INSTITUTO FEDERAL DE EDUCAÇÃO, CIÊNCIA E TECNOLOGIA DE SERGIPE CAMPUS SÃO CRISTÓVÃO
CURSO TECNOLOGIA EM AGROECOLOGIA
MEYLINE DE OLIVEIRA SOUZA ALMEIDA
USO DO HABITAT E INTERAÇÕES ECOLÓGICAS DE MAMÍFEROS EM UM REMANESCENTE DE MATA ATLÂNTICA DE SERGIPE
SÃO CRISTÓVÃO 2018
MEYLINE DE OLIVEIRA SOUZA ALMEIDA
USO DO HABITAT E INTERAÇÕES ECOLÓGICAS DE MAMÍFEROS EM UM REMANESCENTE DE MATA ATLÂNTICA DE SERGIPE
Trabalho de Conclusão de Curso do Curso Superior de Tecnologia em Agroecologia do Instituto Federal de Sergipe – Campus São Cristóvão, como pré- requisito para a obtenção do título de Tecnóloga em Agroecologia.
Orientador: Prof. MSc. José Oliveira Dantas Co-orientador: Dr. Douglas de Matos Dias
São Cristóvão
2018
AGRADECIMENTOS
Agradeço primeiramente a Deus, por não permitir que eu fraquejasse todas as vezes que me senti pra baixo e sem ânimo para continuar.
A minha mãe Josilene e aquelas pessoas da minha família que torceram por mim e que de certa forma me apoiaram. As minhas irmãs Ludimilla e Sabrina por sempre estarem ao meu lado e por acharem que eu era a especialista em bichos (sempre me mostrando fotos e pedindo para que eu falasse do qual bicho se tratava) e as minhas primas Michelle, Leislayne e Carol por se preocuparem e torcerem por mim.
A minha turma 2012-1 (Fran, Mauri, Pedrita, Elis, Erick, Denisson, Martha, Jailton), por assim como eu não desistir no meio do caminho e seguir lutando por esse diploma tão desejado por muitos. Continuando com a Família IFS agradeço a todos aqueles no qual tive oportunidade de pegar disciplinas juntos, conhecer e formar amizades que para mim, muitas são mais que especiais né? Elayne, Aline, Nano, Jackson Freitas, Beriba, Luana, Thaiane Carol, Carol, Lucas, Márcio, Mateus, Hayslan, Kau, Day, Vivi, Aldine, Moises, Binha, Bruno, Breno, Luciano, Leticia, Célia, Cris, Guida, Veronica, Elze, Lucas Jefferson e todos os demais (não dava para citar todos), que também foram e são muito importantes para mim. E a turma presente nas confraternizações Vitória, Breno e Nalvinha por me ajudarem todas as vezes que eu precisei, seja de chaves, caronas ou papéis higiênicos.
A todos os professores que tive o prazer de assistir as aulas, em especial ao querido Enoque (in memorian), Gleisi, Irinéia, Lia, Sarita, Arão, Francisco, Vasco, Bosco, Clewilson, Wellington, Marisa, Willams, Jorge, Laurinho, Hunaldo, Carmen Lúcia, Cícera Izabel e ao professor Thiago que também é muito especial e colaborou indiretamente com minha formação acadêmica.
A Douglas por me aceitar nessa pesquisa, por me aturar nos momentos de campos no qual eu ia muda e voltava calada, por confiar que eu fosse capaz de ir até o fim.
Obrigada por todo apoio e colaboração para minha formação.
A Tiago por abrir mão do próprio notebook todas as vezes que eu precisei e por se fazer presente em muitos momentos da minha vida.
As minhas cows Nathy, Monise, Kelynha, Dani, Miminha, Manu, Fernanda e minha mamis de coração Izza por sempre perguntar pelo bendito TCC, estar comigo e torcer por mim.
Aos meus amigos Thierry e Edson por sempre me apoiarem e se preocuparem com minha formação e Danilo, Chell, e Renato por sempre ouvirem minhas lamentações e levantarem meu astral todas as vezes que pensei em desistir.
Por fim, e não menos importante agradeço a meu querido mestre Dantinhas por toda paciência, “compreensão”, por acreditar em mim e por sempre me ouvir e aconselhar quando possível, o EntomoIFS foi minha segunda casa, não no sentido literal da palavra, mas por ter me acolhido. A todos do ENTOMOIFS, Talita, Mari, Albinha, Agripino, Elizete, Chico, Wesley e Anderson, fui muito feliz com todos vocês na busca pelo conhecimento. Mari e Albinha, seguiremos outras jornadas, mas sempre seremos as pupilas de Dantinhas.
RESUMO
Apesar da Mata Atlântica ser um dos biomas mais ricos em diversidade, a ação antrópica ao longo dos anos vem contribuindo para a destruição dos ecossistemas presentes. Os mamíferos, consequentemente, vêm sendo afetados pela perda e fragmentação de habitats. Os objetivos deste trabalho foram identificar e avaliar a riqueza de espécies em um habitat de Mata Atlântica e fatores de influência quanto ao uso de recursos naturais em função dos possíveis impactos antrópicos em um fragmento florestal de Sergipe. Adicionalmente avaliamos as interações ecológicas entre dois mamíferos herbívoros. Esse estudo foi realizado no Instituto Federal de Sergipe e, para o levantamento das espécies foram utilizadas armadilhas fotográficas durante 21 meses entre julho de 2015 e agosto de 2017. Foram registradas 19 espécies, dentre elas, 4 domésticas e 15 silvestres. As cinco espécies mais abundantes correspondem a 94.9% dos registros, sendo que Dasyprocta iacki foi o mamífero mais frequente (FO = 20.9), enquanto que os dois únicos felinos (Leopardus pardalis, Herpailurus yagouaroundi) registrados foram os mais raros, sendo assim, a seleção de habitat pelos mamíferos locais se dá pela disponibilidade de alimento, água e outros recursos estruturais do ambiente como locais de abrigo e refúgios. As espécies Cuniculus paca e Sylvilagus brasiliensis foram avaliadas quanto à sua variação sazonal e espacial, caracterizando também o padrão de atividade e a sobreposição temporal entre as espécies, havendo uma correlação positiva e significativa entre as espécies apenas no período chuvoso segregando temporalmente, mas não no uso do espaço, já na estação seca houve sobreposição completa dos padrões de atividade e as espécies segregaram espacialmente, possivelmente a segregação de nicho trófico foi mais difundida nesta estação.
Palavras-Chave: mamíferos; interações ecológicas; Mata Atlântica; armadilha fotográfica.
ABSTRACT
Although the Atlantic Forest is one of the richest biomes in diversity, the anthropic action over the years has been contributing to the destruction of the ecosystems present. Mammals, therefore, have been affected by the loss and fragmentation of habitats. The objectives of this work were to identify and evaluate the species richness in an Atlantic Forest habitat and influence factors regarding the use of natural resources as a function of the possible anthropic impacts in a forest fragment of Sergipe. Additionally we evaluated the ecological interactions between two herbivorous mammals. This study was carried out at the Federal Institute of Sergipe and, for the survey of the species, photographic traps were used for 21 months between July 2015 and August 2017. 19 species were recorded, among them, 4 domestic and 15 wild. The five most abundant species corresponded to 94.9% of the records, with Dasyprocta iacki being the most frequent mammal (FO = 20.9), while the only two felines (Leopardus pardalis, Herpailurus yagouaroundi) were the rarest ones. habitat selection by local mammals is due to the availability of food, water and other structural resources of the environment as shelter and refuges.
The species Cuniculus paca and Sylvilagus brasiliensis were evaluated for their seasonal and spatial variation, also characterizing the activity pattern and the temporal overlap between the species, and there was a positive and significant correlation between the species only in the rainy season segregating temporarily, but not in the In the dry season there was a complete overlap of the activity patterns and the species segregated spatially, possibly the trophic niche segregation was more widespread in this season.
Keywords: mammals; ecological interactions; Atlantic forest; câmera-trap.
LISTA DE FIGURAS
CAPÍTULO 1: Seleção de habitat por mamíferos em um fragmento isolado de Mata Atlântica
Figura 1: Localização do fragmento florestal do Instituto Federal de Sergipe (IFS), em São Cristóvão, Sergipe, Brasil, e os locais de armadilhas fotográficas utilizados
no presente
estudo...19 Figura 2: Frequência de ocorrência das diferentes espécies de mamíferos registradas em um pequeno fragmento de Mata Atlântica do IFS, São Cristóvão, Sergipe,
Brasil...21 Figura 3: Relações entre espécies de mamíferos e alguns parâmetros ambientais (distância da borda, distância da água e frequência de ocorrência de cães domésticos) em um pequeno fragmento de Mata Atlântica do IFS, São Cristóvão, Sergipe,
Brasil...22
CAPÍTULO 2: Sobreposição espaço-temporal entre dois mamíferos herbívoros neotropicais
Figura 1: Localização do fragmento florestal do Instituto Federal de Sergipe (IFS) em São Cristóvão, SE...39
Figura 2: Mapas que ilustram as distribuições individuais da presença de paca e tapeti no fragmento florestal do IFS em São Cristóvão, SE, Brasil...42
Figura 3: Coeficientes de sobreposição de padrões de atividade entre os pequenos herbívoros (paca e tapeti) durante a estação chuvosa (A) e estação seca (B), no
fragmento florestal do IFS em São Cristóvão, SE,
Brasil...44
LISTA DE TABELAS
CAPÍTULO 1: Seleção de habitat por mamíferos em um fragmento isolado de Mata Atlântica
Tabela 1: Relação das espécies de mamíferos registradas no Instituto Federal de Sergipe (IFS), campus São Cristóvão, SE. Registros por armadilha fotográfica (Af),
visual (Vi), pegadas (Pg) e odor
(Od)...20
CAPÍTULO 2: Sobreposição espaço-temporal entre dois mamíferos herbívoros neotropicais
Table 1: Teste de uniformidade de Rayleigh (Z) para a atividade temporal; valor de Z tabelado para nível de significância de 0,05 (Zcritical), baseado no número de registros independentes (N) coletados para cada espécie. A classificação da atividade foi baseada na proporção de observações em cada período do ciclo circadiano……….………...42
SUMÁRIO
1. INTRODUÇÃO...11
2. REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS...13
CAPÍTULO 1: Seleção de habitat por mamíferos em um fragmento isolado de Mata Atlântica...15
1. INTRODUÇÃO...17
2. MATERIAL E MÉTODOS...18
2.1 Área de Estudos...18
2.2 Coleta de Dados...19
2.3 Analise de Dados...20
3. RESULTADOS...20
4. DISCUSSÃO...23
5. REFERÊNCIAS...27
CAPÍTULO 2: Sobreposição espaço-temporal entre dois mamíferos herbívoros neotropicais...35
1. INTRODUÇÃO ...37
2. MATERIAL E MÉTODOS...39
3. RESULTADOS...41
4. DISCUSSÃO...44
5. REFERÊNCIAS...48
CONSIDERAÇÕES FINAIS...52
ANEXO...53
1. INTRODUÇÃO
A Mata Atlântica é um dos biomas brasileiros que possui ecossistemas distintos, com uma grande diversidade de fauna e flora. Ocupava originalmente cerca de 1,3 milhões de quilômetros quadrados do território nacional, estendendo-se por 17 estados ao longo da costa brasileira e atualmente possui menos de 20% de sua área original (Ribeiro et al., 2009).
O clima na Mata Atlântica é tropical e possui duas estações bem definidas. A região apresenta precipitação média de 25,5ºC e umidade relativa do ar de 75% com período chuvoso concentrando-se entre os meses de abril a agosto. O clima da região, segundo a classificação de Köppen, é do tipo As, tropical chuvoso com verão seco, apresentando um índice pluviométrico acima de 1.000 mm³/ano (Dantas et al., 2012). A distribuição geográfica da Mata Atlântica proporciona uma gama de diversidade de espécies devido a sua localização latitudinal, altitudes e as diferentes formas de relevo, tipos de solo e variações climáticas. (Leal & Câmara, 2005;
Andrade e Santos, 2014).
A Mata Atlântica foi incluída pela Conservation International na lista de
“Hotspots” por abrigar grande riqueza biológica, elevado número de espécies endêmicas e por ser um bioma altamente ameaçado (Myers,1988). O bioma está localizado na região com maior densidade populacional e desenvolvimento econômico do país. Estas condições, aliadas a séculos de exploração, transformaram a Mata Atlântica em um dos ecossistemas mais fragmentados do Brasil (SOSMA, 2015).
Segundo o ICMBio (Instituto Chico Mendes de Conservação da Biodiversidade), no Brasil, até o momento, foram descritas 734 espécies de mamíferos, sendo que na Mata Atlântica ocorrem 298 espécies e dentre elas, 90 são endêmicas, tornando o segundo bioma brasileiro mais diverso em relação à mastofauna, ficando atrás apenas da Amazônia (Paglia et al., 2012).
Com a expansão urbana, agrícola, industrial e áreas de pastagens, a Mata Atlântica foi gradativamente sendo devastada, perdendo grande parte de sua
vegetação e consequentemente, afetando os remanescentes, solos, encostas de morros e espécies faunísticas. Esses fatores contribuíram e vêm contribuindo para a perda da biodiversidade da Mata Atlântica (Brasil, 2010). Este cenário não é diferente no Estado de Sergipe, onde a vegetação original era composta por restingas, mangues e florestas, que, devido a uma intensa exploração de seus recursos ao longo do tempo, estima-se que Sergipe possua atualmente 5% de sua vegetação nativa (Araújo, 2012).
Diante desse cenário de degradação da Mata Atlântica, numerosas espécies estão expostas a muitas ameaças, especialmente os mamíferos que são afetados pela perda e fragmentação de habitats decorrentes da ocupação humana que, juntamente com a pressão de caça e invasão de espécies exóticas, correspondem as principais ameaças a esse grupo (Costa et al. 2005). Exemplos como os Tamandua tetradactyla (Linnaeus, 1758) que dependem de abrigos na floresta para controlar a temperatura do seu corpo (Araújo, 2013) e espécies carnívoras, Cerdocyon thous, Leopardus pardalis, Herpailurus yagouaroundi, Procyon cancrivorus, Conepatus semistriatus que necessitam de grandes áreas para deslocamento a fim de obter recursos para sua sobrevivência, são espécies que sofrem influência com os impactos ambientais comprometendo o equilíbrio do ecossistema (Thownsend, et al., 2006).
Portanto, os objetivos deste trabalho foram: i) Explorar a frequência de ocorrência e o uso do habitat por mamíferos em respostas a diferentes fatores abióticos (distância de borda e cursos d’água) e bióticos (frequência de mamíferos domésticos) em um fragmento isolado de Mata Altântica no nordeste do Brasil e ii) Estimar as frequências de ocorrências de dois mamíferos herbívoros neotropicais, a paca (Cuniculus paca) e o tapeti (Sylvilagus brasiliensis) e sua variação sazonal e espacial, caracterizando também o padrão de atividade e a sobreposição temporal entre as espécies.
Assim, este estudo é uma contribuição para o conhecimento da fauna e distribuição de mamíferos de ocorrência na Mata Atlântica sergipana, e está dividida em dois capítulos, sendo:
Capítulo 1. Seleção de habitat por mamíferos em um fragmento isolado de Mata Atlântica.
Capítulo 2. Sobreposição espaço-temporal entre dois mamíferos herbívoros neotropicais, registrados em um remanescente da Mata Atlântica de Sergipe.
REFERÊNCIAS
Andrade, J. R., & Santos, S. C. (2014). Estudo sobre o desmatamento da mata atlântica na Paraíba. Revista Brasileira de Educação e Saúde (Pombal - PB, Brasil), v. 4, n. 2, p. 24-33.
Araújo, H. M., & Santos, V. M. (2012). Geografia de Sergipe. Clima e Condições meteorológicas. Universidade Federal de Sergipe, CESAD. Disponível em:
<http://www.cesadufs.com.br/ORBI/public/uploadCatalago/14341816012013Geografi a_de_Sergipe.
Araújo, T. G. (2013). Effect of air temperature on movement and activity patterns of southern tamanduas (Tamandua tetradactyla, Linnaeus, 1758). Dissertation (Master Degree in Ecology) - Universidade Federal de Mato Grosso do Sul, Campo Grande, MS.
BRASIL. Ministério do Meio Ambiente. Secretaria de Biodiversidade e Florestas.
Mata Atlântica: Patrimônio Nacional dos Brasileiros. Brasília: MMA, (2010). 408 p.
(Série Biodiversidade, 34). Campanili, M. & Schaffer, W. B. 2010. Mata Atlântica:
patrimônio nacional dos brasileiros. Ministério do Meio Ambiente. Secretaria de Biodiversidade e Florestas. Brasília: MMA, 2010. 408 p.: il. color.; 23 cm.- (Biodiversidade, 34).
Costa, L. P., Leite, Y. L. R., Mendes, S. L. & Ditchfield, A. B. 2005. Conservação de mamíferos no Brasil. Megadiversidade 1(1):103-112
Leal, C. G. & Câmara, I. G. (2005). Mata Atlântica: biodiversidade, ameaças e perspectivas. São Paulo: Fundação SOS Mata Atlântica — Belo Horizonte:
Conservação Internacional.Myers, N. (1988). Threatened biotas: “Hot spots” in tropical forests. In: The Environmentalist. v.8.
Paglia, A. P., Fonseca, G. A. B., Rylands, A. B., Herrmann, G., Aguiar, L. M. S., Chiarello, A. G., Leite, Y. L. R., Costa, L. P., Siciliano, S., Kierulff, M. C. M., Mendes, S. L., Tavares, V. D. C., Mittermeier, R. A., & Patton, J. L. (2012). Lista Anotada dos Mamíferos do Brasil. 2ª ed. Occasional Papers in Conservation Biology, 6:1-76.
Ribeiro, M. C., Metzger, J. P., Martensen, A. C., Ponzoni, F. J. & Hirota, M. M. 2009.
The Brazilian Atlantic
Forest: how much is left, and how is the remaining forest distributed? Implications for conservation.
Biological Conservation 142: 1141–1153.
SOS Mata Atlântica, 2015. Dados sobre a situação da Mata Atlântica. Disponível em:
https://www.sosma.org.br/103045/fundacao-divulga-novos-dados-sobre-situacao-da- mata-atlantica/. Acesso em: 20 de outubro de 2017.
Townsend, C. R., M. Begon e J. L. Harper 2006. Fundamentos em Ecologia. 2ªed.
Artmed, Porto Alegre.
Capitulo 1. Seleção de habitat por mamíferos em um fragmento isolado de Mata Atlântica1
Capitulo 1. Seleção de habitat por mamíferos em um fragmento isolado de Mata Atlântica¹Habitat selection by mammals in an isolated fragment of Brazilian Atlantic forest
Douglas de Matos Dias¹,*, Meyline de Oliveira Souza Almeida², Talita Guimarães de Araújo-Piovezan², José Oliveira Dantas²
¹Programa de Pós-Graduação em Ecologia, Conservação e Manejo da Vida Silvestre, Departamento de Biologia Geral, Universidade Federal de Minas Gerais.
Avenida Antônio Carlos 6627, Belo Horizonte, MG, Brasil. CEP: 31270-901.
²Instituto Federal de Educação, Ciências e Tecnologia de Sergipe, Campus São Cristóvão. Br 101, Km 96, Quissamã CEP: 49100-000, São Cristóvão, SE, Brasil.
*Corresponding author. E-mail: diasdm.bio@gmail.com Abstract
Habitat loss, edge effects, and the introduction of exotic species are interrelated impacts associated with the anthropogenic modification of landscapes, and represent the principal threats to biodiversity, worldwide. These processes affect the composition of species assemblages and provoke varying responses in different species. We used camera traps to evaluate the frequency of occurrence and use of habitat by mammals in response to of different abiotic (distance from the forest edge and watercourses) and biotic (frequency of domestic dogs) factors within an isolated fragment of Atlantic forest, in northeastern Brazil. We recorded the occurrence of 15 mammal species. Dasyprocta iacki, Cuniculus paca and Sylvilagus brasiliensis were the most frequent species, while the felines Leopardus pardalis and Herpailurus yagouaroundi were the less frequent mammals. L. pardalis, Mazama gouazoubira, Procyon cancrivorus and Callithrix jacchus occurred near the edge of the forest, but avoided sites with high frequency of domestic dogs. The proximity to water was an important predictor for S. brasiliensis, Tamandua tetradactyla, Dasypus novemcinctus and Euphractus sexcinctus, with armadillos tending to avoid edge
1 Artigo sob revisão na ECOTROPICA
environments. Cuniculus paca was recorded in sites farther away from water bodies and closer to the edge of the forest. Herpailurus yagouaroundi presented relationships with sites far from the border and with high frequency of domestic dogs.
Didelphis albiventris was associated with intermediate distances of the forest edge and mean frequencies of domestic dogs. In general, the mammals recorded at the study site were generalist species, able to adapt to different types of vegetation and impacts.
Keywords: camera traps, Dasyprocta iacki, habitat use, Sylvilagus brasiliensis.
Resumo
A perda de habitat, os efeitos de borda e a introdução de espécies exóticas são impactos inter-relacionados associados à modificação antropogênica das paisagens e representam as principais ameaças à biodiversidade em todo o mundo. Esses processos afetam a composição das comunidades e provocam respostas variadas em diferentes espécies. Utilizamos armadilhas fotográficas para avaliar a frequência de ocorrência e uso de habitat por mamíferos em resposta a diferentes fatores abióticos (distância da borda da floresta e dos cursos de água) e bióticos (frequência de cachorros domésticos) dentro de um fragmento isolado de Mata Atlântica, no nordeste do Brasil. Registramos a ocorrência de 15 espécies de mamíferos.
Dasyprocta iacki, Cuniculus paca e Sylvilagus brasiliensis foram as espécies mais frequentes, enquanto os felinos Leopardus pardalis e Herpailurus yagouaroundi foram os menos frequentes. Leopardus pardalis, Mazama gouazoubira, Procyon cancrivorus e Callithrix jacchus ocorreram próximo à borda da floresta, mas evitaram locais com alta freqüência de cães domésticos. A proximidade com a água foi um importante preditor para S. brasiliensis, Tamandua tetradactyla, Dasypus novemcinctus e Euphractus sexcinctus, com tatus tendendo a evitar ambientes de borda. Cuniculus paca foi registrado em locais mais distantes dos corpos de água e mais próximos da borda da floresta. Herpailurus yagouaroundi apresentou relações positivas com locais distantes da borda e com alta frequência de cães domésticos.
Didelphis albiventris associou-se à valores intermediários de distância para a borda da floresta e de frequência de cães domésticos. Em geral, os mamíferos registrados no local do estudo eram espécies generalistas, capazes de se adaptar a diferentes tipos de vegetação e impactos.
Palavras-chave: armadilhas fotográficas, Dasyprocta iacki, uso do habitat, Sylvilagus brasiliensis
1- Introdução
Mudanças nas paisagens naturais resultantes da substituição de habitats nativos por terras agrícolas e áreas urbanas representam um grande desafio para a conservação da biodiversidade (Schipper et al. 2008, Ceballos et al. 2015). A expansão da agricultura diminuí drasticamente a cobertura florestal e compromete não só a persistência das espécies como também os serviços ecossistêmicos (Laurance et al. 2014). Embora algumas espécies tenham a capacidade de sobreviver em ambientes heterogêneos (Schuette et al. 2013), o crescimento contínuo de populações humanas leva a paisagens cada vez mais fragmentadas e a uma redução progressiva na disponibilidade de recursos (Woodroffe, 2000).
Na região neotropical, os remanescentes florestais são tipicamente isolados dentro de uma matriz de terras agrícolas (Tabarelli et al. 2004), o que limita a dispersão de muitas espécies (Chiarello, 2000). Isso ocorre porque o isolamento pela matriz dificulta ou impede o deslocamento entre os fragmentos (Chiarello, 1999). Com o tempo, a composição de uma comunidade normalmente mudará através da perda das espécies mais sensíveis à perturbação, e a crescente predominância das espécies mais resilientes (Chiarello 2000, Tabarelli et al. 2012). No entanto, animais em florestas isoladas também são mais vulneráveis a outros impactos, como a caça, invasão de espécies exóticas, extração de madeira (Bogoni et al. 2017) e efeitos de borda.
O efeito de borda é um processo ecológico que resulta da interação de dois ecossistemas adjacentes ao longo de uma zona de transição abrupta (Murcia, 1995).
No caso de fragmentos florestais cercados por uma matriz antropogênica, a margem da floresta é exposta às condições mais abertas da matriz, levando a mudanças no microclima, estrutura da vegetação e mudanças associadas na composição de espécies (Stevens & Husband, 1998). A borda da mata também é mais acessível aos mamíferos domésticos, que podem se constituir em predadores potenciais e / ou competidores, e provocar mudanças no uso do habitat pelos mamíferos residentes (Attum et al. 2009, Lacerda et al. 2009, Lessa et al. 2016). A disponibilidade de água
dentro da paisagem modificada é um fator adicional que contribui para a distribuição das espécies (Ferreguetti et al. 2017), pois, além da própria água, os ambientes ribeirinhos podem proporcionar maior disponibilidade de outros recursos, incluindo alimentos e abrigo (Schuette et al. 2013, Astete et al. 2016).
Dada à importância ecológica dos mamíferos, é importante entender como esses animais respondem a múltiplos impactos antropogênicos. Este é especialmente o caso da floresta atlântica brasileira, que está sujeita a altos níveis de desmatamento.
Apenas 11-16% da cobertura original permanece na Mata Atlântica, a maioria distribuída em fragmentos relativamente pequenos e isolada (Ribeiro et al. 2009).
Neste contexto, nossos objetivos foram (1) identificar a riqueza e composição de espécies de mamíferos em um remanescente de floresta atlântica no nordeste do Brasil e (2) analisar as relações entre a ocorrência e distribuição de espécies e variáveis bióticas e abióticas específicas. Essas variáveis incluem a distância da borda da floresta, a disponibilidade de água e a presença de cães domésticos.
2- Material e métodos 2.1- Área de estudo
Este estudo foi realizado em um fragmento de aproximadamente 400 hectares de Mata Atlântica pertencente ao Instituto Federal de Educação, Ciência e Tecnologia de Sergipe (IFS), em São Cristóvão, Sergipe, Brasil. O clima da região é quente e úmido, com uma estação chuvosa de março a agosto (Santos et al. 2014), e a precipitação média anual é de 1.500 mm, de acordo com dados históricos fornecidos pela Secretaria Estadual de Meio Ambiente e Recursos Hídricos de Sergipe. O fragmento está localizado na região metropolitana de Aracaju, capital do estado de Sergipe, e é cercado por uma matriz de terras mistas (Figura 1).
Figura 1. Localização do fragmento florestal do Instituto Federal de Sergipe (IFS), em São Cristóvão, Sergipe, Brasil, e os locais de armadilhas fotográficas utilizados no presente estudo. A inserção (canto superior esquerdo) mostra a localização do estado de Sergipe e a distribuição da Mata Atlântica no Brasil.
A vegetação do fragmento é composta principalmente de floresta tropical semidecídua em distintos estágios de sucessão, com algumas manchas de dendê, Elaeis guineensis Jacq. A floresta IFS faz fronteira com o reservatório de Poxim, a oeste, e contêm quatro grandes lagoas e outros 24 corpos de água menores. Um número de outros trechos menores (<50 ha) de floresta são encontrados na área ao redor da floresta IFS, dentro da matriz antrópica.
2.2- Coleta de dados
Selecionamos 33 locais dentro da floresta IFS para a amostragem sistemática da fauna de mamíferos usando armadilhas fotográficas (Bushnell® e Ltl Acorn 5210A), que foram fixadas em pontos de ajuste (alocadas a 30 cm em relação ao solo), principalmente no interior da floresta. Durante um determinado período de amostragem, as armadilhas ativas foram localizadas a uma distância média de 665 m (± 403 SD) uma da outra. Monitoramos a fauna de mamíferos durante um período de 21 meses, entre julho de 2015 e agosto de 2017, com um esforço de amostragem total de 1076 dias-armadilha. Nós não usamos isca para atrair os animais.
Consideramos imagens fotográficas de uma espécie obtida por uma determinada
armadilha como registros independentes quando separadas por um intervalo de pelo menos 1 h (por exemplo, Goulart et al. 2009). Durante as inspeções de armadilha fotográfica, coletamos registros oportunistas (pistas, visualizações, odores, etc.) apenas para complementar a lista de espécies.
2.3- Análise de dados
Calculamos a frequência de ocorrência (FO) de cada espécie de mamífero dividindo o número de registros independentes obtidos para a espécie pelo esforço amostral total (em dias) e multiplicado por 100, e plotamos os resultados em um histograma.
Para avaliar os efeitos das variáveis ambientais nas FO de cada espécie, medimos a distância (m) de cada ponto de amostragem até a borda da floresta e o corpo de água mais próximo, usando QGis 2.14 (http://www.qgis.org/ en / site /). Nós também testamos a influência da presença de cães domésticos na ocorrência de mamíferos selvagens calculando o FO deste canídeo em cada ponto de amostragem.
Utilizamos uma Análise de Correspondência Canônica (CCA) para avaliar as possíveis relações entre os escores FO das espécies nativas e as três variáveis diferentes (distância até a borda da floresta e corpo de água mais próximo, e FO dos cães) registradas em cada amostragem ponto. As análises estatísticas foram conduzidas no software R considerando apenas os registros obtidos pela armadilha de câmeras.
3- Resultados
Registramos a ocorrência de 15 espécies de mamíferos na floresta IFS (Tabela 1).
Embora apenas 13 tenham sido detectados pelas armadilhas fotográficas (494 registros). As outras duas espécies, Conepatus semistriatus e Hydrochoerus hydrochaeris, foram registradas oportunisticamente durante o trabalho de campo no local.
Tabela 1. Relação das espécies de mamíferos registradas no Instituto Federal de Sergipe (IFS), campus São Cristóvão, SE. Registros por armadilha fotográfica (Af), visual (Vi), pegadas (Pg) e odor (Od).
Espécies Nome comum Tipo de registro
DIDELPHMORPHIA
Didelphis albiventris (Lund, 1840) Gambá-de-
orelha-branca Af
PILOSA
Tamandua tetradactyla (Linnaeus, 1758) Tamanduá-mirim Af
CINGULATA
Dasypus novemcinctus (Linnaeus, 1758 Tatu-galinha Af Euphractus sexcinctus (Linnaeus, 1758) Tatu peba Af CETARTIODACTYLA
Mazama gouazoubira (G. Fischer, 1814) Veado
catingueiro Af
PRIMATES
Callithrix jacchus (Linnaeus, 1758) Sagui-de-tufos-
brancos Af, Vi
CARNIVORA
Cerdocyon thous Linnaeus, 1766 Cachorro-do-
mato Af, Pg, Vi
Leopardus pardalis (Linnaeus, 1758) Jaguatirica Af Herpailurus yagouaroundi (E. Geoffroy,
1803) Jaguarundi Af, Vi
Procyon cancrivorus (G. Cuvier, 1798) Guaxinim Af, Pg Conepatus semistriatus (Boddaert, 1785) Cangambá Od RODENTIA
Hydrochoerus hydrochaeris (Linnaeus,
1766) Capivara Pg
Cuniculus paca (Linnaeus, 1766) Paca Af, Pg
Dasyprocta iacki (Feijo & Langguth, 2013) Cutia Af, Pg, Vi LAGOMORPHA
Sylvilagus brasiliensis (Linnaeus, 1758) Tapeti Af
Em conjunto, as cinco espécies mais frequentes contribuíram com 94,9% dos registros (Figura 2), sendo Dasyprocta iacki a espécie mais frequente (FO = 21,6).
Em contrapartida, os dois felinos nativos foram às espécies registradas com menor frequência, tanto Leopardus pardalis quanto Herpailurus yagouaroundi com FO = 0,09.
Figura 2. Frequência de ocorrência das diferentes espécies de mamíferos registradas em um pequeno fragmento de Mata Atlântica do IFS, São Cristóvão, Sergipe, Brasil.
A Análise de Correspondência Canônica indicou que as espécies responderam diferentemente às variáveis testadas, com os dois primeiros eixos CCA explicando 90% dos resultados (eixo 1 = 62%; eixo 2 = 28%). O CCA indicou que espécies como Sylvilagus brasiliensis, L. pardalis, Mazama gouazoubira, Procyon cancrivorus e Callithrix jacchus ocorreram próximo à borda da floresta, mas evitaram locais com alta frequência de cães domésticos (Figura 3). A proximidade com a água foi um importante preditor para Tamandua tetradactyla, Dasypus novemcinctus e Euphractus sexcinctus, com tatus tendendo a evitar ambientes de borda. Por outro lado, Cuniculus paca apresentou o padrão oposto, sendo registrado em locais mais distantes das massas de água e mais próximos da borda da floresta.
Os resultados do CCA indicaram que H. yagouaroundi apresentou relações com sítios distantes da borda e com alta frequência de cães domésticos. Didelphis albiventris foi associado a distâncias intermediárias da borda da floresta e médias frequências de cães domésticos. Enquanto a espécie menos influenciada pelas variáveis foi D. iacki e Cerdocyon thous (Figura 3).
Figura 3. Relações entre espécies de mamíferos e alguns parâmetros ambientais (distância da borda, distância da água e frequência de ocorrência de cães domésticos) em um pequeno fragmento de Mata Atlântica do IFS, São Cristóvão, Sergipe, Brasil. Legendas: Da:
Didelphis albiventris; Tt: Tamandua tetradactyla; Dn: Dasypus novemcinctus; Es: Euphractus sexcinctus; Mg: Mazama gouazoubira; Cj: Callithrix jacchus; Ct: Cerdocyon thous; Lp:
Leopardus pardalis; Hy: Herpailurus yagouaroundi; Pc: Procyon cancrivorus; Cp: Cuniculus paca; Di: Dasyprocta iacki; Sb: Sylvilagus brasiliensis.
4- Discussão
A riqueza de espécies de mamíferos observada na floresta IFS (S = 15) é consistente com a registrada em outros fragmentos de Mata Atlântica em Sergipe, onde entre 13 e 16 espécies foram registradas (Chagas et al. 2010, Dias et al. 2017, Rocha et al., 2017). A redução da riqueza de espécies de mamíferos tipicamente observados em pequenos remanescentes de Mata Atlântica está relacionada ao grau de degradação desse bioma (Chiarello, 1999). No contexto desta degradação do habitat, o tamanho do fragmento e as características da matriz circundante são os principais fatores que determinam a composição de espécies e a riqueza das assembleias de mamíferos (Magioli et al. 2016, Bogoni 2016). Estimativas atuais indicam que apenas 7,1% da cobertura original da Mata Atlântica permanece em Sergipe, distribuída em pequenos fragmentos inseridos dentro da matriz antropogênica (Nascimento et al. 2016). A floresta IFS é típica desse cenário, com os efeitos do tamanho reduzido e isolamento do fragmento sendo acentuados por uma série de impactos antropogênicos, levando a um aumento na prevalência de espécies mais tolerantes, generalistas, que são melhor adaptadas ao impacto ambiental. É provavelmente por isso que nenhuma das espécies registradas aqui está listada como ameaçada de extinção, com apenas H. yagouaroundi sendo classificado como vulnerável na lista brasileira de espécies ameaçadas de extinção.
Os três mamíferos mais abundantes no IFS foram D. iacki, C. paca e S.
brasiliensis (em ordem decrescente). Estas espécies são generalistas do habitat e reproduzem-se duas vezes por ano, o que lhes permite atingir altas densidades populacionais sob algumas condições locais (Emmons 2016, Emmons & Reid 2016, AMCELA 2018). Dada a sua tolerância a ambientes alterados e sua dieta principalmente frugívora, essas espécies podem estar em vantagem na floresta IFS heterogênea, com abundantes fontes de água e uma considerável diversidade de árvores frutíferas, incluindo Byrsonima sp. L., Psidium sp., Eugenia candolleana, DC, Campomanesia xanthocarpa, O.Berg, Annona, cacans, Warm, Bromelia pinguan L., Genipa americana L., Passiflora sp., Licania tomentosa Benth e Talisia esculenta (A.
St.-Hil)., Radlk., Assim como as exóticas Mangifera indica L. e Elaeis guineensis Jacq.
Surpreendentemente, algumas espécies não foram sensíveis ao ambiente de borda, especificamente aqueles de tamanho maior em nossa comunidade.
Mamíferos como L. pardalis, P. cancrivorus e M. gouazoubira possuem áreas de vida relativamente grandes e podem até ser maiores que o fragmento do nosso estudo. De fato, devido à complexidade e variabilidade de processos subjascentes mudança do uso da terra, as respostas aos efeitos da fragmentação de habitats podem variar entre as espécies (Pardini et al., 2018). Evidências indicam que mesmo paisagens fragmentadas podem manter a biodiversidade, desde que a matriz apresente heterogeneidade de habitats (Ruffell et al., 2016). No sudeste do Brasil um estudo recente indicou que, mesmo pequenos fragmentos florestais podem suportar mamíferos de médio e grande porte, isso devido à heterogeneidade da matriz composta por eucaliptos e outros fragmentos florestais menores que facilitam o movimento dos animais (Massara et al., 2018). Neste sentido, o contexto da paisagem pode ser tão importante quanto as condições locais para entender a persistência das espécies em paisagens fragmentadas (Joly et al., 2014). O único primata encontrado no IFS também tendeu a ser mais frequente em locais próximos à borda do fragmento. De fato, a flexibilidade ecológica de C. jacchus permite colonizar habitats marginais e relativamente adversos (Amora et al., 2012).
O grupo de mamíferos L. pardalis, P. cancrivorus, M. gouazoubira e C.
jacchus - apresentou relação negativa com a frequência de cães detectados no IFS.
Cães domésticos de vida livre causam muitos impactos na vida selvagem, como predação e disseminação de doenças (Young et al. 2011), e afetam a distribuição de muitos mamíferos nativos (Lacerda et al. 2009, Massara et al. 2018). Nas áreas rurais ou peri-urbanas brasileiras, onde a caça com cães é uma prática generalizada, a situação é considerada crítica. A caça com cães é extremamente popular no Brasil e os cães de caça são tipicamente mal alimentados e sujeitos a poucos controles, o que significa que eles geralmente variam livremente em áreas de floresta (Neto et al. 2012). Em algumas regiões do Brasil, os cães se tornaram mais abundantes do que os carnívoros nativos, mesmo em áreas protegidas (Paschoal et al. 2016) e isso parece estar ocorrendo no IFS. Desta forma, sugerimos que sejam tomadas medidas para o manejo e controle dos cães na área de estudo, por meio de campanhas de vacinação e esterilização. Ações educativas nos assentamentos que cercam o IFS também são medidas importantes e devem ser
consideradas como uma forma de restringir o acesso de cães domésticos ao fragmento florestal.
Encontramos relações positivas entre a ocorrência de D. novemcinctus e E.
sexcinctus e a distância até a borda da floresta. Embora E. sexcinctus seja comumente encontrado em áreas abertas e bordas de florestas (Redford & Wetzel 1985), acreditamos que o uso do habitat observado no IFS pode estar relacionado à maior disponibilidade de recursos potenciais para as espécies dentro da floresta e isso deve ser em estudo. De fato, em ambientes de Mata Atlântica e Cerrado, os tatus também foram mais frequentes em áreas densamente florestadas e isso foi atribuído à maior disponibilidade de alimentos e abrigo contra predadores (Bonato et al. 2008, Goulart et al. 2009). Espécies como T. tetradactyla e S. brasiliensis foram mais frequentes em locais próximos aos cursos de água. A relação entre as xenarthras e a proximidade da água não é muito clara, embora se acredite que seja devido aos seus hábitos alimentares, uma vez que o forrageamento é facilitado pelo solo mais húmido nestes locais (Taber 1945, Hayssen 2011). Enquanto poucos dados ecológicos estão disponíveis em S. brasiliensis, acredita-se que a espécie prefere habitats riparianos e bordas de florestas (Reis et al. 2011). No IFS, a relação entre S. brasiliensis e a proximidade da água pode estar associada à presença de algumas árvores frutíferas exóticas, como Mangifera indica e Elaeis guineensis, que foram plantadas perto de algumas lagoas.
Surpreendentemente, C. paca foi mais frequente perto da borda da floresta, contradizendo os dados disponíveis para a espécie (Pérez 1992, Oliveira &
Bonvicino 2011). Em locais mais conservados, C. paca pode preferir florestas densas (Goulart et al. 2009, Jax et al. 2015), embora em sistemas agroflorestais na Amazônia boliviana, Benavides e Pacheco (2017) descobriram que a C. paca tendia a ser mais abundante nas plantações do que nas florestas secundárias. Isso pode ser consistente com a distribuição das espécies na floresta IFS, uma vez que a matriz circundante é dominada por campos de milho e pomares de espécies como Anacardium occidentale L., Passiflora edulis Sims, Annona squamosa L., Mangifera indica L., Malpighia emarginata DC. e Annona muricata L., que produzem frutos quase o ano todo e podem representar um recurso alimentar importante para C.
paca.
O uso de locais mais distantes da fronteira pelo H. yagouaroundi sugere que o fragmento florestal é importante para este felino. Os jaguarundis necessitam de uma matriz natural para sua sobrevivência (Almeida et al. 2013), e sua persistência em pequenos fragmentos florestais pode ser facilitada por suas densidades naturalmente baixas e pela disponibilidade de importantes presas, como pequenos roedores e aves (Almeida et al. 2013, Giordano 2016). A presença frequente de cães domésticos dentro do IFS é um fator preocupante do ponto de vista da conservação das espécies nativas. A relação positiva entre a frequência de cães e a ocorrência de jaguarundi indica uma sobreposição espacial entre essas espécies. Em grandes habitats naturais, como o Parque Nacional de Brasília (30.000 ha), a frequência de cães tende a diminuir desde a fronteira até o interior do fragmento e isso induz uma mudança de habitat em mamíferos nativos (Lacerda et al. 2009). Considerando o tamanho reduzido do IFS (~ 400 ha), as espécies são forçadas a se mover através da matriz antrópica ou a se sobrepor espacialmente a cães domesticados. Nesse sentido, acreditamos que os jaguarundis evitam encontros agonísticos com cães.
Futuros estudos sobre particionamento de nicho podem elucidar melhor esses problemas.
Esses dados indicam que D. albiventris não evita totalmente a borda da floresta. Isto é consistente com os achados em fragmento secundário de Mata Atlântica no sul de Sergipe, onde a espécie foi observada no interior da floresta, pelo menos 40 m da borda (Stevens & Husband 1998). D. albiventris é conhecida por ocupar um amplo nicho ecológico, e é encontrada em florestas em locais diferentes, e até mesmo em ambientes urbanos (Costa et al. 2015). Esta espécie possui hábitos de escansalização (Paglia et al. 2012), para se empoleirar em troncos e raízes de árvores, e até mesmo em ninhos de aves (Gardner 2007, Rossi & Bianconi 2011).
Como D. albiventris é capaz de obter recursos adequados dentro da floresta, é provável que as espécies visitem as pastagens que circundam a floresta IFS apenas eventualmente.
O carnívoro C. thous e o roedor D. iacki foram pouco influenciados pelas variáveis analisadas. Cerdocyon thous é um carnívoro generalista tanto no uso do habitat como na dieta (Dias & Bocchiglieri 2016). No IFS, esta espécie oportunista parece se beneficiar da disponibilidade de água e de vários recursos alimentares.
Como não há dados ecológicos disponíveis sobre D. iacki (Roach & Naylor, 2016),
as inferências sobre sua ecologia devem ser feitas a partir de congêneres, que são todas generalistas. Cutias são encontradas em uma diversidade de ambientes, incluindo pequenos fragmentos e florestas secundárias (Oliveira & Bonvicino 2011, Emmons & Reid 2016). Nesse sentido, acreditamos que a espécie está bem adaptada às condições locais do IFS.
Em geral, as espécies de mamíferos registradas na área de estudo eram generalistas, adaptadas a diferentes tipos de vegetação e ao impacto do habitat, o que seria esperado, dadas as características da floresta e da matriz circundante. A presença de pequenos fragmentos e estreitas faixas de matas ciliares no entorno do IFS podem estar atuando como corredores e trampolins, possibilitando o deslocamento dos animais na paisagem. Este cenário corrobora a hipótese de que a efetividade do habitat não é limitada a apenas ao tamanho do fragmento, mas também ao arranjo espacial dos elementos da matriz, que permitem o fluxo biológico (Martensen et al., 2008).
No entanto, medidas preventivas eficazes serão necessárias para garantir a conservação desse fragmento de Mata Atlântica. Essas medidas devem incluir a inibição da extração seletiva de madeira, a caça e a invasão de animais domésticos.
Embora não tenhamos registrado a ocorrência local de algumas espécies nativas da Mata Atlântica, como grandes felinos, a floresta IFS tem considerável potencial de conservação, devido em particular à presença de muitos dispersores de sementes importantes e uma abundância de fontes de água.
Agradecimentos
Agradecemos ao Programa de Iniciação cientifica (PIBIC) do Instituto Federal de Sergipe que permitiu a compra das armadilhas fotográficas.
Conflitos de interesse
Os autores declaram que não há conflitos de interesse.
5- Referências
Acebes, P., Malo, J. E. Ovejero, R., & Traba, J. (2016). Sympatric guanacos and livestock share water resources in drylands of Argentina. Mammalia 80(5),1864- 1547.
Aléssio, F. M., Pontes, A. R. M., & Silva, V. L. (2005). Feeding by Didelphis albiventris on tree gum in the Northeastern Atlantic Forest of Brazil. Mastozoología Neotropical 12(1), 53-56.
Aliaga-Rossel, E., Kays, R. W., & Fragoso, J. M. V. (2008). Home-range use by the Central American agouti (Dasyprocta puncata) on Barro Colorado Island, Panama.
Journal of Tropical Ecology 24, 367–374.
Almeida, L. B., Queirolo, D., Beisiegel, B. M., & Oliveira, T. G. (2013). Avaliação do risco de extinção do Gato-mourisco Puma yagouaroundi (É. Geoffroy Saint-Hilaire, 1803) no Brasil. Biodiversidade Brasileira 3(1), 99-106.
AMCELA, Associação Mexicana para Conservação e Estudo de Lagomorfos, Romero Malpica, F. J., & Rangel Cordero, H. (2008). Sylvilagus brasiliensis. Lista Vermelha da UICN de Espécies Ameaçadas 2008: e.T41298A10418161. Transferido
em 01 de fevereiro de
2018.http://dx.doi.org/10.2305/IUCN.UK.2008.RLTS.T41298A10418161.en.
Amora TD, Beltrão-Mendes R, Ferrari SF (2013) Use of alternative plant resources by common marmosets Callithrix jacchus in the semi-arid caatinga scrub forests of northeastern Brazil. American Journal of Primatology 75:333-341.
Astete, S., Marinho-Filho, J., Machado, R. B., Zimbres, B., Jácomo, A. T. A., Sollmann, R., Tôrres, N. M., & Silveira, L. (2016). Living in extreme environments:
modeling habitat suitability for jaguars, pumas, and their prey in a semiarid habitat.
Journal of Mammalogy 98,184-474.
Attum, O., El Noby, S. K., & Hassan I. N. (2009). The influence of landscape characteristics and anthropogenic factors on waterhole use by vulnerable Nubian ibex Capra nubiana. Oryx 43, 564–567.
Beisiegel, B. M. (2017). Cumulative environmental impacts and extinction risk of Brazilian carnivores. Oecologia Australis 21(3): 350-360.
Benavides C, Arce A, Pacheco LF (2017) Home range and habitat use by pacas in a montane tropical forest in Bolivia. Acta Amazonica 47:227-236.
Benavides C., Arce, A., & Pacheco, L. F. (2017). Home range and habitat use by pacas in a montane tropical forest in Bolivia. Acta Amazonica 47(3), 227-236.
Bianchi, R. C., Campos, R. C., Xavier-Filho, N. L., Olifiers, N., Gompper, M. E., &
Mourão, G. (2014). Intraspecific, interspecific, and seasonal differences in the diet of three mid-sized carnivores in a large neotropical wetland. Acta Theriologica 59, 13–
23.
Bogoni J. A. et al. 2016. Landscape features lead to shifts in communities of medium to large-bodied mammals in subtropical Atlantic Forest. Journal of Mammalogy, 97(3),713–725.
Bogoni, J. A., Graipel, M. E., Oliveira-Santos, L. G. R., Cherem, J. J., Giehl, E. L. H.,
& Peroni, N. (2017). What would be the diversity patterns of medium- to large-bodied
mammals if the fragmented Atlantic Forest was a large metacommunity. Biological Conservation 211, 85-94.
Bonato V, Martins EG, Machado G, da-Silva CQ, Reis SF (2008) Ecology of the armadillos Cabassous unicinctus and Euphractus sexcinctus (Cingulata:
Dasypodidae) in a brazilian Cerrado. Journal of Mammalogy 89:168-174.
Cáceres, N. C. (2002). Food habits and seed dispersal by the white-eared opossum, Didelphis albiventris, in the southern Brazil. Studies on Neotropical Fauna and Environment 37(2), 97-104.
Cáceres, N. C., & Monteiro-Filho, E. L. A. (2007). Germination in Seed Species Ingested by Opossums: Implications for Seed Dispersal and Forest Conservation.
Brazilian Archives of Biology and Technology 50(6), 921-928.
Camargo-Sanabria, A. A., & Mendoza, E. (2016). Interactions between terrestrial mammals and the fruits of two neotropical rainforest tree species. Acta Oecologica 73, 45-52.
Campos, C. B., Esteves, C. F., Ferraz, K. M. P. M. B., Crawshaw Jr, P. G., Verdade, L. M. (2007). Diet of free-ranging cats and dogs in a suburban and rural environment, south-eastern Brazil. Journal of Zoology 273(1), 14-20.
Cantor, M., Ferreira L. A., Silva, W. R., & Setz, E. Z. F. (2010). Potential seed dispersal by Didelphis albiventris (Marsupialia, Didelphidae) in highly disturbed environment. Biota Neotropica 10(2), 45-51.
Cassano, C. R. Barlow, J., & Pardini, R. 2012. Large Mammals in an Agroforestry Mosaic in the Brazilian Atlantic Forest. Biotropica 0(0), 1-8.
Ceballos G, Ehrlich PP, Barnosky AD, García A, Pringle RM, Palmer TM (2015).
Accelerated modern human–induced species losses - Entering the sixth mass extinction. Science Advances 1 e1400253: 1-5.
Chagas, R. R. D., Santos Júnior, E. M., Souza-Alves, J. P., & Ferrari, S. F. (2010).
Fazenda Trapsa, a refuge of mammalian diversity in Sergipe, northeastern Brazil.
Revista Nordestina de Biologia 19(2), 35-43.
Chiarello, A. G. (1999). Effects of fragmentation of the Atlantic forest on mammal communities in south-eastern Brazil. Biological Conservation 89, 71–82.
Chiarello, A. G. (2000). Density and population size of mammals in remnants of Brazilian Atlantic forest. Conservation Biology 14(4), 1658-1665.
Costa, L. P., Astúa, D. M., Brito, D., Soriano, P., & Lew, D. (2015). Didelphis albiventris. The IUCN Red List of Threatened Species 2015: e.T40489A22176404.
http://dx.doi.org/10.2305/IUCN.UK.2015-4.RLTS.T40489A22176404.en. Downloaded on 05 February 2018.
Cuarón, A. D. (2000). A global perspective on habitat disturbance and tropical rainforest mammals. Conservation Biology,14(6), 1574-1579.
Dias, D. M., & Bocchiglieri, A. (2015). Dieta de carnívoros (Mammalia, Carnivora) em um remanescente de Caatinga, Nordeste do Brasil. Bioikos 29(1), 13-19.
Dias, D. M., & Bocchiglieri, A. (2016). Trophic and spatio-temporal niche of the crab- eating fox, Cerdocyon thous (Linnaeus, 1766) (Carnivora - Canidae), in a remnant of the Caatinga in northeastern Brazil. Mammalia 80(13), 281-291.
Dias, D. M., Mendonça, L. M. C., Albuquerque, N. M., Terra, R. F. C., Silvestre, S., M., Moura, V. S., Beltrão, R., Ruiz-Esparza, J., Rocha, P. A., & Ferrari, S. F. (2017).
Preliminary survey of the nonvolant mammals of a remnant of coastal restinga habitat in eastern Sergipe, Brazil. Natureza online 15(2), 32-41.
Emmons, L. (2016). Cuniculus paca. The IUCN Red List of Threatened Species 2016: e.T699A22197347. http://dx.doi.org/10.2305/IUCN.UK.2016- 2.RLTS.T699A22197347.en. Downloaded on 05 February 2018.
Emmons, L., & Reid, F. (2016). Dasyprocta leporina. The IUCN Red List of
Threatened Species 2016: e.T89497102A22197762.
http://dx.doi.org/10.2305/IUCN.UK.2016-2.RLTS.T89497102A22197762.en.
Downloaded on 05 February 2018.
Ferreguetti, A. C., Tomas, W. M., & Bergallo, H. G. (2017). Differences in the mammalian habitat use in a mosaic of vegetation types of an Atlantic Rain-Forest reserve, Brazil. Mastozoología Neotropical 24(2):355-364.
Galetti, M., & Sazima, I. (2006). Impacto de cães ferais em um fragmento urbano de Floresta Atlântica no sudeste do Brasil. Natureza & Conservação 4, 58-63.
Galetti, M., Donatti, C. I., Steffler, C., Genini, J., Bovendorp, R. S., & Fleury, M.
(2010). The role of seed mass on the caching decision by agoutis, Dasyprocta leporina (Rodentia - Agoutidae). Zoologia 27(3), 472-476.
Gardner, A. L. (Ed.) (2007). ‘Mammals of South America: Marsupials, Xenarthrans, Shrews, and Bats’. (University of Chicago Press: Chicago).
Goulart, F. V. B., Cáceres, N. C., Graipel, M. E., Tortato, M. A., Ghizoni Jr, I. R., &
Oliveira-Santos, L. G. R. (2009). Seleção de habitat por mamíferos de grande porte em uma mata atlântica do sul do Brasil. Mammalian Biology 47, 182-190.
Hayssen V (2011) Tamandua tetradactyla (Pilosa: Myrmecophagidae). Mammalian Species 43:64-74.
Jax, E., Marin, S., Rodriguez-Ferraro, A., & Isasi-Catalá, E. (2015). Habitat use and relative abundance of the spotted paca Cuniculus paca (Linnaeus, 1766) (Rodentia:
Cuniculidae) and the red-rumped agouti Dasyprocta leporina (Linnaeus, 1758) (Rodentia: Dasyproctidae) in Guatopo National Park, Venezuela. Journal of Threatened Taxa 7(1), 6739-6749.
Joly CA, Metzger, JP, Tabarelli M (2014) Experiences from the Brazilian Atlantic Forest: ecological findings and conservation initiatives. New Phytologist 204:459-473.
Lacerda, A. C. R., Tomas, W .M., & Marinho-Filho, J. (2009). Domestic dogs as an edge effect in the Brasília National Park, Brazil: interactions with native mammals.
Animal Conservation 12, 477-487.
Lessa, I., Guimarães, T. C. S., Bergallo, H. G., Cunha, A., & Vieira, E., 2016.
Domestic dogs in protected areas: a threat to Brazilian mammals? Natureza &
Conservação 14, 46–56.
MacArthur, R. H., & Wilson, E. O. (Eds.) (1967). ‘The Theory of Island Biogeography’.
(Princeton University Press: Princeton).
Magioli, M., Ferraz, K. M. P. M. B., Setz, E. Z. F., Perceqillo, A. R., Rondon, M. V. S.
S., Kuhnen, V. V., Canhoto, M. C. S., Santos, K. E. A., Kanda, C. Z., Fregonezi, G.
L., Prado, H. A., Ferreira, M. K., Ribeiro, M. C., Villela, P. M. S., Coutinho, L. L., &
Rodrigues, M. G. (2016). Connectivity maintain mammal assemblages functional diversity within agricultural and fragmented landscapes. European Journal of Wildlife Research 62(4), 431-446.
Martensen AC, Pimentel RG, Metzger JP (2008) Relative effects of fragment size and connectivity on bird community in the Atlantic Rain Forest: implications for conservation. Biological Conservation 141:2184–2192.
Massara, R. L., Paschoal, A. M. O., Bailey, L. L., Doherty, P. F., Hirsch, A., &
Chiarello, A. G. (2018). Factors influencing ocelot occupancy in Brazilian Atlantic Forest reserves. Biotropica 50:125-134.
Massara, R. L., Paschoal, A. M. O., Doherty, P. F., Hirsch, A., & Chiarello, A. G.
(2015). Ocelot population status in protected Brazilian Atlantic Forest. PLoS ONE 10, e0141333.
Michalski, F., Crawshaw, P. G., Oliveira, T. G., & Fabián, M. E. (2006). Notes on home range and habitat use of three small carnivore species in a disturbed vegetation mosaic of southeastern Brazil. Mammalia 70, 52-57.
MMA – Ministério do Meio Ambiente. (2014). Lei nº 10.683, de 28 de maio de 2003.
Reconhece como espécies da fauna brasileira ameaçadas de extinção aquelas constantes da “Lista Nacional Ofcial de Espécies da Fauna Ameaçadas de Extinção”. Diário Ofcial da União. Brasília, DF, Decreto nº 6.101, de 26 de abril de 2007, e na Portaria nº 43, de 31 de janeiro de 2014.
Moreno, R. S., Kays, R. W., & Samudio, R.J. (2006). Competitive release in diets of ocelot (Leopardus pardalis) and puma (Puma concolor) after jaguar (Panthera onca) decline. Journal of Mammalogy 87, 808–816.
Murcia, C. (1995). Edge effects in fragmented forests: implications for conservation.
Tree 10, 58–62.
Nascimento, E. R., Santos, J. L., & Gouveia, S. F. (2016). Configuração dos remanescentes florestais em uma área de Mata Atlântica do nordeste do Brasil:
orientando medidas de conservação em escala municipal. Scientia Plena 12(8), 1- 10.
Neto CFAV, Santos SS, Sousa RF, Fernandes-Ferreira H, Lucena RFP (2012) A caça com cães (Canis lupus familiaris) em uma região do semiárido do nordeste do Brasil. BioFar special issue:1-12.
Oliveira, L. O., & Bonvicino, C. R. (2011). Ordem Rodentia. In: Mamíferos do Brasil.
(Eds. N. R. Reis, A. L. Peracchi, W. A. Pedro, I. P. Lima) pp. 358-414. (Edição do Autor: Londrina.).
Oliveira, T. G., Almeida, L. B., & Campos, C. B. (2013). Avaliação do risco de extinção da Jaguatirica Leopardus pardalis (Linnaeus, 1758) no Brasil.
Biodiversidade Brasileira 3(1), 66-75.
Oliveira, T. G., Tortato, M. A., Silveira, L., Kasper, C. B., Mazim, F. D., Lucherini, M., Jácomo, A.T., Soares, J.B.G., Rosane, V.M., Sunquist, M. (2010). Ocelot ecology and its effects on the small-felid guild in the lowland Neotropics. In: Biology and conservation of wild felids Macdonald (Eds. D. W. Macdonald, A. Loveridge) pp. 559- 580. (Oxford University Press: Oxford.).
Paglia, A. P., Fonseca, G. A. B., Rylands, A. B., Herrmann, G., Aguiar, L. M. S., Chiarello, A. G., Leite, Y. L. R., Costa, L. P., Siciliano, S., Kierulff, M. C. M., Mendes, S, L., Tavares, V. D. C., Mittermeier, R. A., Patton, J. L. (2012) Lista Anotada dos Mamíferos do Brasil. 2ª Edição. Occasional Papers in Conservation Biology 6.
Conservation International, Arlington, VA.
Pardini R, Nichols E, Püttker T (2018) Biodiversity Response to Habitat Loss and Fragmentation. In: Della Salla DA, Goldstein MI (Org.) Encyclopedia of the Anthropocene. Elsevier: Oxford pp 229-239.
Paschoal AMO, Massara RL, Bailey LL, Kendall WL, Doherty Jr. PFD, Hirsch A, Chiarello AG, Paglia AP (2016) Use of Atlantic Forest protected areas by free- ranging dogs: estimating abundance and persistence of use. Ecosphere 7:1-15.
Pérez ME (1992) Agouti paca. Mammalian Species 404:1-7.
R Core Team, (2017) R: A Language and Environment for Statistical Computing. R Foundation for Statistical Computing, Vienna, Austria. https://www.R-project.org.
Redford KH, Wetzel RM (1985) Euphractus sexcinctus. Mammalian Species 252:1-4.
Reis, N. R., Filho, H. O., & Silveira, G. (2011). Ordem Lagomorpha. In: Mamíferos do Brasil. (Eds. N. R. Reis, A. L. Peracchi, W. A. Pedro, I. P. Lima) pp. 151-154. (Edição do Autor: Londrina.).
Ribeiro, M. C., Metzger, J. P., Martensen, A. C., Ponzoni, F. J., & Hirota, M. M.
(2009). The Brazilian Atlantic Forest: how much is left, and how is the remaining forest distributed? Implications for conservation. Biological Conservation 142, 1141–
1153.
Roach, N. & Naylor, L. (2016). Dasyprocta iacki. The IUCN Red List of Threatened Species 2016: e.T89531729A89531732. http://dx.doi.org/10.2305/IUCN.UK.2016- 2.RLTS.T89531729A89531732.en. Downloaded on 05 February 2018.
Rocha, P. A., Beltrão-Mendes, R., Ruiz-Esparza, J., Cunha, M. A., Silva, C. S., &
Ferrari, S. F. (2017). Non-Volant mammals of a remnant of the Atlantic Forest in northeastern Brazil. Neotropical Biology and Conservation 12(3), 191-199.
Rossi, R. V., & Bianconi, G. V. (2011). Ordem Didelphimorphia. In: Mamíferos do Brasil. (Eds. N. R. Reis, A. L. Peracchi, W. A. Pedro, I. P. Lima) pp. 31-69. (Edição do Autor: Londrina.).
Ruffell J, Banks-Leite C, Didham RK (2016) Accounting for the causal basis of collinearity when measuring the effects of habitat loss versus habitat fragmentation.
Oikos 125:117–125
Santos, B. G., & Sousa, I. F., Brito, C. O., Santos, V. S., Barbosa, R. J., & Soares, C. (2014). Estudo bioclimático das regiões litorânea, agreste e semiárida do Estado de Sergipe para a avicultura de corte e postura. Ciência rural 44(1), 1-6.
Schipper, J., Chanson, J., Chiozza, F., Cox, N., Hoffmann, M., Katariya, V., Lamoureux, J., Rodrigues, A. S. L., Stuart, S. N., Temple, H. J., Baillie, J. E. M., Boitani, L., Lacher, T. E., Mittermeier, R. A., Smith, A. T., Absolon, D., Aguiar, J. M., Amori, G., Bakkour, N., Baldi, R. A., Berridge, R. J., Bielby, J., Black, P. A., Blanc, J.
J., Brooks, T. M., Burton, J. A., Butynski, T. M., Catullo, G., Chapman, R., Cokeliss, Z., Collen, B., Conroy, J., Cooke, J. G., da Fonseca, G. A. B., Derocher, A. E., Dublin, H. T., Duckworth, J. W., Emmons, L., Emslie, R. H., Festa-Bianchet, M., Foster, M., Foster, S. N., Garshelis, D. L., Gates, C., Gimenez-Dixon, M., Gonzalez, S., Gonzalez-Maya, J. F., Good, T. C., Hammerson, G., Hammond, P. S., Happold, D., Happold, M., Hare, J., Harris, R. B., Hawkins, C. E., Haywood, M., Heaney, L., Hedges, S., Helgen, K. M., Hilton-Taylor, C., Hussain, S. A., Ishii, N., Jefferson, T. A., Jenkins, R. K. B., Johnston, C. H., Keith, M., Kingdon, J., Knox, D., Kovacs, K. M., Langhammer, P., Leus, K. M., Lewison, R., Lichtenstein, G., Lowry, L. F., Macavoy, Z., Mace, G. M., Mallon, D. P., Masi, M., Mcknight, M. W., Medellin, R., Medici, P., Mills, G., Moehlman, P. D., Molur, S., Mora, A. E., Nowell, K., Oates, J. F., Olech, W., Oliver, W. L. R., Oprea, M., Patterson, B., Perrin, W. F., Polidoro, B. A., Pollock, C., Powel, A., Protas, Y., Racey, P. A., Ragle, J., Ramani, P., Rathbun, G., Reeves, R.
R., Reilly, S. B., Reynolds III, J. E., Rondinini, C., Rulli, M., Rylands, A. B., Savini, S., Schank, C. J., Sechrest, W., Self-Sullivan, C., Shoemaker, A., Sillero-Zubiri, C., Silva, N., Smith, D. E., Srinivasulu, C., Stephenson, P. J., VanStrien, N., Talukdar, B. K., Taylor, B. L., Timmins, R., Tirira, D. G., Tognelli, M. F., Tsytsulina, K., Veiga, L. M., Vie, J. C., Williamson, L., Wyatt, S. A., Xie, Y., & Young, B. E., (2008). The status of the world's land and marine mammals: diversity, threat, and knowledge. Science 322, 225–230.
Schuette, P., Wagner, A. P., Wagner, M. E., & Creel, S. (2013). Occupancy patterns and niche partitioning within a diverse carnivore community exposed to anthropogenic pressures. Biological Conservation 158, 301-312.
Steiner, K. E. (1981). Nectarivory and potential pollination by a Neotropical marsupial. Annals of the Missouri Botanical Garden 68(1), 505-513.
Stevens, S. M., & Husband, T. P. (1998) The influence of edge on small mammals:
evidence from Brazilian Atlantic forest fragments. Biological Conservation 85, 1-8.
Tabarelli, M., Da Silva, M. J. C., & Gascon, C. (2004). Forest fragmentation, synergisms and the impoverishment of Neotropical Forests. Biodiversity and Conservation 13, 1419–1425.
Tabarelli, M., Peres, C. A., & Melo, F. P. L. (2012). The ‘few winners and many losers’ paradigm revisited: emerging prospects for tropical forest biodiversity.
Biological Conservation 155, 136–140.
Taber FW (1945) Contributions on the life history and ecology of the nine-banded armadillo. Journal of Mammalogy 26:211–226.
Woodroffe, R. (2000). Predators and people: using human densities to interpret declines. Animal Conservation 3, 165-173.
Young JK, Olson, AK, Reading, RR, Amgalanbaatar S, Berger J (2011) Is wildlife going to the dogs? Impacts of feral and free-roaming dogs on wildlife populations.
Bioscience 61:125–132.
Capitulo-2. Sobreposição espaço-temporal entre dois mamíferos herbívoros neotropicais2
2 Artigo sob revisão na Papéis Avulsos de Zoologia
