Yvonne Vanessa Bakker
BIOMASSA DE EPÍFITAS VASCULARES EM
FLORESTA DE RESTINGA NA MATA ATLÂNTICA
CAMPINAS 2015
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UNIVERSIDADE ESTADUAL DE CAMPINAS
INSTITUTO DE BIOLOGIA
Yvonne Vanessa Bakker
BIOMASSA DE EPÍFITAS VASCULARES EM
FLORESTA DE RESTINGA NA MATA ATLÂNTICA
Dissertação apresentada ao Instituto de Biologia da Universidade Estadual de Campinas como parte dos requisitos exigidos para a obtenção do título de Mestra em Ecologia.
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CAMPINAS 2015
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RESUMO
A Mata Atlântica é um dos principais biomas do mundo sendo considerada um dos 25 hotspots de biodiversidade. Dentre os ecossistemas associados à Mata Atlântica, a Floresta de Restinga foi quase totalmente dizimada, restando apenas 0,5% de sua área original. A Restinga se caracteriza por ocorrer nos cordões arenosos ao longo da costa onde o solo é distrófico e sujeito a inundações sazonais. Entre as comunidades que ocorrem nas florestas de restinga, destacam-se as epífitas vasculares que, por não terem contato com o solo, possuem adaptações ecológicas que garantem a aquisição de nutrientes via deposição seca e úmida. Para avaliar o papel das epífitas vasculares no funcionamento das Florestas de Restinga realizou-se o levantamento quantitativo da biomassa das epífitas vasculares em uma área de um hectare de Floresta de Restinga, no Núcleo Picinguaba do Parque Estadual da Serra do Mar (PESM), no litoral norte paulista, município de Ubatuba. Para tanto, foi coletado todo o material epifítico presente em 23 forófitos com DAP entre 4,9 e 41,7 cm, previamente selecionados. Cada forófito foi dividido por zonas ecológicas (copa, galhos e tronco), buscando amostrar os indivíduos arbóreos com diferentes (a) arquitetura de copa (A, para palmeiras; B para copa pequena e C, para copa grande) e (b) índice de cobertura por epífitas (ICE) que classifica os indivíduos arbóreos de acordo com o porte e a biomassa das epífitas. Esse material foi então separado e determinado o peso seco por grupos de epífitas: Arácea (Araceae, Gesneriaceae e Piperaceae), Bromeliacea, Orchidaceae e Miscelânia (Cactaceae, Pteridófitas, raízes, e solo aéreo). A zona ecológica que apresentou maior biomassa epifítica foi o tronco, com 54% do total, seguida pelos galhos com 45% do total. A biomassa epifítica variou de 0,01 kg a 28,9 kg por
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forófito. A biomassa epifítica total de um hectare de floresta, foi estimada em 2,32 Mg ha-1 representando apenas 1,34% de toda biomassa viva acima do solo,
no entanto sua contribuição é de 18% da biomassa fotossintetizante da floresta e de mais de 10 Mg ha-1 de biomassa fresca evidenciando a importante contribuição
do componente para o funcionamento do ecossistema. A estimativa de biomassa através do modelo alométrico desenvolvido neste estudo, utilizando-se como variáveis preditoras o índice de cobertura por epífitas e o DAP do forófito, representa um importante avanço nos estudos que envolvem a quantificação da biomassa de epífitas vasculares, sendo de fácil utilização e passível de aplicação em diferentes fitofisionomias, permitindo a comparação entre estudos distintos.
Palavras chave: Biomassa, Epífitas vasculares, critério de Akaike, modelo
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ABSTRACT
Biomass of vascular epiphytes in seasonally flooded coastal forest (Restinga) in the Atlantic forest.
The Atlantic Forest is one of the most important biomes of the world and is considered one of the 25 hotspots of biodiversity. Among the ecosystems associated with the Atlantic Forest, one of the more endangered is the Restinga Forest with only 0,5% of its original area preserved. Restinga is the seasonally flooded coastal forest that occurs in sandy ridges along the coast where the soil is extremely poor in nutrients, very acid and subject to seasonal flooding. Among the communities that occur in Restinga forest, we highlight the vascular epiphytes that by not depending on soil nutrients may play an important role in nutrient dynamics in these systems. To evaluate the role of vascular epiphytes in Restinga Forests, this study proceeded a quantitative survey of the biomass of vascular epiphytes in an area of one hectare of Restinga forest, in Picinguaba at the Serra do Mar State Park (PESM), Ubatuba, north coast of São Paulo State. On 23 phorophytes with diameter at breast height (DBH) ≥ 4.8 cm, previously selected, was all the epiphytic material collected, divided by ecological zones (canopy, branches and trunk). The trees were sample trees with different (a) canopy architecture (A, to palm trees; B, to small crown; and C, for large crown) and (b) coverage ratio by epiphytes (ICE), which classifies individual trees according to the size and biomass of epiphytes. This material was separate and determined the dry weight per epiphytes groups: Arácea (Araceae, Gesneriaceae and Piperaceae), Bromeliacea, Orchidaceae and Miscellany (Cactaceae, Pteridophytes, roots, organic matter). The ecological zone with the highest biomass epiphytic was the trunk, with 54% of the total, followed by branches with 45%. An
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allometric model for the estimation of epiphytes biomass as a function of the host tree DBH, ICE and dry weight of epiphytes was develop based in the information collected. From this model, biomass of vascular epiphytes was estimate in 2,32 Mg ha-1 for 1ha of Restinga forest. The epiphytic biomass per host tree varied from
0.01 kg to 28.9 kg. The total epiphytic biomass represent only 1.34% of all living biomass above ground (AGB), but its contribution is 18% of the photosynthetic biomass of the forest and more than 10 Mg ha-1 of wet biomass, showing the
importance of this component to the functioning of the ecosystem. The estimate of biomass through allometric model developed in this study, using as predictors the epiphyte coverage index and the DAP of the host tree, represents an important advance in studies involving the quantification of biomass of vascular epiphytes, being easy to use and applicable in different vegetation types, allowing comparison between different studies.
Key-words: Biomass, Vascular epiphytes, alometric model, Akaike information criterion (AIC), seasonally flooded coastal forest.
xi SUMÁRIO 1. INTRODUÇÃO... 1 2. OBJETIVOS ... 10 2.1. Objetivo geral... 10 2.2. Objetivos específicos... 10 3. MATERIAL E MÉTODOS ... 11 3.1. Área de estudo... 11 3.2. Delineamento experimental ... 14
3.2.1. Caracterização da ocorrência dos grupos funcionais de epífitas . 14 3.2.2.Caracterização da ocorrência de epífitas vasculares: levantamento parcial ... 15
3.2.3. Amostragem para construção do modelo alométrico... 18
3.2.4. Coleta do material epifítico... 20
3.2.5. Pesagem e separação das amostras... 21
3.2.6. Determinação de peso seco do material epifítico... 22
3.2.7. Construção do modelo alométrico ... 23
3.2.8. Estimativa da biomassa de epífitas vasculares... 24
3.2.9. Determinação da composição elementar do Carbono e Nitrogênio 24 3.2.10. Variáveis Ambientais... 25
3.3. Análise de dados... 26
3.3.1. Análise de agregação ... 27
4. RESULTADOS ... 28
4.1. Caracterização da ocorrência dos grupos funcionais de epífitas .... 28
4.2. Biomassa de epífitas vasculares coletada ... 30
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4.2.2. Biomassa seca ... 33
4.3. Ajuste do modelo e seleção das variáveis independentes... 34
4.4. Elaboração do modelo alométrico ... 36
4.5. Estimativa da biomassa de epífitas vasculares em Floresta de Restinga ... 38 4.6. Estoques de C e N nas epífitas vasculares ... 43
4.7. Análise de agregação ... 44
5. DISCUSSÃO ... 46
6. CONSIDERAÇÕES FINAIS ... 52
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“Do what you can,
with what you have, where you are.”
T. Roosevelt
Ao Carneiro, pelo incentivo, companheirismo e cumplicidade.
Aos sobrinhos Nicolas, Luana, Sofia, Ian, Cecília,
Francisco e little baby. ... por um futuro sustentável.
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xv AGRADECIMENTOS
Como a caminhada é sempre mais prazerosa se estivermos acompanhados, gostaria de expressar meus sinceros agradecimentos... à amiga e orientadora Profa. Dra. Simone Ap. Vieira, pela confiança, incentivo e amizade; ao Marquinho e Cris Antunes, pela matemática, sem vocês não teria acontecido; aos prof.s Carlos Joly, Gabriela Nardoto, Daniela Mariano
e Cristina Máguas; à amiga Cinthia, por todos os momentos; aos amigos Laura, Luis, Salatiel, Marjorie, Larissa e Christopher Blum (que nem sabe ter ajudado); aos ajudantes de campo: Salatiel, Pézão, Simone, Zulmira e Cinthia; à Coord. de Aperfeiçoamento de Pessoal de Nível Superior (CAPES); à Universidade Estadual de Campinas (UNICAMP); ao Parque Estadual da Serra do Mar - Núcleo Picinguaba; ao Projeto Biota/Fapesp Gradiente Funcional - FAPESP 03/12595-7; ao Projeto "Mudanças globais e tempo de residência do carbono na vegetação e no solo ao longo de um gradiente altitudinal de mata atlântica no nordeste do estado de São Paulo – Brasil” - Processo #2012/10851-5. à Cotec - Processo 260108 - 007.529/2012; à Fabiana e Dr. Plínio Camargo, do Laboratório de Ecologia Isotópica do Centro de Energia Nuclear na Agricultura (CENA); aos sempre orientadores Luis Carlos Bernacci e Luis Martinelli; aos amigos do tdb, pelas terças-feiras. aos demais amigos e familiares, por toda a torcida.
OBRIGADA
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LISTA DE FIGURAS
Figura 1.
Localização da área de estudo na praia da Fazenda (Ubatuba), Parque Estadual da Serra do Mar, com vista área da Floresta de Restinga, (parcela de 1ha), localizada próximo
ao Centro de Visitantes do Núcleo Picinguaba ... 11
Figura 2.
Zonas ecológicas: 1 – Tronco: até a primeira ramificação, excluindo ramos isolados. 2 – Galhos: primeiro e segundo
terços dos ramos. 3- Copa: último terço dos ramos ... 14 Figura 3. Diferentes arquiteturas de copa utilizadas no estudo das
epífitas ... 16 Figura 4. Índice de cobertura por epífitas (ICE), baseado na biomassa
e abundância de epífitas vasculares sobre o forófito ...
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Figura 5.
Detalhes do material utilizado para a coleta de material epifítico vascular em uma Floresta de Restinga. (a) Ferramenta utilizada na extremidade do podão para as coletas do material epifítico; (b) tecido colocado sob a árvores para recepção das epífitas coletadas e sacos utilizados para acondicionamento dos grupos de epífitas para a pesagem;
(c) escada e podão utilizados para a coleta de material ... 20
Figura 6.
Atividade de pesagem do material epifítico coletado na Floresta de Restinga; (a) Pesagem de amostra de bromélias retiradas do tronco do forófito; (b) pesagem de uma sub-amostra do grupo bromélias retiradas do forófito para a
determinação do teor de umidade das amostras ... 21
Figura 7.
Distribuição do Índice de cobertura por epífitas por grupo funcional nas Florestas de Restinga. O Índice é o valor médio de ocorrência das quatro faces ± o Desvio padrão da média para arquiteturas de copa A (palmeiras), B (copa pequena) e C (copa grande) ...
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Figura 8.
Número de indivíduos dos diferentes tipos funcionais de epífitas (Líquens, Briófitas, Pteridófitas, Bromélias e Angiospermas) nas diferentes faces do tronco (N, norte; E, leste; S, sul e W, oeste) ...
30
Figura 9.
Proporção da biomassa fresca (kg) coletada dos diferentes grupos de epífitas vasculares separados pelas zonas ecológicas: copa-galho e tronco ...
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Figura 10. Contribuição dos diferentes grupos funcionais de epífitas
para a biomassa: peso fresco e peso seco (kg) ... 34 Figura 11. Histograma do logaritmo natural do peso (kg) total de
biomassa de epífitas vasculares ...
35 Figura 12. Distribuição dos indivíduos arbóreos em classes diamétricas
em Floresta de Restinga de Mata Atlântica ...
38
Figura 13.
Arquitetura de copa (A, B ou C) de 1742 indivíduos arbóreos agrupados por ICE (índice de cobertura por epífitas), onde 0= ausência de epífitas vasculares; 1= indivíduos muito pequenos e esparsos, 2= muitos indivíduos pequenos e esparsos, ou muitos indivíduos muito pequenos, 5= indivíduos médios esparsos, ou muitos indivíduos pequenos, 9= indivíduos grandes e esparsos, ou muitos indivíduos médios, 15= indivíduos muito grandes esparsos, ou muitos indivíduos grandes ...
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Figura 14.
Índice de cobertura por epífita (ICE 1, 2, 5, 9 E 15) de 1742 indivíduos arbóreos agrupados em arquitetura de copa onde A= Palmeira, B= copa pequena, C= copa grande. Sendo 5
classes de ICE ou ‘0’ para ausência de epífitas ... 40
Figura 15.
Proporção da Biomassa lenhosa e biomassa fotossintetizante de um hectare de Floresta de Restinga e a contribuição da biomassa epifítica vascular: 1,34% para a
Biomassa total e 18,44% para a biomassa fotossintetizante . 42
Figura 16.
Gráfico de superfície 3D da Parcela de 1ha de Floresta de Restinga da Biomassa de epífitas (kg) correlacionada ao DAP (cm)
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LISTA DE TABELAS
Tabela 1. Frequência de ocorrência de diferentes tipos funcionais nos forófitos da Restinga de Ubatuba, Brasil ... 28
Tabela 2.
Árvores selecionadas para quantificação do conteúdo epifítico vascular por Índice categórico (arquitetura de copa x ICE) ... 30
Tabela 3.
Peso Fresco (PF) total de epífitas vasculares (kg) amostradas e as características de arquitetura de copa (COPA), ocorrência de epífitas (índice de cobertura por epífitas – ICE) e DAP (cm) de 23 forófitos em uma área de Floresta de Restinga no Litoral Norte de São Paulo ... 33
Tabela 4.
Modelos lineares generalizados com distribuição log-normal utilizados para a seleção de variáveis passo-a-passo forward. Ln: logarítimo neperiano; P: peso seco total (kg); DAP: diâmetro a altura do peito (cm); ICE: índice de cobertura de epífitas; Altura: altura total da árvore ou palmeira (m) ... 36
Tabela 5.
Modelos ajustados e o critério de informação de Akaike (AIC), Ln: logaritmo natural; P: peso seco (kg); DAP: diâmetro à altura do peito (cm) e ICE: índice de cobertura por epífitas ... 37
Tabela 6.
Biomassa acima do solo de diferentes compartimentos em uma Floresta de Restinga no litoral norte de São Paulo. (1) Biomassa arbórea viva acima do solo (AGB above ground
biomass); (2) biomassa total (AGB e biomassa de epífitas
vasculares); (3) biomassa não lenhosa (parte integrante do AGB); (4) biomassa de epífitas vasculares; (5) biomassa fotossintetizante total (biomassa não lenhosa e biomassa de epífitas vasculares) (em Mg ha-1) ...
41
Tabela 7.
Média ponderada de C, N e razão C/N para os grupos de epífitas vasculares coletados em relação a sua relativa
biomassa seca ... 44
Tabela 8.
Valores do índice de Moran I, valor de z e o valor de significância (p) para as variáveis consideradas: índice de cobertura por epífitas (ICE), diâmetro à altura do peito (DAP); altura total da árvore e Biomassa de epífitas vasculares ...
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1. INTRODUÇÃO
A história e a vida econômica do Brasil são fortemente relacionadas com o Domínio da Mata Atlântica. Na fase pré-Portugueses, os índios de diversas etnias (Tamoios, Tupiniquins, Tupinambás, Temininós, Caetés, Tabajaras, Potiguares, Pataxós, Guaianazes, Aimorés e Guaranis) já impunham danos a Mata Atlântica, causados pela prática da agricultura itinerante, que transformava através da queima, pequenas áreas de floresta primária em pontos de floresta secundária (Dean, 1997).
Com a chegada dos Europeus, tiveram início os ciclos econômicos mais fortemente relacionados ao desmatamento, como a extração do pau-brasil, o cultivo da cana-de-açúcar, o café, a pecuária, a expansão da silvicultura, a industrialização e a consequente urbanização (Galindo-Leal & Câmara, 2005; Farinaci, 2012).
A área abrangida originalmente pelo bioma produz 80% do produto interno bruto (isto é, 80% do valor da produção industrial e de serviços do país) e onde vivem 70% da população brasileira (Fundação SOS Mata Atlântica & INPE, 2008). Tanto as atividades, quanto uma grande parcela da população, dependem direta ou indiretamente dos recursos naturais produzidos ou regulados pela Mata Atlântica (Dean, 1997). No entanto, o desmatamento reduz os recursos dos habitats nativos, aumentando o isolamento dos fragmentos remanescentes e das populações que lá vivem, gerando mudanças ambientais, incluindo aumento da incidência de radiação solar, ventos, redução na umidade e aumento da temperatura causado pelo efeito de borda (Saunders et al., 1991; Primack & Rodrigues, 2005).
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Apesar da preocupação mundial e do aumento dos esforços internacionais para a conservação da natureza, as florestas tropicais de todo o mundo continuam a desaparecer a taxas sem precedentes. Dados da FRA FAO (2007) revelam que entre 2000 e 2005, por exemplo, o Brasil foi responsável por cerca de 42% da perda de cobertura florestal do mundo.
A Mata Atlântica, segunda maior floresta tropical em extensão antes de 1850, cobria mais de 17 estados da costa brasileira, indo desde o Cabo de São Roque no Rio Grande do Norte até o município de Osório no Rio Grande do Sul, com uma área estimada de 1,3 bilhões de km2. Localizada principalmente nas áreas
montanhosas próximas ao oceano, é uma das florestas tropicais mais ameaçadas, cobrindo não mais que 12% de sua área original (Ribeiro et al., 2009).
Um dos principais biomas do mundo em termos de biodiversidade, a Mata Atlântica também é um importante centro de endemismo e um dos 25 hotspots de biodiversidade do mundo (Myers et al., 2000), sendo considerado o mais “quente” deles (Cardoso da Silva et al., 2004; Laurance, 2009).
Devido a sua localização, ocupando uma grande amplitude de latitude (entre 2o e 33o Sul), a Mata Atlântica é um mosaico de vegetação (Joly et al., 1991) que
engloba diferentes formações como restinga, mangue, floresta ombrófila densa, floresta estacional semidecidual e decidual (Veloso et al., 1991).
Nas áreas próximas ao litoral, de norte a sul do país, onde a chuva é trazida pelos ventos do oceano e limitadas pela cadeia de montanhas costeiras de Mata Atlântica (Serra do Mar) o clima é úmido a subtropical mesotérmico, com estação
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seca menor que dois meses e temperaturas médias entre 22 e 25oC. Nas florestas
mistas de Araucária no sul do Brasil o clima mais sazonal, tem estação seca que pode chegar até 5 meses e as temperaturas variam de 12 a 22oC. As florestas
semidecíduas que ocorrem no interior possuem temperaturas menos variáveis (22 a 25oC). Como consequência o Domínio de Mata Atlântica difere em termos de
estrutura florestal, composição florística e funcionamento.
Apesar de sua importância, menos de 20% dos remanescentes da Mata Atlântica estão sob proteção integral de acordo com as categorias da UICN – União Mundial para a Natureza (Galindo-Leal & Câmara, 2005), embora ela seja considerada patrimônio nacional pela Lei 11.428 de 2006 e possua decretos que regulamentam seu uso e estabeleçam áreas para restauração florestal e áreas de proteção ambiental.
No estado de São Paulo, as áreas protegidas deste bioma encontram-se principalmente em Parques Estaduais e Nacionais, como Parque Nacional da Bocaina e em Estações Ecológicas, sendo que o maior contínuo de Mata Atlântica protegida encontra-se no Parque Estadual da Serra do Mar.
Dentre os ecossistemas associados à Mata Atlântica, a Floresta de Restinga foi quase totalmente dizimada, restando apenas 0,5% de sua totalidade em território nacional (Ribeiro et al., 2009), cuja localização em áreas costeiras e planas, é alvo de grande valorização imobiliária.
Esta floresta foi definida pela Resolução CONAMA nº 303 de 20 de março de 2002 como sendo:
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“... depósito arenoso paralelo a linha da costa, de forma geralmente
alongada, produzido por processo de sedimentação, onde se encontram diferentes comunidades que recebem influência marinha, também consideradas comunidades edáficas por dependerem mais da natureza do substrato do que do clima. A cobertura vegetal nas Restingas ocorre em mosaico e encontra-se em praias, cordões arenosos, dunas e depressões, apresentando, de acordo com o estágio sucessional, estrato herbáceo, arbustivos ou arbóreo, este último mais interiorizado.”
Os remanescentes melhor preservados de Restinga, no estado de São Paulo, localizam-se no município de Ubatuba (Souza et al., 2008).
No Núcleo Picinguaba do Parque Estadual da Serra do Mar (PESM) encontra-se um dos principais remanescentes de Restinga e, embora já tenha sofrido alterações em decorrência da construção da Rodovia BR 101 no final da década de 60 (SMA, 1998) que provocou mudanças no regime hidrológico local, este é o único remanescente conservado ainda protegido dessa fitofisionomia.
Estudos em remanescentes de floresta tropical são de fundamental importância para antecipar mudanças significativas que possam ocorrer nestes ecossistemas e nos ecossistemas que dela dependem. A conservação das matas remanescentes é fundamental para a manutenção da biodiversidade e funcionamento do ecossistema composto por uma complexa rede de comunidades e populações.
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Dentre as comunidades das matas remanescentes e, em particular, da Restinga, destacamos as epífitas vasculares que respondem diretamente ao grau de distúrbios nas florestas (Borgo & Silva, 2003; Barthlott et al., 2001), uma vez que são mecanicamente dependentes do componente arbóreo. As transformações ocorridas em florestas contínuas através do processo de fragmentação, rodeados por atividades antrópicas, afetam imediatamente a comunidade epifítica (Barthlott et al., 2001; Dias, 2009).
As epífitas vasculares pertencem, principalmente, às famílias Orchidaceae e Bromeliaceae (Leme, 1993; Fontoura, 1995; Breier, 1999) e compreendem cerca de 10% de todas as espécies de plantas vasculares conhecidas, contribuindo para a diversidade nas florestas tropicais (Benzing, 1990; Petean, 2009).
As epífitas têm papel importante nos processos ecossistêmicos em florestas, como na intercepção de água da chuva e água atmosférica (Bruijnzeel et al., 2005) consequentemente na dinâmica de nutrientes (Nadkarni, 1981; Coxson & Nadkarni, 1995).
Por não apresentarem contato direto com o solo, e consequentemente não terem acesso aos nutrientes disponíveis neste, os organismos epifíticos formam um compartimento especial do ecossistema no que se refere aos ciclos biogeoquímicos (Mardegan et al., 2009, Nadkarni & Matelson, 1992). A falta de contato com o solo, combinado com a diversidade das fontes de nutrientes (deposição úmida, deposição seca, fixação biológica de N entre outras) e recursos hídricos disponíveis no dossel (precipitação, transprecipitação, através da água da chuva que atravessa
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a copa das árvores, lixiviação foliar e neblina) modulam a diversidade morfológica e funcional dos mecanismos de aquisição de nutrientes e água em epífitas (Cardelús & Mack, 2010).
Grande porcentagem da estrutura de uma epífita é composto por material fotossintético e essas plantas tem acesso a nutrientes que não estão disponíveis, de maneira direta, aos demais indivíduos da comunidade vegetal. Tais características justificam a importância ecológica em quantificar sua biomassa que é uma medida mais precisa de importância de uma espécie que abundância ou frequência (Hietz & Hietz-Seifert, 1995).
No Brasil, estudos sobre a biomassa dos ecossistemas tropicais e do carbono neles estocados são crescentes, podendo ser citados trabalhos realizados em diversos ecossistemas, como Cerrado (Delitti, et al., 2001; Rezende et al., 2006), Mata Atlântica (Burguer & Delitti, 2008; Burguer & Delitti, 2010; Dias et al., 2006; Santos et al., 2006; Vieira et al., 2008;) e Amazônia (Higuchi et al., 1998; Higuchi et al., 2004; Nogueira et al., 2008;). Entretanto, os modelos citados descrevem apenas a comunidade arbórea, sendo escassos estudos com outras formas de vida, como é o caso das epífitas (Breier, 2005; Petean, 2009; Blum, 2011; Kersten, 2006).
Embora, de maneira geral, a biomassa de epífitas não ultrapasse 2% da biomassa seca das florestas (Nadkarni, 1984), frente ao estrato arbóreo, as epífitas podem contribuir significativamente para a produtividade primária adicionando de 40-150% à biomassa fotossintetizante do dossel (Diaz et al., 2010), e seu papel na ciclagem interna de nutrientes pode ser extremamente relevante (Carrol, 1980).
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Em estudo feito no litoral do Paraná, Petean (2009) encontrou na Floresta Ombrófila Densa Submontana, em estágio médio de regeneração, o valor de 5,3 Mg ha-1 (peso seco) de biomassa total de epífitas, enquanto que no município de
Araucária (PR), em área de Floresta Ombrófila Mista, as epífitas vasculares totalizaram apenas 471 Kg ha-1 (peso seco). Este resultado pode estar relacionado
ao evento de retificação no leito do rio, na década de 60, causando grande alteração ambiental na região (Socher et al. 2008). Por outro lado, na Costa Rica, em Floresta Tropical Montana, onde a comunidade epifítica é abundante, Nadkarni (1984) observou que a biomassa de epífitas vasculares somadas as das epífitas avasculares corresponde a 30% da biomassa fotossintetizante total e 45% dos nutrientes alocados neste compartimento pertence ao componente epifítico.
De acordo com revisão realizada por Diaz et al., (2010), em Florestas Tropicais Montana, a biomassa das epífitas pode alcançar mais que 30 Mg ha-1.
Portanto, em florestas sobre solo pobre, como é o caso da Restinga da Mata Atlântica, as epífitas podem representar um importante reservatório de nutrientes, sendo que o papel das epífitas na ciclagem de nutrientes nessas florestas pode ser um elemento chave no funcionamento da Mata Atlântica e consequentemente para sua contribuição no balanço global de carbono e do nitrogênio.
A quantificação da biomassa pode servir para diferentes propósitos, entre eles a quantificação da disponibilidade de nichos, os estoques de nutrientes assim como uma primeira abordagem para a quantificação deste componente na ciclagem de nutrientes. Para a quantificação de biomassa são utilizados normalmente dois métodos, o direto e o indireto. O método direto apresenta a vantagem de uma
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quantificação próxima do real, no qual se faz necessário o abate do indivíduo para sua pesagem. No entanto, este método é muito dispendioso uma vez que envolve um trabalho muito complexo de coletas e é um processo demorado.
No método indireto a quantificação é feita de maneira não destrutiva, utilizando-se modelos matemáticos elaborados para o componente de interesse que são ferramentas acessíveis nas quais se relacionam a massa seca com diferentes combinações de parâmetros facilmente obtidos em campo, como altura e diâmetro. Esses modelos não levam a estimativas exatas, porém permitem realizar predições da biomassa em grande escala, próximas da realidade dos elementos de estudo. Para o componente epifítico, até o momento só foi utilizado o método destrutivo.
O início da utilização de modelos alométricos data da primeira metade do século XX (Machado & Figueiredo, 2003), porém são poucos os modelos disponíveis para a estimativa da biomassa acima do solo em florestas tropicais, e dependem diretamente da facilidade de medir as variáveis disponíveis no modelo no ecossistema preterido (Vieira et al., 2008).
Os modelos alométricos podem ser específicos para um determinado local, quando elaborado para um ecossistema particular, ou gerais, que podem ser utilizados para estimar a biomassa em diferentes locais (Vieira et al., 2008).
Existem modelos disponíveis para quantificar a biomassa acima do solo na Mata Atlântica, porém desconsideram os demais componentes vegetais tais como lianas, bambus, palmeiras, plantas juvenis e epífitas, importantes para a manutenção da diversidade biológica nas florestas tropicais. Assim, a quantificação
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da biomassa desses componentes através de um método preciso e de fácil utilização se torna imprescindível.
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2. OBJETIVOS
2.1. Objetivo geral
O objetivo deste trabalho foi estabelecer um método não destrutivo para quantificação da biomassa de epífitas vasculares, através do desenvolvimento de um modelo alométrico com base em parâmetros qualitativos (ICE, arquitetura de copa) e quantitativos (DAP e altura) de fácil observação e/ou mensuração.
2.2. Objetivos específicos:
Este trabalho teve os seguintes objetivos específicos:
1. Avaliar se a distribuição vertical dos diferentes tipos funcionais de epífitas (líquens, briófitas, pteridófitas, angiospermas e bromélias) difere entre os tipos (i) ao longo do forófito e (ii) entre as faces (norte, sul, leste e oeste);
2. Desenvolver um modelo alométrico para quantificação indireta da biomassa de epífitas vasculares que possa ser utilizado em diferentes ambientes; 3. Estimar a biomassa de epífitas vasculares na Floresta de Restinga e sua
contribuição para os estoques de carbono e nitrogênio.
4. Comparar os padrões de ocorrência de epífitas vasculares com algumas variáveis ambientais, a fim de se compreender quais são os fatores responsáveis pela variação espacial da biomassa e se essas variáveis influenciam a ocorrência e a biomassa de epífitas vasculares.
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3. MATERIAL E MÉTODOS 3.1. Área de estudo
Este estudo foi conduzido em uma área de Floresta Ombrófila Densa Aluvial (IBGE, 2011) conhecida como Floresta de Restinga (Assis et al., 2011), localizada no município de Ubatuba, litoral norte do estado de São Paulo, próximo ao centro de visitantes do Núcleo Picinguaba (23°31’ – 23°34’ S e 45°02’ – 45°05’ O) do Parque Estadual da Serra do Mar (PESM) (Joly et al., 2012), conforme ilustrado na Figura 1.
Figura 1. Localização da área de estudo na praia da Fazenda (Ubatuba), Parque Estadual da Serra do Mar, com vista área da Floresta de Restinga, (parcela de 1ha), localizada próximo ao Centro de Visitantes do Núcleo Picinguaba.
Fonte: Plano de Manejo do Parque Estadual da Serra do Mar, Secretaria do Meio Ambiente do Estado de São Paulo, Instituto Florestal, 2006 e Joly et al., 2012
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O relevo da região é dominado pela Planície Costeira, sendo que a área estudada situa-se a cerca de 10 m de altitude, na Praia da Fazenda, onde desaguam dois importantes rios da região, o Rio da Fazenda e o Rio Picinguaba (Lacerda, 2001). O local encontra-se sobre Neossolo Quartzarênico hidromórfico típico, apresentando drenagem deficiente, é altamente arenoso e caracterizado por apresentar baixa fertilidade (com baixos teores de nitrogênio e fósforo), elevada acidez e saturação por bases reduzida, além de apresentar teores de alumino elevados (EMBRAPA, 2009; Martins, 2010; Mardegan, 2013).
O clima regional é do tipo Af (tropical úmido, sem estação seca), segundo classificação de Köppen-Geiger, com uma temperatura média anual de 21° (Setzer, 1966) e uma precipitação média anual superior a 2.600 mm. Mesmo nos meses mais secos, de junho a agosto, a precipitação média mensal não atinge valores inferiores a 80 mm (Talora & Morellato, 2000).
Á área é submetida, sazonalmente, a saturação hídrica, sendo habitual que o lençol freático esteja até 0,5 m acima do solo nos meses mais úmidos (dezembro a março), caracterizando o hidromorfismo da área (César & Monteiro,1995).
No município de Ubatuba, a Floresta do Núcleo Picinguaba pertence ao maior remanescente contínuo e conservado da Mata Atlântica, (Joly et al., 2012), apesar de ter sofrido com a construção da rodovia BR-101 que alterou a dinâmica hidrológica no final de da década de 60 (Alves et al., 2010) e com as obras turísticas e especulação imobiliária contínua.
O Núcleo possui cerca de 47.500 ha e é uma das porções do PESM que atingem. Consequentemente, apresenta um mosaico vegetacional que inclui além da Floresta de Restinga, Formações Pioneiras com Influência Marinha (Dunas);
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Formações Pioneiras com Influência Fluvial (Caxetal); Formações Pioneiras com Influência Flúvio-Marinha (Mangue), Floresta Ombrófila Densa de Terras Baixas, Floresta Ombrófila Densa Submontana e Floresta Ombrófila Densa Montana (Assis, 1999).
Para a realização deste trabalho, foi utilizada uma parcela de 100x100m (1 ha) de Floresta de Restinga nas coordenadas 23° 21’ 22” S e 44° 51’ 03” O, estabelecida em 2005/2006 pelo projeto BIOTA-FAPESP – Gradiente Funcional (proc. 03/12595-7) (Joly et al., 2012) na Praia da Fazenda, no interior do Núcleo Picinguaba do PESM. A parcela permanente possui informações sobre a topografia do local, a caracterização química e física do solo e sobre a estrutura da floresta (estrutura diamétrica, altura, índice de iluminação de copa, localização de cada indivíduos e identificação botânica) assim como dos estoques de carbono e nitrogênio dos diferentes compartimentos da floresta, como vegetação, acima e abaixo do solo, serapilheira, madeira morta e Matéria Orgânica do Solo (Alves et al., 2010; Martins, 2010; Vieira et al., 2011; Latansio, 2013; Mardegan, 2013).
As 1823 árvores com DAP ≥ 4,8cm, presentes na parcela, estão sendo monitoradas desde sua implantação, sendo coletadas regularmente informações sobre diâmetro à altura do peito (DAP), altura, Índice de Iluminação de Copa (IC) proposto por Clark & Clark (1992), mortalidade e recrutamento. Os indivíduos presentes na parcela pertencem a 84 espécies distribuídas em 32 famílias, sendo Myrtaceae (21 espécies) e Fabaceae (8 espécies) as famílias que apresentam maior diversidade (Assis at el., 2011). As famílias Myrtaceae, Arecaceae e Euphorbiaceae representam 57% dos indivíduos. O Guanandi (Calophyllum brasiliense Camb., Clusiaceae) destaca-se pela tolerância à inundação sazonal (Oliveira & Joly, 2010).
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No levantamento feito por Mania & Monteiro (2010), foram identificadas 64 espécies de epífitas vasculares, 37 gêneros e 12 famílias, sendo Orchidaceae (19 espécies em 13 gêneros), Bromeliaceae (16 espécies em 7 gêneros), Polypodiaceae (7 espécies em 5 gêneros) e Araceae (6 espécies em 3 gêneros) as mais representativas com 75% das espécies amostradas.
3.2. Delineamento experimental
3.2.1. Caracterização da ocorrência dos grupos funcionais de epífitas
Para avaliarmos a preferência de ocorrência de epífitas por alguma face ou porção da árvore foram selecionados, aleatoriamente, 126 árvores, representando entre 5 e 6% das árvores (com DAP ≥ 4,8cm) da parcela. Com o auxílio de uma bússola, cada indivíduo arbóreo foi dividido em 4 quadrantes: Norte (N); Sul (S); Leste (E) e Oeste (W) e visualmente dividido em 3 zonas verticais ecológicas (conforme Figura 2.): tronco, galhos (2/3 inferiores) e copa (1/3 superior dos galhos), adaptadas do modelo proposto por Johansson (1974) e Gradstein & Costa (2003).
Figura 2: Zonas ecológicas: 1 – Tronco: até a primeira ramificação, excluindo ramos isolados. 2 – Galhos: primeiro e segundo terços dos ramos. 3- Copa: último terço dos ramos.
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As epífitas foram classificadas em cinco grupos funcionais: líquens, briófitas, pteridófitas, angiospermas e bromélias. As bromélias foram quantificadas separadamente das angiospermas pela facilidade de identificação e por sua abundância e expressiva biomassa.
Cada zona ecológica e cada face (Norte, Sul, Leste e Oeste), foi classificada de acordo com um indicador de epífitas. Este indicador variou de 1 a 4 (1 - ausência de epífitas a 4 - totalmente coberta) seguindo metodologia proposta por Nadkarni et al., (2004), para os diferentes grupos funcionais de epífitas.
3.2.2. Caracterização da ocorrência de epífitas vasculares: levantamento parcial
Foram selecionados aleatoriamente 126 indivíduos arbóreos (DAP ≥ 4,8 cm), de um total de 1823 presentes na parcela de 1ha. Procurou-se qualificar as árvores em relação ao seu tamanho e quanto à ocorrência de epífitas. Para cada indivíduo foram observadas as seguintes características:
• Arquitetura da copa, separando os indivíduos pelo tamanho e forma da copa (Figura 3.):
- Palmeira (A), copa sem galhos;
- Copa pequena (B) quando o diâmetro da copa é menor que 1/3 da altura total da árvore, característica de árvores de sub bosque; - Copa grande (C): quando o diâmetro da copa é maior que 1/3 da altura total da árvore, normalmente com alto índice de iluminação de copa (IC).
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• Diâmetro na altura do peito (DAP) em centímetros;
• Índice de cobertura de epífitas (ICE) conforme descrito abaixo.
ICE foi proposto por Kersten (2006) e utilizado por Blum (2010) na caracterização da ocorrência de epífitas em áreas de floresta ombrófila densa atlântica na região sul do Brasil e classifica os indivíduos arbóreos de acordo com o porte e a biomassa das epífitas vasculares (Figura 4.), atribuindo a cada indivíduo uma nota, conforme descrito abaixo:
(1) indivíduos epifíticos vasculares muito pequenos e esparsos;
(2) muitos indivíduos epifíticos vasculares pequenos e esparsos, ou muitos indivíduos muito pequenos;
(5) indivíduos epifíticos vasculares médios esparsos, ou muitos indivíduos pequenos;
A B C
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(9) indivíduos epifíticos vasculares grandes e esparsos, ou muitos indivíduos médios;
(15) indivíduos epifíticos vasculares muito grandes esparsos, ou muitos indivíduos grandes.
A atribuição de notas na sequência 1, 2, 5, 9 e 15 (logarítmica) parece representar mais fielmente a realidade que a sequência simples 1 a 5. Apesar da subjetividade deste método, as espécies de maior porte, invariavelmente, receberão notas maiores que as de menor porte. Por mais que seja registrado erro de observador para observador, este é, certamente menor, que quando considerada apenas a frequência (Kersten, 2006).
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Figura 4: Índice de cobertura por epífitas (ICE), baseado na biomassa e abundância de epífitas vasculares sobre o forófito.
Fonte: Adaptado de Kersten, 2006.
3.2.3. Amostragem para construção do modelo alométrico
A partir da análise dos dados observados no levantamento parcial da parcela, todos os indivíduos arbóreos da parcela foram classificados num índice categórico de uso fácil e rápido no qual cada indivíduo era classificado de acordo com sua arquitetura da copa (A, B ou C) e presença e abundância de epífitas (Índice de cobertura por epífitas - ICE 1, 2, 5, 9 e 15). Por exemplo: A1 eram palmeiras com
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indivíduos epifíticos vasculares muito pequenos e esparsos, B2 eram árvores com copa pequena e muitos indivíduos epifíticos vasculares pequenos e esparsos, ou muitos indivíduos muito pequenos, e assim por diante.
Ainda, com base no número de categorias, selecionamos de 1 a 4 indivíduos em cada um dos grupos categóricos definidos, totalizando 23 árvores, procurando manter proporções iguais entre as classes de indicadores de epífitas, para evitar a super estimativa da biomassa de epífitas (adaptado de Nadkarni et al., 2004).
3.2.4. Coleta do material epifítico
O material epifítico vascular de cada um dos 23 indivíduos arbóreos selecionados foi coletado com o auxílio de uma escada de 6 m e um podão com haste telescópica (alcance 10 m) com uma foice/gancho (Figura 5.) adaptada na extremidade superior da haste para facilitar o descolamento das epífitas dos troncos e galhos, tomando o devido cuidado para coletar a planta inteira (com raízes e demais estruturas).
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Figura 5: Detalhes do material utilizado para a coleta de material epifítico vascular em uma Floresta de Restinga. (a) Ferramenta utilizada na extremidade do podão para as coletas do material epifítico; (b) tecido colocado sob as árvores para recepção das epífitas coletadas e sacos utilizados para acondicionamento dos grupos de epífitas para a pesagem; (c) escada e podão utilizados para a coleta de material.
A coleta foi realizada sempre da região mais baixa do forófito até suas extremidades mais altas, sendo todo o material separando por zona ecológica (troncos, galhos e copa). As epífitas vasculares inacessíveis tiveram sua biomassa estimada visualmente com base nos dados de biomassa do material coletado da região acessível.
O material epifítico coletado era depositado sobre um tecido de 3x3m disposto sob a árvore na região da copa onde estava sendo realizada a coleta, tentando minimizar as perdas decorrentes da queda.
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3.2.5. Pesagem e separação das amostras
Após a coleta em cada forófito, todo o material epifítico vascular de cada zona ecológica era separado em 4 grandes grupos: (1) Arácea (incluindo as famílias Araceae, Gesneriaceae e Piperaceae); (2) Bromeliaceae; (3) Orquidaceae e (4) Miscelânia constituído por raízes, plântulas, material sem classificação evidente, matéria orgânica em decomposição, e pelas famílias com relativamente pouca biomassa, Cactaceae e Pteridófitas (Aspleniaceae, Dryopteridaceae, Hymenophyllaceae, Lomariopsidaceae, Polypodiaceae e Pteridaceae).
Separados, cada grupo era colocado em saco plástico transparente, previamente pesado, sempre em quantidades menores que 2 kg por saco, e pesados com o auxílio de pesolas (Figura 6). Esse material era então colocado numa pilha para posterior seleção de sub-amostras para determinação do teor de umidade.
Figura 6: Atividade de pesagem do material epifítico coletado na Floresta de Restinga; (a) Pesagem de amostra de bromélias retiradas do tronco do forófito; (b) pesagem de uma sub-amostra do grupo bromélias retiradas do forófito para a determinação do teor de umidade das amostras.
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Após finalização das coletas e pesagens do material fresco, cada grupo coletado, independente da zona ecológica, tinha uma sub-amostra selecionada, procurando agregar um indivíduo ou, quando muito grande, um pedaço de cada morfotipo coletado, para compor uma amostra que fosse fiel ao conjunto de epífitas vasculares coletadas, sendo tomadas sub-amostras de cada grupo de epífitas para os 23 forófitos amostrados, quando presente no mesmo. O material selecionado era então acondicionado em sacos de papel nas dimensões 20 x 40cm, previamente pesados, identificados com data, número do forófito, grupo de epífita e novamente pesados com o auxílio de pesolas de menor graduação: 10 a 200 gramas para a determinação do peso fresco (PF) das sub-amostras (Figura 6.).
3.2.6. Determinação de peso seco do material epifítico
As sub-amostras do material epifítico vascular coletadas no campo foram encaminhadas à sala de herborização de material botânico do Departamento de Biologia Vegetal do Instituto de Biologia (IB) da Universidade de Campinas (UNICAMP). Os sacos de papel identificados foram colocados em uma estufa de circulação forçada a 60° C para secagem. O material permaneceu na estufa até a obtenção de peso constante, conforme metodologia utilizada por Mardegan et al. (2011). Após atingirem peso constante, as amostras foram pesadas com pesolas de graduação 10 a 200 gramas.
Com os pesos secos das amostras foi então calculado o teor de umidade (TU) para cada amostra pela razão do PF e PS, conforme equ. (1):
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TU (%) = * 100 (1)
Onde TU é o teor de umidade (%), PS o peso seco (g) e PF o peso úmido (g). O teor de umidade de cada grupo funcional de epífitas (X) foi obtida calculando-se a média de cada grupo de amostras, conforme equ. (2):
TUX = média (∑TU) (2)
Com base nos valores médios de umidade das amostras, foi calculado o peso seco (massa seca = 1-TU) do material epifítico coletado no campo (equ. 3.):
PSX = PF * (1-TUX) (3)
3.2.7. Construção do modelo alométrico
A partir dos dados de biomassa seca de epífitas vasculares, obtidos pelo método destrutivo, foi ajustado um modelo alométrico para estimativa da biomassa de epífitas. Para o ajuste do modelo, foi utilizada a massa seca de epífitas vasculares (kg) como variável dependente após transformação logarítmica, e foram tomadas medidas das seguintes variáveis preditoras: DAP, altura total do forófito, ICE e arquitetura de copa.
A seleção das variáveis independentes foi realizada utilizando uma abordagem de seleção de modelos baseada na lei e no princípio de máxima verossimilhança (Burnham & Anderson, 2002). O critério de seleção de Akaike (AIC)
PF – PS PF
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foi empregado para a escolha do melhor modelo (Burnham & Anderson, 2002; Johnson & Omland, 2004).
3.2.8. Estimativa da biomassa de epífitas vasculares
Para estimar a biomassa de epífitas vasculares para 1 ha de Floresta de Restinga, todos os indivíduos arbóreos da parcela, vivos, sem copa ou mortos em pé, com DAP ≥ 4,8 cm, foram classificados quanto ao ICE.
As medidas de DAP, Índice de Iluminação de Copa, Altura, localização e espécies, foram fornecidas pelo projeto Biota/FAPESP – Gradiente Funcional, levantadas em 2012.
Com os dados de ICE e DAP das árvores foi aplicado o modelo alométrico ajustado pelo presente trabalho sendo possível estimar a biomassa de epífitas vasculares na parcela de 1 ha.
3.2.9. Determinação da composição elementar de Carbono e Nitrogênio
Das sub-amostras coletadas, selecionou-se aquelas provenientes de forófitos que apresentaram os 4 grupos funcionais de epífitas vasculares (Arácea, Bromeliaceae, Orchidaceae e Miscelânia) e as mesmas encaminhadas para o Laboratório de Ecologia Isotópica do Centro de Energia Nucelar na Agricultura (CENA/USP) para determinação dos teores de C e N.
Um total de 20 amostras foram moídas a pó fino (150 µm) e uma alíquota de 0,020 a 0,040 g de cada uma delas foi pesada com a utilização de uma balança de analítica de precisão (Santorius-ME36S) e acondicionada em cápsulas de estanho.
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Essas cápsulas foram introduzidas num analisador elementar (Carla Erba modelo 1110, Milão, Itália), que por combustão determina a concentração de N e C total.
A biomassa total de C e N foi calculada com a média ponderada da biomassa de cada grupo funcional de epífitas.
3.2.10. Variáveis Ambientais
a) Abertura do dossel (dados do Projeto Biota-Fapesp Gradiente Funcional)
Para caracterizar o ambiente em escala local e para quantificar a cobertura vegetal em cada ponto de amostragem (forófito), foi utilizado o Índice de Iluminação de copa (IC). Esse índice, inicialmente proposto por Dawkins & Field (1978) como Índice de posição de copa e modificado por Clark & Clark (1992) que classifica os indivíduos em diferentes categorias conforme a direção de incidência (vertical ou lateral) e a quantidade relativa de luz incidente sobre as suas copas. As categorias vão de um a cinco, constituindo, nessa ordem, um aumento de exposição de uma copa à luz. Em 2012, durante o inventário da parcela realizado pela equipe do projeto BIOTA/FAPESP – Gradiente Funcional (Joly et al., 2012) todos os indivíduos arbóreos foram classificados em uma dessas categorias.
b) Distribuição diamétrica dos forófitos (dados do Projeto Biota-Fapesp Gradiente Funcional)
A estrutura de uma floresta pode ser explicada através da distribuição diamétrica caracterizada pelo número de árvores por unidade de área e por intervalo de classe de diâmetro. Ferramenta que pode ser utilizada para a compreensão dos
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processos de sucessão, através da mortalidade e recrutamento de novos indivíduos arbóreos, portanto a dinâmica da floresta.
A curva de distribuição de diâmetros dos indivíduos arbóreos de uma floresta apresenta uma distribuição exponencial negativa, similar à forma de J-invertido, em que a maior frequência de indivíduos se encontra nas classes de diâmetro menores (Assmann, 1970).
A análise de distribuição diamétrica dos forófitos inclusos no inventário da parcela permanente (árvores com DAP ≥ 4,8 cm), onde foi realizado este estudo, foi realizada pela equipe do projeto BIOTA/FAPESP – Gradiente Funcional (Joly et al., 2012). São monitoradas, desde sua implantação no ano de 2006, 1823 árvores. O último levantamento de DAP data de outubro de 2012.
3.3. Análise de dados
Foram realizados testes não paramétricos de Kruskal-Wallis ANOVA, uma vez que os dados não apresentaram distribuição normal.
Para comparar as médias dos parâmetros analisados, análises de variância (ANOVA) foram utilizadas, e caso confirmadas essas diferenças, testes post hoc de Tukey foram realizados, visando observar onde estas variações eram significativas. Todas as diferenças a 5% de probabilidade (p<0,05) foram tidas como significantes, sendo que as análises estatísticas foram feitas utilizando-se o pacote estatístico STATISTICA versão 6.1 para Windows (STATSOFT, Inc. 2004).
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3.3.1. Análise de agregação
Para avaliar se existe autocorrelação espacial, foi usada a estatística de
Global Moran’s I, baseada na localização e valores dos atributos considerados (ICE;
DAP; Altura; Biomassa de Epífitas). A análise estatística resulta em valores de Índice de Moran I, valor de z e um valor de significância (p), que indicam se a variável considerada é dispersa ou agregada. Na análise estatística de Moran's I, a hipótese nula é que o atributo a ser analisado se distribui aleatoriamente na área de estudo, sendo os processos espaciais que promovem o padrão de distribuição observado aleatórios. Assim, quando o valor de significância p é significativo (p<0.05), podemos recusar a hipótese nula. Adicionalmente, se o valor z é positivo (e valor de p significativo) a distribuição de valores elevados/baixos nos dados observados é mais agregada que os valores esperados numa distribuição sob processos espaciais aleatórios.
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4. RESULTADOS
4.1. Caracterização da ocorrência dos grupos funcionais de epífitas
Para caracterização da área, foram amostradas 126 árvores, sendo 7 com arquitetura de copa A (palmeiras), 79 de arquitetura de copa B (copa pequena ou copa de sub-bosque), e 40 de arquitetura de copa C (copa grande). Quase todos os indivíduos amostrados apresentaram líquens (99%) e briófitas (100%), enquanto que as pteridófitas ocorreram em apenas 47% dos indivíduos amostrados. As bromélias e as angiospermas também foram frequentes, sendo que apenas 13% dos indivíduos arbóreos não apresentavam angiospermas e 8% deles bromélias (Tabela 1). Nenhum dos grupos de epífitas apresentou o índice máximo de cobertura (indicador de epífitas =4) nas diferentes faces dos forófitos.
Tabela 1. Frequência de ocorrência de diferentes tipos funcionais nos forófitos da Restinga de Ubatuba, Brasil
Tipo Funcional Número de ocorrências % de indivíduos com epífitas Briófitas 126 100 Líquens 125 99 Pteridófitas 59 47 Angiospermas 116 92 Bromélias 109 87
As três arquiteturas de copa apresentaram diferenças quanto a cobertura por liquens (p<0,05). A densidade de líquens foi maior nos indivíduos com arquitetura de copa A e B e menor nos do tipo C. Para Briófitas, as três arquiteturas de copa diferiram significativamente entre si (p<0,05).
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A arquitetura de copa não diferiu entre as densidades das epífitas vasculares: Pteridófitas, Bromelias e Angispermas (Figura 7).
Figura 7. Distribuição do Índice de cobertura por epífitas por grupo funcional nas Florestas de Restinga. O Índice é o valor médio de ocorrência das quatro faces ± o Desvio padrão da média para arquitetura de copa A (palmeiras), B (copa pequena) e C (copa grande).
Não houve preferência de ocorrência por alguma das faces (pontos cardeais) (p>0,05) (Figura 8), para nenhum dos grupos funcionais de epífitas.
As epífitas avasculares, líquens e briófitas, estavam presentes em 99 a 100% dos indivíduos arbóreos avaliados.
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Figura 8: Número de indivíduos dos diferentes tipos funcionais de epífitas (Líquens, Briófitas, Pteridófitas, Bromélias e Angiospermas) nas diferentes faces do tronco (N, norte; E, leste; S, sul e W, oeste).
4.2. Biomassa de epífitas vasculares coletada 4.2.1. Distribuição da biomassa fresca
Foram selecionadas 23 árvores distribuídas nas diferentes categorias (A1, B1, C1, [...] C15) e nas diferentes classes de diâmetro, nos quais procedeu-se a quantificação da biomassa das epífitas vasculares (Tabela 2).
Tabela 2: Árvores selecionadas para quantificação do conteúdo epifítico vascular por Índice categórico (arquitetura de copa x ICE).
ICE Arquitetura de Copa Total A B C Número de indivíduos 1 2 2 0 4 2 0 3 1 4 5 4 1 2 7 9 0 3 3 6 15 0 1 1 2 Total 6 10 7 23
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As epífitas vasculares presentes nos 23 forófitos selecionados pesaram conjuntamente 350 kg de material epifítico fresco. As Aráceas e as Bromeliaceae responderam por 86,6% do peso fresco total amostrado (155 kg e 148 kg respectivamente). Miscelânia correspondeu a 12,3% do peso de epífitas (43 kg) e apenas 4 Kg de Orchidaceae foram coletados, correspondendo a 1,1% do peso total amostrado.
O grupo das bromélias foi o único presente em 100% das árvores amostradas, enquanto o grupo das Orquídeas o menos frequente. Embora as Orchidadeae tenham sido registradas em 39% dos indivíduos amostrados, elas sempre ocorreram em baixa densidade.
Dado que menos de 1% das epífitas vasculares coletadas foram provenientes da zona ecológica copa, onde os galhos têm diâmetros menores e há maior frequência de quebra de galhos (Rosa-Manzano et al., 2014), esta zona foi analisada em conjunto com a zona galhos.
As Bromeliaceae apresentaram maior concentração em termos de peso fresco total nos galhos, tendo 64% de seu material proveniente da zona copa-galho, enquanto as Aráceas foram mais abundantes no tronco (67%) (Figura 9).
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Figura 9. Proporção da biomassa fresca (kg) coletada dos diferentes grupos de epífitas vasculares separados pelas zonas ecológicas: copa-galho e tronco.
Os menores e maiores valores de biomassa epifítica foram observados em forófitos com arquitetura de copa B, sendo que o menor valor (0,006 kg) ocorreu em uma árvore com DAP de 6,67 cm e o maior valor (91 kg) foi observado em uma árvore com DAP 24,26 cm conforme Tabela 3.
10 20 30 40 50 60 70 80 90
Arácea Bromeliaceae Miscelânia Orchidaceae
Pe s o fr e s c o (% )
Grupo de epífitas vasculares
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Tabela 3. Peso Fresco (PF) total de epífitas vasculares (kg) amostradas e as características de arquitetura de copa (COPA), ocorrência de epífitas (índice de cobertura por epífitas – ICE) e DAP (cm) de 23 forófitos em uma área de Floresta de Restinga no Litoral Norte de São Paulo
Forófito COPA ICE DAP PF 1 A 1 8,56 0,64 2 A 1 9,10 0,15 3 A 5 6,68 0,97 4 A 5 7,61 3,73 5 A 5 7,99 3,05 6 A 5 8,18 2,32 7 B 1 4,90 0,24 8 B 1 6,97 0,01 9 B 2 6,43 0,07 10 B 2 15,41 2,10 11 B 5 7,89 2,35 12 B 5 12,92 2,19 13 B 9 13,91 11,70 14 B 9 15,82 11,84 15 B 9 16,11 8,60 16 B 15 24,26 91,17 17 C 2 15,18 2,29 18 C 5 8,94 5,70 19 C 5 13,72 4,76 20 C 9 30,69 31,99 21 C 9 36,19 49,93 22 C 9 41,70 60,14 23 C 15 18,94 54,62 Total 350,52 4.2.2. Biomassa seca
O teor de umidade (TU) do material epifítico coletado variou de 66 a 89% entre os grupos amostrados, sendo de 89% para Arácea, 88% para Orchidaceae, 80% para Bromeliaceae e 66% para Miscelânia. Isso resultou em 0,5 kg de
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Orchidaceae, 14,7 kg de miscelânea, 17,6 kg de Arácea e 29,15 kg de Bromeliaceae amostradas, totalizando 62 kg, o que corresponde a menos de 20% do valor do peso fresco total (Figura 10).
Figura 10. Contribuição dos diferentes grupos funcionais de epífitas para a biomassa: peso fresco e peso seco (kg)
4.3. Ajuste do modelo e seleção das variáveis independentes
A primeira etapa do ajuste do modelo foi descobrir a qual distribuição teórica o dado de peso total de biomassa de epífitas, a variável dependente, segue. Como o dado se ajustou a uma distribuição normal apenas após uma transformação logarítmica (Figura 11, Shapiro-Wilk p>0,05), pode-se concluir que a distribuição adequada para trabalhar com a variável “peso total de biomassa seca de epífitas” é a distribuição log-normal. 155 148 43 4 18 29 15 0,5
ARACEA BROMELIA MISCELANIA ORQUIDEA
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Figura 11. Histograma do logaritmo natural do peso (kg) total de biomassa de epífitas vasculares.
A segunda etapa do processo foi o ajuste do modelo propriamente dito e a seleção das variáveis independentes na qual foram avaliados os modelos na ausência de variáveis, incluindo as variáveis de DAP, ICE e altura do forófito individualmente e os modelos com uma combinaçãos de 2 ou mais variáveis (DAP+ICE e DAP+ICE+altura).
O ajuste do modelo (estimativa dos parâmetros) foi realizado utilizando o método da máxima verossimilhança (Johnson & Omland, 2004). A seleção das variáveis independentes foi realizada utilizando uma abordagem de seleção de modelos (Burnham & Anderson, 2002), baseada também na lei e no princípio da máxima verossimilhança (Burnham & Anderson, 2002). O processo de seleção de variáveis utilizado foi o passo-a-passo forward, onde definiu-se um modelo mais simples e então modelos mais complexos (com maior número de parâmetros e variáveis) de acordo com a Tabela 4.
log(Peso total (Kg)) F re q u ê n ci a -8 -6 -4 -2 0 2 4 0 2 4 6 8
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Tabela 4. Modelos lineares generalizados com distribuição log-normal utilizados para a seleção de variáveis passo-a-passo forward. Ln: logarítimo neperiano; P: peso seco total (kg); DAP: diâmetro a altura do peito (cm); ICE: índice de cobertura de epífitas; Altura: altura total da árvore ou palmeira (m). Variáveis Modelo - ln P ~ 1 DAP ln P ~ β0+β1*ln DAP ICE ln P ~ β0+β1*ln ICE Altura ln P ~ β0+β1*ln Altura
DAP & ICE ln P ~ β0+β1*ln DAP+β2*ln ICE
DAP & ICE & Altura ln P ~ β0+β1*ln DAP+β2*ln ICE+β3*ln Altura
O modelo com a combinação das variáveis preditoras DAP e ICE foi selecionado através do critério de seleção de Akaike ou AIC.
4.4. Elaboração do modelo alométrico
O DAP e o ICE foram as variáveis independentes selecionadas através o método da máxima verossimilhança e, através do critério de seleção de Akaike foi determinado o melhor modelo (equ. 4) (aquele que teve o menor valor de AIC) dentro dos modelos lineares generalizados com distribuição log-normal (Tabela 5).
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Onde ln é o logaritmo natural, DAP o diâmetro à altura do peito em centímetros e ICE o índice de cobertura por epífitas.
Tabela 5. Modelos ajustados e o critério de informação de Akaike (AIC), Ln: logaritmo natural; P: peso seco (kg); DAP: diâmetro à altura do peito (cm) e ICE: índice de cobertura por epífitas.
Modelo ajustado AIC
𝐥𝐧 𝑷 ~ − 𝟔, 𝟕𝟕 + 𝟏, 𝟓𝟔 ∗ 𝐥𝐧 𝑫𝑨𝑷 + 𝟏, 𝟓𝟕 ∗ 𝐥𝐧 𝑰𝑪𝑬 37,71 ln 𝑃 ~ − 6,66 + 1,67 ∗ ln 𝐷𝐴𝑃 + 1,58 ∗ ln 𝐼𝐶𝐸 − 0,19 ∗ ln 𝐴𝑙𝑡𝑢𝑟𝑎 39,70 ln 𝑃 ~ − 3,76 + 2,21 ∗ ln 𝐼𝐶𝐸 47,30 ln 𝑃 ~ − 8,31 + 3,06 ∗ ln 𝐷𝐴𝑃 57,18 ln 𝑃 ~ − 8,31 + 3,66 ∗ ln 𝐴𝑙𝑡𝑢𝑟𝑎 64,31 ln 𝑃 ~ 1 77,34
Este estudo fornece o primeiro modelo alométrico (equ.5) capaz de estimar a biomassa de epífitas vasculares em florestas de Restinga. Sua utilização evita a quantificação da biomassa pelo método destrutivo.
lnP ~ -6,77 + 1,56 * lnDAP + 1,57 * ln ICE (5)
Onde ln é o logaritmo natural, DAP o diâmetro à altura do peito em centímetros e ICE o índice de cobertura por epífitas.
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4.5. Estimativa da biomassa de epífitas vasculares em Floresta de Restinga
No Projeto Biota/Fapesp Gradiente Funcional, foram avaliados 1742 indivíduos arbóreos que ocorriam em 1ha de Floresta de Restinga, com DAP variando de 4,8 cm a 79,6 cm, distribuídos em “J” invertido conforme verifica-se na Figura 12. Dos indivíduos amostrados, mais de 90% apresentam DAP < 30 cm, sendo que menos de 0,5% delas ocorrem nas classes de DAP acima de 50 cm, ou seja a grande maioria dos indivíduos presentes na parcela são considerados pequenos (Vieira et al., 2004).
Dos indivíduos observados 61% possuem arquitetura de copa B e apenas 29% arquitetura de copa C. As palmeiras (arquitetura de copa A) representaram menos de 7% dos indivíduos amostrados e 3% são árvores estavam mortas em pé ou sem copa (Figura 13).
Figura 12. Distribuição dos indivíduos arbóreos em classes diamétricas em Floresta de Restinga de Mata Atlântica. Fonte: Biota/Fapesp Gradiente Funcional.
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Figura 13. Arquitetura de copa (A, B ou C) de 1742 indivíduos arbóreos agrupados por ICE (índice de cobertura por epífitas), onde 0= ausência de epífitas vasculares; 1= indivíduos muito pequenos e esparsos, 2= muitos indivíduos pequenos e esparsos, ou muitos indivíduos muito pequenos, 5= indivíduos médios esparsos, ou muitos indivíduos pequenos, 9= indivíduos grandes e esparsos, ou muitos indivíduos médios, 15= indivíduos muito grandes esparsos, ou muitos indivíduos grandes.
O índice de cobertura por epífitas intermediário (ICE 5) foi o mais frequente, tendo sido observado em quase metade dos indivíduos amostrados (47%). Os índices ICE-2 e ICE-9 ocorreram em 23% e 22% dos indivíduos arbóreos, respectivamente (Figura 14).
Um total de 29 árvores não apresentaram nenhuma epífita vascular em sua estrutura, sendo que 80% delas tinham o DAP < 10 cm e as demais não ultrapassam 13 cm.
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Apenas 1% dos indivíduos arbóreos amostrados (15) apresentou o índice máximo de cobertura por epífitas (ICE 15), sendo que esse índice não ocorreu nos indivíduos com maior DAP. Um único indivíduo com o DAP mínimo de inclusão (4,8 cm) apresentou índice 15, os demais foram árvores com DAP intermediário (12 a 45 cm). Nenhuma palmeira (arquitetura de copa tipo A) apresentou ICE maior que 5 e nenhuma árvore de dossel (arquitetura de copa C) ICE menor que 2.
A partir da informação do DAP e do ICE de cada indivíduo arbóreo (com DAP ≥ 4,8 cm) da parcela, foi estimado a biomassa seca de epífitas através do modelo alométrico desenvolvido neste estudo (equ.6).
lnP ~ -6,77 + 1,56 x ln (DAP) + 1,57 x ln (ICE) (6) Figura 14. Índice de cobertura por epífita (ICE 1, 2, 5, 9 e 15) de 1742 indivíduos arbóreos
agrupados em arquitetura de copa onde A= Palmeira, B= copa pequena, C= copa grande. Sendo 5 classes de ICE ou ‘0’ para ausência de epífitas.
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Onde lnP é o logaritmo natural do peso seco de epífitas vasculares, DAP é o diâmetro à altura do peito do forófito (cm) e ICE o índice de cobertura de epífitas.
A biomassa total de epífitas vasculares estimada foi 2,32 Mg ha-1, o que
representa 1,34% de toda a biomassa viva acima do solo (biomassa do estrato arbóreo somado a biomassa de epífitas). Em termos de biomassa fotossistetizante as epífitas vasculares representaram 18% do total (Tabela 6, Figura 15).
Tabela 6. Biomassa acima do solo de diferentes compartimentos em uma Floresta de Restinga no litoral norte de São Paulo. (1) Biomassa arbórea viva acima do solo (AGB above
ground biomass); (2) biomassa total (AGB e biomassa de epífitas vasculares); (3)
biomassa não lenhosa (parte integrante do AGB); (4) biomassa de epífitas vasculares; (5) biomassa fotossintetizante total (biomassa não lenhosa e biomassa de epífitas vasculares) (em Mg ha-1)
Biomassa (Mg ha-1)
(1) Biomassa acima do solo (AGB above ground biomass) 170,7
(2) AGB total (AGB + Epífitas vasculares) 173,0 (3) Material não lenhoso 10,2
(4) EPÍFITAS VASCULARES 2,32
(5) Material fotossintetizante (Folhas + epífitas) 12,6
Na tabela 6, as setas indicam a porcentagem relativa de epífitas vasculares em relação à biomassa viva acima do solo (1,34%) e em relação à biomassa fotossintetizante total acima do solo (18,44%).
1,34%
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Figura 15. Proporção da Biomassa lenhosa e biomassa fotossintetizante de um hectare de Floresta de Restinga e a contribuição da biomassa epifítica vascular: 1,34% para a Biomassa total e 18,44% para a biomassa fotossintetizante.
A contribuição de 1,34% da biomassa de epífitas para o compartimento biomassa viva acima solo é pequena, no entanto o teor de umidade desse componente é muito alto e podendo representar mais de 10 Mg ha-1 de biomassa
fresca.
A figura 16 mostra o gráfico de superfície 3D do modelo alométrico para a estimativa de biomassa de epífitas vasculares e sua distribuição em relação ao DAP e ICE apresentando alta correlação positiva entre a biomassa e o DAP dos forófitos.
