A influência de trepadeiras em populações arbóreas JULIA CARAM SFAIR1
1Programa de Pós-Graduação em Ecologia
RESUMO: (A influência de trepadeiras em populações arbóreas). Os estudos que buscam entender a influência de lianas em populações arbóreas geralmente enfocam o estádio de plântula, crescimento e fecundidade de jovens e adultos. Estes trabalhos geralmente comparam populações em área controle e em área com corte de lianas. Trepadeiras não costumam afetar o estabelecimento de plântulas, mas aumentam sua mortalidade. Com o corte de trepadeiras, estas caem e matam as plântulas. Lianas também podem diminuir o crescimento de plântulas, jovens e adultos, bem como diminuir a produção de frutos. Quanto maior o tamanho e a carga de lianas nos forófitos, menor o crescimento e formação de frutos formados. Estas respostas são conseqüência da competição por nutrientes e luz entre árvores e lianas, efeito constritor de trepadeiras e a liberação de nutrientes em áreas em que lianas foram cortadas. Novos estudos são sugeridos como forma de melhor
compreender a interação entre essas duas formas de vida: alteração da fenologia, da alometria, taxas de herbivoria e parasitismo e dinâmica populacional de árvores por lianas.
Trepadeiras são plantas que germinam no solo e se mantêm enraizadas nele por toda vida, mas cujo crescimento em altura depende da sustentação mecânica fornecida por outras plantas (Morellato 1991), pois não podem sustentar-se livremente em altura por causa de seu peso (Putz & Mooney 1991, Bongers et al. 2002) em relação à pequena área da secção do caule. Elas são
divididas em lenhosas ou lianas (Putz & Windsor 1987, Gentry 1991, Putz & Mooney 1991, Gerwing et al. 2006) e herbáceas ou vinhas (Gentry 1991). Todas as trepadeiras têm em comum a necessidade de usar, em algum estádio da sua vida, um suporte chamado de forófito, para poderem crescer em altura (Kersten & Silva 2002). Neste trabalho, será considerada liana como sinônimo de trepadeira, uma vez que a maioria dos estudos considera apenas trepadeiras lenhosas.
O número de estudos com trepadeiras tem aumentado desde meados da década de 1990. Isso em parte se deve ao aumento de importância de lianas em florestas tropicais pelo mundo (Wright et
al. 2004). A área basal, a dominância e a abundância relativas e o tamanho individual desta forma
de vida aumentaram em cinco anos de estudo em florestas amazônicas, sendo maiores que o
aumento verificado em árvores. Conseqüentemente, as populações de trepadeiras nestas florestas se tornaram mais densas (Phillips et al. 2002). O acréscimo na área basal de liana leva a um aumento na produção de folhas e, portanto, aumenta também sua participação na serrapilheira (Wright et al. 2004). A maior produção de folhas permite que lianas ocupem posições na copa de árvores com o mínimo investimento em tecido de sustentação (Condom et al. 1992). Algumas espécies também podem investir mais em órgãos subterrâneos, como forma de estoque de nutrientes, o que permite manter as folhas durante a estação seca (Condom et al. 1992). Mas não houve aumento na produção de sementes ou de plântulas de lianas em 17 anos de estudo na ilha de Barro Colorado (Panamá) o que pode ser devido ao banco de sementes do solo e a variações ambientais como El Niño (Wright
et al. 2004). Estes efeitos podem ser conseqüência do aumento de gás carbônico na atmosfera
(Condom et al. 1992, Phillips et al. 2002). Outro fator que explica o aumento de importância de lianas em florestas tropicais se deve à fragmentação, formação de clareiras e influência da borda (Laurance et al. 2001). A abundância de lianas geralmente é maior na borda do fragmento, apesar
do seu tamanho geralmente ser menor. Já a biomassa de trepadeiras não difere tanto entre borda e interior (Laurance et al. 2001). Um fator que pode também aumentar da importancia de trepadeiras em florestas tropicais é a influência do pesquisador na parcela, que pode compactar o solo e
danificar ou destruir árvores com suas coletas. Neste caso a influência em lianas seria menor, pois muitas possuem crescimento vegetativo (Wright et al. 2004).
Lianas afetam de forma diferente as árvores.
Apesar desse aumento em importância em florestas tropicais, lianas podem afetar de forma diferente as árvores, dependendo das estruturas ou estratégias que estas possuem que impedem o ataque de trepadeiras (Hegarty 1991). A arquitetura das palmeiras, presença de espinhos,
crescimento rápido, mutualismo com insetos, retenção de folhas mortas e presença de ritidoma são algumas dessas estruturas e estratégias (Putz 1984a, Hegarty 1991). A arquitetura de palmeiras permite que folhas novas que emergem no meristema apical cresçam verticalmente para então se abrir, se recurvar e cair (Putz 1980). Dessa maneira, Campanello et al. (2007), em uma floresta estacional semidecídua na Argentina, observou que palmeiras são 69,5% menos infestadas por trepadeiras. Além disso, algumas palmeiras, como as do gênero Bactris, possuem espinhos em seu caule, dificultando a subida de lianas (Maier 1982). Tais espécies possuem menos trepadeiras ou estas com menor tamanho, possivelmente porque os espinhos danificam o meristema apical da invasora ou eles se quebram com o peso das lianas (Maier 1982). Espécies com grandes folhas também possuem menos trepadeiras (Putz 1984a). Putz (1984a) sugeriu que lianas prejudicam árvores de crescimento lento e tolerantes à sombra, enquanto não afetam ou mesmo promovem indiretamente espécies pioneiras, que são hábeis em competir com lianas devido ao seu rápido crescimento. Dessa maneira, espécies pioneiras como as do gênero Cecropia não possuem lianas (Putz 1984a, Clark & Clark 1990, Hegarty 1991, Campanello et al. 2007). Para algumas espécies desse gênero, formigas simbiontes retiram as trepadeiras cortando seu meristema apical (Janzen 1969). Grandes pteridófitas da Oceania retêm folhas mortas e quando estas foram retiradas, lianas
que cresciam na parte inferior do tronco atingiram a copa (Page & Browsey 1986). Tais plantas geralmente possuem apenas um meristema apical (assim como as palmeiras e as Cycas),
diferentemente das dicotiledôneas, e folhas mortas podem conferir uma proteção contra o ataque de trepadeiras e epífitas estranguladoras (Page & Browsey 1986). Árvores com caules flexíveis
(Hegarty 1991, Putz 1984a), com casca mais macia ou esfoliante (Talley et al. 1996, Campanello et
al. 2007) também teriam menos trepadeiras. Ou seja, trepadeiras seriam encontradas com maior
freqüência em determinadas espécies de árvores que não possuíssem tais características ou mecanismos.
Nestas espécies de árvores que não possuíssem tais estratégias ou estruturas que
minimizariam o ataque de trepadeiras, espera-se que haja mudanças em aspectos populacionais. Geralmente os estudos comparam duas áreas, uma controle e outra em que as trepadeiras foram retiradas (tratamento), e enfocam três aspectos populacionais: plântulas, crescimento e fecundidade.
A influência de lianas em plântulas de espécies arbóreas é variável
Lianas com gavinhas sobem em árvores com diâmetro menor que as que sobem de forma escandente (Putz 1980). Mesmo assim, de forma geral, lianas não subiriam em árvores pequenas demais, como plântulas e jovens, pois estas não atingiriam o dossel da floresta, nem em árvores grandes demais, pois não conseguiriam se enrolar no tronco (Putz 1980, Clark & Clark 1990). Dessa maneira, o efeito de lianas em plântulas seria indireto, por competição.
Devido aos efeitos negativos de lianas, seria esperado que elas diminuíssem a densidade de plântulas de espécies arbóreas. Por exemplo, em uma floresta periodicamente alagada no Panamá, o número de plântulas e de jovens de Prioria copaifera foi maior nas áreas com menor densidade de lianas (Grauel & Putz 2004). Isto pode ser resultado da reduzida movimentação fora da área
tratamento, uma vez que as sementes são grandes (por volta de 48 g) e dispersas pela água. A queda de lianas pode ter servido como barragem ao transporte de sementes na área, que é parcialmente alagada. Também pode ser explicado pelo aumento na produção de sementes nas áreas tratadas,
uma vez que a liana pode danificar a flor e o fruto da espécie (Grauel & Putz 2004). Dessa forma, a presença de lianas pode aumentar o estabelecimento de plântulas. Mas a sobrevivência de plântulas de espécies arbóreas pode diminuir ou permanecer semelhante com o corte de lianas. Em Prioria
copaifera, a mortalidade de plântulas foi o dobro nas áreas em que lianas foram cortadas. Isso pode
ser devido ao fato de lianas terem caído em cima das plântulas tempos depois que foram cortadas (Grauel & Putz 2004). Na Amazônia Boliviana também foi encontrada para duas espécies de árvore de dossel (Clarisia ilicifolia e Astronium fraxifolium) sobrevivência semelhante em suas plântulas após 18 meses da remoção de lianas (Pérez-Salicrup 2001). De forma semelhante, plântulas de
Ceiba pentandra, que ocorrem em uma floresta tropical em Ghana, tiveram mortalidade semelhante
no tratamento e no controle após um ano de estudo (Toledo-Aceves & Swaine 2007). Estes dados indicam que a presença liana não afeta o estabelecimento de plântulas (Pérez-Salicrup 2001, Toledo-Aceves & Swaine 2007), com exceção de P. copaifera (Grauel & Putz 2004).
Provavelmente a diferença se deve ao fato deste último trabalho ter um período maior de estudo: dois anos (Grauel & Putz 2004) contra 18 meses (Pérez-Salicrup 2001) e um ano (Toledo-Aceves & Swaine 2007). Quanto maior o tempo de estudo, maior a probabilidade de trepadeiras cortadas caírem sobre as plântulas (Grauel & Putz 2004).
Entretanto, lianas afetam de forma negativa plântulas de C. ilicifolia e A. fraxifolium, pois estas tiveram maior crescimento com o corte de lianas. Esta diferença foi devido aos efeitos indiretos de trepadeiras sobre as plântulas, uma vez que estas não carregavam lianas. Com o corte de trepadeiras a competição foi reduzida, bem como melhorou a qualidade da luz que chega ao solo (Pérez-Salicrup 2001). Por outro lado, plântulas de Ceiba pentandra respondem ao ataque de trepadeiras com o alongamento do internó, o que pode ser tanto uma forma de escape, como uma resposta ao sombreamento pela liana. Plântulas de duas das três lianas estudadas cresceram mais que plântulas de C. pentandra e alguns indivíduos chegaram a cobrir estas. Além disso, o efeito da liana na árvore dependeu da espécie de trepadeira estudada (Toledo-Aceves & Swaine 2007).
A diminuição no crescimento de árvores depende da carga e do tamanho de lianas Campanello et al (2007) observaram para três espécies de árvores que aquelas sem lianas possuíam maior taxa de crescimento relativo quando comparadas com forófitos. Grauel & Putz (2004) também encontraram que o corte de lianas aumentou o crescimento de árvores de Prioria
copaifera em até duas vezes. Senna multijuga em áreas com corte de lianas cresceram mais que
aquelas do controle em até duas vezes (Pérez-Salicrup & Baker 2000). Além disso, a diminuição na taxa de crescimento depende também do tamanho e da carga de trepadeiras sobre o forófito. Há uma relação entre aumento no diâmetro da liana e a diminuição no crescimento de árvores, observada por Putz (1984b) para Luehea seemannii na ilha de Barro Colorado (Panamá). Em La Selva (Costa Rica) Clark & Clark (1990) encontraram seis espécies de árvores cujo crescimento em diâmetro foi negativamente correlacionado com a infestação por lianas. Kainer et al (2006) também encontraram resultados semelhantes para Bertholletia excelsa (castanha-do-pará) no Acre: quanto maior a carga de lianas, menor o crescimento em diâmetro da árvore.
Lianas e árvores competem acima (luz) e abaixo do solo (nutrientes e água). A competição por luz acima do solo não foi suficiente para mudar a alocação de biomassa de árvores (Dillenburg
et al. 1993a), apesar de haver concordância que o corte de lianas aumenta a disponibilidade de luz
para as árvores (Pérez-Salicrup & Baker 2000, Gerwing 2001). Além disso, com o corte de lianas, há uma maior disponibilidade de água e nutrientes no solo (Pérez-Salicrup & Baker 2000).
Particularmente, a competição por nitrogênio foi a maior responsável pela diminuição da biomassa de árvores (Dillenburg et al. 1993a, Dillenburg et al. 1995). Lianas também perdem menos água durante a estação seca, ou seja, lianas reduzem a água absorvida pelas árvores durante esta estação, quando o recurso é limitante (Pérez-Salicrup & Baker 2000). Como conseqüência, trepadeiras tendem a diminuir a alocação de biomassa vegetativa nos forófitos (Dillenburg et al 1993b), o que leva a uma menor taxa de crescimento em árvores com lianas (Dillenburg et al. 1993b, Schnitzer et
al. 2005). Dessa maneira, lianas afetam o crescimento e sobrevivência de árvores reduzindo a área
transporte de nutrientes (Clark & Clark 1990, Grauel & Putz 2004, Kainer et al. 2006). Como os trabalhos foram realizados em áreas cujas lianas foram cortadas, o aumento na taxa de crescimento também pode ser devido à quantidade de nutrientes liberada pelas lianas mortas (Kainer et al 2006). Há ainda o próprio efeito constritor de lianas que se enrolam no hospedeiro e, dessa maneira, afetam os vasos condutores dos forófitos (Putz 1984b). Apesar de coerente, este efeito ainda não foi
comprovado por meio de experimentos.
Lianas diminuem a produção de frutos de árvores
Segundo Stevens (1987), a constrição dos vasos condutores dos forófitos pelas lianas levaria a uma menor produção de frutos e sementes dos mesmos. Dois anos após a retirada de lianas, todas as árvores de Bursera simaruba em uma área florestal da Costa Rica mostraram aumento na
produção de frutos (Stevens 1987). Efeito semelhante foi encontrado para B. excelsa, ocorrendo um aumento na produção de frutos apenas dois anos após a retirada de lianas (Kainer et al. 2007). Assim como acontece com o crescimento, Kainer et al. (2006) encontraram que quanto maior a carga de lianas menor o número e a massa fresca de frutos produzidos pela árvore. Wright et al. (2004) também encontraram para cinco espécies de árvores em Barro Colorado que quanto maior a carga de trepadeiras, menor a produção de frutos, possivelmente porque trepadeiras crescem sobre a copa de árvores, diminuindo o ganho de carbono destas. Fonseca (2007) verificou em uma área experimental em Paragominas (Pará) que naqueles indivíduos de Chrysophyllum lucentifolium sem lianas e com menos de 50% de copa coberta por lianas, a chance de frutificação foi de 42,7 e 11,9 vezes maior, respectivamente, do que em árvores com mais de 50% de copa coberta no primeiro ano de estudo. Nos segundo e terceiro anos seguintes, a chance de árvores sem lianas frutificar foi de 5,2 e 25,5 maior, respectivamente, do que em árvores com mais de 50% da copa coberta. Ela propôs que o manejo de lianas seja feito apenas para aquelas árvores com mais de 50% da copa coberta por lianas, devido à importância desta forma de vida para a fauna (Fonseca 2007). Além disso, lianas podem deformar o formato da copa, o que é um fator especialmente relacionado com a
produção de frutos (Kainer et al. 2006). Ou seja, o formato da copa e a carga de lianas seriam dois fatores relacionados com a produção de frutos. Entretanto, eles não encontraram relação entre redução da área da copa e presença de lianas, provavelmente porque quando a liana quebra um galho, a trepadeira cai também (Kainer et a. 2006). De maneira contrária, Sfair (2006) encontrou em um fragmento de cerrado denso em Itirapina (São Paulo) que Anadenanthera falcata com lianas produz menor quantidade de frutos que árvores sem lianas. Para outras cinco espécies de árvores do cerrado, a presença de lianas não afetou esta relação. As espécies estudadas são típicas de cerrado
sensu stricto, apesar de ocorrerem em um cerrado denso. Isso pode indicar que outros fatores, como
o sombreamento, são mais importantes na intensidade de fenofases para espécies de cerrado (Sfair 2006). Vale ressaltar que a produção de frutos também está relacionada com outros fatores, como idade da árvore (árvores jovens e velhas demais produzem poucos frutos), área da copa e fatores edáficos e climáticos (Kainer et al. 2007).
Perspectivas
Os estudos realizados até então focam apenas três aspectos populacionais de árvores influenciados por lianas (plântulas, crescimento e fecundidade). Talvez sejam interessantes novos estudos que abordem outros aspectos populacionais, como fenologia, alometria, crescimento populacional e distribuição espacial.
Fenologia - Sfair (2006) trabalhou com seis espécies de árvores de cerrado e observou que lianas não afetam a fenologia de árvores, ou seja, questões relacionadas com a época, a duração e o número de indivíduos em frutificação, floração e troca de folhas. A área estudada é um cerrado denso em Itirapina (SP), ou seja, uma fisionomia intermediária entre cerrado sensu stricto e
cerradão. Possivelmente outros aspectos, como o sombreamento, possam ser mais importantes, uma vez que espécies estudadas são típicas de cerrado aberto. Novos estudos, principalmente em
floresta, podem ajudar a elucidar melhor esta questão.
massa da planta. Os modelos alométricos utilizam a relação entre diâmetro e altura da árvore como forma de relacionar este estresse mecânico com a maneira da árvore se manter em pé (Niklas 1994). Quando a árvore está sujeita a estresse, a altura é proporcional ao quadrado do diâmetro. Este modelo é denominado de similaridade de estresse (Niklas 1994). Para compreensão dos outros modelos e limitações dos mesmos, veja Niklas (1994). Lianas também podem funcionar como um fator de estresse no forófito, ao aumentar o peso que este suporta. Espera-se que, dessa maneira, árvores com lianas, com lianas maiores e com maior carga de lianas, tendam a se adequar mais ao modelo de similaridade de estresse quando comparadas com árvores sem trepadeiras.
Dinâmica populacional - Fonseca (2007) comparou três espécies madeireiras amazônicas em uma área que sofria corte seletivo de lianas, uma área com exploração madeireira sem manejo e uma área controle. Ela encontrou que para duas espécies a taxa de crescimento populacional foi maior para a área manejada quando comparada com a área sem manejo. Entretanto a área manejada também sofria corte seletivo de árvores (de forma a facilitar o arraste e minimizar o dano a plantas vizinhas), o que certamente influenciaria também a dinâmica populacional das árvores. Como lianas competem fortemente com árvores, diminuindo sua taxa de crescimento e produção de frutos, é possível que elas atuem como um fator na taxa de crescimento populacional de espécies arbóreas.
Distribuição espacial - Lianas são especialmente abundantes em clareiras e em áreas mais iluminadas em florestas tropicais (Schnitzer et al. 2000). Trepadeiras também ocorrem, numa escala regional, em áreas com solo com maior fertilidade e com maior disponibilidade de água (DeWalt et
al. 2006). Segundo Nabe-Nielsen (2001), áreas com alta densidade de árvores pequenas possuem
alta densidade e diversidade de lianas. Entretanto, a autocorrelação espacial para todas as espécies de lianas mostrou valores positivos para distâncias radiais acima de 40 m. Isto pode ser devido à dispersão, ao crescimento clonal e a fatores micro-ambientais, como clareiras ou condições edáficas (Malizia & Grau 2006). A agregação pode ser numa escala menor, para distâncias menores de 10 m, mas isso pode ser devido ao fato da área possuir baixa heterogeneidade ambiental e pela baixa diversidade de lianas (Nesheim & Økland 2007). Como trepadeiras competem fortemente com
árvores, lianas poderiam atuar como mais um fator que alteraria a estrutura espacial dos forófitos. Herbivoria e parasitismo – A trepadeira de ampla distribuição geográfica (natural dos neotrópicos e invasora em outros continentes) Macfadyena unguis-cati possui perda de biomassa quando exposta continuamente à herbivoria (Raghu et al. 2006). Patógenos também podem diminuir a capacidade fotossintética de trepadeiras (McElrone & Forseth 2004) e os sintomas na planta podem ser potencializados com a estação de seca (McElrone et al. 2001). Se patógenos e herbívoros são generalistas, espera-se que as árvores também sejam atacadas quando trepadeiras o são e vice-versa. Isso ocorreria quando quaisquer das formas de vida não tivessem defesas contra o ataque de herbívoros e patógenos. Portanto, seria esperado que lianas sem defesas ocupassem árvores que contenham tais defesas e lianas com defesas, qualquer árvore. Lianas, dessa forma, poderiam se aproveitar de árvores com defesas contra herbívoros e patógenos como forma de se protegerem também. Provavelmente trepadeiras com defesas possam conferir proteção contra o ataque de patógenos e herbívoros no forófito sem defesas. Haveria, dessa maneira, um trade-off entre os efeitos negativos da liana e a proteção contra herbívoros que estas confeririam para a árvore.
Conclusão
De maneira geral lianas diminuem o estabelecimento de plântulas, o crescimento e o número de frutos formados pelas árvores. Entretanto, para algumas espécies de árvores, lianas podem não ter uma grande influência. De forma contrária, esta influência pode diferir de acordo com a espécie de liana (Toledo-Aceves & Swaine ).
Quando trepadeiras efetivamente influenciam aspectos populacionais de árvores, a
explicação dada pelos autores não costuma variar. Lianas competem com forófitos por recursos e sua retirada permite que mais recursos estejam disponíveis para as árvores (Dillenburg et al. 1993a, Dillenburg et al. 1993b, Dillenburg et al. 1995, Schnitzer et al. 2005). Dentre os recursos, estão o aumento da luminosidade e uma maior quantidade de nutrientes. A luz que chegaria no solo seria de
melhor qualidade, com comprimentos de onda geralmente encontrados somente no dossel da floresta (Grauel & Putz 2004). Abaixo do solo, a competição seria diminuída com uma menor ou nenhuma quantidade de nutrientes consumidos pelo competidor (liana) quando ausente, mas também pode ser devido aos nutrientes liberados com a decomposição da liana (Kainer et al 2006). Uma explicação dada geralmente pelos autores diz respeito ao efeito constritor de lianas. É comum vermos trepadeiras que chegam mesmo a deformar o tronco do forófito. A retirada de lianas
permitiria uma melhor circulação de solutos pelos vasos condutores, o que aumentaria o crescimento e a fecundidade de árvores. Entretanto, um experimento que testasse este efeito constritor por lianas ainda não foi realizado (Putz 1984b).
Nos trabalhos realizados até então os efeitos são verificados em pontos específicos na população de espécies arbóreas, como fecundidade, estabelecimento de plântulas e crescimento. Além disso, os trabalhos enfocam mais espécies de importância econômica, seja pelo fruto (castanha-do-pará, Kainer et al 2006) ou pela madeira (Prioria copaifera, Grauel & Putz 2004). Poderiam ser realizados novos trabalhos que buscassem compreender a importância de lianas na população de alguma espécie arbórea, não apenas porque esta tenha valor econômico, como tem sido feito até então. Mas sim porque a importância de lianas em florestas tropicais pelo mundo está aumentando e seria uma forma de compreender como trepadeiras afetam populações de árvores. Dessa maneira, seria possível prever como as populações arbóreas se comportariam numa situação futura em que a dominância de lianas seja maior, caso esta tendência se mantenha. Lianas seriam assim encaradas como um fator primordial na estruturação de populações arbóreas.
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