PROGRAMA DE PÓS-GRADUAÇÃO EM CIÊNCIAS BIOLÓGICAS
RIQUEZA DE FUNGOS MICORRÍZICOS ARBUSCULARES EM REMANESCENTE DE MATA ATLÂNTICA DE TABULEIRO COSTEIRO DO RIO GRANDE DO
NORTE
Aluna: Xochitl Margarito Vista Orientador: Prof. Dr. Bruno Tomio Goto
Linha de pesquisa: Diversidade Biológica
NATAL - RN 2016
RIQUEZA DE FUNGOS MICORRÍZICOS ARBUSCULARES EM REMANESCENTE DE MATA ATLÂNTICA DE TABULEIRO COSTEIRO DO RIO GRANDE DO
NORTE
NATAL/RN 2016
Dissertação apresentada como requisito parcial à obtenção do título do mestre, pelo curso de Pós- graduacão em Ciências Biológicas, do Centro de Biociências da Universidade Federal do Rio Grande do Norte.
Área de concentração: Biodiversidade Orientador: Profr. Dr. Bruno Tomio Goto
Universidade Federal do Rio Grande do Norte - UFRN Sistema de Bibliotecas - SISBI
Catalogação de Publicação na Fonte. UFRN - Biblioteca Setorial Prof. Leopoldo Nelson - -Centro de Biociências – CB
Vista, Xochitl Margarito.
Riqueza de fungos micorrízicos arbusculares em
remanescente de Mata Atlântica de tabuleiro costeiro do Rio Grande do Norte / Xochitl Margarito Vista. - Natal, RN, 2016.
84 f.: il.
Dissertação (Mestrado)- Universidade Federal do Rio Grande do Norte. Centro de Biociências. Programa de Pós-Graduação em Ciências Biológicas.
Orientador: Prof. Dr. Bruno Tomio Goto.
1. Conservação - Dissertação. 2. Diversidade - Dissertação. 3. Micorríza - Dissertação. 4. Santuário Ecológico de Pipa - Dissertação. 5. Taxonomia - Dissertação. I. Goto, Bruno Tomio. II. Título.
RN/UF/BSE-CB CDU 502.1 Elaborado por KATIA REJANE DA SILVA - CRB-15/351
RIQUEZA DE FUNGOS MICORRÍZICOS ARBUSCULARES EM REMANESCENTE DE MATA ATLÂNTICA DE TABULEIRO COSTEIRO DO RIO GRANDE DO
NORTE
Aprovada em 17/08/2016
BANCA EXAMINADORA:
_____________________________________________ Dr. Bruno Tomio Goto
Universidade Federal do Rio Grande do Norte (Orientador)
_____________________________________________ Dra. Vilma Maria dos Santos
Universidade Federal do Piauí
_____________________________________________ Dr. Iuri Goulart Baseia
Universidade Federal do Rio Grande do Norte
Dissertação apresentada como requisito parcial à obtenção do título do mestre, pelo curso de Pós- graduacão em Ciências Biológicas, do Centro de Biociências da Universidade Federal do Rio Grande do Norte.
Agradeço,
Ao professor Dr. Bruno Goto, orientador, você me deu uma oportunidade quando eu mais precisei, acreditou em mim e nas minhas capacidades, e por tudo isso lhe agradeço. Por compartilhar seus conhecimentos comigo e meus colegas do laboratório, por tudo que me ensinou, pela paciência e humildade que demonstrou no início e por nunca ter desistido de mim. Pela dedicação, pelo desempenho, pelo profissionalismo e confiança. E tenha certeza de que tudo o que aprendemos, vamos levar por toda a nossa vida. Você é uma inspiração e um grande exemplo de vida e para sempre terá minha gratidão.
Ao professor Dr. Iuri Goulart, pela oportunidade de aprender sobre outros grupos de fungos, também pelas palavras de motivação que sempre me deu e fez incentivar-me, e agradeço a amizade o carinho e compreensão.
Ao professor Dr. Umberto Laino Fulco, coordenador do programa em ciências Biológicas, por sempre estar ao pendente de mim no programa, também pela aprendizagem de suas aulas, pela confiança e o incentivo.
A Louise da Mata, secretária do PPCB, pela paciência e disponibilidade de ajudar a todos os alunos do programa.
Aos professores, Dra. Vanessa, Dra. Cristina, Dr. Fulvio, Dr. Bruno Bellini, Dr. Renato. Pelas contribuições realizadas durante a disciplina e pela oportunidade de aprendizados.
Aos professores de português como língua estrangeira, Dr. Daniel Santos, Manoela Salles. Por ter sempre a gentileza de me ajudar nas disciplinas e pelo apoio e atenção dispensados. E principalmente a David Hassett, Coordenador do Santuário Ecológico de Pipa (SEP), por permitirem e apoiar na realização desta pesquisa.
Aos colegas do Laboratório de Biologia de Micorrizas e o Laboratório de Biologia de Fungos: Marcus, Khadija, Juliana, Jessica, Mariana, Emerson, Sthephania, Ruy, Kássia, Aretha, Alder, Amanda, Bianca, Donis, Freitas, Rubson, Luana, Julieth, Ana Clarissa, Nathalia, Miguel, Thiago, Jeferson. Por me permitir formar parte de sua equipe de pesquisa, e apoio durante a realização das coletas e pela amizade.
Aos amigos que conheci durante a jornada acadêmica, Thiago, Felipe, Michelle, Tanyria, Marcel, Cristiane e Felipe Marinho pelo coleguismo e oportunidade de saberes em nossas diferentes áreas e linhas de pesquisa e por sempre ter essa disponibilidade em ajudar-me.
André, pela hospitalidade de me acolher e ajudar em todo momento, pelo carinho e amizade. A minha amiga Rosario Orozco e seus filhos, pela confiança, amizade e carinho e sempre tem a disposição em ajudar.
Aos meus pais, Mariana e Antonio, por acreditarem em mim e me ajudarem, pelo amor incondicional, apoio constante e paciência por tantas ausências e ainda assim estão sempre a meu lado em todas as circunstancias.
Aos meus irmãos Yolotl, Gladys, Nereyda, Yael, Giovanni, Mario, pelo amor, carinho e apoio e pelas palavras de motivação. Também a meus sobrinhos Diego e Yamilet.
Aos membros de diferentes instituições, Consejo Nacional de Ciencia y Tecnologia (CONACYT), ao Grupo Coímbra, ao TecNM e a Embaixada do México no Brasil. Pelo suporte financeiro para o desenvolvimento desse trabalho.
Enfim, a todos que de alguma forma contribuíram para a realização deste trabalho e a finalização de mais essa etapa, muito obrigada.
brasileiro, cuja principal formação vegetal é a Mata Atlântica. Fungos Micorrízicos Arbusculares (FMA) são simbiontes obrigatórios de plantas, os quais representam um importante componente da microbiota do solo em ecossistemas naturais e agrícolas. Estudo de diversidade em ambientes costeiros são relevantes, apresentando peculiaridades bióticas e abióticas. Além disso, são limitados os inventários de FMA em sistemas costeiros conduzidos em território brasileiro. São necessárias áreas protegidas, para assegurar a conservação de habitats onde os FMA ocorrem naturalmente e evoluíram, representando um lugar apropriado para a conservação in situ. O objetivo deste estudo foi avaliar a diversidade de um complexo de tabuleiros costeiro do dominio Mata Atlântica do Rio Grande do Norte, a fim de ampliar o conhecimento sobre a composição e distribuição deste grupo de organismos. Para isso, foram estudadas nove amostras de solo para identificação taxonômica, três amostras pertecem ao período chuvoso e seis de estiagem. Foram encontradas 47 espécies de FMA (30 no período chuvoso e 26 na estiagem), distribuídas em nove famílias: Acaulosporaceae (9 spp.), Ambisporaceae (3 spp.), Dentiscutataceae (4 spp.), Diversisporaceae (4 spp.), Entrophosporaceae (4 spp.), Gigasporaceae (3 spp.), Glomeraceae (15 spp.), Racocetraceae (2 sp.), Scutellosporaceae (3 spp.) e 17 gêneros. Das 138 espécies, registrados no bioma Mata Atlântica, 35%, correspondem aos FMAs em tabuleiros costeiros de remanescentes de Mata Atlântica estudado. O que representa 16% de espécies conhecidas para o filo. Para o Brasil representa 30% das espécies. Para Nordeste, representa 38%. Para o RN havia apenas 41 espécies registradas, porém este número foi ampliado para 55 com os dados obtidos neste presente trabalho. Além disso, a área apresenta 37% das espécies reportadas em áreas protegidas globalmente. No entanto, a composição de espécies mudou entre os períodos, com maior número de espécies no período chuvoso. Além disso, a riqueza de espécie foi mais representativa no período chuvoso do que no de estiagem, mesmo que a força amostral tenha sido menor no período chuvoso. Os gêneros Acaulospora e Glomus foram as mais representativos, além disso foi acrecido o registro de Glomus spinuliferum Sieverd. & Oehl, para o Brasil e para o bioma Mata Atlântica. Os resultados obtidos demonstram o potencial em diversidade de FMA presentes em áreas de tabuleiros costeiros em remanescentes de Mata Atlântica.
Palavras-chave: conservação, diversidade, micorríza, santuário ecológico de pipa, taxonomia
The Coastal tablelands constitute a geoenvironmental unit distributed throughout the Brazilian coast, whose main vegetation is the Atlantic Forest. Arbuscular Mycorrhizal Fungi (AMF) are obligatory symbionts of plants, which represent an important component of the soil microbiota in natural and agricultural ecosystems. Study of diversity in coastal environments are relevant, presenting biotic and abiotic peculiarities. In addition, inventories of AMF in coastal systems conducted in Brazil are limited. Protected areas are needed to ensure the conservation of habitats where the AMF occur naturally and have evolved, representing an appropriate place for in situ conservation. The objective of this study was to evaluate the diversity of a coastal tablelands complex of the Atlantic Forest domain of Rio Grande do Norte, in order to increase knowledge about the composition and distribution of this group of organisms. For this, nine soil samples were studied for taxonomic identification, three samples of the rainy period and six of dry. We found 47 species of AMF (30 in the rainy season and 26 in the dry season), distributed in nine families: Acaulosporaceae (9 spp), Ambisporaceae (3 spp.), Dentiscutataceae (4 spp.), Diversisporaceae (4 spp.), Entrophosporaceae (4 spp.), Gigasporaceae (3 spp.), Glomeraceae (14 spp.), Racocetraceae (2 sp.), Scutellosporaceae (3 spp.) and 17 genera. Of the 138 species, recorded in the Atlantic Forest biome, 35% correspond to the AMF in coastal tablelands of Atlantic Forest remnants studied. This represents 16% of species known for Phyllum. For Brazil it represents 30% of the species. For the Northeast, it represents 38%. For the RN there were only 41 registered species, however this number was increased to 55 with the data obtained in this present study. In addition, the area presents 37% of the species reported in globally protected areas. However, species composition changed between the periods, with the highest number of species in the rainy season. In addition, species richness was more representative in the rainy period than in the dry season, even though the sample strength was lower in the rainy season. The genera Acaulospora and Glomus were the most representative, in addition, the registration of Glomus spinuliferum Sieverd & Oehl, was increased for Brazil and for the Atlantic Forest biome. The results obtained demonstrate the diversity potential of AMF present in coastal tablelands areas in remnants of Atlantic Forest.
Figura 1. Árvore filogenética proposta por Oehl et at. (2011a), incluindo taxa adicionais proposta por Blaszkowski (2012, 2014), Goto et al. (2012), Marinho et al.
(2014), Oehl et al. (2014) ... 14
Figura 2. Mapa de biomas do Brasil... 15
Figura 3. Representatividade de espécies, família e gênero de Glomeromycota descritas e reportadas no Brasil... 25 Figura 4. Representatividade de FMA por bioma brasileiro... 26
Figura 5. Mapa dos remanescentes florestais da Mata Atlântica 2014-2015…... 27
Figura 6. Figura 6. Proporção de famílias de FMA que ocorrem na Mata Atlântica... 35
Figura 7. Delimitação de tabuleiros costeiros no Brasil... 40
Figura 8. Pontos de coletas no Santuário Ecológico de Pipa... 43
Figura 9. Mostras do solo (50g)... 44
Figura 10. Peneiramento úmido (Gerdemann & Nicolson, 1963)... 44
Figura 11. Centrifugação em água e sacarose (50%), (Jenkins, 1964)... 44
Figura 12. Isolamento de glomerosporos... 44
Figura 13. Montagem de lâminas com PVLG e PVLG + Melzer... 45
Figura 14. Avaliação taxonômica... 45
Figura 15. Famílias de FMA que foram registrada em remanecente de Mata Atlântica de tabuleiro costeiro, Pipa, RN... 50
Figura 16. Representatividade de gêneros registradas em remanecente de Mata Atlântica de tabuleiro costeiro, Pipa, RN... 51
Figura 17. A-D. Espécies de FMA encontradas na estação chuvosa em tabuleiro costeiro do SEP... 53
Figura 18. E-H. Espécies de FMA encontradas na estação seca em tabuleiro costeiro do SEP... 54
Tabela 1. Espécies de Glomeromycota que ocorrem no Brasil... 17 Tabela 2. Espécies de FMA registradas em Mata Atlântica... 28 Tabela 3. Espécies de FMA registradas em localidades de Mata Atlântica do Estado
do Rio Grande do Norte... 36 Tabela 4. Ocorrência de espécies de FMA em tabuleiros costeiros de remanescente de Mata Atlântica do Santuário Ecológico de Pipa no período chuvoso e de estiagem.. 46 Tabela 5. Frequência de espécies de FMA por período de coleta em remanecente de
Mata Atlântica de tabuleiro costeiro, Pipa, RN... 51 Tabela 6. Ocorrência de espécies de FMA em remanecente de Mata Atlântica de tabuleiro costeiro por amostras no período chuvoso... 55 Tabela 7. Ocorrências de espécies de FMA em remanecente de Mata Atlântica de
tabuleiro costeiro por amostras no período de estiagem... 56 Tabela 8. Riqueza de espécies de FMA e índices de diversidade, dominância e equitatividade por período de coleta e amostras em remanescente de Mata Atlântica de tabuleiro costeiro... 57 Tabela 9. Propriedades físico-químicas do solo em remanescente de Mata Atlântica de tabuleiro costeiro do RN... 61
1.INTRODUÇÃO... 9
2. REVISÃO DE LITERATURA... 11
2.1. Fungos Micorrízicos Arbusculares (FMA)... 11
2.2. Taxonomia e Sistemática de Fungos Micorrízicos Arbusculares... 13
2.3. Diversidade de Fungos Micorrízicos no Brasil... 15
2.4. Fungos Micorrízicos em Mata Atlântica... 26
2.5. Fungos Micorrízicos do Rio Grande do Norte... 36
2.6. Tabuleiros costeiros... 39 3. OBJETIVOS... 42 3.1. Objetivo Geral... 42 3.2. Objetivos específicos... 42 4. MATERIAIS E MÉTODOS... 42 4.1. Áreas de estudo... 42
4.2. Obtenção das amostras... 43
4.3. Avaliação para extração de glomerosporos... 43
4.4. Identificação taxonômica... 45
4.5. Análises ecológicas... 45
5. RESULTADOS E DISCUSSÃO... 46
5.1. Influência de fatores químicos do solo... 61
6. CONCLUSÕES ... 63
7. CONSIDERAÇÕES FINAIS... 63
1. INTRODUÇÃO
Os Fungos Micorrízicos Arbusculares (FMA), atualmente compreendem os representantes do filo Glomeromycota (Schüßler et al., 2001), e formam um grupo monofilético com três classes (Archaeosporomycetes, Glomeromycetes e Paraglomeromycetes), cinco ordens (Archaeosporales, Diversisporales, Gigasporales, Glomerales e Paraglomerales), 15 famílias e aproximadamente 300 espécies (Oehl et al., 2011; LBM, 2016; Öpik et al., 2013). Esses fungos são biotróficos obrigatório e se associam com raízes de plantas vasculares terrestres, epífitas, aquáticas e também com rizoides e talos de briófitas, além de outros vegetais basais, formando a relação simbiótica mutualística denominada micorriza arbuscular (MA) e micotalia, para vegetais com e sem raízes, respectivamente (Schüßler et al., 2001).
Os FMA representam um importante componente da microbiota do solo em ecossistemas naturais e agrícolas, estabelecendo relações com aproximadamente 80% das espécies vegetais (Siqueira et al., 2002). Esses fungos auxiliam na translocação de nutrientes, disponibilizando-os para as células do córtex de raízes de plantas, ampliam a capacidade de absorção de água e aumentam a resistência do sistema radicular ao ataque de patógenos (Jeffries et al., 2003; Moreira & Siqueira, 2006). Participam do funcionamento dos ecossistemas, devido ao seu efeito sobre a diversidade e produtividade das comunidades vegetais (van der Heijden et al., 1998), e são ferramenta importante na recuperação e restabelecimento da vegetação em ecossistemas frágeis ou degradados (Dandan e Zhiwei, 2007; Souza et al., 2013).
Os FMA atuam como agentes potenciais de controle biológico, amenizando os efeitos ou danos causados por fitopatógenos, provavelmente por meios indiretos, pois promovem melhor nutrição das plantas e aumento da resistência do sistema radicular. Devido a sua importância na ecologia ambiental estão entre os organismos ecologicamente mais significativos no planeta (Fitter et al., 2011). Considerados como importantes indicadores de qualidade do solo (Schloter et al., 2003).
A Floresta Atlântica é considerada a segunda maior floresta neotropical depois da Floresta Amazônica (Campanili e Prochnow, 2006). Aproximadamente 95% de sua extensão encontra-se em território brasileiro e o restante na Argentina e no Paraguai (Stehmann et al., 2009). Apresenta aproximadamente 7% de remanescentes de cobertura original, com distribuição fragmentada nas regiões costeiras, no interior das regiões Sul e Sudeste, nos remanescentes dos estados de Goiás, Mato Grosso do Sul e no interior de alguns estados do Nordeste (Zangaro e Moreira, 2010). Segundo bioma mais ameaçado de extinção do mundo, a Floresta Atlântica, perde apenas para as quase extintas florestas da ilha de Madagascar na costa de
África (Campanili e Prochnow, 2006) sendo considerado um dos 25 hotspots mundiais de biodiversidade (Tabarelli et al.,2005).
O bioma Mata Atlântica é um conjunto de ecossistemas de grande importância, que inclue as faixas litorâneas do atlântico, com seus manguezais e restingas, florestas de baixada e de encosta da serra do mar, florestas interioranas, as matas de araucária, os campos de altitude, e os tabuleiros costeiros onde há uma parcela significativa da diversidade biológica do Brasil e do mundo (Renato et al., 2009).
Os tabuleiros costeiros constituem uma unidade geoambiental, cuja área no Brasil é estimada em 20,0 milhões de hectares, que se distribuem desde o Estado do Amapá até o Rio de Janeiro, sendo considerado a maior ocorrência de formação de sedimentos do período terciário, dentro de um único país (Jacomine, 1996; Rezende, 2000; Nascimento, 2001). Os principais tipos de solos encontrados os tabuleiros são os Latossolos Amarelos e Argissolos Amarelos, caracterizam-se como profundos, ácidos, álicos, com baixa capacidade de troca catiônica e presença de horizontes coesos (Sobral et al., 2008) e a vegetação nativa da Mata Atlântica.
O estudo da diversidade em áreas protegidas contribui para o reconhecimento desses locais como reservas genéticas e também para manutenção e conservação a longo-prazo dos simbiontes micorrízicos em seus habitats naturais. A proteção dessas áreas é necessária para assegurar a conservação de habitats onde os FMA ocorrem naturalmente representando alternativa para a conservação in situ de FMA (Turrini et al., 2010; Turrini e Giovannetti, 2011).
O estudo dos FMA é fundamental para a compreensão da interação com as comunidades vegetais e novas descobertas podem ser úteis para melhor entender e delimitar os representantes desse filo (Souza, 2003; Helgason e Fitter, 2005; Goto, 2009). Além disso, existem poucos inventários da comunidade de FMA em tabuleiros costeiros do dominio Mata Atlântica, demandando urgentemente a realização de inventários nessas áreas, pois estes potencialmente abrigam espécies de FMA ainda não descritas pela ciência (Souza et al., 2007; Souza et al., 2010; Ohsowski et al., 2014).
2. REVISÃO DE LITERATURA
2.1. Fungos Micorrízicos Arbusculares (FMA)
Micorriza (mykes= fungo; rhiza= raiz) é uma associação simbiótica mutualística obrigatória, que ocorre entre alguns tipos de fungos do solo e raízes da maioria das plantas vasculares (Sieverding, 1991). A associação é caracterizada pela formação de um grupo funcional, através do qual ocorre o movimento de fotoassimilados da planta para fungo e de nutrientes absorvidos do solo pelo fungo para a planta (Sylvia et al., 1998).
Arbert Frank (1877), patologista florestal na Alemanha, empregou pela primeira vez o termo simbiose em 1885, e foi um dos primeiros pesquisadores a demonstrar que a colonização das raízes das plantas, pelos fungos, resultava em micélio abundante na rizosfera, e que este ajudava na absorção de nutrientes do solo. Além disso, também afirmou que o fungo é incapaz de atacar, injuriar ou causar qualquer disfunção nas raízes, caracterizando a natureza mutualista da associação, propondo o termo micorrizas.
Atualmente, as micorrizas estão categorizadas em sete tipos distintos: Micorrízas Arbusculares, Ectomicorrizas, Ectoendomicorrizas, Arbutoide, Monotropoide, Ericoide e Orquidóide (Allen, 1992). Esta categorização tem como parâmetros as características do fungo (hifas septadas ou não septadas), a forma de penetração e colonização das células hospedeiras, presença ou ausência do manto fúngico, alteração da morfologia da raiz, especificidade do hospedeiro, o tipo do fungo e da planta envolvidos na associação (Smith e Read 1997 e Brundrett et al., 1995). Aproximadamente 80% das espécies de plantas e 92% das famílias vegetais são reconhecidas por formar micorríza (Wang e Qiu, 2006).
Considerando a amplitude dessa associação, J.L. Harley afirmou que “plantas não têm raízes, tem micorrízas”, alertando para o fato de que a condição da raiz não micorrizada é a exceção na natureza, sendo encontradas nos mais diversos ecossistemas, como florestas tropicais e temperadas, savanas, desertos, pradarias, dunas, áreas degradadas e também em sistemas agrícolas (Harley, 1989; Stürmer e Siqueira, 2013). Apenas seis famílias de plantas são reconhecidamente não micotróficas (Amaranthaceae, Brassicaceae, Caryophillaceae, Chenopodyaceae, Cyperaceae e Juncaceae), contudo, cada uma dessas famílias possui representantes que podem estabelecer micorrizas ou cujo status de micotrofismo é fortemente influenciado pelas condições ambientais (Muthukumar et al., 2004).
De acordo com Kenrick e Crane (1997), as primeiras plantas colonizaram o ambiente terrestre há 480 milhões de anos. Entretanto, relato de arbúsculos em fósseis de mais de 400
milhões de anos (período devoniano) (Doztler et al., 2006, 2009, Redecker et al.,2000a, Remy
et al., 1994), indicaria a presença da simbiose micorrízica nas primeiras plantas vasculares,
demonstrando que os FMA muito provavelmente foram a mais antiga simbiose entre essas plantas e fungos (Redecker et al., 2000a) e que estes organismos ajudaram os seus hospedeiros a colonizar o novo ambiente (Redecker, 2002). As micorrizas só foram reconhecidas e tratadas cientificamente em meados do século XIX, quando foram publicados os primeiros relatos detalhados da associação entre células radiculares e micélios fúngicos (Siqueira, 1986).
Em 1845 Tulasne & Tulasne haviam descrito o primeiro gênero (Glomus Tul. & Tul.) de FMA. Inicialmente com apenas duas espécies (Glomus macrocarpum e G. microcarpum),
Glomus é atualmente considerado o gênero com maior diversidade no filo Glomeromycota. Sclerocystis Berk. & Broome viria a ser descrito apenas 28 anos depois de Glomus (Berkeley
e Broome, 1873), e a primeira revisão de Endogonaceae, grupo onde se incluía os FMA, foi publicada apenas em 1922.
Os FMA representam um importante componente da microbiota do solo em ecossistemas naturais e agrícolas, agindo como uma extensão do sistema radicular das plantas, contribui para a maior absorção e utilização dos nutrientes do solo (Siqueira et al., 2002), notadamente o fósforo (P), que é o nutriente mais limitante para a produção agrícola nos trópicos, dado a sua baixa disponibilidade no solo e a natureza não renovável desse recursos (Souza et al. 2007). Esses fungos auxiliam na translocação de nutrientes, disponibilizando-os para as células do córtex de raízes de plantas, favorecendo a nodulação e a fixação de N em leguminosas, ampliam a capacidade de absorção de água e aumentando a resistência do sistema radicular da planta ao ataque de patógenos (Jeffries et al., 2003; Moreira e Siqueira, 2006).
Tem sido demonstrado que os FMA têm participação no funcionamento dos ecossistemas, devido ao seu efeito sobre a diversidade e produtividade das comunidades vegetais (van der Heijden et al., 1998), promovendo o incremento no crescimento da planta e tolerância a estresses bióticos e abióticos (Souza et al., 2007) sendo um componente importante na recuperação e no restabelecimento da vegetação em ecossistemas frágeis ou degradados (Dandan e Zhiwei, 2007; Souza et al., 2013).
2.2. Taxonomia e Sistemática de Fungos Micorrízicos Arbusculares
Atualmente, estudos moleculares indicam que os FMA, do filo Glomeromycota (Schüßler et al. 2001) formam um grupo monofilético, classificados em três classes (Archaeosporomycetes, Glomeromycetes e Paraglomeromycetes), cinco ordens (Archaeosporales, Diversisporales, Gigasporales, Glomerales e Paraglomerales), 15 famílias, 38 gêneros e aproximadamente 300 espécies (Błaszkowski et al., 2012, 2014a; Goto et al., 2012; Oehl et al., 2011, 2015; Sieverding et al., 2014, Öpik et al. 2013, LBM, 2016).
O filo compreende Geosiphon piriformes (Kütz.) F. Wettst., único representante do filo que forma associação com algas do gênero Nostoc (Schüßler et al., 2001; Wettstein, 1915). Consistem em organismos que necessitam estar associados a uma raiz fisiologicamente ativa que lhes fornecem carboidratos e outros fatores para que eles possam crescer, esporular e, assim, completar seu ciclo de vida, por isso, são considerados biotróficos obrigatórios na natureza (Stürmer e Siqueira, 2013).
Os esporos de FMA, os maiores da linhagem evolutiva do Reino Fungi, anteriormente eram chamados clamidósporos ou zigosporos por não serem produzidos em estruturas sexuadas típicas do filo Zygomycota. Walker e Sanders (1986) sugeriram a utilização do termo genérico esporo, pois não havia dados suficientes sobre a natureza das estruturas reprodutivas desses fungos. Com a criação do filo Glomeromycota (Figura 1) era pertinente a criação de um termo específico para designar os esporos de FMA, assim Goto e Maia (2006) propuseram o termo glomerosporos, nomenclatura atualmente aceita e utilizada pela comunidade científica.
Os FMA beneficiam o hospedeiro de forma direta, por melhorar a sua nutrição, e indiretamente, promovendo tolerância a condições restritivas de origem biótica ou abiótica (Córdoba et al., 2002). Uma importante característica dos FMA é que eles possuem baixa especificidade de hospedeiro, podendo colonizar o córtex radicular de diversas espécies de plantas em um ecossistema, pertencentes a vários grupos (briófitas, pteridófitas, gimnospermas e angiospermas), em diferentes ecossistemas terrestres que abrangem desde os trópicos até o ártico (Smith e Read 2008; Stürmer e Siqueira, 2013).
Figura 1. Árvore filogenética proposta por Oehl et al., (2011a), incluindo taxa adicionais proposta por Błaszkowski (2012, 2014), Goto et al., (2012), Marinho et al., (2014), Oehl et
2.3. Diversidade de Fungos Micorrízicos no Brasil
O Brasil consiste em um dos países mais ricos do mundo, considerado megadiverso e apresentando um enorme potencial biológico a ser explorado (Stehmann et al., 2009; Mittermeier et al., 2005; Póvoa et al., 2006; Lino, 1992). Pela sua localização geográfica e seu tamanho continental abriga seis biomas, segundo o Instituto Brasileiro de Geografia e Estatística (IBGE): Amazônia, Mata Atlântica, Caatinga, Cerrado, Pantanal, Campos sulinos e zona costeira (figura 2), (IBGE, 2016).
Os primeiros relatos sobre a ocorrência de fungos micorrízicos no Brasil datam do início do século XIX (1906–1937) quando J. Rick encontrou, em florestas de Pinus, no Rio Grande do Sul, fungos do gênero Amanita, caracteristicamente ectomicorrízicos (Siqueira et
al., 2010). Em 1922, Thaxter realizou o primeiro registro de FMA, que consistia em uma
espécie de Redeckera fulva (descrita na época como Endogone fulva). Na década de 1950, foram relatadas micorrízas em pinheiros do Paraná (Araucária), por Milanez e Monteiro-Neto. Sacco, publicou observações sobre Sesbania punicea, Benth. Entre 1950 e o final da década de 1960, Went e Stark, discutiram o papel das micorrizas em sistemas tropicais, fazendo referência a importância destas no funcionamento da floresta amazônica. A Mata Atlântica, juntamente com a Amazônia e o Cerrado consistem nos primeiros biomas brasileiros a serem contemplados em iniciativas de pesquisa (Trufem, 1996).
Contudo, a década de 70 foi o período mais importante na evolução da micorrízologia brasileira, marcado por estudos restritos a áreas agrícolas, de caráter eminentemente tecnológico e voltado para aplicações na agricultura, em decorrência do impacto da consolidação do conhecimento sobre o papel dos FMA na absorção de nutrientes, ocorrida na década anterior (Zangaro e Moreira, 2010).
Na década de 1980, viveu-se grande empolgação, e interesse renovado à expansão do treinamento e da pesquisa micorrízica, gerando publicações reveladoras do potencial destes fungos e sua simbiose com as plantas tropicais (Siqueira et al., 2010). As primeiras revisões sobre o tema foram publicadas em veículos nacionais, as quais se tornaram referências no país, como Lopes et al., (1983) e Zambolim e Siqueira, (1985). Nas décadas subsequentes trabalhos sisando o entendimento do papel dos FMA em ecossistemas naturais foram desenvolvidos, levando-se em consideração a avaliação da ocorrência e realização de inventários taxonômicos nos diferentes ecossistemas brasileiros, destacando-se como importantes fontes de diversidade de FMAs (Stürmer e Siqueira, 2005).
Os Estados que mais se destacaram no estudo de FMAs nessa década foram São Paulo e Minas Gerais, onde há predominância em avaliações quantitativas e qualitativas das populações fúngicas, eficiência simbiótica, e distribuição em função de características climáticas e edáficas em ecossistemas naturais (dunas, cerrado) e agrícolas (café, citrus, soja, banana, cana, feijão, etc.) (Siqueira e Klauberg Filho, 2000). Na região Sul e em alguns Estados do Nordeste e nas regiões Norte e Centro Oeste poucos trabalhos (Stürmer e Siqueira, 2005). No entanto, recentemente Silva et al., 2014, registraram a ocorrência de 125 espécies de FMA distribuídos em 28 gêneros e 14 famílias para Nordeste, indicando os avanços no conhecimento sobre a diversidade desses fungos em áreas naturais da região.
A estimativa, amplamente aceita, da diversidade de fungos no mundo é de 5,1 milhões de espécies (Blackwell, 2011). Souza et al., (2008), estima que a diversidade real de FMA pode estar entre 37.000 e 78.000 espécies.
Atualmente, 156 espécies de FMA foram catalogadas no Brasil, número que representa 52% do filo Glomeromycota, distribuídas em 14 famílias e 29 gêneros (Tabela 1), (LBM, 2016). Das 15 famílias e 38 gêneros atualmente descritos para o filo, o Brasil registra mais de 50% das famílias e gêneros distribuídos entre as cinco ordens do filo Glomeromycota (Figura 3). Gigasporales e Diversisporales constituem as ordens mais representadas no Brasil, contudo, tem sido reportadas poucas linhagens basais no país.
Tabela 1. Espécies de Glomeromycota que ocorrem no Brasil.
Família Espécie
Acaulosporaceae Acaulospora bireticulata F.M. Rothwell & Trappe Acaulospora capsicula Błaszk.
Acaulospora cavernata Błaszk.
Acaulospora colossica Schultz, Bever & Morton Acaulospora delicata C. Walker, C.M. Pfeiffer &
Bloss
Acaulospora denticulata Sieverd. & S. Toro Acaulospora dilatata J.B. Morton
Acaulospora elegans Trappe & Gerd.
¹Acaulospora endographis B.T. Goto
Acaulospora excavata Ingleby & C. Walker Acaulospora foveata Trappe & Janos
¹Acaulospora herrerae Furrazola, B.T. Goto, G.A. Silva, Sieverd. & Oehl
¹Acaulospora ignota Błaszk., Góralska, Chwat & Goto
Acaulospora koskei Błaszk.
Acaulospora lacunosa J.B. Morton Acaulospora laevis Gerd. & Trappe
Acaulospora longula Spain & N.C. Schenck
²Acaulospora mellea Spain & N.C. Schenck
Acaulospora morrowiae Spain & N.C. Schenck Acaulospora nicolsonii C. Walker, L.E. Reed & F.E.
Sanders
Acaulospora paulinae Błaszk.
Acaulospora papillosa C.M.R. Pereira & Oehl Acaulospora rhemii Sieverd. & S. Toro
Acaulospora reducta Oehl, B.T. Goto & C.M.R.
Pereira
Acaulospora scrobiculata Trappe
Acaulospora sieverdingii Oehl, Sýkorová & Błaszk. Acaulospora spinosa C. Walker & Trappe
Acaulospora tuberculata Janos & Trappe
Ambisporaceae Ambispora appendicula (Spain, Sieverd., N.C.
Schenck) C. Walker
¹Ambispora brasiliensis B.T. Goto, L.C. Maia & Oehl
Ambispora fecundispora (N.C. Schenck & G.S. Sm.)
C. Walker
Ambispora gerdemannii (S.L. Rose, B.A. Daniels &
Trappe) C. Walker, Vestberg & A.
Ambispora jimgerdemannii (N.C. Schenck & T.H.
Nicolson) C. Walker
Ambispora leptoticha (N.C. Schenck & T.H.
Nicolson) Walker, Vestberg & A. Schüssler
Kuklospora colombiana (Spain & N.C. Schenck)
Oehl & Sieverd.
Kuklospora kentinensis (Wu & Liu) Oehl & Sieverd.
Archaeosporaceae Archaeospora myriocarpa (Spain, Sieverd. & N.C.
Schenck) Oehl, G.A. Silva, B.T. Goto & Sieverd.
Archaeospora trappei (R.N. Ames & Linderman)
J.B. Morton & D. Redecker
Archaeospora undulata (Sieverd.) Sieverd., G.A.
Silva, B.T. Goto & Oehl
Dentiscutataceae Dentiscutata biornata (Spain, Sieverd. & S. Toro)
Sieverd., F.A. de Souza & Oehl
¹Dentiscutata cerradensis (Spain & J. Miranda) Sieverd., F.A. de Souza & Oehl
¹Dentiscutata colliculosa B.T. Goto & Oehl
Dentiscutata hawaiiensis (Koske & Gemma)
Sieverd., F.A. Souza & Oehl
Sieverd., F.A. Souza & Oehl
Dentiscutata nigra (J.F. Redhead) Sieverd., F.A.
Souza & Oehl
¹Dentiscutata scutata (C. Walker & Dieder.) Sieverd., F.A. de Souza & Oehl
Dentistutata reticulata (Koske, D.D. Miller & C.
Walker) Sieverd., F.A. de Souza & Oehl
¹Fuscutata aurea Oehl, C.M. Mello & G.A. Silva ¹Fuscutata heterogama Oehl, F.A. Souza, L.C. Maia & Sieverd.
¹Fuscutata rubra (Stürmer & J.B. Morton) Oehl, F.A. de Souza & Sieverd.
Fuscutata savannicola (R.A. Herrera & Ferrer) Oehl,
F.A. Souza & Sieverd.
Quatunica erythropus (Koske & C. Walker) F.A. de
Souza, Sieverd. & Oehl
Diversisporaceae Corymbiglomus tortuosum (N.C. Schenck & G.S.
Sm.) Błaszk. & Chwat
Diversispora insculpta (Błaszk.) Oehl, G.A. Silva &
Sieverd.
Diversispora spurca (C.M. Pfeifer, C. Walker &
Bloss) C. Walker & Schüssler
Diversispora versiformis (P. Karst.) Oehl, G.A. Silva
& Sieverd.
Redeckera fulva (Berk. & Broome) C. Walker & A.
Schüssler
Entrophosporaceae Claroideoglomus claroideum (N.C. Schenck & G.S.
Sm.) C. Walker & A. Schüssler
Claroideoglomus etunicatum (W.N. Becker & Gerd.)
C. Walker & A. Schüssler
Claroideoglomus lamellosum (Dalpé, Koske &
Tews) C. Walker & A. Schüssler
J.B. Morton) C. Walker & A. Schüssler
Entrophospora infrequens (I.R. Hall) R.N. Ames &
R.W. Schneid.
Viscospora viscosa (T.H. Nicolson) Sieverd., Oehl &
F.A. Souza
Gigasporaceae Gigaspora albida N.C. Schenck & G.S. Sm. Gigaspora decipiens I.R. Hall & L.K. Abbott
Gigaspora gigantea (T.H. Nicholson & Gerd.) Gerd.
& Trappe
Gigaspora margarita W.N. Becker & I.R. Hall
¹Gigaspora ramisporophora Spain, Sieverd. & N.C. Schenck
Gigaspora rosea T.H. Nicolson & N.C. Schenck
Glomeraceae Funneliformis caledonium (T.H. Nicolson & Gerd.)
C. Walker & A. Schüssler
Funneliformis geosporum (T.H. Nicolson & Gerd.)
C. Walker & A. Schüssler
Funneliformis halonatum (S.L. Rose & Trappe)
Oehl, G.A. Silva & Sieverd.
Funneliformis monosporus (Gerd. & Trappe) Oehl,
G.A. Silva & Sieverd.
Funneliformis mosseae (T.H. Nicolson & Gerd.) C.
Walker & A. Schüssler
Funneliformis verruculosum (Błaszk.) C. Walker &
A. Schüssler
Funneliformis vesiculiferum (Thaxt.) C. Walker & A.
Schüssler
Glomus albidum C. Walker & L.H. Rhodes Glomus ambisporum G.S. Sm. & N.C. Schenck Glomus australe (Berk.) S.M. Berch
Glomus arborense McGee
²Glomus brohultii R.A. Herrera, Ferrer & Sieverd.
Schenck
Glomus diaphanum J.B. Morton & C. Walker Glomus dimorphicum Boyetchko & J.P. Tewari Glomus formosanum C.G. Wu & Z.C. Chen Glomus fuegianum (Speg.) Trappe & Gerd. Glomus globiferum Koske & C. Walker Glomus glomerulatum Sieverd.
Glomus heterosporum G.S. Sm. & N.C. Schenck Glomus lacteum S.L. Rose & Trappe
Glomus macrocarpum Tul. & C. Tul.
Glomus maculosum D.D. Mill. & C. Walker Glomus magnicaule I.R. Hall
Glomus microcarpum Tul. & C. Tul. Glomus multicaule Gerd. & B.K. Bakshi
Glomus multisubstensum Mukerji, Bhattacharjee &
J.P. Tewari
Glomus pallidum I.R. Hall
Glomus pansihalos S.M. Berch & Koske Glomus pellucidum McGee & Pattinson Glomus nanolumen Koske & Gemma
Glomus reticulatum Bhattacharjee & Mukerji
Glomus rubiforme (Gerd. & Trappe) R.T. Almeida &
N.C. Schenck
Glomus sinuosum (Gerd. & B.K. Bakshi)
R.T.Almeida & N.C. Schenck
Glomus taiwanense (C.G. Wu & Z.C. Chen) R.T.
Almeida & N.C. Schenck ex Y.J. Yao
Glomus tenebrosum (Thaxt.) S.M. Berch Glomus tenue (Greenall) I.R. Hall
¹Glomus trufemii B.T. Goto, G.A. Silva & Oehl
Glomus vesiculifer (Thaxt.) Gerd. & Trappe Sclerocystis coremioides Berk. & Broome Sclerocystis sinuosa Gerd. & B.K. Bakshi
Septoglomus constrictum (Trappe) Sieverd., G.A.
Silva & Oehl
Septoglomus deserticola (Trappe, Bloss & J.A.
Menge) G.A. Silva, Oehl & Sieverd.
Septoglomus furcatum Błaszk., Chwat & Kovács,
Ryszka
¹Septoglomus titan B.T. Goto & G.A. Silva
Simiglomus hoi (S.M. Berch & Trappe) G.A. Silva,
Oehl & Sieverd.
Rhizoglomus aggregatum (N.C. Schenck & G.S.
Sm.) Sieverd., G.A. Silva & Oehl
Rhizoglomus clarum (T.H. Nicolson & N.C.
Schenck) Sieverd., G.A. Silva & Oehl
Rhizoglomus fasciculatum (Thaxt.) Sieverd., G.A.
Silva & Oehl
Rhizoglomus intraradices (N.C. Schenck & G.S.
Sm.) Sieverd., G.A. Silva & Oehl
Rhizoglomus invermaium (I.R. Hall) Sieverd., G.A.
Silva & Oehl
Rhizoglomus manihotis (R.H. Howeler, Sieverd. &
N.C. Schenck) Sieverd., G.A. Silva & Oehl
Rhizoglomus microaggregatum (Koske, Gemma &
P.D. Olexia) Sieverd., G.A. Silva & Oehl
¹Rhizoglomus natalense (Błaszk., Chwat & B.T.
Goto) Sieverd., G.A. Silva & Oehl
Intraornatosporaceae ¹Intraornatospora intraornata (B.T. Goto & Oehl) B.T. Goto, Oehl & G.A. Silva
¹Paradentiscutata bahiana Oehl, Magna, B.T. Goto & G.A. Silva
¹Paradentiscutata maritima B.T. Goto, D.K. Silva, Oehl & G.A. Silva
Pacisporaceae Pacispora chimonobambusae (C.G. Wu & Y.S. Liu)
Schuessler
Pacispora robigina Sieverd. & Oehl
Pacispora scintillans (S.L. Rose & Trappe) Sieverd.
& Oehl ex C. Walker, Vestberg & A. Schüssler Paraglomeraceae Paraglomus albidum (C. Walker & L.H. Rhodes)
Oehl, F.A. Souza, G.A. Silva & Sieverd.
Paraglomus bolivianum (Sieverd. & Oehl) Oehl &
G.A. Silva
¹Paraglomus brasilianum (Spain & J. Miranda) J.B. Morton & D. Redecker
Paraglomus occultum (C. Walker) J.B. Morton & D.
Redecker
¹Paraglomus pernambucanum Oehl, C.M. Mello, Magna & G.A. Silva
Racocetraceae ¹Cetraspora auronigra Oehl, L.L. Lima, Kozovits, Magna & G.A. Silva
Cetraspora gilmorei (Trappe & Gerd.) Oehl, F.A. de
Souza & Sieverd.
Cetraspora nodosa (Błaszk.) Oehl, G.A. Silva, B.T.
Goto & Sieverd.
Cetraspora pellucida (T.H. Nicolson & N.C.
Schenck) Oehl, F.A. de Souza & Sieverd.
Racocetra castanea (C. Walker) Oehl, F.A. de Souza
& Sieverd.
Racocetra coralloidea (Trappe, Gerd. & I. Ho) Oehl,
F.A. de Souza & Sieverd.
Racocetra fulgida (Koske & C. Walker) Oehl, F.A.
de Souza & Sieverd.
Racocetra gregaria (N.C. Schenck & T.H. Nicolson)
Oehl, F.A. de Souza & Sieverd.
Racocetra minuta (Ferrer & R.A. Herrera) Oehl, F.A.
Souza & Sieverd.
de Souza & Sieverd.
¹Racocetra tropicana Oehl, B.T. Goto & G.A. Silva ²Racocetra verrucosa (Koske & C. Walker) Oehl, F.A. de Souza & Sieverd.
Racocetra weresubiae (Koske & C. Walker) Oehl,
F.A. de Souza & Sieverd.
Sacculosporaceae Sacculospora baltica (Błaszk., Madej & Tadych)
Oehl, Palenz., IC. Sánchez Castro, B.T. Goto, G.A Silva & Sieverd.
Scutellosporaceae ¹Bulbospora minima Oehl, Marinho, B.T. Goto &
G.A. Silva
¹Orbispora pernambucana (Oehl, D.K. Silva, N. Freitas, L.C. Maia) Oehl, G.A.Silva & D.K. Silva ¹Scutellospora alterata Oehl, J.S. Pontes, Palenz., Sánchez-Castro & G.A. Silva
Scutellospora aurigloba (I.R. Hall) C.Walker & F.E.
Sanders
Scutellospora calospora (T.H. Nicolson & Gerd.) C.
Walker & F.E. Sanders
Scutellospora dipapillosa (C. Walker & Koske) C.
Walker & F.E. Sanders
Scutellospora dipurpurescens J.B. Morton & Koske
1. Espécies descritas originalmente a partir de material tipo brasileiro; 2. Espécies em que a descrição original considera a análise de amostra proveniente do Brasil como material
suplementar para o diagnóstico taxonômico. Fonte:
http://glomeromycota.wix.com/lbmicorrizas.
Das 156 espécies que ocorrem no Brasil, outras 27 foram descritas incluindo material brasileiro dentre essas 24 foram exclusivamente descritas a partir de material tipo do Brasil. A Caatinga, a Mata Atlântica e o Cerrado correspondem aos biomas onde foram coletadas essas espécies novas, os biomas Mata Atlântica, Caatinga e o Cerrado detém maior percentual da contribuição.
A Mata Atlântica consiste no primeiro bioma mais representativo para FMA no Brasil com 136 espécies (87%), seguido da Caatinga com 95 espécies (61%), Cerrado com 92 espécies (59%), Amazônia com 44 espécies (28%), Pantanal com 37 espécies (24%), e o Pampa com apenas 7 espécies (4%), baseados em registros obtidos por Souza et al., (2010), Goto et al., (2010), Stürmer et al., (2010), dos Santos e Carrenho (2011), Carvalho et al., (2012), Goto et al., (2012), Mello et al., (2012), Silva et al., (2012), Bonfim et al., (2013), Leal et al., (2013), Rios et al., (2013), Stürmer et al., (2013), Gomide et al., (2014), Novais et
al., (2014), Silva et al., (2014), Pereira et al., (2014), Bonfim et al., (2015), Błaszkowski et al., (2015), Pereira et al., (2015), Silva et al., (2015), Camara et al., (2016), Jobim e Goto
(2016) e Pereira et al., (2016). (Figura 4).
Figura 3. Representatividade de espécies, família e gênero de Glomeromycota descritas e reportadas no Brasil. 290 15 38 153 13 28 0 50 100 150 200 250 300 350
Espécies Espécies Família Família Genero Genero
Figura 4. Representatividade de FMA por bioma brasileiro.
2.4. Fungos Micorrízicos em Mata Atlântica
A Floresta Atlântica é considerada a segunda maior floresta neotropical depois da floresta Amazônica (Campanili e Prochnow, 2006), abrangendo uma área equivalente a 1.315.460 km2 (SOS Mata Atlântica, 2016). Aproximadamente 95% encontra-se em território brasileiro extendendo-se pelo litoral das regiões do Nordeste, Sudeste e Sul do país e o restante na Argentina e no Paraguai (Stehmann et al. 2009; Zangaro e Moreira, 2010; Lino, 1992; Renato et al., 2009). Originalmente, a Floresta Atlântica ocupava 16% do território brasileiro e atualmente apresenta aproximadamente 7% de remanescentes de cobertura original, com distribuição fragmentada nas regiões costeiras, no interior das regiões Sul e Sudeste, nos remanescentes dos estados de Goiás, Mato Grosso do Sul e no interior de alguns estados do Nordeste (Figura 5), (SOS Mata Atlântica, 2016; Zangaro e Moreira, 2010).
O bioma Mata Atlântica é um conjunto de ecossistemas de grande importância, que incluem as faixas litorâneas do atlântico, com seus manguezais e restingas, florestas de baixada e de encosta da serra do mar, florestas interioranas, as matas de araucária e os campos de altitude, abrigando uma parcela significativa da diversidade biológica do Brasil e do mundo (Renato et al., 2009). Segundo bioma mais ameaçado de extinção do mundo, a Floresta Atlântica perde apenas para as quase extintas florestas da ilha de Madagascar na costa de África (Campanili e Prochnow, 2006).
28% 61% 59% 89% 24% 4% Amazônia Caatinga Cerrado Mata Atlântica Pantanal Pampa
Figura 5. Mapa dos remanescentes florestais da Mata Atlântica 2014-2015. Fonte: (SOS Mata Atlântica, 2016). https://www.sosma.org.br/projeto/atlas-da-mata-atlantica/dados-mais-recentes/
O índice pluviômétrico da Mata Atlântica varia entre 1.800 e 3.600 mm/ano. O solo, de maneira geral, é raso e de fertilidade variando de baixa a intermediária, apresentando boa umidade e alto conteúdo de matéria orgânica, mas em consequência da grande extensão, ocorre grande variação no clima, relevo e tipos de vegetação considerada uma floresta pluvial tropical. Por tanto, alta diversidade de formações florestais estão presentes dentro desta região e todas são incluídas em uma ampla denominação “Floresta Atlântica”. Considerado um dos 25 hotspots mundiais de biodiversidade (Tabarelli et al., 2005).
Infelizmente, a Mata Atlântica é o bioma brasileiro mais ameaçado da atualidade, um estudo feito pela Fundação S.O.S Mata Atlântica e o INPE (Instituto Nacional de Pesquisas Espaciais), aponta desmatamento de 18.433 hectares (ha), ou 184 Km², de remanescentes florestais nos 17 Estados no período de 2014 a 2015, um aumento de apenas 1% em relação ao período anterior (2013-2014), que registrou 18.267 há (INPE e SOS Mata Atlântica, 2016). Um dos primeiros relatos da ocorrência de MA na Floresta Atlântica foi realizado por Santos e Vinha (1982) que verificam a ocorrência de esporos no solo e o grau de colonização das raízes de 10 espécies arbóreas nativas no município de Santa Cruz de Cabrália, Sul do Estado de Bahia (Zangaro e Moreira, 2010). Posteriormente, Sandra F.B. Trufem (1989),
desenvolveu estudos em áreas de Mata Atlântica no litoral da Ilha do Cardoso, São Paulo, nas investigações foram registrados um total de 46 espécies, distribuídos entre os gêneros
Acaulospora, Gigaspora, Glomus, Sclerocystis e Scutellospora (Trufem et al., 1989, 1994,
Trufem, 1990, 1995).
Em compilação de registros de espécies de FMA realizados por Zangaro e Moreira (2010), a Mata Atlântica detinha 78 registros de FMA. Atualmente, o bioma é representado por 136 espécies, distribuídas em 13 famílias e 27 gêneros, um aumento de 74% obtido em pouco menos de uma década (Tabela 2). Além disso, a Mata Atlântica detém 87% de representatividade das espécies que ocorrem no Brasil, um valor em concordância com o esperado para um bioma que tem sido historicamente mais investigado. As famílias mais representadas em número de espécies da Mata Atlântica corresponde a Acaulosporaceae e Glomeraceae, com os gêneros Acaulospora e Glomus (Figura 6). Esse padrão tem sido documentados em vários estudos de diversidade na Mata Atlântica (Aidar et al., 2004; Carrenho et al., 2001; Moreira et al., 2009; Stürmer et al., 2006; Trufem et al., 1990).
Tabela 2. Espécies de FMA registradas na Mata Atlântica¹.
Família Espécie
Acaulosporaceae Acaulospora bireticulata F.M. Rothwell &
Trappe
A. cavernata Błaszk.
A. colossica P.A. Schultz, Bever & J.B. Morton A. delicata C. Walker, C.M. Pfeiffer & Bloss A. denticulata C. Walker, C.M. Pfeiffer &
Bloss
A. elegans Trappe & Gerd. A. excavata Ingleby & C. Walker A. foveata Trappe & Janos A. herrerae Furrazola,
B.T. Goto, G.A. Silva, Sieverd. & Oehl
A. ignota Błaszk., Góralska, Chwat & B.T.
Goto
A. lacunosa J.B. Morton A. laevis Gerd. & Trappe
A. longula Spain & N.C. Schenck A. mellea Spain & N.C. Schenck
A. minuta Oehl, Tchabi, Hount., Palenz., I.C.
Sánchez & G.A. Silva
A. morrowiae Spain & N.C. Schenck A. myriocarpa (Spain, Sieverd. & N.C.
Schenck) Oehl, G.A. Silva, B.T. Goto & Sieverd.
A. papillosa C.M.R. Pereira & Oehl
A. reducta Oehl, B.T. Goto & C.M.R. Pereira. A. rehmii Sieverd. & S. Toro
A. rugosa J.B. Morton A. scrobiculata Trappe
A. sieverdingii Oehl, Sýkorová & Błaszk. A. spinosa C. Walker & Trappe
A. splendida Sieverd., Chaverri & I. Rojas A. tuberculata Janos & Trappe
Kuklospora colombiana (Spain & N.C.
Schenck) Oehl & Sieverd.
Ambisporaceae Ambispora appendicula (Spain, Sieverd., N.C.
Schenck) C. Walker
A. gerdemannii (S.L. Rose, B.A. Daniels &
Trappe) C. Walker, Vestberg & A. Schüssler
A. fecundispora (N.C. Schenck &
G.S. Sm.) C. Walker, Vestberg & A. Schüssler
A. leptoticha (N.C. Schenck & T.H. Nicolson)
Walker, Vestberg & A. Schüssler Archaeosporaceae Archaeospora trappei (R.N. Ames &
Linderman) J.B. Morton & D. Redecker Dentiscutataceae Dentiscutata biornata (Spain, Sierverd. & S.
D. cerradensis (Spain & J. Miranda) Sieverd.,
F.A. de Souza & Oehl
D. colliculosa B.T. Goto & Oehl
D. hawaiiensis (Koske & Gemma) Sieverd.,
F.A. de Souza & Oehl
D. heterogama (T.H. Nicolson & Gerd.)
Sieverd., F.A. de Souza & Oehl
D. nigra (J.F. Readhead) Sieverd., F.A. de
Souza & Oehl
D. reticulata (Koske, D.D. Miller & C. Walker)
Sieverd., F.A. de Souza & Oehl
D. scutata (C. Walker & Dieder.) Sieverd.,
F.A. de Souza & Oehl
Fuscutata aurea (Oehl & Sieverd.) Błaszk.
Chwat, G.A. Silva & Oehl
F. heterogama Oehl, F.A. Souza. L.C. Maia &
Sieverd
F. rubra (Stürmer & J.B. Morton) Oehl, F.A.
de Souza & Sieverd.
F. savannicola (R.A. Herrera & Ferrer) Oehl,
F.A. de Souza & Sieverd.
Quatunica erythropa (Koske & C. Walker)
F.A. de Souza, Sieverd. & Oehl
Diversisporaceae Corymbiglomus globiferum (Koske & C.
Walker) Błaszk. & Chwat.
C. tortuosum (N.C. Schenck & G.S. Sm.)
Błaszk. & Chwat
Diversispora spurca (C.M. Pfeifer, C. Walker
& Bloss) C. Walker & Schüssler
D. trimurales (Koske & Halvorson) C. Walker
& A. Schüssler
D. versiformis (P. Karst.) Oehl, G.A. Silva &
Redeckera fulva (Berk. & Broome) C. Walker
& A. Schüssler
Entrophosporaceae Entrophospora infrequens (I.R. Hall) R.N.
Ames & R.W. Schneid.
Claroideoglomus claroideum (N.C. Schenck &
G.S. Sm.) C. Walker & A. Schüssler
C. etunicatum (W.N. Becker & Gerd.) C.
Walker & A. Schüssler
Viscospora viscosa (T.H. Nicolson) Sieverd.,
Oehl & F.A. Souza
Gigasporaceae Gigaspora albida N.C. Schenck & G.S. Sm. G. decipiens I.R. Hall & L.K. Abbott
G. gigantea (T.H. Nicholson & Gerd.) Gerd. &
Trappe
G. margarita W.N. Becker & I.R. Hall G. ramisporophora Spain, Sieverd. & N.C.
Schenck
G. rosea T.H. Nicolson & N.C. Schenck
Glomeraceae Funneliformis geosporus (T.H. Nicolson &
Gerd.) C. Walker & A. Schüssler
F. halonatus (S.L. Rose & Trappe) Oehl, G.A.
Silva & Sieverd.
F. mosseae (T.H. Nicolson & Gerd.) C. Walker
& A. Schüssler
F. monosporus (Gerd. & Trappe) Oehl, G.A.
Silva & Sieverd.
Glomus ambisporum G.S. Sm. & N.C. Schenck G. arborense McGee
G. australe (Berck.) S.M. Berch G. botryoides Rothwell & Victor G. brohultii Sieverd. & Herrera G. claroideum Schenck & Smith
Schenck
G. constrictum Trappe
G. diaphanum J.B. Morton & C. Walker G. deserticola Trappe, Bloss & Menge G. diaphanum Morton & Walker G. etunicatum Becker & Gerdemam G. formosanum C.G. Wu & Z.C. Chen
G. globiferum (Koske & C. Walker) Błaszk. &
Chwat
G. geosporum (Nicol. & Gerd.) C. Walker G. glomerulatum Sieverd.
G. heterosporum G.S. Sm. & N.C. Schenck G. invermaium Hall
G. macrocarpum Tul. & C. Tul. G. maculosum D.D. Mill & C. Walker
G. microaggregatum Koske, Gemma & Olexia G. microcarpum Tul. & C. Tul.
G. mosseae (Nicol. & Gerd.) Gerd. & Trappe G. multicaule Gerd. & B.K. Bakshi
G. pallidum I.R. Hall
G. pansihalos S.M. Berch & Koske G. pachycaule (C.G. Wu & Z.C. Chen)
Sieverd. & Oehl
G. reticulatum Bhattacharjee & Mukerji G. rubiforme (Gerd. & Trappe) R.T. Almeida
& N.C. Schenck
G. sinuosum (Gerd. & B.K. Bakshi) R.T.
Almeida & N.C. Schenck
G. taiwanense (C.G. Wu & Z.C. Chen) R.T.
Almeida & N.C. Schenck ex Y.J. Yao
G. tenebrosum (Thaxt.) S.M. Berch G. trufemii B.T. Goto, G.A. Silva & Oehl G. vesiculiferum (Thaxt.) Gerd. & Trappe
Rhizoglomus aggregatum (N.C. Schenck &
G.S. Sm.) Sieverd., G.A. Silva & Oehl
R. clarum (T.H. Nicolson & N.C. Schenck)
Sieverd., G.A. Silva & Oehl
R. fasciculatum (Thaxt.) Sieverd., G.A. Silva &
Oehl
R. intraradices (N.C. Schenck & G.S. Sm.)
Sieverd., G.A. Silva & Oehl
R. invermaium (I.R. Hall) Sieverd., G.A. Silva
& Oehl
R. manihotis (R.H. Howeler, Sieverd. & N.C.
Schenck) Sieverd., G.A. Silva & Oehl
R. microaggregatum (Koske, Gemma & P.D.
Olexia) Sieverd., G.A. Silva & Oehl
R. natalense (Błaszk. Chwat & B.T. Goto)
Sieverd., G.A. Silva & Oehl
Sclerocystis coremioides Berk. & Broome S. sinuosa Gerd. & B.K. Bakshi
Septoglomus constrictum (Trappe) Sieverd.,
G.A. Silva & Oehl
S. deserticola (Trappe, Bloss & J.A. Menge)
G.A. Silva, Oehl & Sieverd.
Simiglomus hoi (S.M. Berch & Trappe) G.A.
Silva, Oehl & Sieverd.
Intraornatosporaceae Intraornatopsora intraornata (B.T. Goto &
Oehl) B.T. Goto, Oehl & G.A. Silva
Paradentiscutata bahiana Oehl, Magna, B.T.
Goto & G.A. Silva
P. maritima B.T. Goto, D.K. Silva, Oehl &
G.A. Silva
Paraglomeraceae Paraglomus albidum (C. Walker & L.H.
Rhodes) Oehl, F.A. Souza, G.A. Silva & Sieverd.
P. bolivianum (Sieverd. & Oehl) Oehl & G.A.
Silva
P. occultum (C. Walker) J.B. Morton & D.
Redecker
P. pernambucanum Oehl, C.M. Mello, Magna
& G.A. Silva
Racocetraceae Cetraspora gilmorei (Trappe & Gerd.) Oehl,
F.A. de Souza & Sieverd.
C. pellucida (T.H. Nicolson & N.C. Schenck)
Oehl, F.A. de Souza & Sieverd.
Racocetra castanea (C. Walker) Oehl, F.A. de
Souza & Sieverd.
R. coralloidea (Trappe, Gerd. & I. Ho) Oehl,
F.A. de Souza & Sieverd.
R. fulgida (Koske & C. Walker) Oehl, F.A. de
Souza & Sieverd.
R. gregaria (N.C. Schenck & T.H. Nicolson)
Oehl, F.A. de Souza & Sieverd.
R. persica (Koske & C. Walker) Oehl, F.A. de
Souza & Sieverd.
R. tropicana Oehl, B.T. Goto & G.A. Silva R. verrucosa (Koske & C. Walker) Oehl, F.A.
de Souza & Sieverd.
R. weresubiae (Koske & C. Walker) Oehl, F.A.
de Souza & Sieverd.
Sacculosporaceae Sacculospora baltica (Błaszk., Madej &
Tadych) Oehl, Palenz., IC. Sánchez-Castro, B.T. Goto, G.A. Silva & Sieverd.
Scutellosporaceae Orbispora pernambucana (Oehl, D.K. Silva, N.
Freitas, L.C. Maia) Oehl, G.A. Silva & D.K. Silva
Scutellospora aurigloba (I.R. Hall) C.Walker
S. calospora (T.H. Nicolson & Gerd.) C.
Walker & F.E. Sanders
S. dipapillosa (C. Walker & Koske) C. Walker
& F.E. Sanders
S. dipurpurescens J.B. Morton & Koske
1. Lista baseada em registros obtidos por Souza et al., (2010), Dos Santos e Carrenho (2011), Goto et al., (2012), Mello et al., (2012), Silva et al., (2012), Bonfim et al., (2013), Stürmer et
al., (2013), Novais et al., (2014), Silva et al., (2014), Pereira et al., (2014), Bonfim et al.,
(2015), Blaszkowski et al., (2015), Pereira et al., (2015), Silva et al., (2015), Camara et al., (2016), Jobim e Goto, (2016) e Pereira et al., (2016).
A Mata Atlântica é o bioma com o maior número de espécies novas descritas no Brasil: Acaulospora reducta, A. endographis, A. herrerae, A. ignota, A. papillosa, Dentiscuta
colliculosa, Fuscutata aurea, Glomus trufemii, Intraspora intraornata, Orbispora pernambucana, Paradentiscutata bahiana, P. maritima, Racocetra tropicana e Rhizoglomus natalense são espécies descritas originalmente para o bioma (Błaszkowski, 2014;
Błaszkowski et al., 2015; Furrazola et al., 2013; Goto et al., 2010, 2011, 2012a, b, 2013; Mello et al., 2012; Oehl et al., 2011d; Pereira et al., 2015; Pereira et al., 2016).
20% 3% 0,70% 9% 4% 3% 4% 38% 2% 3% 7% 0,70% 5% Acaulosporaceae Ambisporaceae Archaeosporaceae Dentiscutataceae Diversisporaceae Entrophosporaceae Gigasporaceae Glomeraceae Intraornatosporaceae Paraglomeraceae Racocetraceae Sacculosporaceae Scutellosporaceae
Figura 6. Proporção de famílias de FMA que ocorrem na Mata Atlântica.
2.5. Fungos Micorrízicos no Rio Grande do Norte
O Rio Grande do Norte possui 41 espécies, 19 gêneros e 11 famílias registradas. (Lista baseada em registros obtidos por Jobim e Goto, 2016, Błaszkowski et al. 2015, Silva et al., 2014, Błaszkowski et al. 2014, Goto et al. 2012, Furrazola et al. 2011) (Ver tabela 3). Além disso, apresenta poucos inventários taxonômicos de FMA, contudo, os estudos conduzido nesse estado são registradas cinco espécies novas para a ciência (A. herrerae Furrazola, B.T. Goto, G.A. Silva, Sieverd. & Oehl, A. ignota Błaszk., Góralska, Chwat & B.T. Goto, G.
trufemii B.T. Goto, G.A. Silva & Oehl, P. maritima B.T. Goto, D.K. Silva, Oehl & G.A. Silva
e R. natalense Błaszk., Chwat & B.T. Goto), além de uma nova família (Intraornatosporaceae) e um novo gênero (Paradentiscutata), todas os referidos táxons descritos originalmente para ecossistemas dunares sob influência marítima, revelando um cenário taxonomicamente promissor.
Tabela 3. Espécies de FMA registradas em localidades de Mata Atlântica do Estado do Rio Grande do Norte.
Família Espécie Área
Acaulosporaceae
Acaulospora cavernata Błaszk. PEDG¹
Acaulospora foveata Trappe & Janos BI², PEDN³, PEDG
Acaulospora herrerae Furrazola, B.T. Goto,
G.A. Silva, Sieverd. & Oehl
PEDN
Acaulospora ignota Błaszk., Góralska, Chwat
& B.T. Goto
PEDN
Acaulospora lacunosa J.B. Morton PEDG
Acaulospora morrowiae Spain & N.C. Schenck BI, PEDG
Acaulospora scrobiculata Trappe. PEDG
Acaulospora spinosa C. Walker & Trappe BI Ambisporaceae
Ambispora appendicula (Spain, Sieverd., &
N.C. Schenck) C. Walker
PEDN, PEDG
Ambispora gerdemanii (S.L. Rose, B.A.
Daniels & Trappe) C. Walker, Vestberg & A. Schüssler
BI, PEDG
Racocetraceae
Cetraspora gilmorei (Trappe & Gerd.) Oehl,
F.A. de Souza & Sieverd.
BI, PEDG
Racocetra gregaria (N.C. Schenck & T.H.
Nicolson) Oehl, F.A. de Souza & Sieverd.
BI, PEDG
Racocetra verrucosa (Koske & C. Walker)
Oehl, F.A. de Souza & Sieverd.
BI
Racocetra weresubiae (Koske & C. Walker)
Oehl, F.A. de Souza & Sieverd.
PEDG
Entrophosporaceae
Claroideoglomus etunicatum (W.N. Becker &
Gerd.) C. Walker & A. Schüssler
BI
Diversisporaceae
Corymbiglomus tortuosum (N.C. Schenck &
G.S. Sm.) Błaszk. & Chwat
BI, PEDG
Dentiscutataceae
Dentiscutata biornata (Spain, Sieverd. & S.
Toro) Sieverd., F.A. de Souza & Oehl
PEDG
Dentiscutata colliculosa B.T. Goto & Oehl PEDG
Dentiscutata scutata Sieverd., F.A. Souza &
Oehl
PEDN
Fuscutata heterogama (T.H. Nicolson & Gerd.)
Sieverd., F.A. de Souza & Oehl
PEDG
Fuscutata rubra (Stürmer & J.B. Morton)
Oehl, F.A. de Souza & Sieverd.
BI, PEDG
Glomeraceae
Funneliformis halonatus (S.L. Rose & Trappe)
Oehl, G.A. Silva & Sieverd.
Septoglomus furcatum Błaszk., Chwat &
Kovács & Ryszka
BI
Glomus australe (Berck.) S.M. Berch BI
Glomus coremioides (Berk. & Broome) D.
Redecker & J.B. Morton
PEDG
Glomus fulvum (Berk. & Broome) C. Walker &
A. Schüssler
PEDG
Glomus glomerulatum Sieverd. BI, PEDN, PEDG
Glomus pachycaule (C.G. Wu & Z.C. Chen)
Sieverd. & Oehl
PEDG
Glomus sinuosum (Gerd. & B.K. Bakshi) R.T.
Almeida & N.C. Schenck
PEDG
Glomus taiwanensem (C.G. Wu & Z.C. Chen)
R.T. Almeida & N.C. Schenck ex Y.J. Yao
PEDG
Glomus trufemii B.T. Goto, G.A. Silva & Oehl PEDN, BI
Rhizoglomus natalense Błaszk., Chwat & B.T.
Goto
PEDN
Gigasporaceae
Gigaspora albida N.C. Schenck & G.S. Sm. BI, PEDG
Gigaspora decipiens I.R. Hall & L.K. Abbott BI, PEDG
Redeckera fulva (Berk. & Broome) C. Walker
& A. Schüssler
PEDG
Intraornatosporaceae
Intraornatospora intraornata (B.T. Goto &
Oehl) B.T. Goto, Oehl & G.A. Silva
PEDG
Sclerocystis coremioides Berk. & Broome PEDG
Sclerocystis sinuosa Gerd. & B.K. Bakshi PEDG
Paradentiscutata marítima B.T. Goto, D.K.
Silva, Oehl & G.A. Silva
BI, PEDG
