Polinização de duas espécies sincronopátricas com mecanismo de vibração ocorrentes na Mata atlântica paraibana / Pollination of two synchronopathic species with vibration mechanism occurring in the Paraíba Atlantic Forest

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Braz. J. of Develop.,Curitiba, v. 6, n. 8, p.57396- 57405 aug. 2020. ISSN 2525-8761

Polinização de duas espécies sincronopátricas com mecanismo de vibração

ocorrentes na Mata atlântica paraibana

Pollination of two synchronopathic species with vibration mechanism

occurring in the Paraíba Atlantic Forest

DOI:10.34117/bjdv6n8-229

Recebimento dos originais:08/07/2020 Aceitação para publicação:14/ 08/2020

Beatriz Symara Alves Vieira Silva Mestre em Ecologia e Recursos Naturais /UFC

Professora Rede Pública Estadual da Paraíba E-mail biasymara@hotmail.com

Sanna Rocha Nóbrega

Doutorado em Rede de Biodiversidade e Biotecnologia da Amazônia E-mail:sanna_rocha@hotmail.com

Zelma G. M. Quirino Universidade Federal da Paraíba Centro de Ciências Aplicadas e Educação Departamento de Engenharia e Meio Ambiente Endereço:Rua da Mangueira s/n Rio Tinto _PB

E-mail:zelmaglebya@gmail.com

RESUMO

O objetivo deste estudo é analisar a ocorrência de processos de competição interespecífica em espécies que apresentam mecanismos de polinização por vibração e convivem no mesmo habitat e compartilham os mesmos visitantes florais. O estudo foi realizado na Reserva Biológica Guaribas, Paraíba, no período de agosto de 2008 a agosto de 2009, 2012, 2016. Entre abril e junho de 2009, durante a floração de Comolia villosa (Aubl.) Triana (Melastomataceae) e e Sauvagesia sprengelii A.St.-Hil. (Ochnaceae), foi realizado o estudo da biologia floral e verificado o comportamento dos visitantes. Foi observada a partilha de polinizadores, entre as populações, uma vez que ocorreu a sobreposição da floração e dos visitantes florais. Apesar das diferenças morfológicas, ambas as espécies são polinizadas por abelhas que realizam a vibração das anteras. Foi registrada a presença de seis espécies de abelhas pertencentes às famílias Apidae e Halictidae. A partilha de polinizadores é evidenciada e a seleção dos visitantes com base na relação tamanho da flor e polinizador. Apesar da ocorrência de o sucesso reprodutivo não foi comprometido, pois a seleção dos visitantes favoreceu o estabelecimento de polinizadores principais diferentes para cada espécie.

Palavras-Chave: Tabuleiro, polinização, heteranteria. ABSTRACT

The objective of this study is to analyze the occurrence of interspecific competition processes in species that present mechanisms of vibration pollination and live in the same habitat and share the

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same floral visitors. The study was conducted in the Guaribas Biological Reserve, Paraíba, from August 2008 to August 2009, 2012, 2016. Between April and June 2009, during the blooming of Comolia villosa (Aubl.) Triana (Melastomataceae) and Sauvagesia sprengelii A.St.-Hil. (Ochnaceae), the study of floral biology was carried out and visitors' behavior was verified. Pollinators were shared among the populations, as there was an overlap between flowering and floral visitors. Despite morphological differences, both species are pollinated by bees that perform the vibration of anthers. The presence of six species of bees belonging to the families Apidae and Halictidae was recorded. The sharing of pollinators is evidenced and the selection of visitors based on the relation flower size and pollinator. Despite the occurrence of reproductive success was not compromised as the selection of visitors favoured the establishment of different main pollinators for each species.

Keywords: Tray, pollination, heteranteria.

1 INTRODUÇÃO

A sobreposição da floração em espécies que apresentam características florais semelhantes pode induzir a partilhar de polinizadores em especial espécies sincronopátricas (Brown and Kodric- brown 1979). Além da abundância de flores em espécies interespecífica, a similaridade morfológica, também pode ter efeitos no sucesso reprodutivo de espécies vegetais de duas maneiras, via facilitação ou via competição. Atributos florais semelhantes podem levar ao compartilhamento de visitantes florais ou até mesmo a competição por polinizadores, o que pode diminuir as chances de polinização e sucesso reprodutivo da planta (Loiola and Machado, 2000).

A partilha de polinizadores entre espécies foi um mecanismo comum durante a evolução que ocasionou o surgimento de características homólogas entre espécies (Petit and Freeman 1997). E, embora exista uma grande diversidade de características florais, duas ou mais espécies que coexistam no mesmo local podem apresentar semelhanças morfológicas, possibilitando que ocorra a partilha de polinizadores (Botes et al., 2008; Moeller, 2004). Na literatura, vários estudos descrevem a partilha temporal e/ou espacial de visitantes florais por espécies, com o objetivo de aumentar o sucesso reprodutivo (Stone et al. 1996, 1998, 1999, Raine 2001, Raine et al. 2002, Wolfe and Sowell 2006, Pick and Schlindwein, 2011).

Flores com anteras poricidas encontradas em algumas famílias como: como: Malpighiaceae (Barros 1992), Epacridaceae (Houston and Ladd 2002), Solanaceae (Bezerra and Machado 2003), Leguminosae (Carvalho and Oliveira 2003), Melastomataceae e Ochnaceae (Kubitzki and Amaral 1991, Buchmann 1983), ofertam pólen como único recurso floral compartilham o mesmo mecanismo de polinização por vibração, “buzz-pollination” (Vogel 1978). Neste mecanismo, abelhas fêmeas de médio e grande porte. contraem e relaxam os músculos de voo realizando vibrações a frequências adequadas para a liberação do pólen (Renner 1990, Buchmann 1983) e

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consequentemente, restringi o número de espécies visitantes, as quais possam utilizar o mesmo mecanismo (Alves-dos-Santos 1999).

Aproximadamente 98% das espécies de Melastomataceae ofertam como único recurso o pólen, que é de extrema importância para as abelhas tropicais (Renner 1989). As espécies desta família podem ser autocompatíveis, autoincompatíveis e apomíticas (Goldenberg and Shepherd 1998, Goldenberge and Varassin 2001). Nas quais, as características fisiológicas e das flores parece ser suficiente para evitar a autopolinização espontânea (Oliveira-Rebouças and Gimenes 2004, Barral et al. 2010, Domingos et al. 2014). A família Ochnaceae apresenta sistemas reprodutivos autogâmicos e autocompatíveis, como ocorre em Sauvagesia L., que garantem a reprodução da espécie mesmo durante a escassez de polinizadores (Nadia and Machado 2005). Ocorrem também espécies xenogâmicas e autoincompatíveis como Ouratea spruceana Engl. (Nara et. al 1998) e O. spectabilis (Mart.) Engl. (Montesinos and Oliveira 2014) que demonstram uma forte relação de dependência do polinizador. Espécies de Sauvagesia podem, ou não, apresentar anteras poricidas, porém o mecanismo de polinização é por vibração (Nadia and Machado 2005). A presença de estaminódios petalóides, dispostos de forma a deixar apenas um orifício apical para a liberação do pólen, tem função de proteção no processo de polinização vibrátil (Kubitzki and Amaral 1991, Nadia and Machado 2005).

Neste estudo o objetivo foi verificar se entre as espécies herbáceas de Comolia villosa (Aubl.) Triana (Melastomataceae) e Sauvagesia sprengelii A.St.-Hil. (Ochnaceae) a existência de competição interespecífica por polinizadores, uma vez que ambas ocorrem em área de Tabuleiro na Reserva Biológica Guaribas, Paraíba, florescem no mesmo período e apresentam mecanismos “buzz” de polinização.

2 MATERIAL E MÉTODOS 2.1 ÁREA DE ESTUDO

A Reserva Biológica Guaribas (ReBio Guaribas) é composta por três fragmentos remanescentes de Mata Atlântica. O estudo foi realizado na SEMA 2 localizada no Município de Mamanguape (06°40’40" e 06°44’59" Sul 41°12’47" e 41°07’11” Oeste) à noroeste da capital João Pessoa, Paraíba. Este fragmento possui 3.016,09 hectares onde predomina a fisionomia de floresta, sendo encontradas manchas de vegetação aberta de Tabuleiro.

O clima é quente e úmido, com temperatura média anual de 26ºC. Essa região possui alta precipitação, com média pluviométrica anual em torno de 1.800mm, marcado por dois períodos ao longo do ano, o período mais chuvoso entre os meses de abril a junho e o mais seco nos meses de

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dezembro a fevereiro (Rodriguez 2002). Segundo a classificação de Köppen o clima é do tipo As’ – tropical úmido, com chuvas de outorno-inverno (Köppen 1948).

2.2 ESPÉCIES ESTUDADAS

Comolia villosa (Aubl.) Triana – Subarbustos, flores actinomorfas, em dicásios, terminais e/ou axilares ou flores isoladas, com 4 flores, róseas ou purpúreas, sete pétalas; róseas ou violáceas., O gineceu é composto por 2 carpelos, unilocular e envolvido por um curto ginóforo. O androceu é composto por 8 estames, anteras róseas ou violácea poricidas, conectivo 1-2 mm prolongado abaixo das tecas

Sauvagesia sprengelii A.St.-Hil. - é um subarbusto, que possui flores em panículas terminais com produção de 1-11 flores, caracteristicamente actinomorfas, com corola dialipétala que possuem 5 pétalas em coloração róseas e estão dispostas alternadamente entre si. O gineceu é composto por 3 carpelos, unilocular e envolvido por um curto ginóforo. O androceu é composto por 5 estaminódios petaloides de cor lilás, estes envolvem os 5 estames de curto filete e o gineceu, apresentando uma série de estaminódios filiformes, e anteras amarelo-pálidas com uma fenda no ápice constituindo anteras poricidas.

2.3 BIOLOGIA DA POLINIZAÇÃO E FENOLOGIA

As populações simpátricas de Comolia villosa (Aubl.) Triana (N=22) e Sauvagesia sprengelii A.St.-Hil. (N= 17) foram estudadas entre agosto/2008 e agosto/2009 e complementadas em 2016. Durante o período de floração, entre os meses de abril e junho de 2009 e 2016, as visitas de campo foram intensificadas.

Em campo, foram realizadas observações de biologia floral das espécies, determinada as seguintes características: coloração, emissão de odor, sequência e duração da antese, e receptividade do estigma (Tab. 1). Segundo a método de Dafni (1992) para verificar a receptividade do estigma foi utilizada uma gota de peróxido de hidrogênio 10%,, observando se havia reação. Para verificar a ocorrência de autopolinização natural foram ensacados botões florais, ambas as espécie e posterior contagem de frutos formados. No laboratório de Ecologia Vegetal, Campus IV, UFPB com auxílio do estereomicroscópio, foram realizadas as medições das estruturas florais de flores coletas e conservadas em álcool 70%, e posteriormente, classificadas quanto ao tamanho (Machado and Lopes 2003). Os espécimes coletados foram depositados no Herbário Lauro Pires Xavier na Universidade Federal da Paraíba (Nóbrega 71; 82 e Nóbrega 96).

Visitantes florais - As observações focais foram realizadas, distribuídas em 25h para cada espécie. O registro dos visitantes florais e frequencia, foram monitorados durante o pico de floração.

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Foi anotado o horário e descrito seu comportamento de visita (visita legítima = quando o animal entrava em contato com as estruturas reprodutivas; pilhador = visitas sem contato com os órgãos reprodutivos).

3 RESULTADOS E DISCUSSÃO

3.1 BIOLOGIA FLORAL E REPRODUTIVA

As flores de C. villosa iniciam o processo de antese às 05h30min, de maneira sincrônica na população estudada. O final da antese ocorre no mesmo dia, com as primeiras etapas iniciando com o dobramento de uma das pétalas às 14h. De maneira continua, as demais pétalas, seguirão o processo estando as flores completamente fechadas às 16h30min. Em S. sprengelii a antese inicia-se por volta das 5h estando as flores completamente abertas às 7h. O final da anteinicia-se ocorre às inicia-seis horas depois do início, com à queda das pétalas.

No estudo observa-se sobreposição no período de floração das duas espécies, e ambas apresentam uma sincronia nas populações, com todos os indivíduos a estudados apresentando flores ao mesmo tempo.

As flores de C. villosa medem cerca de 20 mm, são hermafroditas, de coloração lilás, sem odor, corola tetrâmera, actinomorfas, ovário súpero pluriovulado. O androceu apresenta heteranteria é formado por oito estames divididos em dois grupos, um medindo 12mm e outro 10mm, anteras com deiscência apical poricida (Fig.1A). Ao decorrer da antese foi observada mudança na tonalidade das flores passando de um intenso roxo para tons mais claros de lilás. A heteranteria é amplamente observada na família Melastomataceae, não só relacionada ao tamanho, mas também à forma e coloração, como visto em Desmocelis villosa por Ferreira e Araújo (2016).

Sauvagesia sprengelii possui flores medindo cerca de 10mm de comprimento, de coloração branca à rósea, sem odor, corola pentâmera, actinomorfas, ovário com aproximadamente 25 óvulos (Fig.1C). O androceu é formado por anteras poricidas envolvidas por estaminódios filiformes (N=21) e estaminódios petalóides (N= 5), dispostos em forma de cone com um orifício apical. As pétalas e os estaminódios possuem coloração contrastante possivelmente auxiliando na atração visual que, geralmente, é exercida pelas anteras em outras espécies cujo recurso é exclusivamente pólen, como descrito por Vogel (1978). Este mecanismo de atração por coloração foi registrado em espécies de Conostephium (Epacridaceae), polinizadas por vibração, nas quais foram observados que as anteras escondidas dentro do tubo da corola apresentam cores que contrastam com a porção exposta da corola e o conjunto de sépalas e brácteas (Houston and Ladd 2002).

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Em ambas as espécies estudadas, C. villosa e S. sprengelii, o estigma encontra-se receptivo desde a abertura da flor, perdurando até o fechamento floral. No teste de autocompatibilidade as flores ensacadas de C. villosa não formaram frutos, inexistindo autopolinização natural. Enquanto que, para S. sprengelii verificou-se a autopolinização natural. O percentual de formação de frutos por autopolinização (56,8%) foi maior que o observado na formação natural dos frutos (43,2%), embora os valores não diferiram significativamente. O mesmo foi observado por Nadia e Machado (2005) em um estudo com S. erecta e S. sprengelii. Neste mesmo estudo S. sprengelii apresentou maior sucesso reprodutivo na formação natural de frutos (62,7%) sendo sugerido que devido a baixa eficiência dos polinizadores há maior investimento na autogamia pela planta.

Comportando-se, portanto, como espécies sincronopátricas características em espécies de diferentes gêneros e famílias podem ser explicadas como uma convergência para utilização do mesmo tipo de polinizador (Brown and Kondric-Brown 1979).

A autocompatibilidade pode ser uma forma de compensação para S. sprengelii, pois combinando fatores como antese de curta duração poderá acarretar na formação de frutos em menor proporção. Flores com curta duração são comuns em espécies que apresentam flores pequenas, podendo também estar relacionadas ao fato da espécie se autopolinizar (Primack 1985, Stratton 1989).

3.2 VISITANTES FLORAIS

Foram registradas abelhas dos gêneros Xylocopa, Apis, Euglossa, Trigona e uma espécie da família Halictidae visitando as flores de C. villosa e S. sprengelii. O pico de visitas ocorreu entre os horários de 7h às 9h, sendo observado abelhas pairando sobre as flores entre 6h e 12h.

O tamanho da corola foi um fator de seleção para os visitantes florais. Pois, C. villosa que possui corola de 20mm foi visitada por abelhas de maior porte do que S. sprengelii, que possui corola de 10-12mm e foi visitada por abelhas menores. Oliveira-Reboças e Gimenes (2004) observaram 16 espécies de abelhas visitantes em C. ovalifolia, pertencentes principalmente a família Apidae.

Quanto ao comportamento da abelha Xylocopa sp. as anteras foram vibradas em duas sessões em aproximadamente 5 segundos, a presença desta espécie foi registrada entre os horários de 6h as 9h. Indiviídudos de Apis melífera possui mecanismo de visitação semelhante ao da Xylocopa sp., no qual em um único movimento o conjunto de anteras são vibradas em 3 segundo. A abelha Euglossa sp. introduz língua, coletando o néctar em seguida se aproxima das anteras e realiza

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movimento vibratório. Trigona sp. é uma espécie pilhadora em C. villosa que realiza visitas para coleta do pólen depositado sobre as pétalas e sobre as anteras.

As abelhas que visitaram S. sprengelii apresentam comportamentos semelhantes. Ao chegar à flor, a abelha pousa envolvendo o cone formado pelos estaminódios petalóides e realiza movimentos vibratórios, nesse momento entra em contato com o estigma efetuando a polinização. As visitas duram em média 10 segundos, onde foram repetidos cerca três movimentos vibratórios por flor visitada. Os resultados verificados neste estudo assemelham-se aos encontrados para S. erecta e S. sprengelii (Nadia and Machado 2005).

Em algumas condições, espécies co-ocorrentes mutualisticamente favorecem ou melhoram sua reprodução produção (Brown & Kodric-Brown 1979, Schemske 1981), podendo induzir a induz uma competição por polinizadores uma vez que apresentam convergência de caracteres florais (Armbruster & Herzig 1984, Yanagizawa & Gottsberger 1982/83). Os estudos que envolvem traços florais são fundamentais para a compreensão de diversos processos, interações ecológicas e coevolução das espécies (Lóz et al, 2019).

A semelhança floral, a sobreposição na floração, a ocupação do mesmo ambiente, pode ser vantajosa para ambas as espécies aumentando a atração de polinizadores, uma vez que ambas apresentam anteras poricidas, dificultando o acesso ao polen por todos os visitantes. O compartilhamento de visitantes pode ser permitido devido às diferentes frequências de visitação (Almeida and Alves 2000).

O resultado do processo é o sucesso reprodutivo das duas espécies que usam os mesmos polinizadores, pode representar, um indicador dos processos na interação entre as plantas, uma possível facilitação entre as plantas como sugerido pro Moeller (2004).

4 CONCLUSÃO

As espécies são sincronopátricas e com mecanismo de polinização por vibração, mas possuem sistemas reprodutivos diferentes. Assim observa-se que a sincronia de floração e as características em comum de C. villosa e S. sprengelii, como também a competição por polinizadores e a disponibilidade de recurso no mesmo período contribui para o sucesso reprodutivo, ao invés de afetar negativamente, já que divergem do polinizador principal.

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Tabela 1. Características de Comolia villosa e Sauvagesia sprengelii observados no estudo da biologia floral das espécies

AGRADECIMENTOS

Agradecemos a Maria do Céo Rodrigues Pessoa pela identificação das espécies e a ReBio Guaribas pelo apoio durante o campo.

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Comolia villosa

(N= 22)

Sauvagesia sprengelii

(N= 17)

Cor Lilás Branca

Odor Ausente Ausente

Nº de pétalas Tetrâmera Pentâmera

Nº de estames 4 – 12mm 4 – 10mm 5 – Estames férteis 21 – Estaminódios filiformes 5 – Estaminódios petalóides

Deiscência Poricida Poricida

Ovário Súpero pluriovulado Súpero com 25 óvulos

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