Instituto de Ciências Biológicas
Programa de Pós-Graduação em Ecologia, Conservação e Manejo
de Vida Silvestre
Dissertação de Mestrado
Padrão de parasitismo de Struthanthus flexicaulis (Mart.) Mart.
(Loranthaceae) e seus efeitos na comunidade vegetal de um campo
rupestre sobre canga do Quadrilátero Ferrífero (MG)
Fabiana Alves Mourão
Orientadora: Claudia Maria Jacobi Co-orientador: José Eugênio Cortes Figueira
(Depto. de Biologia Geral – ICB / UFMG)
Universidade Federal de Minas Gerais
Instituto de Ciências Biológicas
Programa de Pós-Graduação em Ecologia, Conservação e Manejo
de Vida Silvestre
Padrão de parasitismo de Struthanthus flexicaulis (Mart.) Mart.
(Loranthaceae) e seus efeitos na comunidade vegetal de um campo
rupestre sobre canga do Quadrilátero Ferrífero (MG)
Dissertação apresentada à Universidade Federal de Minas Gerais, como pré-requisito do Programa de Pós-Graduação em Ecologia, Conservação e Manejo de Vida Silvestre, para a obtenção do título de Mestre em Ecologia.
Fabiana Alves Mourão
Orientadora: Claudia Maria Jacobi Co-orientador: José Eugênio Cortes Figueira
(Depto. de Biologia Geral – ICB / UFMG)
Minhas primeiras perguntas sobre os fenômenos da natureza surgiram no quintal da casa do meu avô Antônio. Dedico este trabalho a ele, uma pessoa que foi muito querida por todos e é muito, mais muito especial para mim.
“Quando a gente acha que tem todas as respostas, vem a vida e muda todas as perguntas”. Luís Fernando Veríssimo.
Agradecimentos
A Claudia Maria Jacobi, argentina de sangue quente, mas de um coração gigantesco, que me deu total assistência durante estes dois anos. Obrigada Claudia, pela orientação, ensinamentos, exemplo de profissionalismo, pelas horas de descontração, infinitas sugestões e conselhos, puxões de orelha e principalmente por sua amizade. A José Eugênio Côrtes Figueira (o Zé), por ter acreditado no meu potencial, mesmo quando eu mesma não acreditava. Por ter me incentivado a trabalhar com Struthanthus flexicaulis (a espécie da canga que eu mais gostei) e contribuir com idéias brilhantes e metodologias criativas. Obrigada Zé, por ser meu grande amigo e por ter me conduzido tão bem neste caminho. A Flávio Fonseca do Carmo, pelas intermináveis idas a campo que estreitaram os laços de amizade e renderam muitas conversas e aprendizados sobre a canga. A Eugênia, Izabela, Pedro, Luiza e Diogo pelo companheirismo e ajuda na coleta de dados. A todos os colegas do laboratório de Interação Animal-Planta (em especial a Marina Beirão e Felipe pelo apoio nos trabalhos de campo e literatura) e todos os amigos do laboratório de Ecologia de Populações (Luisa, Nessim, Léo, Marilene, Tatá, Fabi Couto, Lu, Augusto Cá) por tornarem meus dias mais alegres.
Ao prof. Fernando Vale pelos ensinamentos de anatomia vegetal e as inúmeras discussões sobre os padrões anatômicos do parasitismo de S. flexicaulis. A Mariana Pimenta pelo auxilio com os cortes anatômicos, interpretação dos dados e amizade.
Aos membros da banca, Kátia Torres Ribeiro, Rosy Mary dos Santos Isaias e Geraldo Wilson Fernandes (membro suplente), que gentilmente aceitaram avaliar esta dissertação.
Ao Programa ECMVS pelo apoio recebido nas saídas de campo. À secretaria do curso por resolver pacientemente todas as minhas dificuldades. Aos professores do curso pelos ensinamentos e amizade. Aos colegas de curso que compartilharam comigo os bons e maus momentos vividos durante as aulas e o curso de campo.
Ao IEF pela licença de coleta, aos funcionários do Parque Estadual da Serra do Rola Moça pelo apoio logístico e à FAPEMIG pelo auxílio financeiro (CRA 89/04).
A Tadeu Guerra, por disponibilizar sua dissertação, livros e artigos que muito contribuíram para o desenvolvimento deste trabalho.
Às melhores e eternas amigas: Angel e Aninha que sempre me apoiaram e me empurraram para frente, nunca me deixando ficar triste. A Marcelinho por me fazer acreditar que esse dia ia chegar...e chegou!!! E aos milhões de amigos do ICB!!!
A Deus, por guiar os meus caminhos e torná-los mais simples e felizes a cada dia. Aos meus pais Heliana e Ronaldo que não entendem muito bem o que eu faço, mas sempre torceram pelo meu sucesso. Às minhas irmãs Renata e Luciana por me fazer exercitar o dom da paciência, mas também por serem motivos de muitas alegrias. Ao meu primo Fernando pelo exemplo de força e coragem. A Rick, meu biólogo de finais de semana, por reduzir meu estresse e cuidar tão bem de mim.
A todos aqueles que de alguma forma contribuíram para meu crescimento pessoal e profissional e a alguém que eventualmente eu tenha me esquecido de agradecer.
Sumário
Resumo...01
Abstract...03
Capítulo 1 - Hospedeiras de Struthanthus flexicaulis (Mart.) Mart. (Loranthaceae) e caracterização anatômica do parasitismo...05 Capítulo 2 - Efeitos do parasitismo de Struthanthus flexicaulis sobre uma
população de Mimosa calodendron...25
Capítulo 3 - Especificidade por hospedeiras ou parasitismo aleatório de
Struthanthus flexicaulis Mart. (Mart.) (Loranthaceae)?...42
Resumo
A família Loranthaceae é composta por aproximadamente 1000 espécies distribuídas em 75 gêneros. Dentre estes, 6 gêneros e 36 espécies já foram descritas para todo o cerrado brasileiro. O gênero Struthanthus é o principal, com 16 espécies. S. flexicaulis é uma das hemiparasitas brasileiras mais comuns, com ampla distribuição nas áreas de cerrado do Brasil Central. São consideradas epiparasitas porque crescem sobre o caule das hospedeiras e hemiparasitas porque fotossintetizam, mas obtém 60% dos carboidratos das hospedeiras. Esta espécie possui folhas verdes oblongo-abovaladas com tamanhos variados (entre 0,9 a 3,0 cm). Suas flores medem aproximadamente de 3-4 mm e os frutos 6-7 mm. Tem ramos longos e flageliformes, onde se formam os apressórios, estruturas que facilitam a fixação da parasita nas hospedeiras. Após a fixação do apressório, a conexão entre a parasita e a hospedeira envolve a penetração do haustório, uma estrutura circular e dilatada que invade os tecidos vasculares.
O objetivo desta dissertação foi compreender o padrão de parasitismo de Struthanthus flexicaulis e seus possíveis efeitos na comunidade vegetal sobre canga do Parque Estadual da Serra do Rola Moça (MG).
Esta dissertação foi estruturada da seguinte maneira: Resumo, Abstract, Capítulos 1, 2 e 3, e Considerações Finais. O Capítulo 1 aborda o levantamento das hospedeiras de S. flexicaulis em um campo rupestre sobre canga do Quadrilátero ferrífero (MG)as formas de vida mais parasitadas e a descrição anatômica do padrão de hemiparasitismo para cinco hospedeiras abundantes na área. No Capítulo 2, foram avaliados os efeitos do parasitismo sobre a cobertura foliar e a produção de frutos de Mimosa calodendron (Fabaceae). Neste capítulo, as características da estrutura populacional de M. calodendron foram descritas, com objetivo de avaliar os efeitos do parasitismo em indivíduos de tamanhos diferentes. Finalmente, no Capítulo 3 o parasitismo em diferentes hospedeiras foi quantificado, gerando uma discussão sobre suas possíveis causas.
Os resultados indicam que S. flexicaulis é generalista, atacando mais de 40 espécies nos campos ferruginosos. Dentre as diversas formas de vida, o número de espécies fanerófitas atacadas foi maior, possivelmente devido à permanência de suas partes aéreas durante todo o ano. Estudos anatômicos das espécies escolhidas demonstraram que a parasita não encontra nenhuma defesa mecânica, anatômica ou histoquímica na interação com as hospedeiras, exceto com Vellozia compacta
(Velloziaceae). V compacta possui um pseudocaule que impede a penetração do haustório e consequentemente o parasitismo. Os efeitos do parasitismo sobre o valor adaptativo de hospedeiras foi estudado numa população de 390 indivíduos de Mimosa calodendron. A mortalidade pode ser aumentada pelo parasitismo, pois com exceção de um único indivíduo, todos morreram associados a S. flexicaulis. O número de indivíduos parasitados aumentou conforme o tamanho. A cobertura foliar e o número de frutos produzidos por indivíduos parasitados foram menores que em não parasitados. Mimosas muito parasitadas apresentaram copas de 75 a 95% menores que as não parasitadas. E os indivíduos parasitados produziram menos de 100 frutos (produção média=37), em comparação com os não parasitados que produziram em média 144. Uma conseqüência destes efeitos negativos é a diminuição do número de indivíduos de M. calodendron ao longo do tempo. A influência do parasitismo associada aos fatores abióticos estressantes podem levar a hospedeira à morte influenciando negativamente a permanência de M. calodendron na canga. A taxa de parasitismo por espécie foi analisada numa área de aproximadamente 9 ha, em 208 parcelas de 16 m2. Das 24 espécies parasitadas, 17 eram dicotiledôneas e 7 monocotiledôneas. As espécies mais abundantes na comunidade foram: Mimosa calodendron (20,5%), Lychnophora pinaster (12,6%) (Asteraceae), Sebastiana glandulosa (9,9%) (Euphorbiaceae), Eriope macrostachya (7,7%) (Lamiaceae) e Vellozia compacta (5,2%). De maneira geral, parcelas densas foram as mais ricas, possuíam mais indivíduos de M. calodendron e mais espécies foram parasitadas. S. flexicaulis mostrou duas tendências quanto às taxas de parasitismo, diretamente associadas ao hábito das plantas. Embora o parasitismo na comunidade tenha se mostrado aleatório, pois a maioria das hospedeiras é parasitada de acordo com a proporção em que aparece na comunidade, arbustivas foram mais parasitadas do que herbáceas. Isto foi atribuído à preferência das aves dispersoras das sementes de S. flexicaulis. Apesar do padrão aleatório, há evidências de que algumas espécies, como M. calodendron, podem ser parasitadas acima da média para sua categoria, indicando uma possível especificidade.
Palavras chaves: Canga, especificidade, hospedeiras, parasitismo, Struthanthus flexicaulis.
Abstract
The family Loranthaceae is composed of approximately 1000 species distributed among 75 genera. Of these, 6 genera and 36 species have been described for all the Brazilian cerrado. Struthanthus is the main genus, with 16 species. S. flexicaulis is one of the most common Brazilian hemiparasites, widely distributed throughout the cerrado of central Brazil. They are considered epiparasites because they grow over the branches of their hosts and hemiparasites because they photosynthesize, but obtain 60% of the carbohydrates from their hosts. The species has green, oblong-aboval leaves of varied sizes (between 0,9 and 3,0 cm). Its flowers are of approximately 3-4 mm and fruits 6-7 mm. It has long, flagelliform branches, where the appressoria, structures that aid in the fixation of the parasite to the host, are formed. After the appresorium is fixed, the connection between parasite and host involves the penetration of the haustorium, a circular, dilated structure that invades the vascular tissues.
The objective of this dissertation was to understand the pattern of parasitism of Struthanthus flexicaulis and its effects on the plant community over ironstone outcrops in Serra do Rola Moça State Park (MG).
This dissertation was structured as follows: Resumo, Abstract, Chapters 1, 2 and 3, and Final Comments. Chapter 1 deals with the survey of hosts of S. flexicaulis in this environment and the anatomical description of the pattern of hemiparasitism in five hosts that are abundant in the area. In Chapter 2 the effects of parasitism on leaf cover and fruit production of M. calodendron was evaluated intending to access the effects of parasitism in individuals of different sizes. The population structure of M. calodendron is described here. Finally, in Chapter 3, the parasitism on different hosts was quantified, and the possible causes discussed.
The results indicate that S. flexicaulis is a generalist, attacking more than 40 species in rupestrian ferruginous fields. Among several life forms the number of phanerophyte species attacked was the largest, possibly due to the permanence of their aerial parts during the whole year. Anatomical studies of five selected species showed that the parasite does not encounter any mechanical, anatomical or histochemical defense from their hosts, except Vellozia compacta (Velloziaceae). V compacta has a pseudocaule that prevents haustorium penetration and consequently the parasitism itself. The effects of parasitism on host fitness was studied in a population of 390 individuals
of M. calodendron. Host mortality may increase with parasitism, because with the exception of one individual, all others died associated with S. flexicaulis. The number of parasitized individuals increased with size. The leaf cover and the number of fruits produced by parasitized individuals were less than by non-parasitized ones. Heavily parasitized individuals of M. calodendron suffered a reduction of 75 to 95% of leaf cover, and all parasitized individuals produced less than 100 fruits (average production = 37), comparing with the non-parasitated that had an average production of 144. A consequence of these negative effects is the decrease of M. calodendron individuals throughout time. The influence of parasitism associated with the stressing abiotic factors may lead to the host’s death, influencing the permanence of M. calodendron in the area. The rate of parasitism per species was analyzed in an area of approximately 9 ha, in 208 quadrats of 16 m2. The most abundant species were M. calodendron (20,5%), Lychnophora pinaster (12,6%) (Asteraceae), Sebastiana glandulosa (9,9%) (Euphorbiaceae), Eriope macrostachya (7,7%) (Lamiaceae) and V. compacta (5,2%). In general, densest quadrats were the richest, contained more individuals of M. calodendron and more species were parasitized. S. flexicaulis showed two tendencies regarding the rates of parasitism, directly associated with the habit of the plants. Although parasitism in the community appeared random, given that most hosts were parasitized proportionally to their abundances, shrubs were more parasitized than herbs. This was attributed to the preference of the birds that disperse S. flexicaulis seeds. In spite of the random pattern, there are evidences that some species, such as M. calodendron, may be parasitized above the mean for their category, possibly indicating specificity.
Capítulo 1
Hospedeiras de Struthanthus flexicaulis (Mart.) Mart. (Loranthaceae) e caracterização anatômica do parasitismo.
Resumo
As plantas parasitas constituem um interessante grupo para diversos estudos ecológicos porque podem modificar a estrutura da comunidade em que estão inseridas. Os objetivos deste trabalho foram: realizar o levantamento das hospedeiras de S. flexicaulis em campos rupestres ferruginosos, discutir a preferência por formas de vida destas hospedeiras e identificar possíveis defesas e características anatômicas do processo de hemiparasitismo em cinco espécies de plantas comuns dos campos ferruginosos do Parque Estadual do Rola Moça pertencentes a diferentes famílias. Na área de estudo foram encontradas 85 espécies de plantas vasculares distribuídas em 34 famílias. Struthanthus flexicaulis parasitou 44 espécies de 19 famílias, sendo cinco monocotiledôneas, uma angiosperma basal e 13 . Estes números representam 52% das espécies parasitadas. As famílias que apresentaram o maior número de espécies parasitadas foram Asteraceae (8 espécies), Myrtaceae (4 espécies), Fabaceae e Orchidaceae (4 espécies cada). A comunidade vegetal dos campos ferruginosos apresentou alta diversidade e também elevada porcentagem de parasitismo. O estabelecimento da parasita foi maior em fanerófitas possivelmente devido a permanência de suas partes aéreas durante todo o ano. A anatomia das espécies escolhidas sugere que a parasita não encontra nenhuma defesa mecânica, anatômica ou histoquímica que impeça a penetração do haustório na interação com as hospedeiras, exceto em V. compacta.
Palavras chaves: Anatomia, canga, hospedeiras, lista de espécies, Struthanthus flexicaulis.
Introdução
As plantas parasitas constituem um interessante grupo para diversos estudos ecológicos, pois podem modificar a estrutura e dinâmica da comunidade onde estão
inseridas, reduzindo a biomassa e alterando a alocação de recursos das espécies hospedeiras (Press & Phoenix, 2005). Apesar deste efeito negativo nas espécies parasitadas, podem também desempenhar papel benéfico na comunidade exercendo um efeito top down em suas hospedeiras. O impacto na estrutura da comunidade pode ser grande, principalmente se as espécies mais parasitadas forem as dominantes e o parasitismo permitir a existência de espécies competitivamente subordinadas (Press, 1998). Além disso, são utilizadas como fonte de recursos para uma variedade de organismos, entre eles polinizadores, dispersores (Aukema, 2003) tais como: 66 famílias de aves e 30 famílias de mamíferos, estendendo a 12 e 10 ordens respectivamente (Watson, 2001). Os principais dispersores de sementes das mais de 700 espécies das famílias Eremolepidaceae, Misodendraceae, Loranthaceae e Santalaceae (as duas últimas ocorrendo no Brasil) são aves, motivo pelo qual estas parasitas são vulgarmente conhecidas como ervas-de-passarinho (Arruda et al., 2006).
A especificidade de hospedeiras nas plantas parasitas é um fator chave no estudo do grupo, embora não haja um padrão claro nem mesmo dentro de uma família (Norton & De Lange, 1999). Em ambientes homogêneos, onde há a predominância de apenas uma espécie, a especificidade pode ser vantajosa, pois aumentaria a eficiência na retirada de nutrientes e sais minerais da hospedeira. Na Nova Zelândia, as ervas-de-passarinho Alepis flavida, Peraxilla colensoi e P. tetrapétala são especialistas parasitando diferentes espécies de Nothofagus (Norton & Carpenter, 1998). Entretanto, ser especialista em ambientes heterogêneos, onde muitas espécies são encontradas numa mesma área, pode ser desvantajoso, pois aumenta a dificuldade –seja por parte da planta ou do agente dispersor– de encontrar o hospedeiro específico, tornando inviável a sobrevivência em um ambiente onde este hospedeiro ocorre em baixas densidades (Norton & Carpenter, 1998; Arruda et al., 2006). Em condições ambientais severas, tais como altas temperaturas, baixa disponibilidade de água e escassez de solo, a falta de especificidade também seria vantajosa para o estabelecimento das parasitas. Foi sugerido que o grau de especificidade está relacionado não somente à abundância local como também ao grau de constância das hospedeiras no tempo e no espaço (Norton & Carpenter, 1998; Norton & De Lange, 1999), que facilita tanto o crescimento vegetativo quanto o recrutamento por sementes. Entretanto, a facilidade de encontrar a hospedeira é somente um dos fatores que contribuem para esta especificidade, junto com outros anatômicos e até químicos que promovem o reconhecimento da hospedeira e a formação do haustório (Rodl & Ward, 2002; Press & Phoenix, 2005; Arruda et al., 2006).
A família Loranthaceae é constituída de 75 gêneros (Calvin & Wilson, 2006), distribuídos em todos os continentes, exceto nos pólos (Calder & Bernardt, 1983). No Brasil foram descritas cerca de 100 espécies, distribuídas em dez gêneros (Souza & Lorenzi, 2005). São consideradas epiparasitas, porque crescem sobre o caule das hospedeiras, e hemiparasitas, porque retiram água e sais minerais de suas hospedeiras, mas possuem folhas clorofiladas capazes de realizar fotossíntese (Calder & Bernardt, 1983; Ehleringer et al., 1985; Calvin & Wilson, 2006). O interesse primário na pesquisa de Loranthaceae têm sido os aspectos anatômicos e embriológicos (Venturelli, 1981, 1984a, 1984b; Venturelli & Kraus, 1989) enquanto as relações hemiparasita-hospedeiras têm sido comparativamente pouco estudadas. Entretanto, algumas pesquisas focalizando estas interações (Kuijt, 1969; Press & Grave, 1995; Dzerefos et al., 2003) sugerem que representantes desta família sejam generalistas, utilizando com sucesso uma grande variedade de espécies hospedeiras, graças à eficácia de suas raízes altamente especializadas do tipo haustório. Este padrão foi confirmado em lorantáceas brasileiras (Monteiro et al., 1992; Arruda et al., 2006).
Os haustórios são as estruturas mais diversificadas em Loranthaceae que em qualquer outra família de plantas parasitas (Wilson & Calvin, 2005). São considerados os tipos mais comuns de raízes epicorticais, ocorrendo em mais de 55% de todos os gêneros aéreos desta família (Calvin & Wilson, 2006). O desenvolvimento do haustório pode ser estimulado ou inibido dependendo da interação fisiológica parasita-hospedeira e terá particularidades anatômicas que facilitarão em maior ou menor grau a fixação, germinação das sementes e penetração deste haustório no xilema das hospedeiras (Calvin & Wilson, 1995; Roxburgh & Nicolson, 2005). Vários relatos detalham variações no desenvolvimento do haustório em diferentes espécies de plantas parasitas, e uma mesma espécie de planta parasita pode reagir diferentemente a hospedeiras distintas (Knutson, 1983).
As características estruturais dos galhos da hospedeira e disposição destes representam uma condição básica para uma possível ocorrência das ervas-de-passarinho. A rugosidade dos galhos pode facilitar a fixação das sementes tornando-as resistentes à remoção causada por ação dos ventos e das chuvas (Arruda et al., 2006). Embora López & Ornelas (2002) não tenham encontrado nenhuma relação entre a sobrevivência das plântulas e características dos galhos, Arruda et al. (2006) afirmaram que galhos com diâmetros muito grandes, acima de 3,0 cm, podem dificultar a penetração do haustório. As ervas-de-passarinho se estabelecem melhor e sobrevivem
em galhos com diâmetros variando entre 1,0 e 1,4 cm (Sargent, 1995). Características anatômicas como a espessura do caule e a concentração de polifenóis nas células das hospedeiras, na medida em que aumentam, influenciam negativamente o sucesso do estabelecimento de espécies parasitas (Hariri et al., 1992).
As aves dispersoras desempenham um papel fundamental no ciclo de vida da parasita depositando suas sementes diretamente nos galhos das plantas. Características como tamanho (Thompson & Mahall, 1983) e arquitetura das hospedeiras podem influenciar o comportamento destas aves, aumentando ou diminuindo a deposição de sementes (Overton, 1993; Aukema & Martinez del Rio, 2002a). Após a dispersão as sementes necessitam de uma hospedeira compatível, ou seja, que não apresente defesas efetivas contra a fixação, germinação e a penetração do haustório, pois se houver incompatibilidade, elas podem não ser capazes de se estabelecer ou podem não sobreviver caso se estabeleçam (Yan, 1993; Roxburgh & Nilcolson, 2005). De acordo com Aukema e Martinez del Rio (2002b), essas diferenças ocorrem devido a três fatores principais: 1) susceptibilidade diferencial dos hospedeiros ao ataque das parasitas (tanto estruturais (forma) quanto químicas); 2) deposição diferencial de sementes da parasita refletindo o hábito da ave dispersora conforme a preferência por poleiros e 3) diferenças anatômicas das espécies (estrutura dos tecidos) interferindo na persistência da parasita ao longo do tempo.
A estrutura de algumas hospedeiras pode ser modificada durante o período seco, pois suas partes aéreas sofrem dessecamento. Raunkier (1934) propôs classificar as plantas através do grau de proteção dos pontos de crescimento (gemas apicais). O sistema de classificação consiste em 5 classes: fanerófitas (gema apical aérea, acima de 25 cm); caméfitas (gema apical acima do solo mas abaixo de 25 cm); hemicriptófitas (gema apical na superfície do solo); geófitas (gema apical abaixo do solo) e terófitas, composta pelas plantas anuais (Veloso et. al, 1991).
Este trabalho teve dois objetivos. O primeiro foi realizar o levantamento das hospedeiras de S. flexicaulis em campos rupestres ferruginosos e discutir a preferência por formas de vida destas hospedeiras segundo a classificação proposta por Raunkier (1934) revista por Veloso et.al.(1991). O segundo foi identificar possíveis defesas e características anatômicas do processo de hemiparasitismo em cinco espécies de plantas comuns dos campos ferruginosos do Parque Estadual do Rola Moça pertencentes a diferentes famílias. Procurou-se caracterizar os padrões anatômicos de resposta ao parasitismo entre as espécies, observando apenas as características de defesa após o
estabelecimento das sementes. Para isso a seguinte pergunta foi formulada: 1) S. flexicaulis consegue parasitar diversas hospedeiras em função da ausência de mecanismos de defesas? Supõe-se que as plantas não apresentam defesas contra o parasitismo de S. flexicaulis.
Materiais e métodos Caracterização da área
O estudo foi realizado em uma área de canga couraçada no Parque Estadual da Serra do Rola Moça, localizado a 35 km de Belo Horizonte (20° 03’ 60” S, 44° 02’ 00” W), porção noroeste do Quadrilátero Ferrífero, MG. Esta região, no sul da Serra do Espinhaço, está entre as áreas do Estado de Minas Gerais consideradas prioritárias para a conservação da biodiversidade, devido à sua diversidade, alta porcentagem de espécies endêmicas, e ameaças antrópicas, representadas principalmente pelas atividades de mineração a céu aberto (Drummond et al., 2005). O clima da região é do tipo mesotérmico, com uma pronunciada estação seca de abril a setembro e temperatura média anual de 25°C (IBRAM, 2003).
A vegetação dos campos ferruginosos é dominada por monocotiledôneas como orquídeas, gramíneas, canelas-de-ema e dicotiledôneas como Mimosa calodendron (Fabaceae), Lychnophora pinaster (Asteraceae) e Stachytarpheta glabra (Verbenaceae) (Vincent, 2004; Jacobi et al., 2007). A comunidade vegetal estudada cresce sobre canga couraçada, um substrato muito compacto de minério de ferro, de coloração marrom a negra, com baixíssima erodibilidade, de porosidade e permeabilidade variáveis (Klein, 2000; Rosière & Chemale, 2000; Vilela et al., 2004). Os solos, incipientes e rasos, geralmente com acúmulo de matéria orgânica em pequenas fendas e depressões formadas no substrato, apresentam baixo teor de umidade e nutrientes, e alto teor de metais pesados (Vincent, 2004). Os ventos constantes e altos índices de radiação ultravioleta contribuem para a severidade do ambiente, agravada durante a estação seca.
Struthanthus flexicaulis (Mart.) Mart.
S. flexicaulis pertence à família Loranthaceae e é considerada uma das hemiparasitas brasileiras mais comuns, com ampla distribuição nas áreas de cerrado do Brasil Central (Rizzini, 1980). O hemiparasitismo é caracterizado pela capacidade da planta em fabricar açúcares através da fotossíntese, mas depende da retirada de água e
nutrientes das hospedeiras por meio de raízes especializadas (haustórios) sendo parcialmente dependentes destas. O transporte de água e nutrientes através do xilema ocorre devido a pressões negativas no topo da planta pela evapotranspiração nas folhas. O xilema contribui para o crescimento em espessura do corpo vegetal, em seu completo estágio de desenvolvimento, o xilema secundário constitui a madeira ou lenho. Essa água pode ser difundida basicamente de duas maneiras: 1) exclusivamente pelo espaço extracelular (apoplástico) sem atravessar qualquer membrana ou 2) movimentando-se através de uma rede de citoplasmas celulares (simplástico) no interior das células (Taiz & Zeiger, 2004). Quando ocorre o parasitismo estes dois mecanismos podem ser utilizados para a extração de água e sais minerais.
Esta espécie possui ramos longos e flageliformes, onde se formam os apressórios, estruturas que facilitam a fixação da parasita nas hospedeiras. As folhas são verdes oblongo-abovaladas com tamanhos variados; e as flores e frutos pequenos (3-4 mm e 6-7 mm, respectivamente) (Fig. 1). O mesocarpo é composto por uma substância pegajosa (visco), sendo muito consumido pela Guaracava-de-topete Elaenia cristata (Tyrannidae), seu principal dispersor em campos rupestres quartizidicos na porção sul da Cadeia do Espinhaço (Guerra, 2005).
Levantamento florístico
Para o levantamento das hospedeiras de S. flexicaulis, foi percorrida uma área de campo ferruginoso de aproximadamente 9 ha, variando de 1350 a 1450m de altitude, durante o final da estação chuvosa e início da estação seca, nos meses de março a julho de 2006 (três dias/ mês). Restringiu-se a coleta de dados aos meses de março a julho porque durante a estação seca muitas geófitas perdem suas partes aéreas e as terófitas desaparecem e não seriam contabilizadas na amostragem. Todas as espécies de plantas vasculares foram identificadas. Aquelas sustentando ramos de S. flexicaulis foram examinadas externamente para verificar a formação de apressórios, estrutura que fixa a parasita ao caule das hospedeiras indicando a existência de haustórios ou a utilização apenas como suporte, folha modificada que se enrola no galho das hospedeiras. A lista das famílias de Angiospermas seguiu a classificação do Angiosperm Phylogeny Group – APG II (2003). Para caracterizar as formas de vida das hospedeiras, foram consideras as principais classes de Raunkiaer, revistas por Veloso et al. (1991).
Para identificar possíveis defesas e características anatômicas do processo de hemiparasitismo de S. flexicaulis foram escolhidas cinco espécies comuns nos campos ferruginosos. Destas, quatro são arbustivas: Mimosa calodendron (Fabaceae), Lychnophora pinaster (Asteraceae), Stachytarpheta glabra (Verbenaceae), Eriope macrostachya (Lamiaceae) e uma herbácea, Vellozia compacta (Velloziaceae). Todas as espécies são fanerófitas, mas possuem características distintas próprias de cada família. As espécies escolhidas apresentam visualmente características distintas quanto à textura de caule. A rugosidade dos galhos varia em maior e menor grau entre as espécies escolhidas e em V. compacta o caule é recoberto por camadas de folhas (pseudocaule). As descrições anatômicas foram baseadas em ramos parasitados e não parasitados, que na sua maioria encontravam-se numa fase inicial do crescimento secundário.
Fragmentos da hemiparasita e das cinco hospedeiras, com desenvolvimento de apressórios, em vários estágios de desenvolvimento dos haustórios, foram coletados e fixados em FAA (formaldeído 37–40%, ácido acético glacial e álcool etílico 50% 1:1:18 v/v) e armazenados em álcool etílico 70% (Johansen, 1940). Após a fixação, o material foi seccionado em cortes transversais e longitudinais com o auxílio de micrótomo de mesa Spencer e à mão livre. As secções foram clarificadas em hipoclorito e coradas pela mistura de azul de astra e safranina, ambos aquosos a 1%, na proporção 9:1 (v/v), e montadas em gelatina glicerinada de Kaiser (Kraus & Arduin, 1997).
Testes histoquímicos foram realizados para um melhor entendimento da relação parasita/hospedeira visando a detecção de derivados fenólicos diretamente em material fixado em sulfato ferroso 4% em formalina (Johansen, 1940), por 48 horas. Os compostos fenólicos formam uma classe de compostos do metabolismo secundário quimicamente heterogêneo podendo ser tóxicos e conferir defesas químicas (alelopatia) e até mesmo mecânicas (lignificação dos tecidos) contra o ataque de herbívoros e parasitas (Crawley, 1997). Solução de cloreto férrico foi usada para evidenciar compostos fenólicos (Kraus & Arduin, 1997) e floroglucina ácida para identificar lignina (Kraus & Arduin, 1997).
Além dos testes para a detecção de compostos fenólicos, foram realizados testes para lipídios e amido. Os lipídeos são importantes para a estruturação e funcionamento das plantas e desempenham várias funções, tais como armazenamento de energia, proteção contra a perda de água nos tecidos expostos (ceras), e ainda ativam defesas vegetais contra o ataque de muitos insetos e patógenos (Taiz & Zeiger, 2004). Faz parte deste grupo a suberina, uma camada cerosa e hidrofóbica, cuja deposição
(suberificação) ocorre como forma de reparo de lesões causadas nos tecidos vegetais. Tanto os lipídios quanto o amido são importantes no armazenamento de energia e integridade estrutural (componentes de açúcares e fosfato). O material-controle foi mantido em metanol por 36 horas antes da fixação. As substâncias lipídicas foram testadas com Sudan III em cortes transversais de material recém-coletado (Kraus & Arduin, 1997). As seções-controle foram mantidas em clorofórmio:metanol (1:1, v/v) aquecido a 600C por 90 minutos (Pearse, 1968). Para a detecção de amido foi utilizado o reagente de Lugol (Jensen, 1962). As seções-controle foram submetidas à digestão pela amilase salivar.
Registros dos aspectos que mais se destacaram como característicos das plantas foram realizados através de fotomicrografias e desenhos do material seccionado com o auxílio do fotomicroscópio Olympus BH2-BHS com câmara clara acoplada, no Laboratório de Anatomia Vegetal do Departamento de Botânica da UFMG.
Resultados e Discussão
Na área de estudo foram encontradas 85 espécies de plantas vasculares distribuídas em 34 famílias, com predominância de (24 famílias). Struthanthus flexicaulis apresentou comportamento generalista, parasitando um total de 44 espécies de 19 famílias, sendo cinco monocotiledôneas, uma angiosperma basal e 13 (Tab. 1). Estes números representam 52% das espécies parasitadas. As famílias que apresentaram o maior número de espécies parasitadas foram Asteraceae (8 espécies), Myrtaceae (4 espécies), Fabaceae e Orchidaceae (4 espécies cada).
Nas monocotiledôneas, os apressórios são formados principalmente nas folhas e inflorescências, com exceção de Vellozia spp., em que também foram encontrados apressórios no fruto e no pseudocaule. Nas demais angiospermas, os apressórios são formados principalmente nos ramos apicais (Tab. 1, Fig. 2). Além dos apressórios notou-se que as folhas da parasita se enrolavam nos galhos das hospedeiras, utilizando-os como sustentação. Não foi observado a formação de apressório em Tibouchina sp..
Houve predominância de hospedeiras fanerófitas (73%). Esta forma de vida, representada por nanofanerófitas (indivíduos abaixo de 2 e acima de 0,25 m, segundo Veloso et al., 1991) foi a mais freqüente na área de estudo, totalizando 64% das espécies. As caméfitas e hemicriptófitas, menos representativas, tiveram 14% de espécies parasitadas respectivamente. As formas de vida menos comuns, duas geófitas e
uma terófita, não foram parasitadas (Fig. 3). A representatividade de hospedeiras fanerófitas foi maior do que sua proporção no total de espécies. Uma das causas da especificidade por fanerófitas pode ser atribuída à permanência de suas partes aéreas durante todo o ano, facilitando o estabelecimento da parasita. Durante a estação seca no cerrado, o déficit hídrico pode ocorrer durante 5 a 7 meses (Nimer & Brandão, 1989). Muitas plantas com outras formas de vida – terófitas, geófitas, mas também caméfitas e hemicriptófitas – sofrem redução total, parcial ou dessecação das partes aéreas durante os meses de seca, fazendo com que as fanerófitas sejam as principais e mais confiáveis fornecedoras de água e nutrientes para S. flexicaulis.
Muitas hospedeiras fanerófitas de S. flexicaulis corresponderam àquelas espécies preponderantes na paisagem estudada, e apontadas entre as mais abundantes em outros campos ferruginosos (Vincent 2004, Jacobi et al., 2007). Entre elas destacaram-se os subarbustos Mimosa calodendron, Lychnophora pinaster, Baccharis reticularia e Stachytarpheta glabra, e as orquídeas Sophronitis caulescens e Acianthera teres. Estes resultados corroboram outros trabalhos que mostraram que a abundância do hospedeiro pode favorecer a especificidade da parasita uma vez que as interações tornam-se freqüentes (Norton & Carpenter, 1998; Norton & De Lange, 1999).
As Loranthaceae apresentam uma baixa especificidade por hospedeiros em comunidades heterogêneas como florestas tropicais úmidas, (Norton & Carpenter, 1998), savanas (Dzerefos et al., 2003) e cerrados (Arruda et al., 2006), em que abundâncias relativas das espécies são baixas quando comparadas a regiões temperadas. Nos cerrados, 47 espécies foram amostradas e destas, aproximadamente 18% estavam parasitadas (Arruda et al., 2006). Nota-se claramente que as espécies do cerrado foram bem menos parasitadas que as espécies deste trabalho. Os campos ferruginosos constituem um exemplo de comunidade vegetal com alta diversidade em que 52% das espécies amostradas foram parasitadas.
Os cortes anatômicos permitiram visualizar a emissão de haustório e contato entre o sistema vascular da hospedeira com a hemiparasita nas espécies M. calodendron, L. pinaster, S. glabra e E. macrostachya (Fig. 2). Todas as espécies apresentaram crescimento secundário, mesmo quando o diâmetro do caule era inferior a 1 cm. Durante o crescimento secundário ocorre a deposição de novos tecidos vasculares e fibras aumentando o diâmetro do caule. Em M. calodendron e L. pinaster ocorre a presença de alta densidade pêlos tectores na epiderme, que poderiam facilitar a adesão das sementes da parasita em seus galhos. Durante a dispersão ornitocórica, as sementes
regurgitadas e depositadas nos galhos das hospedeiras podem ser removidas pela ação dos ventos fortes e das chuvas, muito comum em campos ferruginosos.
Em todas as espécies estudadas observou-se a adesão do apressório (Fig. 2) e a penetração do haustório. O haustório, após atravessar a epiderme, desenvolve-se através do córtex (camada mais interna) e, dependendo do estágio de crescimento do caule, atravessa uma barreira mecânica passando por entre os feixes de fibras, até atingir o xilema secundário. Nas plantas sujeitas a déficit hídrico, como as espécies deste trabalho, os vasos condutores (xilema e floema) são estreitos, mais agrupados e bastante numerosos (Appezzato-da-Glória & Carmello-Guerreiro, 2004). Nos cortes, pode-se observar que o haustório entra em contato com o xilema secundário em ângulo reto ou de forma periférica, envolvendo-o parcialmente. Poucas vezes foi registrado o haustório dentro do xilema secundário. Nestas raras situações acredita-se que houve uma inserção do haustório pela continuidade de crescimento da hospedeira. O tipo de conexão entre o xilema da hospedeira e da hemiparasita sugere que a absorção de água e sais minerais ocorre por mecanismos simplastos (por entre as células) e apoplasto (espaço extracelular), como observado por Pate et al. (1898).
Dentre as espécies estudadas, as características epidérmicas e peridérmicas não indicam nenhuma defesa efetiva para prevenir o parasitismo, uma vez que nenhuma delas apresenta propriedades esfoliativas que impediriam a fixação de sementes, a penetração das raízes sugadoras, ou outras características eficientes no impedimento do parasitismo. Em nenhuma das espécies parasitadas as barreiras mecânicas formadas por fibras e esclereides (células com paredes muito lignificadas e espessas) foram suficientes para um bloqueio efetivo da instalação e penetração do haustório. Em um ambiente estressante como a canga, estas espécies podem não investir em defesas contra o parasitismo porque estes mecanismos envolvem gastos de energia. Testes com floroglucina acidificada mostraram níveis diferenciados de lignificação entre as hospedeiras, mas sem conferir uma barreira mecânica (Fig. 4). Não foi observada nenhuma defesa histoquímica. Testes com Sudan mostraram que apenas em S. glabra houve uma ligeira suberificação próxima ao haustório, sem caracterizar um mecanismo de cicatrização que bloqueasse a penetração do mesmo.
Em V. compacta, apesar de haver formação de apressório, não foi registrada a presença de parasitismo no caule, uma vez que esse é protegido por uma espessa camada de bainhas foliares mortas que impede o acesso do haustório ao caule. A formação de haustório nessa espécie ocorreu somente nas folhas. O haustório perfura a
lâmina foliar transversalmente sem um contato direto com o sistema vascular da hospedeira (Fig. 2). V. compacta, por possuir porte herbáceo e estrutura morfo-anatômica (pseudocaule) com menor capacidade de instalação dos haustórios, foi considerada como suporte para a hemiparasita, sem um aparente fluxo de água e outros compostos entre elas.
Testes com cloreto férrico não mostraram acúmulos de compostos fenólicos que indicassem uma resposta ao estresse nas hospedeiras, mas foram encontrados em S. flexicaulis. Estes testes demonstraram um acúmulo acentuado de compostos fenólicos principalmente no apressório e no haustório em todas as interações com as 5 espécies, não caracterizando uma resposta específica. Testes com lugol detectaram amido no apressório e no haustório de S. flexicaulis e em pequena concentração nas hospedeiras. O amido é uma forma de reserva de carboidratos e pode ser utilizado no crescimento dos tecidos vegetais (Larcher, 2000). A presença de amido em quantidades variáveis, no apressório e no haustório, foi freqüente, sem que uma relação direta possa ser estabelecida.
A comunidade vegetal dos campos ferruginosos apresentou alta diversidade e também elevada porcentagem de parasitismo. O estabelecimento da parasita foi maior em fanerófitas possivelmente devido a permanência de suas partes aéreas durante todo o ano. A anatomia das espécies escolhidas demonstrou que a parasita não encontra nenhuma defesa mecânica, anatômica ou histoquímica na interação com as hospedeiras, exceto em V. compacta. As únicas ações eficientes registradas, no nível anatômico, para impedimento do parasitismo são: a espessura da periderme revestindo o caule, ou pela disposição de bainhas de folhas como em V. compacta, e a incapacidade de absorção do haustório em caules jovens e em folhas, devido à organização primária do tecido vascular nesses órgãos. As plantas dos campos ferruginosos devem enfrentar o efeito combinado de fatores estressantes como elevadas temperaturas, escassez de água, escassez de nutrientes e reduzida camada de solo e talvez por esse motivo não invistam em defesas contra o parasitismo.
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Tabela 1-Lista das espécies de plantas vasculares parasitadas por Struthanthus flexicaulis (Mart.) Mart. em uma área de campo rupestre ferruginoso localizado no PE Serra do Rola Moça, MG. Forma de vida: Cam = caméfita, Fan = fanerófita, Geo = geófita, Hem = hemicriptófita, Ter = terófita. Local de formação de haustório: Inflor = inflorescência, Pseu = pseudocaule.
Família Forma de Formação de
Espécie vida Haustório
Pteridófitas Polypodiaceae
Microgramma squamulosa (Kaulf.) de la Sota Hem -
Polypodium minarum Weath. Hem -
Angiospermas Basais Lauraceae
Ocotea tristis (Nees) Mez Fan Ramo
Piperaceae
Peperomia decora Dahlst. Cam -
Peperomia gallioides Kunth Cam -
Monocotiledôneas Alstroemeriaceae
Alstroemeria plantaginea Mart. Geo -
Araceae
Anthurium minarum Sakuragui & Mayo Cam -
Bromeliaceae
Aechmea bromeliaefolia (Rudge) Baker Hem Folha
Billbergia minarum L.B.Sm. Hem Folha
Dyckia cf. simulans L.B. Sm. Hem -
Vriesea minarum L.B. Sm. Hem Folha
Cyperaceae
Bulbostylis fimbriata C.B.Clarke Cam -
Lagenocarpus rigidus Nees. Cam Folha/Inflor
Orchidaceae
Acianthera teres (Lindl.) Borba Cam Folha
Epidendrum secundum Vell. Cam Inflor
Habenaria sp. Geo -
Oncidium blanchetti Rchb.f. Cam Inflor
Prosthechea vespa (Vell.) W.E. Higgins Cam -
Sophronitis caulescens (Lindl.) Van den Berg & M.W.Chase Cam Folha Poaceae
Andropogon bicornis L. Hem -
Andropogon ingratus Hack. Hem Folha/Inflor
Melinis minutiflora P. Beauv. Hem -
Panicum sellowii Nees. Hem -
Tabela 1 – (continuação) Velloziaceae
Vellozia compacta Mart. Fan Folha/Pseu
Vellozia crassicaulis Mart. ex Schult. f. Cam Fruto
Vellozia graminea Pohl. Cam -
Acanthaceae
Justicia riparia Kameyama Fan -
Apocynaceae
Ditassa mucronata Mart. Fan -
Ditassa sp. Fan -
Asteraceae
Ageratum fastigiatum (Gardn.) R.M. King & H. Rob. Fan -
Ageratum myriadenium R.M.King & H. Rob. Fan Ramo
Aspilia sp. Fan -
Baccharis pingraea DC. Fan Ramo
Baccharis reticularia DC. Fan Ramo
Chromolaena sp. 1 Fan Ramo
Chromolaena sp. 2 Fan -
Dasyphyllum candolleanum (Gardner) Cabrera Fan Ramo
Eremanthus erythropappus (DC.) N.F.F. MacLeish Fan -
Koanophyllon adamantium (Gardn.) R.M. King & H. Rob. Fan -
Lychnophora pinaster Mart. Fan Ramo
Symphyopappus brasiliensis (Gardn.) R.M.King & H Rob. Fan Ramo
Trichogonia sp. Fan -
Trixis vauthieri DC. Fan Folha/Ramo
Stevia sp. Fan -
Begoniaceae
Begonia rufa Thunb. Fan -
Cactaceae
Arthrocereus glaziovii (K. Schum.) N.P.Taylor & D.C. Zappi Cam - Celastraceae
Maytenus gonoclada Mart. Fan Ramo
Clusiaceae
Clusia arrudae Planchon & Triana Fan Ramo
Convolvulaceae
Evolvulus filipes Mart. Cam -
Ipomoea sp. Cam -
Euphorbiaceae
Croton serratoideus Radcl.-Sm. & Govaerts Fan Ramo
Sebastiania glandulosa (Mart.) Pax Fan Ramo
Fabaceae
Bauhinia rufa R.Grah. Fan Ramo
Tabela 1 – (continuação)
Mimosa calodendron Mart. Fan Ramo
Periandra mediterranea Taub Fan Ramo
Lamiaceae
Eriope macrostachya Mart. ex Benth. Fan Ramo
Vitex sellowiana Cham. Fan -
Malpighiaceae
Byrsonima variabilis A. Juss. Fan -
Heteropterys sp. Fan -
Melastomataceae Fan -
Leandra australis (Cham.) Cogn. Fan Folha
Microlicia sp. Fan Ramo
Tibouchina sp. Fan -
Tibouchina multiflora Cogn. Hem Inflor/Ramo
Meliaceae
Cabralea canjerana (Vell.) Mart. Fan -
Myrtaceae
Eugenia sonderiana O.Berg Fan Ramo
Myrcia mutabilis (O.Berg) N.J.E. Silveira Fan Ramo
Myrcia splendens DC. Fan Ramo
Siphoneugena densiflora O.Berg Fan Ramo
Nyctaginaceae
Guapira opposita (Vell.) Reitz Fan Ramo
Ochnaceae
Ouratea semiserrata Engl. Fan -
Portulacaceae
Portulaca hirsutissima Cambess. Cam -
Rubiaceae
Alibertia vaccinioides K. Schum. Fan Ramo
Borreria cf. capitata (Ruiz & Pav.) DC. Ter -
Coccocypselum lanceolatum Pers. Fan -
Galiante angustifolia (Cham. & Schltdl.) Cabral Fan Ramo
Psychotria vellosiana Benth. Fan Ramo
Sapindaceae
Matayba mollis Radlk. Fan -
Solanaceae
Solanum refractifolium Sendt. Fan -
Solanum subumbellatum Vell. Fan Ramo
Styracaceae
Styrax ferrugineus Nees & Mart. Fan Ramo
Verbenaceae
Lantana camara L. Fan -
Stachytarpheta glabra Cham. Fan Ramo
Vochysiaceae
Vochysia sp. Fan -
Famílias Total (34) Parasitadas (19)
A
C
B
D
E
Fig.1- Struthanthus flexicaulis (Mart.) Mart. A) Ramos longos e flageliformes com folhas verdes oblongo-abovaladas de tamanhos variados; B) Frutos; C) Botões e flores; D) Germinação da semente; E) Apressórios (indicados pela setas). Escala: Barra = 1cm
A
G
D
E
B
C
F
Er
Sf
Sf
Vc
Mc
Sf
Mc
Fig. 2 - A) Corte transversal de Struthanthus flexicaulis (Sf) e Eriope macrostachya (Er). Assinalado pela seta, nota-se o início da emissão do haustório; B) Detalhe da fixação da hemiparasita no galho de Mimosa calodendron (Mc); C) Haustório de S. flexicaulis (Sf) em contato com o xilema de M. calodendron (Mc) D e E) Parasitismo observado na folha de Vellozia compacta (Vc); F) Corte transversal de S. flexicaulis (Sf) e M. calodendron (Mc), nota-se o haustório em contato com o xilema da hospedeira; G) Detalhe da figura F, haustório de S. flexicaulis (Ha) em contato com o xilema (Xi) de M. calodendron. Escalas: Cortes anatômicos – barra = 200µc; fotos – barra = 1cm
Ha
Xi
Sf
Fig. 3- Classificação das espécies em Formas de vida: Fanerófitas (fan) =gema apical acima de 25 cm; Caméfita (cam) = gema apical acima do solo mas abaixo de 25 cm; Hemicriptófita (hem) = gema apical na superfície do solo; Geófita (geo) = gema apical abaixo do solo e Terófita (ter)= plantas anuais. A) estrutura da comunidade e B) espécies parasitadas.
Fig. 4- Resultado dos testes histoquímicos realizados com as cinco hospedeiras e a hemiparasita S. flexicaulis. Esclereídes Anéis de fibras floemáticas ou pericíclicas Floroglucina acidificada (lignina) Alta concentração Baixa concentração Lugol (amido) Ausente Ligeira suberização Sudan (suberina) Alta concentração Sem acúmulo Cloreto Férrico (compostos fenólicos) Hemiparasita Hospedeiras Teste Esclereídes Anéis de fibras floemáticas ou pericíclicas Floroglucina acidificada (lignina) Alta concentração Baixa concentração Lugol (amido) Ausente Ligeira suberização Sudan (suberina) Alta concentração Sem acúmulo Cloreto Férrico (compostos fenólicos) Hemiparasita Hospedeiras Teste A) B)
Capítulo 2
Efeitos do parasitismo de Struthanthus flexicaulis (Loranthaceae) sobre uma população de Mimosa calodendron (Fabaceae).
Resumo
O valor adaptativo das hospedeiras pode ser influenciado pelo parasitismo. O objetivo deste trabalho foi avaliar o efeito do parasitismo de Struthanthus flexicaulis sobre uma população de Mimosa calodendron em um afloramento ferruginoso, espécie dominante na vegetação de canga. A estrutura populacional de M. calodendron foi analisada a partir de 390 indivíduos e o número de indivíduos parasitados aumentou conforme o aumento do diâmetro da copa. A maior proporção de indivíduos parasitados (76,92%) foi observado em plantas de diâmetro da copa superior a 170 cm. O aumento do índice de parasitismo (IP) teve correspondência com maior redução da cobertura foliar da hospedeira e menor produção de frutos. De uma maneira geral, mimosas muito parasitadas (IP > 1,5) apresentaram copas de 75 a 95% menores. As hospedeiras parasitadas produziram menos de 100 frutos e as não parasitadas produziram em média 144 frutos, sendo este valor muito variado. A influência do parasitismo e os fatores abióticos podem levar a hospedeira à morte influenciando negativamente a permanência de M. calodendron na canga e possivelmente regulando a comunidade favorecendo a diversidade local.
Palavras chaves: Canga, cobertura foliar, índice de parasitismo, Mimosa calodendron, produção de frutos, Struthanthus flexicaulis.
Introdução
O valor adaptativo (ou fitness) de um organismo é definido como sua contribuição à geração seguinte na população, então fatores que afetem a produção e viabilidade das sementes estão entre os mais importantes a serem avaliados. A produção de frutos e sementes em uma planta pode ser reduzida por muitos fatores, dentre os quais se encontra o parasitismo (Press & Phoenix, 2005). As plantas parasitas podem alterar as taxas de sobrevivência e fecundidade de suas hospedeiras e, portanto
modificar a estrutura e dinâmica de populações (Press & Phoenix, 2005) e consequentemente das comunidades. De acordo com Graves (1995), os efeitos do parasitismo geralmente podem ser compreendidos por uma combinação de quatro fatores: 1) o tamanho da parasita; 2) a taxa de crescimento e atividade metabólica da parasita; 3) o grau de dependência dos recursos retirados das hospedeiras e; 4) o estágio de desenvolvimento da hospedeira. O crescimento da parasita implica em aumento na retirada de nutrientes e água das plantas parasitadas. A água torna-se um fator crítico quando a retenção desta no ambiente é baixa e a temperatura é elevada. Além disso, a presença das parasitas eleva as taxas de transpiração de suas hospedeiras (Bowie & Ward, 2004). Assim acabam causando estresse hídrico nas plantas parasitadas (Bowie & Ward, 2004). Em alguns casos, a influência do parasitismo chega a extremos, podendo levar sua hospedeira à morte (Aukema, 2003).
A retirada de água e nutrientes das hospedeiras, necessários à sobrevivência das parasitas, acontece por meio de haustórios, uma estrutura circular e dilatada que invade tecidos vasculares (Riopel & Timko, 1995; López de Buen & Ornelas, 2002). Ao invadir o sistema vascular das hospedeiras, as parasitas podem alterar o crescimento, alometria, reprodução e fisiologia das mesmas reduzindo significativamente seu desempenho (Press et al., 1999). O parasitismo de Pinus por Psittacanthus ssp. (Loranthaceae) reduz seu crescimento devido à perda de cobertura foliar e remoção de nutrientes e água (Howell & Mathiasen, 2004). Os efeitos na alometria e arquitetura das hospedeiras podem reduzir a capacidade fotossintética e alterar as taxas de respiração (Ehleringer et al., 1985). O tempo de infestação da parasita é outro fator muito importante na determinação da magnitude da redução do crescimento das hospedeiras (Howell & Mathiasen, 2004).
As hospedeiras podem apresentar suscetibilidade diferencial ao ataque das parasitas (Aukema & Martinez del Rio, 2002). Dentro de uma população este fato deve ocorrer uma vez que as plantas apresentam estágios de desenvolvimento diferenciados como idade e tamanho. Quando os indivíduos de uma população são analisados isoladamente, nota-se que num intervalo de tempo, enquanto alguns crescem, outros permanecem do mesmo tamanho, alguns se reproduzem e outros morrem em idades pré-reprodutivas (Figueira, 1998). Muitas hospedeiras desenvolvem resistência ao parasitismo criando mecanismos de defesa (Aukema, 2003). Estes mecanismos incluem características físicas (arquitetura da hospedeira) que impedem a deposição da semente e/ou defesas estruturais e bioquímicas que previnem o estabelecimento das plântulas
depois que a semente foi depositada (Reid et al., 1995; Medel, 2000). O estágio de desenvolvimento da hospedeira pode contribuir para a deposição diferencial de sementes da parasita pela ave dispersora refletindo seu padrão de preferência por poleiros e diferenças anatômicas das espécies interferindo na persistência da parasita ao longo do tempo (Aukema & Martinez del Rio, 2002). As sementes depositadas necessitam fixar-se ao galho das hospedeiras, pois uma conexão entre a semente e a hospedeira é essencial para o estabelecimento e sobrevivência das plântulas da parasita (Norton & Carpenter, 1998). Se não houver esta conexão, não ocorrerá a penetração do haustório e estas plântulas não sobreviverão (Roxburgh & Nilcolson, 2005).
O desenvolvimento das plântulas da parasita é dependente da “qualidade” das hospedeiras, ou seja, dos recursos disponíveis para seu crescimento (Press & Phoenix, 2005). Estas plântulas sobrevivem melhor em hospedeiras mais abundantes (Roxburgh & Nicolson, 2005) e ricas em nitrogênio, como as leguminosas (Bowie & Ward, 2004). Por esse motivo, hospedeiras mais ricas nutricionalmente são as mais afetadas. Isto ocorre porque a sobrevivência e reprodução da parasita é aumentada nestas hospedeiras (Kelly, 1990).
A maioria das Loranthaceae é generalista (Kuijt 1969; Press & Grave 1995; Dzerefos et al., 2003). Estudos de autores como Guerra (2005) e Mourão et al. (2006) encontraram o mesmo para Struthanthus flexicaulis, confirmando o padrão observado por Norton & Carpenter (1998) para Loranthaceae em regiões tropicais. Por ser uma hemiparasita, S. flexicaulis realiza fotossíntese, mas retira água e sais minerais de suas hospedeiras. A dispersão desta hemiparasita pode ocorrer de duas maneiras: através da deposição de sementes regurgitadas pelas aves dispersoras (dispersão ornitocórica), motivo pelo qual são vulgarmente conhecidas como erva-de-passarinho (Arruda et al., 2006), ou através da emissão de ramos a vizinhas mais próximas (dispersão vegetativa). O objetivo deste trabalho foi avaliar o efeito do hemiparasitismo de Struthanthus flexicaulis sobre uma população de Mimosa calodendron em um afloramento ferruginoso. Para isso as seguintes perguntas foram formuladas: 1) Como está estruturada a população de M. calodendron? 2) O parasitismo afeta igualmente os indivíduos de M. calodendron de tamanhos diferentes na população? Supõe-se que os diversos estágios de M. calodendron serão afetados de maneira desigual pelo parasitismo.
