Efeitos do uso de pesticidas nas abelhas: revisão sistemática em bases de dados
científicas
Effects of the use of pesticides on bees: a systematic review on scientific
databases
DOI:10.34117/bjdv5n12-340
Recebimento dos originais: 07/10/2019 Aceitação para publicação: 26/12/2019
Lázaro Henrique Pereira
Discente do curso de bacharelado em Engenharia Ambiental
Instituto Federal de Educação, Ciência e Tecnologia do Ceará – Campus Juazeiro do Norte E-mail: adm.lazarohenrique@hotmail.com
Francisca Klivia Nogueira Barbosa
Discente do curso de bacharelado em Engenharia Ambiental
Instituto Federal de Educação, Ciência e Tecnologia do Ceará – Campus Juazeiro do Norte E-mail: kliviabarb123@gmail.com
Fabrynne Mendes de Oliveira
Discente do curso de bacharelado em Engenharia Ambiental, Instituto Federal de Educação Ciência e Tecnologia do Ceará – Campus Juazeiro do Norte
E-mail: fabrynnemendes@hotmail.com
Francisco Rodrigo de Lemos Caldas
Docente do curso de bacharelado em Engenharia Ambiental, Instituto Federal de Educação, Ciência e Tecnologia do Ceará – Campus Juazeiro do Norte
Doutorado em Desenvolvimento e Inovação Tecnol. em Medicamentos pela Universidade Federal Rural de Pernambuco, Brasil
E-mail: rodrigolemosifce@gmail.com
Paulo Sérgio Silvino do Nascimento
Docente do curso de bacharelado em Engenharia Ambiental, Instituto Federal de Educação, Ciência e Tecnologia do Ceará – Campus Juazeiro do Norte
Doutorado em Geografia pela Universidade Estadual Paulista (UNESP) E-mail: paulosergio.ifce@gmail.com
RESUMO
O uso de pesticidas nas culturas de plantio tem aumentado excessivamente nos últimos anos, causando graves prejuízos aos organismos vivos diretamente atingidos, bem como, seres não-alvos. A utilização desses produtos nas áreas onde as abelhas exercem suas atividades como agentes polinizadores causa interferências significantes na sua produtividade. A revisão sistemática estabelece um estilo de pesquisa a qual as atividades estão relacionadas ao tratamento de dados com embasamento científico, oriundo de publicações com referências importantes, sucessivamente, a construção de uma tabela que reúne uma generalização quantitativa das principais ideias obtidas na leitura e análise. O principal objetivo do levantamento bibliográfico realizado foi identificar nas pesquisas mais recentes os estudos a respeito dos efeitos da utilização dos pesticidas nas abelhas
produtoras de mel. Realizou-se em duas bases de dados científicos: Scielo e Scopus, utilizando dois descritores para limitação dos artigos: pesticides e honeybees, aplicados dois filtros para escolha dos periódicos: tempo e área, de 2018 a 2019, na área de estudo ciências ambientais. Com a construção da tabela foi possível verificar que o pesticida clotianidina tem maior reincidência nos estudos analisados, sendo o mais prejudicial aos seres não-alvos, totalizando 11 estudos relatando os seus efeitos negativos, em sequência o tiametoxam em 8 estudos, clorpirifós e imidaclopride apresentados em 5 estudos. Os dados mostram o crescente interesse em analisar os efeitos dos pesticidas nos seres indiretamente atingidos.
Palavras-chave: Polinizadores, neonicotinóides, pesticidas, abelhas. ABCTRACT
Pesticide use in plantation crops has increased excessively in recent years, causing serious damage to living organisms directly affected as well as non-target beings. The use of these products in areas where bees perform their activities as pollinating agents causes significant interference in their productivity. The systematic review establishes a research style in which the activities are related to the treatment of scientifically based data, coming from publications with important references, successively, the construction of a table that gathers a quantitative generalization of the main ideas obtained in reading and analysis. The main objective of the bibliographic survey was to identify in the most recent research studies about the effects of pesticide use on honey bees. It was conducted in two scientific databases: Scielo and Scopus, using two descriptors for limitation of articles: pesticides and honeybees, applied two filters to choose the journals: time and area, from 2018 to 2019, in the study area environmental sciences. With the construction of the table it was possible to verify that the clotianidine pesticide has greater recurrence in the analyzed studies, being the most harmful to non-target beings, totaling 11 studies reporting its negative effects, following tiametoxam in 8 studies, chlorpyrifos and imidacloprid presented. in 5 studies. The data show the growing interest in analyzing the effects of pesticides on indirectly affected beings.
Keywords: Pollinators, neonicotinoids, pesticides, bees. 1 INTRODUÇÃO
Para controlar o uso de pragas que atacam as plantações, tem-se utilizado de diversos produtos químicos os quais tem permeado a biosfera, esses resíduos além de causar malefícios aos organismos alvos, também causam a exposição de indivíduos não alvos. Por conta da falta de estudos sobre as consequências dos efeitos tóxicos das misturas químicas e da sua exposição geral a diversos organismos, torna-se difícil avaliar os reais riscos causados pela exposição a esses contaminantes. Por conta da diversidade de pesticidas e subprodutos gerados, se faz necessário uma analise de diversos cenários de forma individual, como por exemplo, a relação entre o uso de pesticidas e a saúde de insetos polinizadores (PRADO et al, 2019).
As abelhas apresentam uma função importante, pois são polinizadores em potenciais de culturas e diversas plantas em todo o mundo. Outra importante função das abelhas se dá pela nutrição humana, pois além da produção do mel, ela ainda é responsável pelo fornecimento de fontes vegetais. Porém, o fenômeno conhecido como o colapso das colônias está se tornando fator preocupante,
devido a ocorrência de um descontrole causado pelo declínio da população de abelhas pode haver um grande impacto nos ecossistemas e principalmente aos seres humanos (TONG et al, 2018).
Alguns fatores podem ocasionar o colapso das colônias de abelhas, como a nutrição, doenças, mudanças climáticas, destruição de habitat e também o uso de pesticidas. Um dos fatores que tem uma contribuição significativa para o declínio desses polinizadores é a contaminação química, ocasionada pelo uso de pesticidas, podendo ser considerada uma das mais danosas para a vida das abelhas. Essa contaminação ocorre em fontes alimentares, por conta disso é necessário monitorar as fontes de alimento das abelhas para resíduos químicos, já que os pesticidas são aplicados constantemente e de forma difusa em plantações agrícolas, assim como seus feitos na vida das abelhas, como a sua produção e longevidade (TONG et al, 2018).
Foram identificados nas pesquisas mais recentes os estudos a respeito dos efeitos da utilização dos pesticidas nas honeybees, o objetivo foi estabelecer uma visão geral sobre a problemática proposta, quantificando estudos relacionados aos descritores escolhidos para determinar os pesticidas que mais influenciam na produtividade das honeybees. Todos esses aspectos foram escolhidos visando obter somente as informações mais atuais e relevantes para sobrepor e comparar os dados semelhantes numa mesma esfera da problemática.
As atividades que a revisão sistemática propôs iniciou com a caracterização das bases de dados, o levantamento bibliográfico de acordo com as bases e filtros determinados para, então, realizar análise detalhadamente das informações que estão contidas na tabela que foi construída como resultado da pesquisa.
2 REFERENCIAL TEÓRICO
A abelha da espécie Apis mellifera apresenta papel fundamental nos ecossistemas devido sua ação polinizadora em diferentes culturas, atuando até mesmo como um bioindicador, devido a sua sensibilidade a mudanças como os efeitos adversos da exposição das mesmas à mistura de diferentes pesticidas. (PRADO et al, 2019)
Uma das principais vias de exposição é via resíduos no pólen, que é o recurso mais comumente poluído devido às suas características físicas (ou seja, cavidades altamente esculpidas preenchidas com um revestimento de pólen lipofílico). Pesquisas amplas sobre poluentes polares na Europa e na América do Norte reportam uma alta incidência de contaminação no pólen coletado por abelhas, com 27 a 100% das amostras contaminadas por pelo menos um pesticida. (PRADO et al, 2019, p. 1251)
No caso da China, por exemplo, uma grande potência exportadora, a demanda de produção agrícola é alta, levando ao crescente uso de insumos químicos para controle de pragas. Além disso, a
apicultura também é atividade de grande potencial. Logo, os contaminantes e concentrações residuais são repassadas em todo o meio, principalmente devido às variáveis climáticas e geográficas que irão alternar de estação para estação e de região para região. (TONG et al, 2018)
Dado que as abelhas parecem ser deficientes em enzimas desintoxicantes, elas podem ser consideradas suscetíveis aos pesticidas. Muitos estudos demonstraram efeitos adversos de pesticidas desde episódios de intoxicação aguda que produzem altas taxas de mortalidade até exposição crônica a pesticidas que podem prejudicar a habilidade de abandono de abelhas, viabilidade espermática e sobrevivência de larvas. Os pesticidas também podem alterar a expressão gênica e afetar a imunocompetência da abelha melífera. (CALATAYUD-VERNICH et al, 2018, p. 107).
O fenômeno do colapso das abelhas foi fator alarmante desde 2006 com a repentina perda de um número considerável de abelhas sociais (ou produtoras de mel), levando a reflexão acerca das consequências disso no meio ambiente, incluindo ser humano, caso não se questionem os aspectos que causam e intensificam essas ações danosas. (TONG, et al, 2018)
Entre esses fatores contribuintes, a contaminação por pesticidas de fontes alimentares, como pólen e néctar, é considerada uma das mais danosas. Com isso em mente, é necessário monitorar as fontes de alimento das abelhas para resíduos químicos, já que os pesticidas são amplamente aplicados para fins agrícolas. Estes resultados são uma novidade para a China. (TONG et al, 2018, p. 1579)
A preocupação entre os países desenvolvidos sobre essa temática surgiu a partir da observação de perdas elevadas em comunidades de Apis mellifera, esse declínio é considerado à nível global e é fator preocupante já que o processo de polinização realizado por esses seres é vital para o funcionamento da biota da Terra. O funcionamento depende desse processo já que ele fornece uma porcentagem significante de sua nutrição. (CALATAYUD-VERNICH et al, 2018).
As culturas pulverizadas são visitadas por abelhas e os pesticidas são transportados para dentro da colmeia, onde tanto os agrotóxicos de proteção de plantas quanto aqueles usados na colmeia contra a varroose por apicultores são depositados em pólen, mel, cera de abelha e abelhas. Por essa razão, as abelhas são boas sentinelas de contaminação ambiental. Presença de pesticidas em matrizes de colmeias tem sido relatada em todo o mundo. (CALATAYUD-VERNICH et al, 2018, p. 106).
No Chile foram detectados na produção de mel resíduos de quatro inseticidas neonicotinóides,
acetamipride, thiamethoxam, tiaclopride e imidaclopride. Foram analisadas 16 amostras, em três
delas houve a detecção do mesmo. Estas amostras foram coletadas da província de Rengo, em que esta província é caracterizada pela colheita de grãos e frutas. Nesse estudo é relatada a preocupação dos resíduos de neonicotinóides em amostras de mel chileno e a importância de análises regulares
para a detecção de resíduos de pesticidas. Os níveis de resíduos encontrados foram baixos, porém ainda confirma a transferência de pesticidas e o prejuízo que pode causar as espécies não-alvo. (BRIDI et al, 2018).
Em alguns experimentos relacionados aos efeitos dos pesticidas nas abelhas, principalmente os neonicotinóides, foi acusado um declínio em relação a saúde das abelhas, como nas suas atividades de forrageamento, na sua reprodução e até mesmo na sua capacidade imunológica, sob o qual foi relatado dificuldades na sua regeneração e resistência a patógenos. Em um estudo realizado no Canadá foi quantificada a duração e a magnitude da exposição a neonicotinóides nas regiões produtoras de milho e foram realizados experimentos para investigar o efeito dos inseticidas em abelhas melíferas. Nas colônias próximas a produção, o tempo de exposição foi em torno de quatro meses. Através dos estudos pode-se perceber que houve um aumento na mortalidade das abelhas trabalhadoras e ainda o declínio na imunidade social e aumento da falta de rainhas ao longo do tempo (TSVETKOV et al, 2017).
3 METODOLOGIA
O estudo foi realizado por meio de uma revisão sistemática da produção científica sobre a problemática delineada. Foram escolhidas duas bases de dados cientificas, Scielo e Scopus, incluindo as publicações de domínio público e restrito, utilizando dois descritores para a limitação dos artigos selecionados: pesticides e honeybees, os quais se aplicaram dois filtros para escolha dos periódicos: tempo e área. O período das publicações foi de 2018 e 2019 e a área de estudo escolhida foi ciências ambientais. As publicações que foram encontradas só foram contabilizadas uma vez, excluindo os artigos que não contivessem elementos do padrão estabelecido.
A revisão sistemática foi uma pesquisa onde as atividades foram relacionadas ao tratamento de dados com embasamento científico provenientes de publicações dentro dos critérios já citados e com referências relevantes para a construção da tabela. Os artigos que passaram para segunda triagem de leitura e análise tiveram suas principais informações contidas numa generalização quantitativa dos principais pesticidas que afetam o organismo das abelhas.
Os dados foram provenientes da caracterização das bases de dados Scielo e Scopus, do levantamento bibliográfico das publicações em cada uma e exclusão dos trabalhos que não estivessem contidos nos filtros dos descritores, tempo e área. A segunda triagem foi feita por meio de uma leitura mais detalhada das informações, em que se destacavam artigos que continham informações essenciais para a construção da tabela: nome do pesticida, efeito no organismo produtor de mel e quantidade de trabalhos que o mencionava. O resultado da revisão sistemática foi disposto em uma tabela que permite uma melhor visualização e assimilação das informações.
4 RESULTADOS E DISCUSSÕES
Os artigos foram selecionados através da análise da produção científica recente, partindo da leitura dos abstracts das 56 publicações distribuídas nas duas bases de dados, em que foram selecionados 25 artigos que apresentavam os efeitos nas abelhas do uso de determinados pesticidas. A partir da leitura de todo o material obtido, foram excluídos 31 artigos, sob os quais não apresentavam os dados desejados para a avaliação, ou seja, os artigos que não apresentavam a relação de causa e efeito entre o uso de pesticidas e suas consequências para os organismos não-alvos. Os 25 artigos selecionados foram lidos na íntegra, a fim de observar os resultados e conclusões sobre os estudos relacionados aos efeitos já constatados. Todos os artigos de interesse foram selecionados e concentradas suas informações em uma tabela, que representa aproximadamente 45% do total de artigos identificados dentro dos critérios determinados.
Tabela 1: Pesticidas e seus efeitos nas abelhas produtoras de mel
PESTICIDAS EFEITOS N°
Clotianidina
Redução da longevidade
11 Redução da taxa de sobrevivência
Problemas nas atividades locomotoras Redução nas atividades de forrageamento
Redução da frequência de acasalamento das abelhas rainhas
Tiametoxam
Redução nas atividades de forrageamento
8 Alta taxa de mortalidade
Redução da frequência de acasalamento das abelhas rainhas Distúrbios neurofisiológicos em abelhas
Clorpirifós Redução da taxa de sobrevivência 5 Redução nas atividades de forrageamento
Imidaclopride
Redução nas atividades de forrageamento
5 Alterações na regulação das sinapses, regulação da apoptose e estresse oxidativo
Tiaclopride Incapacitação do sistema imunológico 2 Alta taxa de mortalidade
Lambda-cialotrina
Redução nas atividades de forrageamento
1 Alta taxa de mortalidade
Abamectina Redução nas atividades de forrageamento
1 Alta taxa de mortalidade
Espinosad Redução nas atividades de forrageamento 1 Alta taxa de mortalidade
Benzoato Redução nas atividades de forrageamento 1 Alta taxa de mortalidade
Emamectina Redução nas atividades de forrageamento 1 Alta taxa de mortalidade
Coumaphos Redução da taxa de sobrevivência 1
Alta taxa de mortalidade
Tau-fluvalinato Redução da taxa de sobrevivência 1
Alta taxa de mortalidade
Chlorfenvinphos Redução da taxa de sobrevivência 1
Fonte: Dados da Pesquisa
A partir da construção da tabela, averiguou-se que o pesticida clotianidina foi um dos que apresentou maior quantidade de estudos publicados e que apresentou também uma maior quantidade de efeitos em organismos não-alvo, totalizando um número de 11 estudos sobre as consequências do seu uso. Além de provocar a redução da longevidade e da taxa de sobrevivência, ainda causa problemas nas atividades locomotoras e diminuição nas ações de forrageamento (ALKASSAB E KIRCHNER, 2018; MACDONALD ET AL., 2018; ODEMER ET AL., 2018).
Logo após a clotianidina, o tiametoxam vem em segundo lugar com 8 artigos de estudo relacionado aos seus efeitos. Os pesticidas clorpirifós e imidaclopride apresentaram 5 estudos cada um sobre seus efeitos, além de causar danos nas atividades de forrageamento e diminuir a taxa de sobrevivência, ainda foi constatado que o imidaclopride causava também alteração na regulação da sinapse das abelhas (COULON ET AL., 2018; JIANG ET AL., 2018; TONG ET AL., 2018; MACDONALD ET AL., 2018; OVERMYER ET AL., 2018; PIECHOWICZ ET AL., 2018; TOSI ET AL., 2018).
O tiaclopride, a partir das pesquisas alavancadas, totalizou um número de dois artigos sobre seus efeitos, que inclui a alta taxa de mortalidade das abelhas expostas a esse produto e uma imunodeficiência, ou seja, incapacidade do seu sistema imunológico. Os pesticidas lambda-cialotrina, abamectina, espinosad, benzoato, emamectina, coumaphos, tau-fluvalinato, chlorfenvinphos, pyrethrins, piperonil butoxide, clorotalonil, geraniol, fuberidazol, metalaxil e spiroxamine, apresentaram apenas um artigo sobre os efeitos causados nas abelhas, que tratam também dos
Pyrethrins Paralisia 1
Efeito instantâneo ("knock down")
Piperonil butoxide
Redução da taxa de sobrevivência
1
Alta taxa de mortalidade
Clorotalonil Redução da taxa de sobrevivência 1 Geraniol Problemas nas atividades locomotoras 1
Perda das atividades de forrageamento
Fuberidazol Redução da taxa de sobrevivência 1
Alta taxa de mortalidade
Metalaxil Problemas nas atividades locomotoras 1 Danos no sistema imunológico
Spiroxamine Problemas nas atividades locomotoras 1 Danos no sistema imunológico
malefícios causados, como a diminuição das atividades de forrageamento, o aumento da taxa de mortalidade, problemas nas atividades locomotoras e redução da taxa de sobrevivência (ABDEL RAZIK, 2019; PERUGINI ET AL., 2018; DAÍ ET AL., 2018; SANTOS ET AL., 2018; BEYER ET AL., 2018; MACDONALD ET AL., 2018; TOSI ET AL., 2018).
Por conta do grande número de estudos e dos efeitos causados pelos pesticidas clotianidina, tiametoxam, imidaclopride e clorpirifós, os três primeiros do grupo dos neonicotinóides e o último dos organofosfatos, são os mais prejudiciais as abelhas polinizadoras, já que através da investigação dos dados as consequências do uso desses químicos provocaram um maior desequilíbrio ambiental nas colônias desses organismos, alterando suas atividades locomotoras, sobrevivência e até a perpetuação da espécie.
Apesar de grande parte dos artigos publicados apresentarem efeitos devastadores para a espécie em estudo, ainda existe uma parte que alega que o uso de determinados pesticidas apresentou impactos pouco significativos ou que não tiveram malefícios para os organismos não alvo, mas por conta da pequena quantidade de pesquisas sobre as consequências que podem ser causadas aos organismos não-alvos que estão inclusos nos ecossistemas, vale exemplificar a importância desses estudos para que sejam ponderados os principais riscos e os efeitos sobre a utilização de diversos produtos químicos.
5 CONSIDERAÇÕES FINAIS
Diante da problemática escolhida, verifica-se que é crescente o interesse em analisar os aspectos bioquímicos que os pesticidas podem interferir nos organismos não-alvo como as abelhas. Nas bases de dados científicas escolhidas há uma diversa gama de estudos nas mais diferentes áreas, no entanto, cada vez que se aprofunda em diferentes descritores fica notável a necessidade de analisar a produção cientifica recente afim de obter somente informações confiáveis para mitigar seus impactos no meio ambiente.
O grupo de pesticidas neonicotinóides, representado por imidaclopride, tiametoxam, clotianidina e tiaclopride, foi mencionado em diversas publicações, confirmando seu alto risco de contaminação. Além disso, a lista de impactos associados a cada um deles é em número maior quando comparado a pesticidas de outras classes e menos mencionados nas publicações.
A partir do levantamento bibliográfico realizado foi possível notar que o Brasil ainda não contém números significativos de estudos relacionados aos efeitos dos pesticidas nas honeybees, dificultando o acesso aos dados e a mitigação dos impactos da utilização desses componentes no território brasileiro.
REFERÊNCIAS
ABDEL RAZIK, M. A. A. (2019). Toxicity and side effects of some insecticides applied in cotton fields on apis mellifera. Environmental Science and Pollution Research, 26(5), 4987-4996.
doi:10.1007/s11356-018-04061-6. Disponivel em:
<https://link.springer.com/article/10.1007%2Fs11356-018-04061-6>. Acesso em: 22 de fevereiro de 2019.
ALKASSAB, A. T., & KIRCHNER, W. H. (2018). Assessment of acute sublethal effects of clothianidin on motor function of honeybee workers using video-tracking analysis. Ecotoxicology
and Environmental Safety, 147, 200-205. doi:10.1016/j.ecoenv.2017.08.047. Disponivel em:
<https://www.sciencedirect.com/science/article/pii/S0147651317305432?via%3Dihub>. Acesso em: 12 de março de 2019.
BEYER, M., LENOUVEL, A., GUIGNARD, C., EICKERMANN, M., CLERMONT, A., KRAUS, F., & HOFFMANN, L. (2018). Pesticide residue profiles in bee bread and pollen samples and the survival of honeybee colonies—a case study from luxembourg. Environmental Science and
Pollution Research, 25(32), 32163-32177. doi:10.1007/s11356-018-3187-4. Disponivel em:
<https://link.springer.com/article/10.1007%2Fs11356-018-3187-4>. Acesso em: 22 de fevereiro de 2019.
BRIDI, R., LARENA, A., PIZARRO, P. N., GIORDANO, A., & MONTENEGRO, G. (2018). LC-MS/MS analysis of neonicotinoid insecticides: Residue findings in chilean honeys. [LC-LC-MS/MS análises de inseticidas neonicotinoides: Resíduos encontrados em méis chilenos] Ciencia e
Agrotecnologia, 42(1), 51-57. doi:10.1590/1413-70542018421021117. Disponível em: <http://www.scielo.br/scielo.php?script=sci_arttext&pid=S1413-70542018000100051&lang=pt>. Acesso em: 15 de fevereiro de 2019.
CALATAYUD-VERNICH, P.; CALATAYUD, F.; SIMÓ, E.; PICÓ, Y. (2018). Pesticide residues in honey bees, pollen and beeswax: Assessing beehive exposure. Environmental Pollution, 241, 106-114. doi:10.1016/j.envpol.2018.05.062. Disponível em: <https://www.sciencedirect.com/science/article/pii/S0269749118310893#!>. Acesso em: 06 de dezembro de 2018.
COULON, M., SCHURR, F., MARTEL, A. -., COUGOULE, N., BÉGAUD, A., MANGONI, P., . . . DUBOIS, E. (2018). Metabolisation of thiamethoxam (a neonicotinoid pesticide) and interaction with the chronic bee paralysis virus in honeybees. Pesticide Biochemistry and Physiology, 144, 10-18.
doi:10.1016/j.pestbp.2017.10.009. Disponível em:
<https://www.sciencedirect.com/science/article/pii/S0048357517301633?via%3Dihub>. Acesso em: 12 de março de 2019.
DAI, P., JACK, C. J., MORTENSEN, A. N., BLOOMQUIST, J. R., & ELLIS, J. D. (2018). The impacts of chlorothalonil and diflubenzuron on apis mellifera L. larvae reared in vitro. Ecotoxicology
and Environmental Safety, 164, 283-288. doi:10.1016/j.ecoenv.2018.08.039. Diponivel em:
<https://www.sciencedirect.com/science/article/pii/S014765131830770X?via%3Dihub>. Acesso em: 12 de março de 2019.
GILIOLI, G., SPERANDIO, G., HATJINA, F., & SIMONETTO, A. (2019). Towards the development of an index for the holistic assessment of the health status of a honey bee colony.
Ecological Indicators, 101, 341-347. doi:10.1016/j.ecolind.2019.01.024. Disponivel em:
<https://www.sciencedirect.com/science/article/pii/S1470160X19300391?via%3Dihub>. Acesso em: 12 de março de 2019.
JIANG, J., MA, D., ZOU, N., YU, X., ZHANG, Z., LIU, F., & MU, W. (2018). Concentrations of imidacloprid and thiamethoxam in pollen, nectar and leaves from seed-dressed cotton crops and their potential risk to honeybees (apis mellifera L.).Chemosphere, 201, 159-167. doi:10.1016/j.chemosphere.2018.02.168. Disponível em: <https://www.sciencedirect.com/science/article/pii/S0045653518303801?via%3Dihub>. Acesso em: 12 de março de 2019.
MACDONALD, A. M., JARDINE, C. M., THOMAS, P. J., & NEMETH, N. M. (2018). Neonicotinoid detection in wild turkeys (meleagris gallopavo silvestris) in ontario, canada.
Environmental Science and Pollution Research, 25(16), 16254-16260.
doi:10.1007/s11356-018-2093-0. Disponível em: <https://link.springer.com/article/10.1007%2Fs11356-018-2093-0>. Acesso em: 22 de fevereiro de 2019.
ODEMER, R., NILLES, L., LINDER, N., & ROSENKRANZ, P. (2018). Sublethal effects of clothianidin and nosema spp. on the longevity and foraging activity of free flying honey bees.
Ecotoxicology, 27(5), 527-538. doi:10.1007/s10646-018-1925-5. Disponível em: <https://link.springer.com/article/10.1007%2Fs10646-018-1925-5>. Acesso em: 12 de março de 2019.
OVERMYER, J., FEKEN, M., RUDDLE, N., BOCKSCH, S., HILL, M., & THOMPSON, H. (2018). Thiamethoxam honey bee colony feeding study: Linking effects at the level of the individual to those at the colony level. Environmental Toxicology and Chemistry, 37(3), 816-828.
doi:10.1002/etc.4018. Disponivel em:
<https://setac.onlinelibrary.wiley.com/doi/full/10.1002/etc.4018>. Acesso em: 22 de fevereiro de 2019.
PRADO, A.; PIOZ, M.; VIDAU, C.; REQUIER, F.; JURY, M.; CRAUSER, D.; BRUNET, J.; CONTE, Y. L.; ALAUX, C. (2019). Exposure to pollen-bound pesticide mixtures induces longer-lived but less efficient honey bees. Science of the Total Environment, 650, 1250-1260.
doi:10.1016/j.scitotenv.2018.09.102. Disponvel
em:<https://www.sciencedirect.com/science/article/pii/S0048969718335447>. Acesso em: 06 de dezembro de 2018.
PERUGINI, M., TULINI, S. M. R., ZEZZA, D., FENUCCI, S., CONTE, A., & AMORENA, M. (2018). Occurrence of agrochemical residues in beeswax samples collected in italy during 2013– 2015. Science of the Total Environment, 625, 470-476. doi:10.1016/j.scitotenv.2017.12.321.
Disponivel em:
<https://www.sciencedirect.com/science/article/pii/S0048969717337543?via%3Dihub>. Acesso em: 22 de fevereiro de 2019.
PIECHOWICZ, B., SZPYRKA, E., ZARĘBA, L., PODBIELSKA, M., & GRODZICKI, P. (2018). Transfer of the active ingredients of some plant protection products from raspberry plants to beehives.
Archives of Environmental Contamination and Toxicology,75(1), 45-58.
doi:10.1007/s00244-017-0488-4. Disponivel em: <https://link.springer.com/article/10.1007%2Fs00244-017-0488-4>. Acesso em: 22 de fevereiro de 2019.
SANTOS, A. C. C., CRISTALDO, P. F., ARAÚJO, A. P. A., MELO, C. R., LIMA, A. P. S., SANTANA, E. D. R., . . . BACCI, L. (2018). Apis mellifera (insecta: Hymenoptera) in the target of neonicotinoids: A one-way ticket? bioinsecticides can be an alternative.Ecotoxicology and
Environmental Safety, 163, 28-36. doi:10.1016/j.ecoenv.2018.07.048. Disponivel em:<https://www.sciencedirect.com/science/article/pii/S0147651318306432?via%3Dihub>. Acesso em: 22 de fevereiro de 2019.
TONG, Z.; DUAN, J.; WU, Y.; LIU, Q.; HE, Q.; SHI, Y.; YU, l.; CAO, H. (2018). A survey of multiple pesticide residues in pollen and beebread collected in china. Science of the Total
Environment, 640-641, 1578-1586. doi:10.1016/j.scitotenv.2018.04.424. Disponível em:
<https://www.sciencedirect.com/science/article/pii/S0048969718316231?via%3Dihub>. Acesso em: 06 de dezembro de 2018.
TOSI, S., COSTA, C., VESCO, U., QUAGLIA, G., & GUIDO, G. (2018). A 3-year survey of italian honey bee-collected pollen reveals widespread contamination by agricultural pesticides. Science of
the Total Environment, 615, 208-218. doi:10.1016/j.scitotenv.2017.09.226. Disponível em:
<https://www.sciencedirect.com/science/article/pii/S0048969717325779?via%3Dihub>. Acesso em: 22 de fevereiro de 2019.
TSVETKOV, N., SAMSON-ROBERT, O., SOOD, K., PATEL, H. S., MALENA, D. A., GAJIWALA, P. H., . . . ZAYED, A. (2017). Chronic exposure to neonicotinoids reduces honey bee health near corn crops. Science, 356(6345), 1395-1397. doi:10.1126/science.aam7470. Disponivel em: <http://science.sciencemag.org/content/356/6345/1395>. Acesso em: 15 de fevereiro de 2019.