Ricardo Ferraz de Oliveira1
Francynês da Conceição Oliveira Macedo2*
Fábia Barbosa da Silva3
Gabriel Silva Daneluzzi4
Aldeir Ronaldo Silva5
Diogo Capelin6
______________________________________________________________________________
1Doutor em Plant Physiology pela Texas A&M University
Professor Titular do Departamento de Ciências Biológicas da ESALQ/USP rfo@usp.br
2 Doutora em Fisiologia e Bioquímica de Plantas pela ESALQ/USP
Pós-Doutoranda do Departamento de Ciências Biológicas da ESALQ/USP francynesmacedo@gmail.com (*Autora para correspondência)
3 Doutora em Fisiologia e Bioquímica de Plantas pela ESALQ/USP
Pós-Doutoranda do Instituto Federal Goiano (Campus Rio Verde) fabiabarbosa@usp.br
4 Doutor em Fisiologia e Bioquímica de Plantas pela ESALQ/USP
gsdaneluzzi@alumni.usp.br
5 Doutorando em Fisiologia e Bioquímica de Plantas pela ESALQ/USP
aldeironaldo@usp.br
6 Doutor em Fisiologia e Bioquímica de Plantas pela ESALQ/USP
Resumo
As plantas despertam o fascínio do ser huma-no há séculos e cada pessoa, cientista ou não, tem uma visão sobre elas, que no geral remete a seres vivos passivos com respostas pré-pro-gramadas ao longo de milhões de anos de evolução. Talvez isso se deva pelo fato delas estarem presas a um substrato e sujeitas a ação de fatores bióticos e abióticos. Mas justa-mente por essa situação, as plantas, desde as mais simples até as mais complexas, tiveram que se adaptar as condições ambientais para poderem prosperar no planeta. Para tanto, seu metabolismo essencial à manutenção da vida foi além da produção de compostos orgânicos, até atingir um grau para lidar com informa-ções do ambiente e do seu conjunto de células exibindo isso como um comportamento com-plexo, de tomada de decisões e resolução de problemas culminando em um ser inteligente dentro do contexto vegetal. Nessa revisão, apresentamos a perspectiva neurobiológica de estudo das plantas e o surgimento da Neuro-biologia Vegetal e seu início no Brasil e no mundo. Apresentamos uma visão integrada da sinalização em plantas, a ocorrência de neurotransmissores e sinais elétricos bem como inteligência vegetal e a comunicação en-tre plantas e outros organismos. A Neurobio-logia Vegetal tem contribuído para uma mu-dança na forma como vemos as plantas e nos posicionamos diante delas enquanto seres vi-vos e com o ambiente a nossa volta. Enquanto ciência, a Neurobiologia transcende os limites das ciências vegetais e atinge o interesse das ciências humanas, por nos fazer refletir sobre o nosso lugar no planeta.
Palavras-chave: Biologia vegetal. Filosofia.
Si-nalização elétrica. Inteligência vegetal. Neuro-transmissores.
Abstract
Plants have aroused the fascination of humans for centuries and each person, scientist or not, have a vision about them, which generally refers to passive living beings with pre-pro-grammed responses over millions of years of evolution. Perhaps this is because they are at-tached to a substrate and subjected to the action of biotic and abiotic factors. But just because of this situation, plants, from the simplest to the most complex, had to adapt to environmental conditions in order to thrive on the planet. Therefore, its essential metabolism to the main-tenance of life went beyond the production of organic compounds, until it reached a degree to deal with information from the environment and its set of cells, exhibiting this as a complex behavior, decision making and problem solving culminating into an intelligent being within the plant context. In this review, we present the neurobiological perspective of studying plants and the emergence of Plant Neurobiology and its beginning in Brazil and worldwide. We present an integrated view of plant signaling, the occurrence of neurotransmitters and electri-cal signals as well as plant intelligence and communication between plants and other or-ganisms. Plant Neurobiology has contributed to a change in the way we see plants and posi-tion ourselves in face of them as living beings and with the environment around us. As a sci-ence, Neurobiology transcends the limits of the plant sciences and reaches the interest of the human sciences, by making us reflect on our place on the planet.
Keywords: Plant biology. Philosophy.
Electri-cal signaling. Plant intelligence. Neurotrans-mitters.
1 Introdução
As plantas sempre foram tidas como seres vivos passivos e pré-progra-mados para responder a estímulos do ambiente de forma automática, tanto a partir de uma perspectiva de senso comum como científica. A partir de uma perspectiva darwiniana, em quinhentos milhões de anos de evolução as plantas já experienciaram todas as condições ambientais e já são geneticamente e fisio-logicamente programadas para responder a variações do meio à sua volta.
No entanto, avanços na Biologia Molecular, na Genética e na Ecologia têm demonstrado que o organismo vegetal é extremamente complexo, e que por trás da imagem inerte de uma planta existe um ser completamente ativo e em constante interação com os fatores bióticos e abióticos do ecossistema do qual faz parte. A capacidade de interagir com o ambiente, principalmente de forma equilibrada, exige a percepção deste ambiente, o que, por sua vez, impli-ca em impli-capturar informações, armazená-las, processá-las e transmiti-las, não ape-nas para todos os órgãos do organismo vegetal, mas também para plantas e de-mais organismos vizinhos (STRUIK, YIN & MEINKE, 2008, p. 363; TREWA-VAS, 2003, p. 5).
No processo de interação planta-ambiente estão envolvidos, além de ou-tras plantas, microrganismos e animais que podem atuar facilitando ou dificul-tando a captura de recursos. Assim, no ambiente natural as plantas competem e cooperam ativamente para garantir a captura de recursos limitados e extrema-mente disputados por outros organismos (NOVOPLANSKY, 2009, p. 726).
Com o intuito de estudar os complexos mecanismos de processamento e transmissão de informações em plantas, em meados dos anos 2000, foi criada a Sociedade Internacional de Neurobiologia Vegetal. Este novo ramo das Ciências Vegetais propõe o estudo dos diferentes aspectos da sinalização e da comunica-ção em plantas, de forma interdisciplinar, com o objetivo de compreender a or-ganização vegetal como um todo, desde moléculas, passando por tecidos, ór-gãos e extrapolando ao nível do indivíduo para sua relação com os demais indi-víduos e com o meio a sua volta (BRENNER et al., 2006, p. 414).
Brenner et al. (2006, p. 413) postulam que a Neurobiologia Vegetal é a área de pesquisa que procura entender como os vegetais percebem as alterações no meio e respondem a estes estímulos de forma integrada, levando em conta a combinação de componentes moleculares, químicos e elétricos na sinalização intercelular. Dessa forma, a Neurobiologia Vegetal objetiva elucidar a complexa estrutura da rede de processamento de informações que existe nas plantas, e desvendar os mecanismos de transmissão de tais informações dentro e entre plantas. Ainda segundo Brenner et al. (2006, p. 413) a Neurobiologia Vegetal apresenta três principais linhas de pesquisa: Sinalização Elétrica, Neurotrans-missores em Plantas e Inteligência Vegetal.
O eletrofisiologista Jagadish Chandra Bose (1858-1937) foi o primeiro a considerar a importância da sinalização elétrica entre células vegetais na coor-denação de respostas ao ambiente. Bose provou que os rápidos movimentos em folhas de Mimosa e Desmodium eram estimulados por sinalização elétrica de lon-ga distância e mostrou também que as plantas produzem contínuos pulsos
elé-tricos sistêmicos (BOSE, 1926, p. 42). A Eletrofisiologia Vegetal tem despertado interesse dos estudiosos e nos últimos anos tem avançado consideravelmente na compreensão dos mecanismos que envolvem os sinais elétricos e processos vitais para as plantas, como fotossíntese, respiração, polinização, transporte no floema e respostas a estresses (SUKHOV et al., 2019, p. 63).
A presença de moléculas que atuam como neurotransmissores em ani-mais em altas concentrações em plantas, é outro ponto de interesse da Neurobi-ologia. Embora não seja claro o papel dessas moléculas no organismo vegetal, o fato é que as plantas investem energia metabólica para produzi-las, sendo as principais acetilcolina, melatonina, serotonina, dopamina, entre outras (ROSH-CHINA, 2001, p. 4). Outra importante questão levantada pela Neurobiologia Vegetal, e que tem gerado uma série de discussões é a afirmação da planta como um ser inteligente (TREWAVAS, 2003, p. 1). Não se trata de um tema novo e o próprio Charles Darwin declarou em 1880, em seu influente livro inti-tulado O poder do movimento das plantas, que o ápice das raízes funcionava como um cérebro difuso, semelhante ao cérebro dos animais inferiores, sugerindo a existência de um sistema de processamento e armazenamento de informações em plantas. Atualmente, existe um consenso geral de que as plantas superiores são capazes não somente de receber diversos sinais do ambiente, mas que elas também possuem mecanismos para a rápida transmissão destes sinais. E mais ainda, as plantas podem processar informações obtidas do meio à sua volta e apresentarem comportamento de aprendizagem o qual envolve o alcance de
metas, análise custo benefício e mecanismos de memória (TREWAVAS, 2005, p. 413; TREWAVAS, 2009, p. 606).
Para Trewavas (2005, p. 414), inteligência vegetal pode ser definida como crescimento e desenvolvimento adaptativamente variável durante o tempo de vida do indivíduo, sendo o resultado dessa inteligência o comportamento inteli-gente, o qual é um aspecto do complexo comportamento adaptativo que fornece a capacidade para a solução de problemas. Para Brenner et al. (2006, p. 413), a inteligência vegetal pode ainda ser definida como a habilidade intrínseca para processar informações de estímulos bióticos e abióticos que permite a tomada de decisões sobre atividades futuras num dado ambiente.
Além do ramo das Ciências Biológicas, a Neurobiologia Vegetal tem cha-mado a atenção de pesquisadores também das ciências humanas, como antro-pologia (SOARES, 2018, p. 226) e filosofia (CALVO, 2016, p. 1323). De acordo com Soares (2018, p. 226), a Neurobiologia propõe uma discussão mais rica na qual os cientistas buscam acessar a perspectiva das plantas, para além dos con-ceitos reducionistas e mecanicistas da Biologia, focados nas células e genes, mas com a atenção voltada para os organismos e suas relações intra e interespecífi-cas. No que se refere a filosofia, Calvo (2016, p. 1329) defende que a filosofia da Neurobiologia das plantas não se dedica a fornecer evidências empíricas a res-peito dos fenômenos de interesse que supostamente merecem o rótulo de 'inteli-gentes'; trata antes de questões fundamentais nas ciências das plantas (CALVO, 2016, p. 1329). Assim, a filosofia pode contribuir para o estabelecimento e conso-lidação da Neurobiologia como um campo interdisciplinar, fornecendo um
ar-cabouço teórico e metodológico para as pesquisas relacionadas à inteligência vegetal.
A ênfase interdisciplinar da Neurobiologia de plantas é expressa pelo objetivo compartilhado de explicar a sinalização vegetal e o comporta-mento adaptativo com o objetivo de fornecer uma explicação satisfató-ria da inteligência da planta; uma conta que honra o lugar da vida ve-getal na natureza. A filosofia não deve ser estranha a este projeto (CALVO, 2016, p. 1339).
A Neurobiologia Vegetal é um tema abrangente e que promove discus-sões profundas que desafiam os limites entre as ciências da natureza e huma-nas. Ao mesmo tempo em que parte do entendimento de mecanismos celulares para explicar a manifestação da vida em um ser vegetal, extrapola para refle-xões referentes à forma como vemos e nos relacionamos com os vegetais e de-mais seres vivos. Isso tem implicações sérias na forma como fazemos ciência, e mais além, na forma como nos portamos no mundo.
Neste contexto, objetivamos com esta revisão apresentar a visão da Neu-robiologia Vegetal sobre as plantas, em que se baseia o estudo da NeuNeu-robiologia e como esta tem contribuído para uma mudança do paradigma científico no campo da Biologia Vegetal.
2 Neurobiologia de plantas: uma ideia provocativa?
A Neurobiologia de Plantas surgiu como uma área de pesquisa oficial-mente em 2005, quando ocorreu a primeira reunião científica internacional
rea-lizada em Florença na Itália. Na ocasião foi criada a Sociedade Internacional de Neurobiologia de Plantas e também sua revista científica. Em 2006, Eric D. Brenner, Rainer Stahlberg, Stefano Mancuso, Jorge Vivanco, Frantisek Baluška, e Elizabeth Van Volkenburgh publicaram na Trends in Plant Science, o artigo in-titulado: Plant neurobiology: an integrated view of plant signaling (Neurobiologia de Plantas: uma visão integrada da sinalização vegetal – tradução livre). Neste arti-go os autores apresentaram o conceito de Neurobiologia Vegetal e justificaram o uso do termo ‘neurobiologia’ para plantas.
De acordo com os autores a Neurobiologia de Plantas é um campo de pesquisa destinado a entender como as plantas percebem o ambiente a sua vol-ta e como respondem a este ambiente de forma integrada, levando em conside-ração componentes moleculares, químicos e elétricos na sinalização intercelular. Os autores colocam ainda que a Neurobiologia se distingue das outras discipli-nas da Biologia Vegetal, na medida em que tem por objetivo entender a comple-xa rede de processamento de informações que existe dentro da planta. Os neu-robiologistas propõe uma integração de todo conhecimento já produzido pela biologia molecular, bioquímica, fisiologia, associados ao entendimento das pro-priedades elétricas das células para compreender o funcionamento da rede neu-ral das plantas. E não se limitando ao indivíduo, mas partindo para compreen-der as interações que se dão também ao nível de comunidade.
Nesse sentido, os autores afirmam que circuitos gênicos têm sido extensi-vamente estudados em uma única planta, mas especificamente ao nível celular ou subcelular. No entanto, o significado ecológico das interações gênicas, em
termos de competição e cooperação entre plantas da mesma espécie e outras es-pécies e com outros organismos, como bactérias fixadoras de nitrogênio, fungos micorrízicos, animais herbívoros, polinizadores, entre outros, têm sido negli-genciados e devem passar a ser considerados (BRENNER et al. 2006, p.413).
O prefixo neuro leva a uma associação direta com o termo neurônio, ner-vo e cérebro, que são componentes do sistema nerner-voso de animais e que, por conseguinte, estão também associados à inteligência e capacidades cognitivas em geral. Por isso, o uso do termo Neurobiologia para plantas foi motivo de muita discussão na comunidade científica. Neste sentido, Brenner et al. (2006, p. 414) explicam que a escolha foi feita considerando a origem etimológica da pa-lavra neurônio, que em grego significa fibra vegetal.
Além disso, a propagação de sinais elétricos, como potenciais de ação e a presença de moléculas que atuam como biorreguladores e neurotransmissores no sistema nervoso animal, são fortes argumentos que sustentam o uso do ter-mo neurobiologia para plantas. Um outro argumento fortemente usado pelos proponentes da neurobiologia é referente ao transporte polar de auxina em ve-sículas, o qual conforme Baluška et al. (2003 p. 284) pode ser comparado a libe-ração de um neurotransmissor em uma fenda sináptica.
No entanto, a Neurobiologia de Plantas foi recebida por parte da comu-nidade científica da área como uma ideia provocativa. Em resposta a Brenner e colaboradores, 33 pesquisadores das diversas áreas da Biologia Vegetal assina-ram uma carta, também publicada na Trends in Plant Science, com o título: Plant
ga-nho? – tradução livre). Este texto inicia-se com a seguinte afirmação: “Nos últi-mos três anos teúlti-mos assistido ao nascimento de uma ideia provocativa na ciên-cia de plantas” (ALPI et al., 2007, p. 135). Os autores criticam fortemente o uso do termo e afirmam que a origem da palavra neurônio significar fibra vegetal não é um argumento atraente, e que a sugestão de que as plantas superiores possuem nervos, sinapses, algo equivalente a um cérebro localizado nas raízes e são inteligentes, não passam de especulações e extrapolações, com fracas evi-dências científicas. Concluem, ainda, sugerindo aos proponentes da neurobiolo-gia revisar criticamente o conceito e desenvolverem uma base intelectualmente rigorosa para ele (ALPI et al., 2007, p. 136).
Ainda em 2007, o periódico Trends in Plant Science publicou a resposta de Brenner e colaboradores a carta de Alpi e colegas. Com o título: Response to Alpi
et al.: Plant Neurobiology: the gain is more than the name (Resposta a ALPI et al.:
Neurobiologia de plantas: o ganho é maior que o nome – tradução livre). Os au-tores escrevem:
Nossas declarações e publicações deixam claro que a Neurobiologia está buscando estruturar ideias introduzidas por representantes das ciências vegetais, como Wilhelm Pfeffer, Charles Darwin, Julius von Sachs, Georg Haberlandt e Erwin Buningning. Ninguém propõe que procuremos literalmente um pequeno cérebro em forma de noz na raiz ou ponta de um broto ou algum condutor super-mielinizado de células nervosas nas plantas. Haberlandt também não o fez, quando ele comparou a sinalização de longa distância em Mimosa com a que ocorre em animais, nem Darwin quando considerou a armadilha de Vênus como a planta mais parecida com um animal ou conjeturou que a ponta da raiz realiza tarefas complexas como um cérebro (BREN-NER et al., 2007, p. 1).
Destacam ainda que:
A Neurobiologia Vegetal cria um importante e ainda não preenchido nicho para Biologia Vegetal. O campo já tem evoluído consideravel-mente desde a sua criação. A interdisciplinaridade e a natureza econô-mica dos três simpósios internacionais realizados fizeram mais do que apenas desafiar (e em alguns casos rejeitar) o uso de termos neurobio-lógicos e nossa compreensão do comportamento das plantas. Gerou ideias sobre como entender de forma mais ampla a sinalização da planta. Juntos nos movemos rumo a uma visão mais integrada, bus-cando os meios pelos quais plantas se comunicam dentro e entre si bem como com outros organismos, e se este é um processo centraliza-do ou descentralizacentraliza-do (ou em algum lugar intermediário) dentro da planta(BRENNER et al., 2007, p. 1).
Ainda em resposta à carta de Alpi e colegas, Anthony Trewavas, um re-nomado fisiologista de plantas e um dos principais estudiosos e autores do tema inteligência vegetal, escreveu o artigo: Response to Alpi et al.: Plant
Neurobi-ology - all metaphors have value (Resposta a Alpi et al.: Neurobiologia de plantas –
todas as metáforas têm valor – tradução livre). Trewavas (2007, p. 231), afirma: Eu não conheço nenhum biólogo de plantas que contradiga as cente-nárias evidências anatômicas de que plantas não têm nervos ou cére-bro. Neurobiologia é uma metáfora (TREWAVAS, 2007, p. 231). Trewavas defende que o uso de metáforas na ciência tem um valor subs-tancial e que a crítica de Alpi e colegas é incorreta. Ele apresenta alguns exemplos que demonstram o uso de metáforas por celebridades científicas como Darwin e Barbara McClintock, (TREWAVAS, 2007, p. 231). O autor con-clui afirmando que as metáforas propostas pela neurobiologia são um
comple-mento essencial a mente científica imaginativa no enfrentacomple-mento de problemas profundos da Biologia.
De fato, todo o desconforto trazido pela neurobiologia também se deve a proposição de que temas como inteligência, cognição, consciência tornem-se ob-jeto de pesquisa na ciência de plantas, visto que a Biologia Vegetal avançou muito a partir da perspectiva das plantas como produtoras de alimento para a humanidade e os demais animais. Isso pode explicar porque uma linha de pes-quisa que propõe olhar a planta como um ser vivo altamente especializado e complexo seja recebida como sendo provocativa.
As discussões acerca da Neurobiologia se seguiram, e apesar das contro-vérsias, as ideias se difundiram e a Sociedade de Neurobiologia de Plantas cres-cia e chamava a atenção de pesquisadores no mundo inteiro. Seus proponentes permaneceram firmes realizando uma reunião internacional por ano, em diver-sos países. Mas as pressões sobre o nome não cessavam e acabavam por desviar a atenção das importantes pesquisas que vinham sendo realizadas em Eletrofisi-ologia Vegetal, neurotransmissores e inteligência em plantas. Em função disso, em 2009, por meio de votação, foi decidida a mudança do nome da Sociedade que passou a se chamar Sinalização e Comportamento Vegetal (Plant Signaling
and Behavior), cuja a página pode ser acessada no endereço eletrônico: https://
www.plantbehavior.org/ , onde é descrita como:
Sinalização e comportamento vegetal descreve um crescente, mas também velho e fascinante campo da Biologia de Plantas endereçado as bases fisiológicas e neurobiológicas do comportamento adaptativo das plantas.
Apesar da mudança de nome as proposições da neurobiologia permane-cem norteando as pesquisas na área.
3 Uma visão integrada da sinalização em plantas: neurotransmissores e sinais elétricos
A capacidade de perceber e responder a estímulos ambientais é uma ca-racterística comum a todos os seres vivos. Seres multicelulares precisam coorde-nar a atividade de diversas células para manter a unidade em nível de organis-mo, e precisam responder ao contexto ambiental em que estão inseridos (MAN-CUSO & MUGNAI, 2006, p. 333). Para serem capazes de realizar isso, as plantas precisam de um sistema de sinalização interior tanto de curta quanto de longa distância baseado em componentes químicos, hidráulicos e elétricos (HUBER & BAUERLE, 2016, p. 2064).
A Fisiologia Vegetal clássica já conhece bem a sinalização hidráulica e química, e a Neurobiologia Vegetal se ocupa dos estudos da sinalização elétrica e aspectos negligenciados da sinalização química, como a ocorrência, em plan-tas, de moléculas tradicionalmente conhecidas como neurotransmissoras em animais (STRUIK et al., 2008, p. 365).
As moléculas neurotransmissoras, muito associadas aos animais, são en-contrados em plantas (seres desprovidos de sistema nervoso) (ROSHCHINA, 2001; MURCH, 2006, p. 137) e também em micro-organismos (seres unicelula-res) (ROSHCHINA, 2010, p. 17). Atualmente, existem robustas evidências que
os neurotransmissores, mais conhecidos pela transmissão sináptica, são subs-tâncias multifatoriais que participam de processos do desenvolvimento de mi-cro-organismos, plantas e animais e que possuem papéis universais como com-postos reguladores e de sinalização (ROSHCHINA, 2010, p. 17; BALUŠKA, VOLKMANN & MENZEL, 2005, p. 106; BRENNER et al., 2006, p. 415).
O caráter universal dos neurotransmissores, devido sua ocorrência e si-milaridade de funções em nível celular, deveria forçar a comunidade científica a substituir o termo neurotransmissor por biomediador a fim de permitir a me-lhor aplicação do conceito para qualquer organismo, não apenas aqueles que possuem um sistema nervoso (ROSHCHINA, 2010, p. 17).
Nesse texto ainda usamos o termo neurotransmissores por tradição. Os neurotransmissores encontrados em plantas incluem acetilcolina, dopamina, se-rotonina, adrenalina, noradrenalina, ácido γ-aminobutírico (GABA) e glutamato (ROSHCHINA, 2001). Muitos neurotransmissores são derivados de, e estrutu-ralmente similares, a aminoácidos. Portanto, não causa surpresa o fato que os transportadores de aminoácidos e neurotransmissores sejam altamente conser-vados em plantas e animais (WIPF et al., 2002, p. 139). Moléculas derivadas do triptofano também tem tido seu papel na sinalização vegetal investigado, in-cluindo serotonina (ROSHCHINA, 2001) e melatonina (KOLAR & MACHAC-KOVA, 2005, p. 333).
Especial atenção tem sido dada a atuação da auxina, a qual é um impor-tante regulador do crescimento e do desenvolvimento vegetal, mas que devido principalmente a sua forma de transporte célula-a-célula, tem sido tratada como
um dos principais neurotransmissores vegetais, apontando-se inclusive para a atuação da auxina em uma sinapse vegetal (BALUŠKA et al., 2003, p. 283). Os autores defendem a ideia de sinapse vegetal à medida que as células de plantas estabelecem modos de trocar informações entre si tendo propriedades em co-mum com as sinapses neuronais (BALUŠKA, VOLKMANN & MENZEL, 2005, p. 106). No entanto, ainda não está claro se esses compostos desempenham um papel metabólico ou sinalizador em plantas (BRENNER, 2002, p. 680; BALUŠ-KA et al., 2004, p. 10).
Dentre esses neurotransmissores, evidências suportam o glutamato como uma molécula sinalizadora em plantas, principalmente pela descoberta de seu receptor, conhecido como canal do tipo receptor de glutamato (GLR), homólogo ao receptor ionotrópico de glutamato em animais (LAM et al., 1998, p. 125; WU-DICK et al., 2018, p. 4151). Todas as implicações fisiológicas em vegetais, docu-mentadas até agora, sobre GLR, estão relacionadas a sua ação no influxo de cál-cio para o citosol, levando a despolarização da membrana (WUDICK et al., 2018, p. 4151).
As membranas celulares possuem uma propriedade chamada potencial elétrico de membrana, que nada mais é que a diferença de potencial elétrico en-tre os meios intra e extracelular. Essa diferença se dá graças ao transporte de íons por canais e bombas e suas propriedades seletivas. Isso permite a excitabi-lidade celular e a geração e propagação de sinais elétricos (KRÓL, DZIUBIŃS-KA & TRĘBACZ, 2010, p. 2).
O primeiro registro de um sinal elétrico em vegetais, que no futuro viria a ser conhecido como potencial de ação, foi feito na planta insetívora Dionaea
muscipula em 1873 (BURDON SANDERSON, 1873, p. 495). Atualmente, a
sinali-zação elétrica em plantas é bem estabelecida sendo que quatro tipos de sinais elétricos são conhecidos: potenciais de ação (PA), potenciais de variação (PV), também conhecidos como potenciais de ondas lentas, potenciais de ferimentos (PF) e potenciais sistêmicos (PS) (HUBER & BAUERLE, 2016, p. 2068).
De maneira geral, os sinais elétricos são definidos como uma alteração iô-nica através da membrana plasmática levando a uma variação transitória de voltagem (HUBER & BAUERLE, 2016, p. 2067), com o potencial de membrana alterando entre despolarização e repolarização ou hiperpolarização e repolari-zação. Esse potencial é definido como a diferença de voltagem entre os lados in-terior e exin-terior da membrana plasmática e os principais íons envolvidos, em plantas, são Ca2+, Cl- e K+ (TRĘBACZ, DZIUBIŃSKA & KRÓL, 2006, p. 277).
As principais características de PAs são: 1) rápida fase de despolarização do potencial de membrana (decréscimo da diferença no potencial elétrico) se-guida de uma rápida fase de repolarização (recuperação da diferença no poten-cial); 2) seguem a lei do tudo-ou-nada, ou seja, ao atingir o limiar de excitação o PA será gerado e se propagará com amplitude e velocidade constantes; 3) pos-suem período refratário (período transitório de falta de excitabilidade); 4) pro-pagam-se pelo floema (TRĘBACZ, DZIUBIŃSKA & KRÓL, 2006, p. 277).
Por outro lado, os PVs são sinais elétricos únicos em plantas superiores. PVs são caracterizados por uma rápida fase de despolarização seguida de uma
lenta repolarização, mais duradoura e variável quando comparada com os PAs (STAHLBERG, CLELAND & VAN VOLKENBURGH, 2006, p. 295; VODENE-EV, AKINCHITS & SUKHOV, 2015, p. 2).
PVs não seguem a lei do tudo-ou-nada já que a magnitude do sinal varia de acordo com a intensidade do estímulo. À medida que o sinal se distancia do local estimulado sua velocidade de propagação e amplitude decrescem (OYAR-CE & GUROVICH, 2011, p. 104). Assim como os PAs, PVs possuem período re-fratário (BRENNER et al., 2006, p. 415) e são originados por mudança na pressão hidráulica no tecido estimulado (STAHLBERG, CLELAND & VAN VOLKEN-BURGH, 2006, p. 291).
PFs são similares a PVs quanto ao mecanismo iônico das fases de despo-larização e repodespo-larização. PFs, como PVs, não se auto perpetuam e sempre de-correm de mudanças na pressão hidráulica do tecido (HUBER & BAUERLE, 2016, p. 2069).
Potenciais sistêmicos (PSs) ocorrem, também, após ferimentos e não se-guem a lei do tudo-ou-nada podendo ter sua intensidade modulada a fim de carregar informações sobre a severidade da lesão. Enquanto PAs, PVs e PFs são eventos de despolarização da membrana plasmática, PSs são gerados por hiper-polarização da membrana (ZIMMERMANN et al., 2009, p. 1593).
Sinais elétricos em vegetais são a resposta fisiológica inicial a estímulos bióticos e abióticos e têm efeitos importantes na fisiologia das plantas, entre eles na fotossíntese (SUKHOV et al., 2012, p. 703; VODENEEV et al., 2018, p. 160), respiração (DZIUBIŃSKA, TRĘBACZ & ZAWADZKI, 1989, p. 417), absorção de
água (DAVIES, ZAWADZKI & WITTERS, 1991, p. 119), transpiração (FROMM & FEI, 1998, p. 203), trocas gasosas em folhas (FROMM & ESCHRICH, 1993, p. 673; KOZIOLEK et al., 2003, p. 715; KAISER & GRAMS, 2006, p. 2087), expres-são gênica (WILDON et al., 1992, p. 62) e transmisexpres-são/produção de hormônios de estresse (PEÑA-CORTÉS et al., 1995, p. 4106; HLAVINKA et al., 2012, p. 89).
Reações eletrofisiológicas como PAs, PVs e PSs são desencadeadas tam-bém após ataques de insetos, tanto localmente quanto sistemicamente (ZIM-MERMANN et al., 2016, p. 2407). Movimentos rápidos em plantas como Mimosa
pudica e Dionaea muscipula são também mediados por sinais elétricos
(PAVLO-VIC et al., 2011, p. 1991; VOLKOV et al., 2013, p. 1317).
Apenas recentemente os principais livros de Fisiologia Vegetal começa-ram a apresentar ao leitor a ocorrência de sinais elétricos em plantas (TAIZ et
al., 2017, p. 712), mas a presença de neurotransmissores está restrita a livros
es-pecíficos. Apesar disso, a descoberta de tais fatos foi um avanço científico de importantes consequências. Ela corrigiu uma crença de longa data que as plan-tas têm pouca sensibilidade a fatores ambientais e levou a estimulante ideia de que os sinais elétricos carregam informações importantes dentro do corpo vege-tal.
Embora as plantas não tenham células especializadas em gerar e propa-gar sinais elétricos como neurônios, elas possuem células excitáveis capazes de tais ações (GALLÉ et al., 2015, p. 15; HEDRICH et al., 2016, p. 376). A estrutura mais próxima a neurônios em plantas é o vaso do floema, um tecido que possui um citoplasma preenchido por eletrólitos e que apresenta baixa resistência a
propagação de sinais elétricos. Uma via de sinalização muito simples do tipo rede neural é formada ao longo do floema, permitindo as plantas transmitirem informações em longas distâncias, já que esse tecido se estende por todo o corpo vegetal. O motivo pelo qual plantas desenvolveram redes de sinalização elétrica é, muito provavelmente, pela necessidade de terem respostas rápidas a estímu-los ambientais e fatores de estresse (GALLÉ et al., 2015, p. 15).
Diferentemente da sinalização química, sinais elétricos são capazes de transmitir informações em longas distâncias muito rapidamente, de 1 cm s−1 a
20 cm s−1 (FROMM, 2006, p. 269) até 3000 cm s−1, como encontrado em soja
(VOLKOV, COLLINS & MWESIGWA, 2000, p. 153).
4 Inteligência e descentralização da cognição
Outra importante questão levantada pela Neurobiologia Vegetal, e que tem gerado uma série de discussões, é a afirmação das plantas como sendo se-res inteligentes (TREWAVAS, 2003, p. 1; TREWAVAS, 2005; BRENNER et al., 2006, p. 414). Os estudos sobre inteligência vegetal iniciaram com Aristóteles, aproximadamente 280 a.C., o qual estava convencido de que as plantas tinham uma alma e um sentido e culminaram com Charles Darwin (1880, p. 1), o qual declarou em seu livro “O poder do movimento das plantas”, que o ápice das raízes funcionava como um cérebro difuso, semelhante ao cérebro dos animais inferiores.
Em geral, a inteligência é atribuída a seres que possuem um sistema ner-voso, ou no mínimo algum tecido especializado capaz de alterar o funciona-mento do sistema motor e perceptivo e assim resolver problemas, tomar deci-sões, ter a capacidade de aprender e se ajustar ao ambiente (LANZ, 2000, p. 20). As plantas, assim como organismos unicelulares, não possuem células nervosas (e sinapses), mas são capazes de reunir informações sobre o ambiente e atuali-zar continuamente essas informações, tomando decisões que conciliem o seu bem-estar com o ambiente (CALVO & FRISTON, 2017, p. 5), portanto, inteligen-tes. A compreensão de plantas como organismos cognitivos exige superar a su-posição de que a cognição está restrita a formas humanas de processamento de informações e a sistemas artificiais que imitam o desempenho humano.
Boisseau et al., (2016, p. 1), por exemplo, demonstraram que o mixomice-to Physarum polycephalum, um organismo unicelular, é dotado de habilidades como evitar armadilhas e otimizar sua alimentação. Os autores submeteram di-ferentes grupos de P. polycephalum a pontes contendo quinino e cafeína, as quais teriam que atravessar para alcançar uma fonte de alimento. Inicialmente relu-tantes em viajar através dessas substâncias, no entanto, gradualmente percebe-ram que epercebe-ram inofensivas e as atravessapercebe-ram cada vez mais rapidamente. Assim, a célula aprendeu a não temer uma substância inofensiva depois de ser confron-tada com ela em várias ocasiões, um fenômeno que os cientistas chamam de
ha-bituação. Essa forma de aprendizado existe em todos os animais, mas ainda não
Atualmente, existe um consenso geral de que as plantas superiores são capazes não somente de receber diversos sinais do ambiente, mas que elas tam-bém possuem mecanismos para a rápida transmissão destes sinais. E mais ain-da, as plantas podem processar informações obtidas do meio à sua volta e apre-sentar comportamento de aprendizagem o qual envolve o alcance de metas, análise custo-benefício e mecanismos de memória (THELLIER et al., 1982, p. 281; GOH et al., 2003, p. 240; TREWAVAS, 2003, p. 4). Gagliano et al. (2014, p. 63) demonstraram que o comportamento defensivo de Mimosa pudica ao dobrar suas folhas é uma forma de aprendizado. Essas plantas analisam a intensidade do estímulo para evitar o desperdício de energia ao ajustar a dobra da folha. Se o estímulo de toque ocorrer suavemente, com o tempo, a planta não dobra suas folhas, tendo aprendido que esse tipo de toque representa pouca ou nenhuma ameaça.
A capacidade das plantas em avaliar o ambiente e ajustar seu fenótipo para as condições locais, acontece em função de uma sofisticada rede de sinali-zação de cálcio (Ca2+) presente nas células. À medida que a intensidade do sinal
externo é alterada, cinéticas transientes de Ca2+ (assinaturas de cálcio) são
gera-das (QUDEIMAT & FRANK, 2009, p. 350) e reproduzigera-das para outras células, para a geração da resposta ao sinal (TREWAVAS, 1999, p. 4218; CALVO et al., 2017, p. 2858; TREWAVAS, 2017, p. 3). Essas assinaturas podem ser passadas para outros tecidos contribuindo para avaliação de toda a planta e incorporadas no sistema de aprendizagem celular. Assim, caso as condições do ambiente mu-dem, o sinal desencadeado pela célula é reconhecido, e a planta conseguirá
ex-pressar de forma rápida uma resposta adaptativa, conferindo o reforço da aprendizagem (TREWAVAS, 1999, p. 1). A planta também pode avaliar os cus-tos e benefícios desse fluxo de informação para se proteger de alterações ambi-entais futuras, modelando sua morfologia, anatomia e fisiologia, garantindo um comportamento futuro que beneficie toda a planta.
Sabe-se que a memória em plantas é comumente caracterizada por res-postas moleculares aumentadas após exposição a um estresse subsequente (CRISP et al., 2016, p. 1). Mudanças sustentadas nos níveis de metabólitos ou fa-tores de transcrição, alterações da cromatina, metilação da DNA ou RNA poli-merase fornecem uma explicação de como o metabolismo das plantas é alterado e mantido pela exposição a vários estresses sustentando as respostas de memó-ria (BRUCE et al., 2007, p. 603; VRIET et al., 2015, p. 1267).
Um exemplo de memória bem documentado é o provisionamento de se-mentes, pelo qual os desafios ambientais, principalmente para a planta materna influenciam os recursos que são destinados a sementes e que são críticos para a germinação e crescimento inicial da planta (HERMAN et al., 2011, p. 5). Por ex-emplo, a concentração de ABA em sementes pode ser aumentada em até 44% ao sombrear as plantas parentais (JHA et al., 2010, p. 19), sendo este um exemplo de efeito materno herdado, ou seja, uma memória do ambiente da geração ante-rior.
Szechynska-Hebda et al. (2010, p. 1391), por outro lado, apontaram que as plantas podem armazenar e usar informações fisiológicas e bioquímicas (dissi-pação do excesso de energia na forma de calor, eficiência do fotossistema II e
ní-veis de espécies reativas de oxigênio) da composição espectral da luz por vários dias ou mais para otimizar respostas futuras de aclimatação à luz e de defesa imunológica. Em outras palavras, sugerem que as plantas podem realmente lembrar, funcionando como um dispositivo de computação quântica biológica capaz de processar informações criptografadas na intensidade da luz e em sua energia, transmutá-las em informações análogas e finalmente memorizá-las fisi-ologicamente com a ajuda de moléculas como o H2O2 e o O2-.
5 Comunicação entre plantas e outros organismos
Conforme supracitado, as plantas mesmo com uma organização corporal relativamente simples possuem sofisticados processos coordenativos para viver, sobreviver e interagir com outras plantas e organismos (BALUŠKA & MANCU-SO, 2008, p. 57). Apesar das plantas serem imóveis, isso não representa um as-pecto limitante no seu processo de comunicação com outros organismos (CHA-MOVITZ, 2012, p. 192). Nesse sentido, é eminente que o sinergismo decorrido da interação entre plantas ou com outro organismo vivo, resulta em vantagens evolutivas para ambas as espécies (HEIL & KARBAN, 2010, p. 7).
A comunicação pode ocorrer tanto a nível celular quanto de tecido no próprio indivíduo, como com outras plantas ou organismos, a fim de perceber e coletar informações sobre as condições do ambiente, possíveis riscos de compe-tição e agentes patogênicos ou herbívoros (KARBAN, 2017, p. 1). A percepção
de sinais ocorre por uma diversidade de proteínas sensoriais presentes na mem-brana plasmática, as quais permitem uma rápida resposta dos vegetais (MAN-CUSO & VIOLA, 2015, p. 144). Os sinais captados podem indicar uma situação favorável ou desfavorável para as plantas receptoras. As situações consideradas desfavoráveis, como por exemplo a competição com outras plantas, permitirão que elas possam reagir metabolicamente em prol de sua defesa (NINKOVIC et
al., 2005, p. 1). Já a comunicação considerada favorável permitirá não somente a
troca de nutrientes entre plantas auxiliando no desenvolvimento e crescimento próprio e das demais plantas, mas também nos processos de polinização e dis-persão de sementes.
A competição entre vegetais, seja interespecífica ou intraespecífica, pode ocasionar a limitação de recursos vitais principalmente para um dos organis-mos envolvidos, como luz, água e nutrientes (HODGE, 2009, p. 632; NOVO-PLANSKY, 2009, p. 16). Normalmente a competição ocorre pela alta densidade de plantas, e afeta principalmente a absorção de água e nutrientes naquelas mais sensíveis, tendo, portanto, um favorecimento das plantas dominantes e/ou tolerantes a estresses abióticos (KALISZ et al., 1999, p. 1560; RONCE, 2007, p. 253; PLANSKY et al., 1990, p. 3).
No entanto, a limitação luminosa também pode ocorrer onde há o cresci-mento de árvores, com destaque para as pioneiras e secundárias iniciais, o qual reduz a incidência de luz, podendo afetar o crescimento de árvores baixas e ar-bustos (PAULA et al., 2004). Além disso, a tolerância aos estresses (biótico e abiótico) pode incentivar comportamentos competitivos de dominância para
com outras espécies vegetais, onde as modificações plásticas permitem maior sobrevivência durante os períodos de carência de recursos (GRIME & MAC-KEY, 2002, p. 307).
A comunicação permite, ainda, antecipar a ativação do sistema de defesa em resposta a herbívoros e agentes patogênicos. Após a percepção do estresse, a planta desencadeia a comunicação interna, permitindo que a defesa ocorra in-clusive nos órgãos não afetados, denominada resposta sistêmica adquirida (SAR) (HEIL, 2009, p. 7). A resposta sistêmica pode ou não ser efetiva na prote-ção das plantas, a depender da severidade do estresse, condições ambientais, além do estádio de desenvolvimento. Além da liberação dos compostos volá-teis, pode ocorrer também o acúmulo de compostos secundários tóxicos, antidi-gestivos ou antinutritivos que atuam diretamente na defesa das plantas que os produzem (KESSLER & BALDWIN, 2004, p. 11).
Além da resposta sistêmica interna, as plantas possuem a capacidade de perceber compostos voláteis liberados por outras plantas atacadas por insetos ou patógenos (DOUMA & ANTEN, 2019, p. 378), e ativar mecanismos de defesa previamente ao ataque (DIXIT et al., 2019, p. 18). A emissão de compostos volá-teis pelas plantas ocorre, ainda, como uma informação popularizada, podendo ser recebida pelos diversos organismos próximos, como outras plantas, por her-bívoros com função de atuar na sua repelência, e até mesmo como estímulo aos predadores secundários no intuito de eliminar os herbívoros (BOUWMEESTER
et al., 2019, p. 16; GROSS, 2016, p. 3). A emissão de compostos voláteis frente ao
selva-gem (Nicotiana attenuata). Essas plantas aumentam o teor de nicotina que pode limitar o ataque de herbívoros via diminuição da palatabilidade e paralisação de funções neuromusculares; ou, ainda, atrair o inimigo natural do inseto herbí-voro, como efeito indireto (KESSLER & BALDWIN, 2004, p. 11).
Como comunicação favorável às plantas, foi observado recentemente que grande parte das espécies vegetais existentes em uma floresta na Alemanha es-tão interligadas por entremeados de raízes, o que permite a troca de nutriente em momentos de carência nutricional (WOHLLEBEN, 2017, p. 223). Ainda, a ocorrência de incêndios naturais e altas temperaturas, apesar de serem conside-rados estresses abióticos, permitem a quebra da dormência de inúmeras espéci-es vegetais, além de melhorar significativamente a dispersão de sementespéci-es (CLARKE & FRENCH, 2005, p. 445), o que está fortemente correlacionado com a remoção de grandes concorrentes, ou seja, uma maneira de evitar a competi-ção.
As plantas também podem realizar a comunicação interna (entre os dife-rentes órgãos) e entre plantas através de hormônios vegetais como a auxina, áci-do abscísico e áciáci-do jasmônico influencianáci-do no aumento da transcrição de ge-nes em outra parte da planta, como a alta emissão de etileno, que estabelece uma interação entre a planta emissora e a receptora (BALDWIN, 2010, p. 392). A produção de diferentes pigmentos, por exemplo em flores, também permite a comunicação química, o que pode estar relacionado à atração de insetos polini-zadores (LEOPOLD, 2014, p. 5).
Tendo em vista os diversos processos de comunicação previamente dis-cutidos, observa-se que o sistema de percepção das plantas é seletivo. Isso per-mite que elas diferenciem as informações, utilizando-as de forma eficiente e di-recionada na sua resposta competitiva, de evitação do estresse e até mesmo au-xiliando seus vizinhos no crescimento e desenvolvimento, evitando, assim, o gasto desnecessário de energia e alocação de recursos (HODGE, 2009, p. 628; NOVOPLANSKY, 2009, p. 16).
6 Neurobiologia de Plantas no Brasil
A Neurobiologia de Plantas foi trazida ao Brasil pelo Professor Ricardo Ferraz de Oliveira da Escola Superior de Agricultura “Luiz de Queiroz” – ESALQ/USP. O Professor Ricardo consolidou sua carreira pesquisando a res-posta das plantas a estresses abióticos, mas sempre o inquietou a abordagem que os livros de Botânica e Fisiologia Vegetal traziam sobre as plantas como sendo seres passivos que respondiam ao ambiente seguindo puramente as leis físico-químicas. Movido por esta inquietação buscava continuamente artigos e reuniões científicas que apresentassem um olhar sobre as plantas enquanto se-res vivos dotados de capacidades altamente sofisticadas, como verdadeiramen-te os são. Nessas buscas, descobriu e participou do I Simpósio de Neurobiologia de Plantas, que ocorreu em Florença, na Itália, em 2005 e, foi lá que encontrou uma consonância com suas ideias. Passou então a estar presente nos encontros que ocorreram nos anos seguintes, acompanhou o nascimento da Sociedade
In-ternacional de Neurobiologia de Plantas de perto, tornou-se membro e mergu-lhou no estudo das plantas a partir da perspectiva da Neurobiologia.
O ano de 2009 pode ser considerado o marco inicial da Neurobiologia no Brasil. O Professor Ricardo propôs a criação da disciplina de pós-graduação Neurofisiologia Vegetal1 vinculada ao Departamento de Ciências Biológicas da
ESALQ/USP, a qual foi aprovada mediante a apresentação de um dossiê com centenas de referências científicas que suportavam a proposta e não abriam margem para contra-argumentos. Neste mesmo ano iniciou o primeiro trabalho de pesquisa na área, o qual foi desenvolvido pela então aluna de mestrado, Francynês da Conceição Oliveira Macedo, vinculada ao Programa de Pós-Gra-duação em Fisiologia e Bioquímica de Plantas da ESALQ, e que resultou na dis-sertação de mestrado intitulada: Avaliação do comportamento competitivo de raízes de ervilha (Pisum sativum) cv. Mikado (MACEDO, 2011), a qual foi defen-dida em 2011 e é o primeiro trabalho de pesquisa realizado no Brasil que tem como arcabouço teórico a Neurobiologia de Plantas. Ainda em 2009, o Professor Ricardo ministrou uma palestra sobre Neurobiologia de Plantas no XII Congres-so Brasileiro de Fisiologia Vegetal, o que foi um momento importante de apre-sentação da Neurobiologia para um grande público acadêmico.
Em 2012 foi defendida a segunda dissertação de mestrado, referente a pesquisa, também iniciada em 2009, desenvolvida por Gabriel Silva Daneluzzi e intitulada: Uma abordagem neurofisiológica da acetilcolina em plantas de mi-lho hidratadas e sob condições de estresse hídrico (DANELUZZI, 2012). Neste 1 A disciplina recebeu o nome de Neurofisiologia porque a mesma aborda aspectos da
Neuro-momento já estava em andamento a pesquisa de doutorado de Francynês, e ha-via sido iniciada uma parceria com um grupo de pesquisadores poloneses, co-ordenado por Kazimierz Trębacz e Halina Dziubińska da Universidade Marii Curie-Sklodowskiej – UMCS, de Lublin, na Polônia. Por meio desta colaboração foi realizado o doutorado sanduíche de Francynês, o que possibilitou sua for-mação técnica para a medição de sinais elétricos em plantas, e posteriormente a montagem do aparato de medidas no Laboratório de Estudos de Plantas sob Es-tresse (LEPSE), coordenado pelo Professor Ricardo Ferraz de Oliveira.
O domínio da técnica de sinais elétrico consolidou a pesquisa que vinha sendo desenvolvida no LEPSE e tem possibilitado o avanço no entendimento da sinalização elétrica nas respostas das plantas a estresses bióticos, por meio das teses de doutorado já defendidas (MACEDO, 2015; DANELUZZI, 2016; CAPE-LIN, 2016; SILVA, 2020), e outras que estão em andamento. Concomitantemen-te, o Professor Ricardo criou mais uma disciplina de Pós-Graduação vinculada ao Departamento de Ciências Biológicas da ESALQ, Eletrofisiologia da Célula Vegetal. As disciplinas são fundamentais para dar o suporte teórico para as pes-quisas e contribuir com a formação de futuros pesquisadores.
Atualmente há outros grupos de pesquisa trabalhando no Brasil com as temáticas de inteligência em plantas e sinalização elétrica, e esses são temas com espaço para discussão na comunidade científica em âmbito nacional. Cada vez mais tem crescido o interesse de estudantes e pesquisadores sobre esses conteú-dos, mas não foi sempre assim, as propostas da Neurobiologia foram tratadas
com descrédito também no Brasil. É preciso destacar que para chegarmos até aqui, um caminho de resistências foi vencido.
7 Considerações finais
De fato, a biologia do século XX foi dominada por enfatizar que o com-portamento das plantas é puramente reativo e mecânico, resultando em uma ideia de seres passivos. Mas esta forma de ver as plantas ultrapassa os limites do mundo acadêmico-científico. Wandersee & Schussler (1999, p. 2) propuse-ram o conceito de cegueira botânica, o qual se refere a incapacidade de reconhe-cer a importância das plantas na biosfera e cotidiano, bem como seus aspectos estéticos e biológicos exclusivos; e a ideia de que os animais são superiores as plantas e aos outros seres vivos. A cegueira botânica tem se intensificado com o modo de vida contemporâneo, em que cada vez mais nos vemos como seres se-parados do ambiente natural. Para Neves et al. (2019, p. 756) a educação é um caminho para a superação da cegueira botânica e nós acrescentamos que a pro-dução de conhecimento científico que revele o quão sofisticado é o comporta-mento das plantas, contribui significativamente com os processos educativos.
Nesse sentido, a Neurobiologia de Plantas tem contribuído enormemen-te, na medida em que nos faz perceber as plantas como seres ativos, que coope-ram e competem entre si e com os seres a sua volta, que interagem com o ambi-ente de forma dinâmica (GANGLIANO & RENTON, 2013, p. 1) e que além
dis-so tem papel fundamental para a manutenção da vida, por comporem, junta-mente com outros organismos autótrofos, a base da produção de matéria e ener-gia do planeta (RAVEN, 2001, p. 2).
Além disso, a Neurobiologia de Plantas abriu espaço para discussões re-lacionadas a inteligência e consciência em plantas, o que tem promovido avan-ços no entendimento desse assunto, uma vez que mais atenção e, por conse-guinte, pesquisas têm sido desenvolvidas sobre o tema. Barlow (2015, p. 1) faz uma ampla discussão sobre a questão da consciência em plantas a partir de uma abordagem quântica. Para Barlow é preciso superar a definição de consciência a partir da perspectiva humana, sempre associando a consciência e a mente a pre-sença de um órgão ou tecido específico para esta função. Assim, se não há um cérebro, nem um tecido nervoso, conforme uma abordagem newtoniana e carte-siana, não há consciência.
No entanto, os estudos da física quântica, inaugurados no século XX tem trazido uma nova abordagem para a questão da consciência. De acordo com Vannini (2008, p. 165), a consciência quântica é uma consequência do estado de ordem quântico coletivo. Assim, a consciência emerge dos sistemas físicos. Nes-se Nes-sentido, a própria organização a nível de elétrons, moléculas, células, e par-tindo para estruturas mais complexas como órgãos e sistemas podem apresen-tar algum nível de consciência.
Assim, para compreender todos os aspectos trazidos pela Neurobiologia faz-se necessário uma abordagem interdisciplinar porque dentro da Biologia Vegetal é preciso integrar as vias de sinalização e comunicação em todos os
ní-veis de organização como, a Biologia Molecular com a Fisiologia Vegetal, Ana-tomia e o comportamento individual do organismo, até a análise da planta in-teira e o ecossistema, proposta pela Ecologia. Mas é preciso ir além e abarcar a Filosofia, Psicologia, Neurobiologia, e os modernos conhecimentos trazidos pela física quântica para uma compreensão mais ampla do ser planta.
Por fim, basta colocar que independente de todas as contestações, a Neu-robiologia Vegetal surge como uma possibilidade de esclarecer os complexos processos de sinalização, comunicação e organização dos vegetais, a partir de uma perspectiva que pode levar a uma mudança de postura do próprio homem diante de sua relação com os demais seres vivos e com o meio ambiente.
Referências
ALPI, A.; AMRHEIN, N.; BERTL, A.; BLATT, M. R..; BLUMWALD, E.; CER-VONE, F.; DAINTY, J.; DE MICHELIS, M. I.; EPSTEIN, E.; GALSTON, A. W.; GOLDSMITH, M. H.; HAWES, C.; HELL, R.; HETHERINGTON, A.; HOFTE, H.; JUERGENS, G.; LEAVER, C. J.; MORONI, A.; MURPHY, A.; OPARKA, K. & WAGNER, R. Plant neurobiology: no brain, no gain? Trends in Plant Science, Ox-ford, v. 12, n. 4, p.135-6, abr. 2007.
BALDWIN, I. T. Plant volatiles. Current Biology, Bethesda, v. 20, n. 9, p. 392-7, mai. 2010.
BALUŠKA, F.; SAMAJ, J. & MENZEL, D. Polar transport of auxin: carrier-medi-ated flux across the plasma membrane or neurotransmitter-like secretion?
BALUŠKA, F.; MANCUSO, S.; VOLKMANN, D. & BARLOW, P. Root apices as plant command centres: the unique ‘brain-like’ status of the root apex transition zone. Biologia, Bratislava, v. 59, p. 9-17, dez. 2004.
BALUŠKA, F.; VOLKMANN, D. & MENZEL, D. Plant synapses: actin-based domains for cell-to-cell communication. Trends in Plant Science, Oxford, v. 10, p.106-11, mar. 2005.
BALUŠKA, F. & MANCUSO, S. Plant neurobiology: from sensory biology, via plant communication, to social plant behavior. Cognitive Processing, Londres, v. 10, n. 1, p. 3-7, nov. 2008.
BARLOW, P. W. The natural history of consciousness, and the question of whether plants are conscious, in relation to the Hameroff-Penrose quantum-physical ‘Orch OR’ theory of universal consciousness. Communicative &
Integra-tive Biology, Londres, v. 8, n. 4, p.1-28, jul-ago. 2015.
BOISSEAU, R. P.; VOGEL, D. & DUSSUTOUR, A. Habituation in non-neural or-ganisms: evidence from slime moulds. Proceedings of the Royal Society B:
Biologi-cal Sciences, Londres, v. 283, n. 1829, p. 20160446, abr. 2016.
BOSE, J. C. The nervous mechanism of plants. Londres: Longmans, Green and Co., 1926.
BOUWMEESTER, H.; SCHUURINK, R. C.; BLEEKER, P. M. & SCHIESTL, F. The role of volatiles in plant communication. The Plant Journal, Oxford, v. 100, p. 892–907, ago. 2019.
BRENNER, E. D. Drugs in the plant. Cell, Cambridge, v. 109, p. 680-1, 2002. BRENNER, E. D.; STAHLBERG, R.; MANCUSO, S.; VIVANCO, J.; BALUŠKA, F. & VAN VOLKENBURGH, E. Plant neurobiology: an integrated view of plant signaling. Trends in Plant Science, Oxford, v. 11, n. 8, p. 413-9, ago. 2006.
BRENNER, E. D.; STAHLBERG, R.; MANCUSO, S.; BALUŠKA, F. & VAN VOLKENBURGH, E. Response to Alpi et al.: Plant neurobiology: the gain is more than the name. Trends in Plant Science, Oxford, v. 12, n. 7, p. 285-6, jul. 2007.
BRUCE, T. J. A.; MATTHES, M. C.; NAPIER, J. A. & PICKETT, J. A. Stressful “memories” of plants: evidence and possible mechanisms. Plant Science, Ams-terdã, v. 173, n. 6, p. 603-8, nov. 2007.
BURDON SANDERSON, J. Note on the electrical phenomena which accom-pany irritation of the leaf of Dionaea muscipula. Proceedings of the Royal Society
of London, Londres, v. 21, p. 495-6, jan. 1873.
CALVO, P. The philosophy of plant neurobiology: a manifesto. Synthese, Lon-dres, v. 193, p. 1323-43, fev. 2016.
CALVO, P. & FRISTON, K. Predicting green: really radical (plant) predictive processing. Journal of The Royal Society Interface, Londres, v. 14, n. 131, 20170096, jun. 2017.
CALVO, P.; SAHI, V. P. & TREWAVAS, A. Are plants sentient? Plant, Cell &
En-vironment, v. 40, n. 11, p. 2858-2869, set. 2017.
CAPELIN, D. Caracterização eletrofisiológica em girassol: cinética, rotas de propa-gação, trocas gasosas e fluorescência da clorofila. Piracicaba: ESALQ/USP, 2016. Tese de Doutorado.
CHAMOVITZ, D. What a Plant Knows: A Field Guide to the Senses. Oxford: OneWorld Publications, 2012.
CLARKE A. B. S. & FRENCH, A. K. Germination response to heat and smoke of 22 Poaceae species from grassy woodlands. Australian Journal of Botany, Mel-bourne, v. 53, n. 5, p.445-54, abr. 2005.
CRISP, P. A.; GANGULY, D.; EICHTEN, S. R.; BOREVITZ, J. O. & POGSON, B. J. Reconsidering plant memory: Intersections between stress recovery, RNA turnover, and epigenetics. Science Advances, Nova Iorque, v. 2, n. 2, e1501340, fev. 2016.
DANELUZZI, G. S. Uma abordagem neurofisiológica da acetilcolina em plantas de
mi-lho hidratadas e sob condições de estresse hídrico. ESALQ/USP, 2011. Dissertação de
Mestrado.
DANELUZZI, G. S. Sinalização elétrica de longa distância pós-irrigação em plantas de
girassol sob déficit hídrico. Piracicaba: ESALQ/USP, 2016. Tese de Doutorado.
DAVIES, E.; ZAWADZKI, T. & WITTERS, D. Electrical activity and signal trans-mission in plants: how do plants know? In: PENEL, C. & GREPPIN, H. (Eds.).
Plant signalling, plasma membrane and change of state. Genebra: University of
Geneva, 1991.
DARWIN, C. Das Variiren der Thiere und Pflanzen im Zustande der Domestication. E. Schweizerbart'sche Verlagshandlung (E. Koch), 1880.
DIXIT S.; JANGID, V. K. & GROVER, A. Evaluation of suitable reference genes in Brassica juncea and its wild relative Camelina sativa for qRT-PCR analysis under various stress conditions. PLoS One, São Francisco, v. 14, n. 9, p.1-18, set. 2019.
DOUMA, J. C. & ANTEN, N. P. R. Touch and plant defence: volatile communi-cation with neighbours. Journal of Experimental Botany, Oxford, v. 70, n. 2, p. 371-8, jan. 2019.
DZIUBIŃSKA, H.; TRĘBACZ, K. & ZAWADZKI, T. The effect of excitation on the rate of respiration in the liverwort Conocephalum conicum. Physiologia
FROMM, J. & ESCHRICH, W. Electric Signals Released from Roots of Willow (Salix viminalis L.) Change Transpiration and Photosynthesis. Journal of Plant
Physiology, Stuttgart, v. 141, n. 6, p. 673-80, jan. 1993.
FROMM, J. & FEI, H. Electrical signaling and gas exchange in maize plants of drying soil. Plant Science, Limerick, v. 132, n. 2, p. 203-13, fev. 1998.
FROMM, J. Long-distance electrical signaling and physiological functions in higher plants. In: VOLKOV A. G. (Ed.). Plant electrophysiology— theory and methods. Berlin: Springer-Verlag, 2006, p. 269-85.
GANGLIANO, M. & RENTON, M. Love thy neighbour: facilitation through an alternative signalling modality in plants. BMC Ecology, Londres, v. 13, n.19, p.1-6, mai.2013.
GAGLIANO, M.; RENTON, M.; DEPCZYNSKI, M. & MANCUSO, S. Experi-ence teaches plants to learn faster and forget slower in environments where it matters. Oecologia, Londres, v. 175, n. 1, p. 63-72, jan. 2014.
GALLÉ, A.; LAUTNER, S.; FLEXAS, J. & FROMM, J. Environmental stimuli and physiological responses: the current view on electrical signalling. Environmental
and Experimental Botany, Nova Iorque, v. 114, p. 15-21, set. 2015.
GOH, C.; NAM, H. G. & PARK, Y. S. Stress memory in plants: a negative regu-lation of stomatal response and transient induction of rd22 gene to light in ab-scisic acid-entrained Arabidopsis plants. The Plant Journal, v. 36, n. 2, p. 240-55, jul. 2003.
GORZELAK, M. A.; ASAY, A. K.; PICKLES, B. J. & SIMARD, S. W. Inter-plant communication through mycorrhizal networks mediates complex adaptive be-haviour in plant communities. AoB Plants, Oxford, v. 15, n. 7, p. 1-13, mai. 2015. GRIME, J. & MACKEY, J. The role of plasticity in resource capture by plants.
GROSS, M. Could plants have cognitive abilities? Current Biology, Cambridge, v. 26, n. 5, p. 181-4, mar. 2016.
HEDRICH, R.; SALVADOR-RECATALÀ, V. & DREYER, I. Electrical Wiring and Long-Distance Plant Communication. Trends in Plant Science, Oxford, v. 21, n. 5, p. 376-87, mai. 2016.
HEIL, M. Plant Communication. In: Encyclopedia of Life Sciences (ELS). Chich-ester: John Wiley & Sons, Ltd., 2009, p. 1-7.
HEIL, M. & KARBAN, R. Explaining evolution of plant communication by air-borne signals. Trends in Ecology & Evolution, Amsterdã, v. 25, n. 3, p.137-44, mar. 2010.
HERMAN, J. J. & SULTAN, S. E. Adaptive transgenerational plasticity in plants: case studies, mechanisms, and implications for natural populations.
Frontiers in Plant Science, Lausanne, v. 2, p. 1-10, dez. 2011.
HLAVINKA, J.; NOŽKOVÁ-HLAVÁČKOVÁ, V.; FLOKOVÁ, K.; NOVÁK, O. & NAUŠ, J. Jasmonic acid accumulation and systemic photosynthetic and elec-trical changes in locally burned wild type tomato, ABA-deficient sitiens mu-tants and sitiens pre-treated by ABA. Plant Physiology and Biochemistry, Paris, v. 54, p. 89-96, mai. 2012.
HODGE, A. Root decisions. Plant, Cell & Environment, Nova Iorque, v. 32, p. 628-640, mai. 2009.
HUBER, A. E. & BAUERLE, T. L. Long-distance plant signaling pathways in re-sponse to multiple stressors: the gap in knowledge. Journal of Experimental
Botany, Oxford, v. 67, n. 7, p. 2063–79, mar. 2016.
JHA, P.; NORSWORTHY, J. K.; RILEY, M. B. & BRIDGES, W. Shade and plant location effects on germination and hormone content of Palmer amaranth
KAISER, H. & GRAMS, T. E. E. Rapid hydropassive opening and subsequent active stomatal closure follow heat-induced electrical signals in Mimosa pudica.
Journal of Experimental Botany, Oxford, v. 57, n. 9, p. 2087–92, jan. 2006.
KALISZ, S.; FRANCES, M.; STEPHEN, J. H.; DENISE, A.T. & VOIGT, S. T. Ant-mediated seed dispersal alters pattern of relatedness in a population of trillium grandiflorum. Ecology, Washington, v. 80, p. 2620-34, dez. 1999.
KARBAN, R. Plant communication increases heterogeneity in plant phenotypes and herbivore movement. Functional Ecology, Londres, v. 31, p. 990-1, mai. 2017. KESSLER, A. & BALDWIN, I. T. Herbivore-induced plant vaccination. Part I. The orchestration of plant defenses in nature and their fitness consequences in the wild tobacco Nicotiana attenuata. The Plant Journal, v. 38, p. 639-49, mai. 2004.
KOLAR, J. & MACHACKOVA, I. Melatonin in higher plants: occurrence and possible functions. Journal of Pineal Research, Copenhagen, v. 39, n. 4, p. 333-41, nov. 2005.
KOZIOLEK, C.; GRAMS, T. E. E.; SCHREIBER, U.; MATYSSEK, R. & FROMM, J. Transient knockout of photosynthesis mediated by electrical signals. New
Phy-tologist, Cambridge, v. 161, p. 715-22, fev. 2003.
KRÓL, E.; DZIUBIŃSKA, H. & TRĘBACZ, K. What do plants need action po-tentials for? In: DUBOIS, M. L. (Ed.). Action potential: biophysical and cellular context, initiation, phases, and propagation. Nova Iorque: Nova Science Pu-blisher, 2010.
LAM, H. M.; CHIU, J.; HSIEH, M. H.; MEISEL, L.; OLIVEIRA, I. C.; SHIN, M. & CORUZZI, G. Glutamate-receptor genes in plants. Nature, Londres, v. 396, p. 125-6, nov.1998.
LANZ, P. The concept of intelligence in psychology and philosophy. In: CRUSE, H.; DEAN, J.; RITTER, H (Eds.). Prerational Intelligence: Adaptive Behavior and
Intelligent Systems Without Symbols and Logic, v. 1, Dordrecht: Springer, 2000, p. 19-30.
LEOPOLD, A. C. Smart plants: Memory and communication without brains.
Plant Signaling & Behavior, Filadélfia, v. 10, n. 10, e972268, nov. 2014.
MACEDO, F. C. O. Avaliação do comportamento competitivo de raízes de ervilha (Pi-sum sativum) cv. Mikado. Piracicaba: ESALQ/USP, 2011. Dissertação de
Mestra-do.
MACEDO, F. C. O. Electrical signaling, gas exchange and turgor pressure in
ABA-deficient tomato (cv. Micro-Tom) under drought. Piracicaba: ESALQ/USP, 2015.
Tese do Doutorado.
MANCUSO, S. & MUGNAI, S. Long-distance signal transmission in trees. In: BALUŠKA, F.; MANCUSO, S. & VOLKMANN, D. (Eds.). Communication in
plants. Neuronal aspects of plant life. Berlin: Springer-Verlag, 2006, p. 333-49.
MANCUSO, S. & VIOLA, A. Brilliant Green: The Surprising History and Science of Plant Intelligence. Island Press, 2015.
MURCH, S. J. Neurotransmitters, neuroregulators and neurotoxins in plants. In: BALUŠKA, F.; MANCUSO, S. & VOLKMANN, D. (Eds.). Communication in
plants: Neuronal aspects of plant life. Berlin: Springer-Verlag, 2006, p. 137-51.
NEVES, A.; BÜNDCHEN, M. & LISBOA, C. P. Cegueira botânica: é possível su-perá-la a partir da Educação? Ciência e Educação, Bauru, v. 25, n. 3, p. 745-62, jul-set. 2019.
NOVOPLANSKY, A.; COHEN, D. & SACHS, T. How Portulaca seedlings avoid their neighbours. Oecologia, Londres, v. 82, p. 490-3, abr. 1990.
NOVOPLANSKY, A. Picking battles wisely: plant behaviour under competi-tion. Plant, Cell & Environment, Nova Iorque, v. 32, p. 726-41, mai. 2009.
NINKOVIC, V.; GLINWOOD, R. & PETTERSSON, J. Communication Between Undamaged Plants by Volatiles: The Role of Allelobiosis. In: BALUŠKA, F.; MANCUSO, S. & VOLKMANN, D. (Eds.). Communication in plants: Neuronal aspects of plant life. Berlin: Springer-Verlag, 2006, p. 421-34.
OYARCE, P. & GUROVICH, L. Evidence for the transmission of information through electric potentials in injured avocado trees. Journal of Plant Physiology, Stuttgart, v. 168, n. 2, p. 103-8, jan. 2011.
PAULA, A.; SILVA, A. F.; MARCO, J. P.; SANTOS, F. A. & SOUZA, A. L. Suces-são ecológica da vegetação arbórea em uma Floresta Estacional Semidecidual, Viçosa, MG, Brasil. Acta Botanica Brasilica, Porto Alegre, v. 18, n. 3, p. 407-23, jul-set, 2004.
PAVLOVIC, A.; SLOVÁKOVÁ, L.; PANDOLFI, C. & MANCUSO, S. On the mechanism underlying photosynthetic limitation upon trigger hair irritation in the carnivorous plant Venus flytrap (Dionaea muscipula Ellis). Journal of
Experi-mental Botany, Oxford, v. 62, n. 6, p. 1991–2000, mar. 2011.
PEÑA-CORTÉS, H.; FISAHN, J. & WILLMITZER, L. Signals involved in wound-induced proteinase inhibitor II gene expression in tomato and potato plants. Proceedings of the National Academy of Sciences of the United States of
Amer-ica, Washington, v. 92, n. 10, p. 4106-13, mai.1995.
QUDEIMAT, E. & FRANK, W. Ca2+ signatures: the role of Ca2+-ATPases. Plant
Signaling & Behavior, Filadélfia, v. 4, n. 4, p. 350-2, abr. 2009.
RAVEN, P. H.; EVERT, F. R. & EICHHORN, S. E. Biologia Vegetal. 6.ed. Rio de Janeiro: Guanabara Koogan, 2001.
RHODES, C. J. The Whispering World of Plants: ‘The Wood Wide Web’. Science
RONCE, O. How Does It Feel to Be Like a Rolling Stone? Ten Questions About Dispersal Evolution. Annual Review of Ecology, Evolution, and Systematics, Palo Alto, v. 38, p. 231-53, dez. 2007.
ROSHCHINA, V. V. Neurotransmitters in plant life. Enfield: Science Publishers, 2001.
ROSHCHINA, V. V. Evolutionary considerations of neurotransmitters in micro-bial plant and animal cells. In: LYTE, M. & FREESTONE, P. P. E. (Eds.).
Micro-bial endocrinology: Interkingdom signaling in infectious disease and health. New
York: Springer, 2010, p. 17-52
SCHENK, H. J. Clonal splitting in desert shrubs. Plant Ecology, Londres, v. 141, p. 41-52, abr. 1999.
SILVA, F. B. Sinais elétricos em microtomateiros mutantes em ABA: Aspectos eletro-fisiológicos e metabólicos sob diferentes condições hídricas. Piracicaba: ESALQ/ USP, 2020. Tese de Doutorado.
SOARES, G. Neurobiologia das plantas: uma perspectiva interespecífica sobre o debate. Revista do Instituto de Estudos Brasileiros, São Paulo, v. 69, p. 226-49, fev. 2018.
STAHLBERG, R.; CLELAND, R.E. & VAN VOLKENBURGH, E. Slow wave po-tentials - a propagating electrical signal unique to higher plants. In: BALUŠKA, F.; MANCUSO, S. & VOLKMANN, D. (Eds.). Communication in plants: neuronal aspects of plant life. Berlin: Springer-Verlag, 2006, p. 291-308.
STRUIK, P. C.; YIN, X. & MEINKE, H. Plant neurobiology and green plant intel-ligence: science, metaphors and nonsense. Journal of the Science of Food and
Agri-culture, Londres, v. 88, p. 363-70, dez. 2008.
SUKHOV, V.; ORLOVA, L.; MYSYAGIN, S.; SINITSINA, J. & VODENEEV, V. Analysis of the photosynthetic response induced by variation potential in gera-nium. Planta, Londres, v. 235, p. 703-12, abr. 2012.
SUKHOV, V.; SUKHOV, E. & VODENEEV, V. Long-distance electrical signals as a link between the local action and the systemic physiological responses in higher plants. Progress in Biophysics and Molecular Biology. Londres, v. 146, p. 63-84, nov. 2019.
SZECHYNSKA-HEBDA, M.; KRUK, J.; GORECKA, M.; KARPINSKA, B. & KARPINSKI, S. Evidence for light wavelength-specific systemic photoelectro-physiological signalling and cellular light memory of excess light episode in Arabidopsis. The Plant Cell, Rockville, v. 22, p. 1-18, jul. 2010.
TAIZ, L.; ZEIGER, E. & MURPHY, A. Fisiologia e desenvolvimento vegetal. Porto Alegre: Artmed, 2017.
THELLIER, M.; DESBIEZ, M. O.; CHAMPAGNAT, P. & KERGOSIEN, Y. Do memory processes occur also in plants? Physiologia Plantarum, Copenhagen, v. 56, n. 3, p. 281-4, nov. 1982.
TRĘBACZ, K.; DZIUBIŃSKA, H. & KRÓL, E. Electrical signals in long-distance communication in plants. In: BALUŠKA, F.; MANCUSO, S. & VOLKMANN, D. (Eds.). Communication in plants: neuronal aspects of plant life. Berlin: Springer-Verlag, 2006, p. 277-90.
TREWAVAS, A. How plants learn. Proceedings of the National Academy of
Sci-ences, Washington, v. 96, n. 8, p. 4216-8, abr. 1999.
TREWAVAS, A. Aspects of plant intelligence. Annals of Botany, Oxford, v. 20, n. 92, p. 1-20, jul. 2003.
TREWAVAS, A. Green plants as intelligent organisms. Trends Plant Science, Cambridge, v. 10, p. 413-9, set. 2005.
TREWAVAS, A. What is plant behaviour? Plant, Cell & Environment, Hoboken, v. 32, p. 606-16, mai. 2009.
