuais, mas direcionado a humanos. 1
1: Ferreira et. al (2016); 2: Silva (2015), 3: Fragaszy; Visalberghi; Fedigan (2004); 4: Boinsky et. al (1999a); 5: Mendonça-Furtado (2006); 6: Campos e Fedigan
4.3 ANÁLISE ESTATÍSTICA
Os dados coletados foram organizados em 10 macrocategorias comportamentais (alimentação, locomoção, inatividade, social positivo, social negativo, BPIS, auto-dirigidos, vocalização, interação com o ambiente e interação com o observador) contendo 65 comportamentos (Tabela 2). Os mesmos foram padronizados de tempo para porcentagem através da seguinte fórmula:
A: Tempo total para cada macrocategoria por dia B: Tempo total para todas macrocategorias por dia
Para análise estatística foi realizada uma ANOVA de medidas repetidas, utilizando a identificação dos indivíduos como variável controle, como variável resposta usamos os valores percentuais diários das macrocategorias, como variáveis previsoras usamos sexo e as três diferentes etapas de observação (Fases 1, 2 e 3). Além disso, foram realizadas análises detalhadas do comportamento social positivo incluindo os 12 indivíduos mais 2 infantes (Tabela 1). Foram utilizados os comportamentos; brincar social, comportamentos sexuais, faz catação, faz scrounge, permite scrounge, recebe catação e solicita catação (Tabela 5) durante essas mesmas fases. Todas as análises foram realizadas através do programa IBM-SPSS 18. O nível de significância foi a=0,05 two tailed.
5. RESULTADOS
Das 10 macrocategorias analisadas 6 apresentaram variação significativa ao longo das fases, sendo estas a alimentação, BPIS, social positivo, interação com o ambiente, locomoção e vocalização (Figura 6). Em nível geral houve estabilidade seguida de decaimento ao longo das três fases para o comportamento de alimentação, diminuição de BPIS da fase sem enriquecimento para fase com enriquecimento, baixa da manipulação com o ambiente em todas as fases, aumento dos comportamentos sociais (social positivo) a partir da Fase 2, diminuição da taxa de vocalização para as três fases e aumento na locomoção da fase 1 para a fase 2.
Figura 6. Percentual médio para todas as macrocategorias analisadas durante as três fases.
Em análise mais detalhada, foram observadas diferenças no padrão de alimentação entre machos e fêmeas durante as três fases (F=2,0; p= 0,046), com fêmeas diminuindo o tempo médio dedicado à alimentação e machos exibindo um padrão inicialmente crescente na média de alimentação, seguido de estabilidade (Figura 7).
Figura 7. Médias de alimentação para fêmeas e machos em cada fase, o * representa onde essa
Com relação a expressão dos comportamentos estereotipados (BPIS), foram observadas diferenças entre machos e fêmeas durante as três fases F=5,95; p=0,005, com fêmeas apresentando inicialmente um aumento na média desses comportamentos, seguido de um decréscimo durante a fase de união dos indivíduos. Entre os machos, foi observada uma queda acentuada entre as mudanças de recinto 1 e 2, seguido de uma estabilidade (Figura 8).
Figura 8. Médias de comportamentos estereotipados para fêmeas e machos em cada fase, o *
Além da redução nos comportamentos estereotipados (BPIS), observou-se um aumento gradativo no tempo dedicado a comportamentos sociais positivos entre todas as fases (fases 1 e 2, p=0,009; fases 1 e 3, p>0,05; fases 2 e 3, p=0,004 – Figura 9).
Figura 9. Comparação dos percentuais médios dos comportamentos estereotipados em relação aos
comportamentos sociais positivos. Fases que tiveram uma diferença significativa foram marcadas com letras diferentes.
Para os comportamentos dentro macrocategoria Social Positivo, foi encontrada diferença significativa para os comportamentos “Brincar social” e “Fazer catação”. Para a variável brincar social foi demonstrado que machos aumentaram este comportamento durante as 3 fases. Enquanto que fêmeas tiveram um aumento da Fase 1 para Fase 2, seguido por uma diminuição na Fase 3 (F=37,23 p=0,009).
Figura 10. Percentuais médios para cada sexo no comportamento de brincar social. Percentual
médio baseado no total dos comportamentos afliativos (social positivo).
Pode-se perceber uma diferença significativa entre sexos no comportamento ativo de catação. Nesse caso, machos demonstraram maior taxa de catação na Fase 1 e menor durante a Fase 2 e 3. Fêmeas expressaram um aumento da Fase 1 para a Fase 2, seguido de uma estabilidade na Fase 3 (F=14,23 P<0,05).
Figura 11. Percentuais médios para fêmeas e machos para o comportamento de fazer catação.
Houve diferença entre os sexos com relação aos comportamentos de interação com o ambiente, com fêmeas mais empenhadas nessa atividade do que machos (F=6,11; p=0,017) independente da fase observada (Figura 12).
Figura 12. Percentuais médios de interação com ambiente em relação a cada sexo.
As análises demonstraram um decréscimo no percentual médio de tempo dedicado aos comportamentos de interação com o ambiente na fase em que os indivíduos estavam juntos no mesmo recinto (F=3,44; p=0,039). (Fases 1 e 3, p=0,015; fases 2 e 3, p=0,05 – Figura 13).
Figura 13. Médias para os comportamentos “interação com o ambiente” para os indivíduos durante
Houve diferença no comportamento de locomoção entre as fases, com indivíduos se locomovendo significativamente menos na fase 1 do que nas fases 2 e 3 (fases 1 e 2, p=0,010; fases 1 e 3, p=0,024 – Figura 14).
Figura 14. Médias da locomoção dos indivíduos para cada fase da coleta de dados. Fases que
tiveram uma diferença significativa foram marcadas com letras diferentes.
No comportamento de vocalização foi observada uma diferença significativa entre as fases 1 e 3 (p=0,015), com indivíduos vocalizando mais durante a fase 1 do que na fase 3 (Figura 15).
Figura 15. Médias da vocalização dos indivíduos para cada fase, o * representa onde essa diferença
Para as variáveis; inatividade (Apêndice 2), auto-dirigidos (Apêndice 3) social negativo (Apêndice 4) e interação com o observador (Apêndice 5), não foram encontradas diferenças significativas. Para os comportamentos da macrocategoria social positivo não foi encontrada significância para; comportamentos sexuais, fazer scrounge, permitir scrounge, receber catação e solicitar catação.
6. DISCUSSÃO
Neste trabalho analisamos as mudanças comportamentais em macacos-prego após realocação de recinto e a uma nova composição social. Testamos a hipótese que ocorreria uma diminuição nos comportamentos indicativos de estresse (BPIS) após a relocação de um ambiente menos para um mais enriquecido. Além disso, hipotetizamos que haveria aumento de comportamentos agonísticos e de afiliação em consequência da reestruturação social devido à mudança de composição do grupo. A terceira hipótese previu ausência de diferença sexual na responsividade comportamental dos indivíduos para todas as fases. Os dados coletados corroboram parcialmente as nossas hipóteses.
Os resultados encontrados indicam que houve mudanças significativas para as três fases apresentadas. De forma geral, a macrocategoria BPIS apresentou uma diminuição significativa da fase 1 para a fase 2, concomitantemente a isso, foi observado também um aumento na frequência de comportamentos sociais positivos para todas as fases. Também verificamos aumento do comportamento alimentar, diminuição da atividade manipulativa, aumento da exploração do ambiente em virtude da locomoção e uma diminuição da taxa de vocalização. Entretanto, não verificamos aumento em comportamentos agonísticos e observamos diferenças sexuais no padrão de resposta dos mesmos a relocação de recinto.
A diminuição de BPIS, da fase sem enriquecimento para a fase com enriquecimento, indica um histórico de baixos estímulos físicos e alto estresse durante o período de permanência no Aquário. Sendo assim comportamentos como coprofagia, hiperagressividade, hipersexualidade, comportamento sexual inapropriado, posturas anormais e a expressão de alguns comportamentos anormais teriam sido só uma alternativa estimulante para esses animais em uma rotina previsível (BOERE, 2001). Esse dado, portanto, corrobora a hipótese de que após a realocação a um ambiente mais enriquecido esse comportamento diminuiria significantemente.
Nos comportamentos de afiliação, também houve diferenças significativas durante todas as fases, sendo o seu ápice durante o Cetas enriquecido com o grupo unido, nessa fase a porcentagem de interação foi 16% de enquanto que no aquário era quase inexistente com 0,33% (Figura 9). Os comportamentos sociais que tiveram maior frequência e consequentemente tiveram diferenças significativas para sexo e fase, foram os comportamentos de “Brincar Social” e de “Fazer catação”. Nossos dados demonstraram que as fêmeas aumentaram a taxa de catação na mudança de recinto enquanto que machos aumentaram o comportamento de brincar. Isso pode indicar diferenças de estratégias de inserção social, como fêmeas investindo mais em catação e machos em formas mais ativas de interação durante a reorganização social do grupo.
Sabendo que a catação tem efeito calmante para esses animais, uma vez que pode estimular a liberação de endorfinas e o hormônio da ocitocina em que a recebe (YAMAMOTO; VOLPATO, 2011; JORDAN et al., 1985), a mesma provavelmente foi utilizada como ferramenta tranquilizante por esses indivíduos a fim de diminuir os efeitos comportamentais negativos da relocação de recinto, e também para estabelecer relações sociais em uma composição social nova. Além disso, em certas situações de estresse cativo ou em ambientes com alta densidade, os primatas tendem a usar a catação como uma estratégia de redução de conflito (JUDGE, 2000; FERREIRA, 2003; DE WAAL & VAN ROOSMALEN, 1979). No caso do brincar social, esse tende a ser um comportamento na natureza realizado principalmente entre juvenis e machos (FRAGASZY; VISALBERGHI; FEDIGAN, 2004). Na nova composição de grupo, Fase 2 (Cetas enriquecido), os juvenis foram distribuídos de forma igualitária para cada recinto. Assim, é possível que os novos indivíduos estivessem realizando esse comportamento provavelmente com o objetivo de estabelecer vínculos em suas relações. Trabalhos já sugerem o uso do comportamento de brincar como um indicador de bem-estar em animais cativos (HELD; SPINKA, 2011).
É notável também o não aumento dos comportamentos agonísticos, sendo este dado diferente dos encontrados por outros autores. Ambientes com maior densidade tende a ter maior nível de agressividade e competição por recursos (JUDGE, 2000). Essas agressões tendem a ser consequência na estrutura social e da disputa hierárquica (ALEXANDER; ROTH, 1971). Em conjunto esses dados indicam que os macacos-prego do presente estudo fizeram maior uso de interações afiliativas para o estabelecimento da organização social do que de interações agonísticas. Isso pode estar ligado diretamente com o padrão de tolerância na hierarquia desse grupo de animais, conhecido principalmente em grupos selvagens (FERREIRA; LEE; IZAR, 2006). Levando em consideração o que foi observado nas variáveis das macrocategorias de social positivo e social negativo pode-se afirmar que nossas hipóteses foram parcialmente sustentadas. Existiu o aumento dos comportamentos afliativos, entretanto não aconteceu o mesmo com os comportamentos agonísticos. Além disso, destaca-se a diferença entre fêmeas e machos para essas relações o que finalmente nega a hipótese de respostas comportamentais similares entre os sexos.
Para locomoção, houve um aumento positivo do Aquário (percentual médio 14,5%) para o Cetas com os grupos separados (22,2%). Alguns autores apontam que o aumento da locomoção está ligado diretamente com a diminuição de comportamentos estereotipados em ambientes cativos (BUCHANAN-SMITH; PRESCOTT; CROSS, 2004). Sabendo que no presente estudo essa taxa foi aumentada, demonstrando maior atividade exploratória (sendo maior do que atividade manipulativa), pode-se afirmar que esses animais se encontraram em um ambiente que oferecia maior bem-estar aos mesmos, indicando que as estruturas inseridas apresentaram um enriquecimento físico benéfico entre as fases (DUFOUR et al., 2011). É importante ainda destacar que a locomoção representa uma grande parte do orçamento de atividades dos macacos-prego encontrados na natureza, demonstrando que esses animais cativos estariam realizando comportamentos mais semelhantes com os comportamentos em seu ambiente selvagem (FERREIRA, 2003).
Para a variável vocalização, também foi encontrada uma diferença significativa, mesmo esta tendo um percentual muito baixo no orçamento geral de atividades durante todas as fases. Durante a fase Aquário foi encontrada uma maior taxa de vocalização, com uma média de 1,1% enquanto que na Fase 3 foi encontrada uma média de vocalização equivalente a quase zero, 0,1%. Dados similares foram encontrados por Boinski, Gross e Davis (1999b), demonstrando que macacos-prego exibem maior taxa de vocalização em ambientes menos enriquecidos enquanto que em ambientes mais enriquecidos essas taxas tende a ser menores. Além disso, foi revelada uma correlação positiva entre comportamentos estereotipados e taxa de vocalização, sendo assim animais sob condições estressantes tende a ter alterações significativas em seus padrões de vocalização e simultaneamente tende a aumentar o número de comportamentos estereotipados. Levando em conta o decaimento do BPIS e da vocalização no presente estudo e os dados anteriores encontrados por esses autores, pode-se afirmar que essa diminuição em vocalização demonstra que o enriquecimento ambiental foi efetivo no aumento bem-estar desses animais.
Contrário as nossas expectativas, os sexos diferiram no padrão de reação a mudança de ambiente. Pudemos verificar uma diminuição de alimentação para as fêmeas em todas as fases (média de 35% na Fase 1 chegando a 25% na Fase 3) enquanto que machos demonstraram um aumento da ingestão de alimentos da Fase 1 para a Fase 2 (média de 28,82% para 40%), seguido de uma estabilidade na Fase 3 (40,5%). Segundo Fragaszy (2004) esta diferença estaria ligada a flexibilidade da dieta dentro do grupo, mais especificamente ligada ao sexo. Segundo a autora os machos, na natureza, teriam uma maior exploração alimentar, assumindo consequentemente maiores riscos de predação em seu forrageio. Este padrão seria apenas consequência de um tamanho corporal elevado em comparação com as fêmeas (em média 30% maior). Além disso, a presença de um macho no grupo proporciona uma sensação de segurança maior (MATHESON; FRAGASZY; JOHNSON-PYNN, 2005) uma vez que tende a passar mais tempo vigilantes que as
fêmeas (ROSE & FEDIGAN, 1995). Dessa forma sugere-se que machos poderiam estar mais à vontade em novos ambientes. Sendo assim, mesmo que a mudança de recinto representasse um risco elevado para o grupo como um todo, os machos teriam uma adequação mais rápida a essa mudança uma vez tendem a assumir riscos maiores em seu ambiente natural.
Ademais foi perceptível uma diferença expressiva entre sexos na interação com o ambiente, com fêmeas interagindo em média 9% mais que machos. Esse dado diverge de dados apresentados em pesquisas anteriores nos quais comportamentos manipulativos tendem a aumentar em novos ambientes e com novos objetos (por exemplo, DUFOUR et al., 2011). No entanto, essa diminuição constante de interação com o ambiente, durante todas as fases, provavelmente está ligada ao aumento dos comportamentos de Social Positivo e Locomoção que teriam tido uma maior importância durante a alocação a um novo recinto. O mesmo foi demonstrado por Carlstead, Brown e Strawn (1993), onde foi observado que em alguns casos, aos animais se sentirem ameaçados ou com baixo controle da situação os mesmos tendem a suprimir algumas atividades e aumentar em outras, sendo esta uma resposta adaptativa a um estresse crônico.
Algumas macrocategorias não tiveram diferenças significativas ao longo deste estudo. Este foi o caso da inatividade, a mesma não seguiu padrões encontrados anteriormente em outras pesquisas. Autores supõem que os primatas tendem a diminuir atividades como o forrageio e a alimentação e aumentarem o comportamento de inatividade como resposta adaptativa a um estressor (DUFOUR et al. 2011; FERREIRA, 2017), assim esperávamos diminuição de inatividade com a melhoria do ambiente, resultado não encontrado. Além disso, as macrocategorias interação com o observador e auto-dirigidos também não demonstraram significância.
7. CONSIDERAÇÕES FINAIS
De forma geral, foram observadas mudanças significativas nos comportamentos dos indivíduos após evento de relocação. Houve um aumento de comportamentos sociais positivos, diminuição de comportamentos indicativos de estresse e da vocalização, indicando que a mudança para o novo recinto foi benéfica aos animais. A alimentação demonstrou uma diferença significativa entre machos e fêmeas, bem como a interação com o ambiente. Esses dados reforçam a possibilidade de fêmeas serem mais sensíveis à mudança de ambiente em cativeiro que machos. Fêmeas também aumentaram a taxa de catação enquanto que machos aumentaram o número de brincadeiras, sugerindo diferentes estratégias de inserção social entre os sexos. A locomoção demonstrou um fator exploratório mais importante do que a interação com o ambiente.
Esses dados apenas reforçam a importância de estudos voltados aos animais cativos na realocação de recinto, uma vez que os mesmos estão sujeitos a esse processo diversas vezes ao longo de suas vidas em ambientes restritos. Além disso, pode-se perceber de forma geral que os enriquecimentos físico e social tende a ter efeitos positivos na vida desses animais e que devem ser implantadas a fim de garantir a saúde fisiológica e comportamental desses animais. Pequenas mudanças podem representar ganhos importantes no bem-estar de animais cativos.
8. APÊNDICES
Apêndice 1. Total de horas de observação para cada indivíduo em cada fase
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