Universidade Federal de Goiás
Instituto de Ciências Biológicas
Programa de Pós-Graduação em Ecologia e Evolução
Thallita Oliveira de Grande
Ocupação de fragmentos florestais e uso da matriz por primatas
na paisagem urbanizada de Goiânia, Goiás
Orientador: Dr. Fabiano Rodrigues de
Melo
Goiânia - GO Abril - 2012
TERMO DE CIÊNCIA E DE AUTORIZAÇÃO PARA DISPONIBILIZAR AS TESES E
DISSERTAÇÕES ELETRÔNICAS (TEDE) NA BIBLIOTECA DIGITAL DA UFG Na qualidade de titular dos direitos de autor, autorizo a Universidade Federal de Goiás (UFG) a disponibilizar, gratuitamente, por meio da Biblioteca Digital de Teses e Dissertações (BDTD/UFG), sem ressarcimento dos direitos autorais, de acordo com a Lei nº 9610/98, o documento conforme permissões assinaladas abaixo, para fins de leitura, impressão e/ou download, a título de divulgação da produção científica brasileira, a partir desta data.
1. Identificação do material bibliográfico: [X] Dissertação [ ] Tese 2. Identificação da Tese ou Dissertação
Autor (a): Thallita Oliveira de Grande E-mail: tata9go@hotmail.com
Seu e-mail pode ser disponibilizado na página? [X]Sim [ ] Não Vínculo empregatício do autor
Agência de fomento: Conselho Nacional de
Desenvolvimento Científico e Tecnológico
Sigla: CNPq
País: Brasil UF: GO CNPJ:
Título: Ocupação de fragmentos florestais e uso da matriz por primatas na paisagem urbanizada de Goiânia, Goiás
Palavras-chave: Fragmentação; primatas; ocupação; matriz
Título em outra língua: Forest fragments occupancy and matrix use by primates in the urbanized landscape of Goiânia, Goiás
Palavras-chave em outra língua: Fragmentation; primates; occupancy; matrix Área de concentração: Ecologia
Data defesa: (dd/mm/aaaa) 17/04/2012 Programa de Pós-Graduação: Ecologia e Evolução Orientador (a): Dr. Fabiano Rodrigues de Melo E-mail: frmelo@carangola.br
Co-orientador (a):* Dr. Daniel Brito E-mail: brito.dan@gmail.com
*Necessita do CPF quando não constar no SisPG
3. Informações de acesso ao documento:
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________________________________________ Data: ____ / ____ / 2012 Assinatura do (a) autor (a)
1
Neste caso o documento será embargado por até um ano a partir da data de defesa. A extensão deste prazo s uscita justificativa junto à coordenação do curso. Os dados do documento não serão disponibilizados durante o período de embargo.
Universidade Federal de Goiás
Instituto de Ciências Biológicas
Programa de Pós-Graduação em Ecologia e Evolução
Thallita Oliveira de Grande
Ocupação de fragmentos florestais e uso da matriz por primatas
na paisagem urbanizada de Goiânia, Goiás
Orientador: Dr. Fabiano Rodrigues de
Melo
Dissertação apresentada à Universidade Federal de Goiás, como parte das exigências do Programa de Pós-graduação em Ecologia e Evolução para obtenção do título de Magister
Scientiae.
Orientador: Dr. Fabiano Rodrigues de Melo
Goiânia - GO Abril - 2012
Dados Internacionais de Catalogação na Publicação (CIP)
G779o
Grande, Thallita Oliveira de.
Ocupação de fragmentos florestais e uso da matriz por primatas na paisagem urbana de Goiânia, Goiás [manuscrito] / Thallita Oliveira de Grande. - 2012.
vii, 84 f. : il., figs, tabs.
Orientador: Prof. Dr. Fabiano Rodrigues de Melo ; Co- orientador: Prof. Dr. Daniel Brito
Dissertação (Mestrado) – Universidade Federal de Goiás, Instituto de Ciências Biológicas, 2012.
Bibliografia. Anexos
1. Fragmentação. 2. Primatas. 3. Ocupação. I. Título.
CDU: 502/504(817.31)
Ficha elaborada por Maria Aparecida de Andrade Silva CRB n° 1616 - 1º região
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THALLITA OLIVEIRA DE GRANDE
Ocupação de fragmentos florestais e uso da matriz por primatas
na paisagem urbanizada de Goiânia, Goiás
Dissertação apresentada à Universidade Federal de Goiás, como parte das exigências do Programa de Pós-graduação em Ecologia e Evolução para obtenção do título de Magister
Scientiae.
Avaliação: APROVADA Data, 17 de Abril de 2012
________________________________ ___________________
Dr. Júlio César Bicca Marques - PUCRS Dr. Arthur Bispo - UFG
(membro externo) (membro interno)
_______________________________ Dr. Fabiano Rodrigues de Melo - UFG
(Orientador)
Dr. Daniel Brito (Co-orientador)
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AGRADECIMENTOS
Para o desenvolvimento deste trabalho, além de meu empenho individual, foi preciso a participação de muitas outras pessoas. Os variados temas, que, a princípio, desejávamos abordar, restringiram-me. Nesta situação limite, em que me vi incumbida de desenvolvê-los, percebi que sozinha não seria possível. Foi então que recorri, inúmeras vezes, a muitas pessoas, para cujas contribuições não existem ferramentas de medição. Sem essas participações, o trabalho não teria, absolutamente, se concretizado. Cada um forneceu um pedaço do que sabia, para que conseguíssemos montar o que se segue. Uns contribuíram com breves diálogos, orientações, auxílios práticos, materiais, morais; outros com idas a campo, e outros estavam do começo ao fim. Não importa. É com este propósito que venho aqui agradecer a todos que me ajudaram na construção desta pesquisa. Agradeço todos que deixaram um pouco de si comigo, e àqueles que acreditaram na idéia, confiaram, e tiveram paciência e disposição para enfrentar, ao meu lado, as dificuldades ao longo da trajetória. Obrigada!
Adriano Sanches Melo Leandro Juen
Alejandro Estrada Luciana Aschoff
AMMA / Semarh (GO) Manoel Alves Barbosa Neto
Arthur Bispo Marcos Reis
Carlos Cristóvão Marina Zanin
Daniel Brito Nilson Ferreira
Dida Mendes Participantes das entrevistas
Dilmar Oliveira Paulo Bernardo dos Santos
Diogo Provete Paulo De Marco Júnior
Eduardo Marques Paulo Henrique Ribeiro
Fabiano Rodrigues de Melo Pedro Zurvâino de Moraes
Família e amigos PPG EcoEvol (UFG) / CNPq
Fausto Nomura Proprietários dos fragmentos
Fernando Rodrigues da Silva Raony de Macedo Alencar
Fonoteca Neotropical Jacques Villeard Raphael Moura Cardoso (Milena Corbo e Felipe Toledo) Renato Hilário
Frederico Silva Lopes Aguiar Rogério Grassetto Teixeira da Cunha
Frederico Augusto Faleiro Sérgio Mendes
Gilson Neto Sr. Monteiro
Izabela Ximenes Barbosa Túlio Costa Lousa
José Oscar Couto Filho Uyara Queiroz Costa
Júlio César Bicca-Marques Vânia Garcia
Kelle Cristina Neves Vitor Hugo Isaac Ascoli
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SUMÁRIO
ÍNDICE DE FIGURAS E TABELAS... vi
CAPÍTULO I... 01 RESUMO... 02 ABSTRACT... 02 INTRODUÇÃO... 03 HIPÓTESE... 06 OBJETIVOS... 06 MÉTODOS... 07 Área de estudo... 07
Amostragem dos fragmentos... 07
Levantamento dos primatas... 09
Atributos da estrutura da vegetação... 10
Atributos da paisagem... 12
Análises estatísticas... 13
Padronização e exclusão de multicolinearidade... 13
GLM, seleção de modelos e partição hierárquica... 14
Ferramentas estatísticas... 15
RESULTADOS... 15
Ocupação dos fragmentos pelos primatas... 15
Seleção de variáveis independentes... 15
Fatores influentes na ocupação dos fragmentos por Alouatta caraya... 16
Fatores influentes na ocupação dos fragmentos por Sapajus libidinosus... 18
DISCUSSÃO... 20
Ocupação dos fragmentos pelos primatas... 20
Prevalência de saguis-de-tufos-pretos nos fragmentos... 21
Área dos fragmentos... 22
Caça... 22
Fatores influentes na ocupação dos fragmentos por Alouatta caraya... 23
Fatores influentes na ocupação dos fragmentos por Sapajus libidinosus... 26
Estrutura da vegetação dos fragmentos florestais... 27
Implicações para a conservação... 27
CONCLUSÃO... 29 REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS... 30 ANEXOS... 38 ANEXO 1... 38 CAPÍTULO II... 42 RESUMO... 43 ABSTRACT... 43 INTRODUÇÃO... 44 OBJETIVOS... 46 MÉTODOS... 47 Entrevistas... 47 Análises estatísticas... 47
Seleção dos questionários e estatística descritiva... 47
Correlações de Spearman... 48
v
GLM, seleção de modelos e partição hierárquica... 49
Amostras... 50
Ferramentas estatísticas... 50
RESULTADOS... 50
Padrões gerais de uso da matriz pelas espécies de primatas... 50
Seleção da matriz... 54
Seleção de variáveis independentes... 55
Fatores influentes no uso da matriz pelos primatas... 55
DISCUSSÃO... 57
Padrões gerais de uso matriz pelas espécies de primata... 57
Seleção da matriz circundante / Condição dos fragmentos... 60
Fatores influentes no uso da matriz pelos primatas... 61
Implicações para a conservação... 63
CONCLUSÃO... 65 REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS... 66 ANEXOS... 71 ANEXO 1... 71 ANEXO 2... 73 ANEXO 3... 76
* Esta dissertação se baseou nas normas do International Journal of Primatology, para onde o trabalho será submetido à publicação.
vi
ÍNDICE DE FIGURAS E TABELAS
CAPÍTULO I
FIGURAS
Figura 1. Fragmentos estudados (N = 32) localizados na paisagem da cidade de Goiânia-GO, divididos em quatro categorias de área (em ha), como descrito na legenda... 08 Figura 2. Equipamento (bateria e caixa acústica) utilizado para a reprodução de playbacks para o levantamento de primatas em fragmentos florestais de Goiânia-GO... 09 Figura 3. Contribuição independente das variáveis do modelo de paisagem influentes sobre a ocorrência de Alouatta caraya nos fragmentos florestais de Goiânia, GO... 17 Figura 4. Porcentagem da contribuição independente das variáveis do modelo de paisagem influentes sobre a ocorrência de Alouatta caraya nos fragmentos florestais de Goiânia, GO... 18 Figura 5. Contribuição independente das variáveis do modelo de paisagem influentes sobre a ocorrência de Sapajus libidinosus nos fragmentos florestais de Goiânia, GO... 19 Figura 6. Porcentagem da contribuição independente das variáveis do modelo de paisagem influentes sobre a ocorrência de Sapajus libidinosus nos fragmentos florestais de Goiânia, GO... 20
TABELAS
Tabela 1. Descrição das categorias empregadas para o mapeamento da paisagem dentro dos buffers de 1km de raio ao redor dos fragmentos de estudo... 12 Tabela 2. Métricas utilizadas na análise de atributos da paisagem... 13 Tabela 3. Ocupação dos 32 fragmentos pelas espécies de primatas na paisagem da cidade de Goiânia-GO... 15 Tabela 4. Listagem das variáveis independentes da heterogeneidade da estrutura da vegetação e da paisagem selecionadas pelo VIF (fator de inflação de variância) para as espécies Alouatta caraya e Sapajus libidinosus... 16 Tabela 5. Modelos utilizados para avaliar a influência de fatores da heterogeneidade da estrutura da vegetação e da paisagem na probabilidade de ocorrência de Alouatta caraya nos fragmentos florestais de Goiânia, GO... 17 Tabela 6. Melhor preditor do modelo de paisagem sobre a ocorrência de Alouatta caraya nos fragmentos florestais de Goiânia, GO... 18 Tabela 7. Modelos utilizados para avaliar a influência de fatores da heterogeneidade da estrutura da vegetação e da paisagem na probabilidade de ocorrência de Sapajus libidinosus nos fragmentos florestais de Goiânia, GO... 19 Tabela 8. Melhor preditor do modelo de paisagem sobre a ocorrência de Sapajus libidinosus nos fragmentos florestais de Goiânia, GO... 20
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CAPÍTULO II
FIGURAS
Figura 1. Porcentagem de visualização das espécies de primatas utilizando os tipos específicos de matriz... 51 Figura 2. . Intervalos temporais entre as visualizações das espécies na matriz em sentido amplo. A – Alouatta caraya, B – Sapajus libidinosus, C – Callithrix penicillata... 52 Figura 3. Frequência de visualização das espécies de primatas na matriz em sentido amplo. A – Alouatta caraya, B – Sapajus libidinosus, C – Callithrix penicillata... 52 Figura 4. Contribuição independente das variáveis do modelo de paisagem influentes sobre a frequência de uso da matriz em sentido amplo pelos primatas na paisagem de Goiânia, GO... 56 Figura 5. Porcentagem da contribuição independente das variáveis do modelo de paisagem influentes sobre a frequência de uso da matriz em sentido amplo pelos primatas na paisagem de Goiânia, GO.... 57
TABELAS
Tabela 1. Frequência das atividades desempenhadas pelas espécies de primatas quando visualizados na matriz... 53 Tabela 2. Frequência de visualização do consumo de itens alimentares pelos primatas na matriz em sentido amplo. (–) consumo do alimento não relatado para a espécie... 54 Tabela 3. Listagem das variáveis independentes da heterogeneidade da estrutura da vegetação e da paisagem selecionada pelo VIF (fator de inflação de variância) para a construção dos modelos... 55 Tabela 4. Modelos utilizados para avaliar a influência de fatores da heterogeneidade da estrutura da vegetação e da paisagem sobre a frequência de uso da matriz em sentido amplo pelos primatas na paisagem de Goiânia, GO... 56 Tabela 5. Melhor preditor do modelo de paisagem sobre o uso da matriz em sentido amplo pelos primatas na paisagem de Goiânia, GO... 57
1
CAPÍTULO I
EFEITO DAS CARACTERÍSTICAS DA PAISAGEM E DA ESTRUTURA DA VEGETAÇÃO SOBRE A OCUPAÇÃO DE FRAGMENTOS FLORESTAIS POR
2
CAPÍTULO I
RESUMO
As atividades humanas alteram as florestas, principais habitats dos primatas, modificando-as em escala de paisagem e em escala de fragmento. Tais alterações não afetam igualmente todas as espécies, que respondem singularmente às mudanças. Investigar fatores ambientais determinantes da probabilidade de ocorrência dos primatas em fragmentos florestais fundamenta a escolha de áreas prioritárias para a conservação deste grupo. Neste trabalho investigamos atributos da estrutura da vegetação de fragmentos florestais urbanos e da composição da paisagem que influenciam a ocupação dos fragmentos por primatas (Alouatta
caraya, Sapajus libidinosus e Callithrix penicillata) em Goiânia, Goiás. Realizamos o
levantamento das populações de primatas com o uso de playbacks, amostramos a heterogeneidade estrutural do interior dos fragmentos florestais, mapeamos a matriz e relacionamos estas variáveis. Encontramos que C. penicillata é altamente prevalente em fragmentos urbanos. Somente características da paisagem circundante aos fragmentos influenciaram sua ocupação por S. libidinosus e A. caraya, como a porcentagem de áreas de pasto e fragmentos florestais, e a porcentagem de áreas de pasto e cursos d’água, respectivamente. A estrutura da vegetação dos fragmentos não exerceu efeito sobre a chance de ocupação de fragmentos por macacos-prego e bugios-pretos. Nossos resultados indicam a importância da composição da paisagem para a efetiva conservação de primatas, principalmente da presença de manchas florestais na paisagem, cursos d’água e matrizes minimamente permeáveis. Os primatas que ocorrem no Cerrado necessitam de estudos acerca de sua prosperidade na paisagem fragmentada, por meio de investigações da densidade e viabilidade das populações.
Palavras-chave: Cerrado; paisagem; fragmentação; primata; ocorrência; playback
ABSTRACT
Human activities change the forests, the predominant primate habitats, through the changes at the landscape and fragment scales. Such changes do not affect all species equally, but which one responds uniquely to the changes. To investigate environmental factors determining the
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probability of occurrence of primates in forest fragments underlies the choice of priority areas for conservation of this group. This study investigated the attributes of vegetation structure of urban forest fragments and the composition of the landscape that influence the occupation of the fragments by primates (Alouatta caraya, Sapajus libidinosus and Callithrix penicillata) in Goiânia, Goiás. We conducted a survey of primate populations using playbacks; we sampled the structural heterogeneity within the forest fragments and we mapped the matrix. After, we relate the variables. We found that C. penicillata is highly prevalent in urban fragments. Only the characteristics of the surrounding fragments landscape influenced the fragment occupation by S. libidinosus and A. caraya, as the percentage of pasture and water courses, and the percentage of pastures and forest fragments, respectively. The fragments vegetation structure had no influence on the occupancy chance by capuchin and howler monkeys. Our results highlight the importance of landscape composition for the effective primate conservation, especially the presence of forest patches, watercourses and minimally permeable matrices in the landscape. The primates that occur in the Brazilian Savanna require studies about your prosperity in the fragmented landscape, through investigations of density and viability of populations.
Keywords: Brazilian Savanna; landscape; fragmentation; primate; occurrence; playback
INTRODUÇÃO
A fragmentação de ambientes, enquanto um processo que se desenvolve em escala de paisagem, resulta, basicamente, em quatro consequências: redução da quantidade total de área, aumento do número e do isolamento de fragmentos, e diminuição do tamanho dos fragmentos (Fahrig 2003). Tais efeitos alteram, por diferentes vias, processos ecológicos e medidas de biodiversidade dos ambientes, o que em última instância leva à extinção de populações e espécies (Fahrig 2002; Fahrig e Merriam 1994).
Para o entendimento das dinâmicas que ocorrem neste contexto de fragmentação da paisagem, algumas teorias tornaram-se relevantes. A teoria do equilíbrio de biogeografia de ilhas (MacArthur e Wilson 1967) propõe que a riqueza de espécies em ilhas é determinada por um balanço dinâmico entre imigração e extinção de espécies, sendo esse balanço influenciado pelo tamanho e grau de isolamento da ilha. Uma vez que o modelo insular não se adéqua perfeitamente à realidade das paisagens (Metzger 2006), surge a abordagem da dinâmica de
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metapopulações, a partir da necessidade de considerar a posição dos indivíduos e das populações no espaço (Hanski 1999). Tal abordagem avalia a paisagem como uma rede de manchas (fragmentos), nas quais as espécies ocorrem como populações locais, conectadas por migração (Hanski 1998). E ainda, recentemente, “[...] a ecologia de paisagens colocou as redes de habitat em um contexto mais realista, formado por uma matriz heterogênea composta por uma variedade de unidades de paisagem modificadas ou introduzidas [...]. Desta maneira é dada uma ênfase maior na noção de conectividade da paisagem (Tischendorf e Fahrig 2001) [...]”, como explica Metzger (2006, p. 12).
Uma vez que o processo de fragmentação leva, continuamente, à formação de paisagens preenchidas de manchas disjuntas, a presença ou ausência de populações remanescentes dependerá da dinâmica populacional regional, que definirá quão persistente ou suscetível à extinção são tais populações (Ricketts 2001). No entanto, a distribuição das populações na paisagem não está unicamente relacionada às dinâmicas populacionais ou mesmo metapopulacionais.
Por exemplo, a hipótese da heterogeneidade de habitats prediz que ambientes estruturalmente mais complexos podem proporcionar mais nichos ecológicos (espaço hipervolumétrico n-dimensional - Hutchinson 1957), possibilitando a ocorrência de um maior número de espécies (MacArthur e Wilson 1967; Tews et al. 2004). A heterogeneidade do ambiente pode se referir à vegetação vertical, horizontal e à estrutura da paisagem de ecossistemas terrestres (Tews et al. 2004). Para mamíferos, a maioria dos trabalhos corrobora tal hipótese e demonstra existir uma correlação positiva entre a heterogeneidade ambiental e a riqueza de espécies (Kerr e Packer 1997; Mbora e Meikle 2004; Schwarzkopf e Rylands 1989; Tews et al. 2004). Desta forma, para o efetivo manejo e conservação das populações em escala de paisagem, faz-se importante a identificação de fatores que influenciam sua presença nas manchas de habitat, a fim do entendimento do real valor de conservação destas manchas. Na paisagem fragmentada, as manchas elas podem “[...] representar oportunidades de se conseguir importantes ganhos conservacionistas” (Chapman et al. 2003, p. 63).
De todas as espécies de primatas existentes, 90% ocorre em ambientes de floresta tropical (Mittermeier e Cheney 1987). Esta estreita associação dos primatas com regiões florestais, cuja conversão em pastagens, plantações ou ambientes urbanos é rápida e intensa (Bennett et al. 2006; Carvalho et al. 2009), faz com que a alteração de tais ambientes se configure como a principal ameaça à sobrevivência das populações deste grupo (Strier 2007). As modificações no ambiente, que decorrem do processo de fragmentação (Fischer e
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Lindenmayer 2007), levam, especificamente, a uma alteração na distribuição das populações ao longo da paisagem e ao declínio gradativo do número de indivíduos (Isabirye-Basuta e Lwanga 2008; Strier 2007). Assim, o reconhecimento de que a maioria das paisagens ocupadas por primatas vivenciam, ou irão vivenciar num futuro próximo, os efeitos sinérgicos da fragmentação, leva-nos à adoção de uma abordagem proativa (em detrimento de uma abordagem reativa) na conservação desses animais. Tal abordagem é possível por meio de estudos que busquem entender quais elementos tornam-se necessários para a persistência das populações em um contexto de rápida mudança do ambiente, o que pode auxiliar na prevenção da extinção das espécies (Marsh et al. 2003).
Sabe-se que as alterações ambientais não afetam igualmente todas as espécies, que, ao contrário, respondem cada uma de modo singular às modificações em seu habitat (Cowlishaw et al. 2008; Fahrig 1997; Ross et al. 1993) por possuírem, por exemplo, percepções particulares da paisagem que as circunda (Uezu et al. 2005). Com isso, a extrapolação de padrões de uso da paisagem fragmentada de uma espécie para outra do mesmo gênero pode, por vezes, levar a conclusões errôneas (Marsh et al. 2003); por exemplo, sabemos que espécies do gênero Alouatta sp. apresentam respostas distintas diante das pressões da fragmentação florestal e perda de área (c.f. Arroyo-Rodríguez e Días 2010). O sucesso das populações de primatas em fragmentos é determinado por uma gama de fatores que interagem de forma complexa. Destacam-se desta interação características como a extensão da área de vida, o tipo de dieta, tamanho e qualidade do fragmento, e a composição e a capacidade de uso da matriz (Marsh 2003). Entretanto, existem poucas generalizações a respeito de fatores predeterminantes do sucesso ou fracasso de espécies de primatas co-existentes localmente em um mesmo fragmento (Arroyo-Rodríguez e Días 2010; Marsh 2003; Peres e Janson 1999). Desta forma, a investigação destes fatores influentes na prosperidade de primatas em fragmentos torna-se uma ferramenta útil para planos de ação que visem a sua conservação.
Na região central do neotrópico, três espécies de primatas ocorrem em simpatria:
Alouatta caraya Humboldt, 1912 (bugio-preto), Sapajus libidinosus Spix, 1823
(macaco-prego) e Callithrix penicillata E. Geoffroy, 1812 (sagui-de-tufo-preto) (Queiroz 1991; Vilela 2007). Guardadas suas especificidades, é tido que essas espécies apresentam adaptações a ambientes com distúrbios, como mudanças nos hábitos alimentares (inclusão de mais itens na dieta; Sapajus spp. e Callithrix spp.), na socialidade (vivendo em grupos menores; Alouatta spp.), e nos padrões de deslocamento (ocupação de áreas menores; Alouatta spp.) (Bicca-Marques 2003; Boyle e Smith 2010; Fragaszy et al. 2004; Isabirye-Basuta e Lwanga 2008;
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Rylands e Faria 1993). No entanto, ainda não há consenso sobre quais fatores são os principais responsáveis por influenciar a resposta de uma espécie, em termos de ocupação, à fragmentação florestal (Debinski e Holt 2000; Harrison e Bruna 1999).
Sob uma perspectiva de conservação, investigar predições acerca de quais atributos da estrutura da vegetação e da paisagem afetam a chance de ocupação de fragmentos pelos primatas é uma forma de propor generalizações sobre quais fragmentos são prioritários ao investimento de recursos e sobre as demandas ambientais deste grupo. Além disso, torna-se possível também a inferência a respeito da capacidade de sobrevivência das espécies em situações de fragmentação e antropização, e do potencial de manejo e restauração de ambientes degradados (Mbora e Meikle 2004), permitindo que o ambiente, e não somente as espécies, também faça parte do plano de conservação (Marsh et al. 2003).
HIPÓTESE
Testamos a hipótese de que a ocupação de fragmentos florestais ao longo da paisagem por espécies simpátricas de primatas é afetada por efeitos decorrentes da fragmentação e perda de área florestal. A nossa previsão é que a probabilidade de ocorrência das três espécies de primatas do Cerrado é influenciada pela heterogeneidade estrutural da vegetação dos fragmentos, e por componentes da paisagem, como área dos fragmentos, a composição da matriz e a conectividade/proximidade dos fragmentos foco a outros fragmentos florestais. Neste trabalho, a heterogeneidade ambiental foi representada por atributos da estrutura da vegetação vertical dos fragmentos, e a matriz foi considerada como o conjunto de unidades de habitat e não habitats circundantes aos fragmentos florestais de estudo (Metzger 2001, adaptado).
OBJETIVOS
Neste trabalho, temos como objetivos gerais 1) testar possíveis relações entre a ocupação de fragmentos florestais urbanos por espécies simpátricas de primatas e as características intrínsecas aos fragmentos e da paisagem ao seu redor; e 2) sugerir estratégias para a manutenção e conservação das populações de primatas que vivem em fragmentos urbanos, através da preservação daqueles que possuam atributos ambientais específicos. Especificamente em relação ao objetivo 1, pretendemos determinar 1) quais atributos que
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compõem a heterogeneidade estrutural da vegetação dos fragmentos melhor predizem a ocorrência de A. caraya, S. libidinosus e C. penicillata; e 2) quais elementos da paisagem (composição da matriz, conectividade e proximidade dos fragmentos foco a outros fragmentos florestais) melhor predizem a ocorrência dessas espécies nos fragmentos florestais.
MÉTODOS
Área de estudo
Conduzimos o estudo em fragmentos florestais do município de Goiânia, Goiás (16°40'S, 49°16'O) (Anexo 1 - autorizações para coletas em áreas públicas). O município possui aproximadamente 732km², e altitude aproximada de 730m (IBGE 2012). O clima predominante é o tropical de altitude, com temperatura média compensada de 24-26°C (INMET 2004a) e precipitação anual acumulada de 1450-1650mm (INMET 2004b). As formações vegetais do bioma Cerrado, dentro do qual se encontra a cidade de Goiânia, são classificadas como florestas estacionais deciduais e semideciduais, áreas de tensão ecológica entre savana e floresta estacional, formações pioneiras fluviais (matas ciliares e matas de galeria) e formações savânicas (cerradão, cerrado sensu-stricto, campo sujo e campo limpo) (Ribeiro e Walter 1998).
A duração das coletas de dados em campo foi de oito meses (entre novembro de 2010 e julho de 2011), totalizando, aproximadamente, 1065 horas de trabalho distribuídas em 108 dias. Os fragmentos foram amostrados semanalmente, ao longo de, em média, quatro dias por semana. Pressupusemos que a mudança das estações ao longo do período das coletas não teria efeito sobre as variáveis mensuradas, de modo que a sazonalidade do clima não fora medida ou considerada.
Amostragem dos fragmentos
Selecionamos os fragmentos com o programa ArcGIS v. 9.3 (ESRI 2008) baseando-se em uma ortofoto do município de Goiânia em escala 1:5000 e em um layer das áreas verdes da cidade (contendo alguns atributos, como área, coordenada geográfica e classificações mais simplificadas das fitofisionomias das áreas verdes) (SEPLAN 2006). Consideramos como potenciais fragmentos somente aqueles com área maior que 5ha e com fitofisionomias
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exclusivamente florestais (e.g. mata ciliar, mata seca e mata de galeria) ou que possuíssem uma associação entre fitofisionomias florestais e não-florestais (e.g. cerrado sensu stricto e cerradão). Determinamos o limite de 5ha como sendo o tamanho mínimo suficiente à existência concomitante das três espécies de primatas. Com uso da ferramenta de aleatorização espacial, selecionamos 32 fragmentos (Figura 1), de modo a obter oito áreas de cada uma das quatro classes de tamanho seguintes: 5-20ha, 20-40ha, 40-100ha e > 100ha. Usamos as classes de tamanho com a finalidade de conseguir uma amostra homogênea e não enviesada com relação à área dos fragmentos, uma vez que a cidade de Goiânia tem o predomínio maciço de fragmentos florestais menores que 100ha e poucas áreas maiores que este tamanho.
Figura 1. Fragmentos estudados (N = 32) localizados na paisagem da cidade de Goiânia-GO, divididos em quatro categorias de área (em ha), como descrito na legenda.
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Levantamento dos primatas
A fim de verificar a presença dos primatas nos fragmentos, realizamos um levantamento nas áreas utilizando a reprodução de playbacks das vocalizações das três espécies. Para isso, utilizamos gravações em formato MP3 que continham os seguintes tipos de vocalizações para cada uma das espécies: latido e rugido (A. caraya); “A”, “U”, trinado, assobio e long calls (S. libidinosus); e “phee” (C. penicillata). Definimos como ocupados aqueles fragmentos onde estivesse presente ao menos um indivíduo da espécie, detectado visual ou auditivamente, ou ainda por registros secundários da presença de fezes (critério utilizado somente para A. caraya). Para reproduzir as gravações, usamos uma caixa acústica que continha dois auto-falantes (Pioneer, modelo 6x9 TS-A6983S), um toca cd (LG, modelo LSC500UN) e um amplificador de 600W (H-Buster, modelo HBM-T200 TRANSPOWER). A caixa, com dimensões de 35cm (altura) x 21cm (largura) x 24,5cm (comprimento), tinha como fonte de energia uma bateria de automóvel (Yokohama [com prata] 12v. 45Ah) (Figura 2).
Figura 2. Equipamento (bateria e caixa acústica) utilizado para a reprodução de playbacks para o levantamento de primatas em fragmentos florestais de Goiânia-GO.
Para realizar o levantamento, distribuímos a área total dos fragmentos em porções de aproximadamente mesmo tamanho, de modo que o número de porções correspondesse à quantidade de visitas a serem feitas às áreas. A quantidade de visitas variava de acordo com a classe de tamanho a qual as áreas pertenciam (5-20ha - 2 dias; 20-40ha - 3 dias; 40-100ha - 4 dias; > 100ha - 5 dias). Esta divisão foi feita para que pudéssemos percorrer a maior área
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possível dentro do fragmento. Reproduzimos os playbacks ao longo de transectos lineares situados aproximadamente no centro das porções (ao longo de seu maior comprimento), em três períodos no dia (7:00h às 9:00h, 11:30h às 13:30h e 16:00h às 18:00h). Durante os períodos de reprodução, tocamos duas vezes uma sequência de uma hora de vocalizações, que continha 15 minutos da vocalização de cada espécie, separadas entre si por intervalos de 5 minutos. Totalizavam-se duas horas de reprodução de cada período. Reproduzimos os
playbacks até que as espécies fossem encontradas, ou até a finalização do número de visita em
cada fragmento. Quando alguma das espécies era encontrada, retirávamos sua vocalização da sequência de reprodução, continuando somente a das espécies ainda não registradas. Quando detectávamos a presença de todas as espécies, cessávamos a reprodução do playback.
Atributos da estrutura da vegetação
A fim de mensurar a heterogeneidade estrutural da vegetação dos fragmentos, adaptamos o método dos Quadrantes Centrados por Pontos (Cottam e Curtis 1956) e os descritores ambientais utilizados por Hirsch (1995a, 1995b) e Paglia et al. (1995). Ao longo dos mesmos transectos que percorremos para reproduzir os playbacks, sorteamos pontos de amostragem da heterogeneidade estrutural da vegetação, distantes no mínimo 50m. A quantidade de pontos de amostragem variou de acordo com a classe de tamanho à qual as áreas pertenciam (5-20ha - 15 pontos; 20-40ha - 20 pontos; 40-100ha - 25 pontos; > 100ha - 30 pontos). Utilizamos este método com base em trabalhos que mensuraram a heterogeneidade estrutural da vegetação e sua influência na diversidade de pequenos mamíferos (Paglia et al. 1995) e na densidade de primatas (Melo 1995).
Em cada ponto de amostragem, giramos um quadrante e amostramos as quatro árvores (uma em cada quadrante) que possuíssem, concomitantemente, circunferência à altura do peito (CAP) >15cm (Melo 1995; Paglia et al. 1995) e maior proximidade ao centro do quadrante. Medimos, para as quatro árvores, a sua distância ao centro do quadrante (distância ponto-planta), seu CAP e a sua altura (monóculo Bushnell, modelo Elite Rangefinder 1500 Yards). Além disso, medimos nas quatro árvores a presença/ausência de epífitas e lianas (somente as de caule volúvel, Putz e Chai 1987). No interior de uma circunferência de 1,5m de raio a partir do centro do quadrante, medimos também o número de árvores mortas, de troncos caídos, de arbustos/herbáceas (plantas com CAP <15cm ou com altura >50cm, respectivamente) (Paglia et al. 1995), e a presença/ausência de lixo, trilhas, sinais de fogo e de
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caça. Com os valores de CAP calculamos a área basal das árvores através das fórmulas de comprimento (s = 2.π.R, sendo R o raio) e área da circunferência (A = π.R2). Quando da ocorrência de mais de um tronco à altura do peito nas árvores, medimos seus valores de CAP, calculamos a área basal de cada tronco e posteriormente somamo-las.
Medimos indiretamente a cobertura do dossel dos fragmentos por meio de fotografias semi-hemisféricas (câmera Nikon D80, lente Nikkor 18-135mm). As fotografias foram tiradas no centro de cada ponto de amostragem, no sentido do solo para o céu, a 30cm de altura do chão (Silva et al. 2009), sempre no modo automático e com abertura angular de 18mm. Utilizando o programa ImageJ (Rasband e ImageJ 2011), transformamos a foto em um arquivo binário (preto e branco) e contabilizamos a quantidade de pixels pretos e brancos. Usamos esse quantitativo como medida de cobertura/abertura do dossel.
Utilizamos o coeficiente de variação e a média das métricas quantitativas (distância ponto-planta, área basal, altura, número de arbustos/herbáceas e quantidade de pixels da área coberta) e transformamos as variáveis “número de árvores mortas” e “número de troncos caídos” em variáveis categóricas, pela predominância de valores zero. Para as variáveis categóricas (presença/ausência de lianas, epífitas, lixo, caça, sinais de fogo, trilhas, árvores mortas e troncos caídos), utilizamos os valores de frequência relativa (Paglia et al. 1995).
Sabemos que os efeitos decorrentes da fragmentação e perda de área, como o efeito de borda, modificam a composição e estrutura da vegetação pelo aumento da mortalidade de árvores de crescimento lento (Arroyo-Rodríguez e Mandujano 2006), e que os primatas deste estudo são espécies predominantemente arborícolas (Rosenberger et al. 2009). Com base nisso, justificou-se a amostragem de variáveis como a presença de lianas e epífitas, número de troncos caídos e árvores mortas, e a altura, cobertura do dossel e área basal do estrato lenhoso, como elementos indicativos da condição estrutural do estrato vegetal mais relevante a estes animais. Entretanto, em condições de degradação e alteração ambiental, macacos-prego e bugios-pretos, por exemplo, podem utilizar o chão para forrageio e alimentação (Grande, T. O. observação pessoal), justificando a amostragem do estrato herbáceo-arbustivo e dos sinais de degradação dos fragmentos (como abertura de trilhas, sinais de fogo, deposição de lixo, presença de caça) como fatores que poderiam também afetar as atividades dos animais.
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Atributos da paisagem
Realizamos um mapeamento da paisagem contida em buffers circulares com raio fixo de 1km a partir do centróide de 29 dos 32 fragmentos. Três deles saíram da amostragem em função da correlação espacial com outros buffers (sobreposição). Classificamos a paisagem contida nos buffers em seis categorias, utilizando a escala de 1:8000, como descrito na Tabela 1. Realizamos o reconhecimento da paisagem circundante aos fragmentos durante a visita em campo para as coletas dos dados de ocorrência dos primatas e da estrutura da vegetação.
Tabela 1. Descrição das categorias empregadas para o mapeamento da paisagem dentro dos buffers de 1km de raio ao redor dos fragmentos de estudo.
Categoria Descrição
Água Rios com largura ≥10m e represas Floresta Mata ciliar, mata seca e mata de galeria Pasto Vegetação utilizada para alimentação de gado Plantação Cultivares de qualquer natureza
Urbano Residências, ruas, indústrias, comércios, lagoas artificiais, sedes de fazendas, áreas de paisagismo, cercas
Vegetação Vegetação não-florestal, como cerrado sensu stricto, cerradão, campo limpo, campo sujo, vegetação de inundação, clareiras e áreas de reflorestamento
As informações da paisagem foram analisadas no programa Fragstats (McGarigal et al. 2002) para o cálculo das seguintes métricas (Tabela 2): porcentagem de área ocupada pelas seis classes de paisagem, índice de conectividade entre as manchas da classe “floresta” (considerando como conectadas as manchas florestais distantes até 300m entre si, presentes dentro do raio de 1km do buffer – inspirado em Mandujano e Estrada 2005) e índice de proximidade do fragmento de estudo (focal) em relação às outras manchas de floresta. A área dos fragmentos, métrica também utilizada, proveio das informações já contidas no layer das áreas verdes de Goiânia.
13 Tabela 2. Métricas utilizadas na análise de atributos da paisagem.
Métrica/unidade Fórmula Descrição
CONNECT (Índice de conectividade) /
%
Número de junções funcionais entre as manchas do tipo de mancha correspondente, no qual cada par de manchas é ligado ou não com base em um critério de distância especificado
PLAND (Porcentagem de
paisagem) / %
Porcentagem de cada tipo de mancha na paisagem
PROX (Índice de proximidade) /
nenhuma
Considera o tamanho das manchas e a proximidade destas a uma macha focal, dentro de um raio de 300 metros
Onde:
Proporção da paisagem ocupada pelo tipo (classe) i de mancha Área (m2) da mancha ij
Área total da paisagem (m2)
Junção entre a mancha j e k (0 = disjunta, 1 = junta) do tipo de mancha correspondente (i), baseado em um limite de distância especificado
Número de manchas na paisagem de um tipo de mancha correspondente (classe) Área (m2) da mancha ijg dentro de uma vizinhança especificada (m) da mancha ij
Distância (m) entre a mancha ijg e a mancha ijg, baseada na distância borda a borda entre as manchas, computada de centro a centro das células
Pi aij A cijk ni aijg hijg Análises estatísticas
Padronização e exclusão de multicolinearidade
Para testar quais atributos da estrutura da vegetação e da composição da paisagem são melhores preditores da probabilidade de ocorrência dos primatas nos fragmentos, inicialmente padronizamos as variáveis independentes para eliminar o efeito das diferentes escalas destas métricas, calculando seus escores padronizados (Y - Ymédia / SD, sendo Y a unidade amostral, Ymédia a média da amostra e SD o desvio padrão da amostra). Na intenção de identificar a multicolinearidade entre as variáveis independentes e excluir a redundância entre as mesmas, utilizamos o VIF (fator de inflação de variância) (Zuur et al. 2009), que examina o valor de R2 oriundo da regressão entre cada uma das variáveis independentes contra todas as outras. Durante a escolha das variáveis, retiramos, por vez, somente uma variável, aquela com maior VIF, até obter o maior número de variáveis restantes que tivessem o fator menor que 10. Acima deste valor sugere-se forte colinearidade (Quinn e Keough 2002). Realizamos, para cada espécie, uma seleção das variáveis independentes utilizando o VIF.
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GLM, seleção de modelos e partição hierárquica
Utilizamos regressões logísticas com modelos lineares gerais (GLM), considerando como variáveis independentes os atributos da estrutura da vegetação e da composição da paisagem selecionados pelo VIF, e a presença/ausência de cada espécie como variável dependente. Excluímos desta análise a espécie C. penicillata, cujos dados de ocupação se apresentaram desbalanceados (dois fragmentos não ocupados vs. 27 fragmentos ocupados) e sem ajuste ao teste proposto. O GML possibilita a criação de modelos estatísticos análogos à regressão múltipla. A diferença é que na regressão múltipla a distribuição dos dados deve ser normal, enquanto com o GLM a distribuição dos erros é analisada por uma link-function (que pode ser normal, Poisson, gamma, binomial, gaussian, quasibinomail, etc.) (Chatterjee e Hadi 2006). Escolhemos a opção binomial, por ser binária a variável dependente, e o modelo logit.
Para determinar o conjunto de variáveis independentes com o maior poder de predição da ocorrência das espécies nos fragmentos, criamos quatro modelos para cada uma das duas espécies: “global” (contendo todas as variáveis independentes), “heterogeneidade” (contendo as variáveis independentes da heterogeneidade estrutural da vegetação), “paisagem” (contendo as variáveis independentes da composição da paisagem ao redor dos fragmentos) e “nulo” (contendo apenas o intercepto, sem variáveis independentes). Adotamos o Critério de Informação de Akaike de Segunda Ordem para Correção de Viés (Akaike Information
Criterion Second-Order Bias Correction - AICc) (Burnham e Anderson 2004) como
ferramenta de seleção do modelo mais parcimonioso, com a combinação de variáveis que melhor explicava a probabilidade de ocupação dos fragmentos pelas espécies. Esse critério é adequado quando o N amostral é reduzido (Burnham e Anderson 2004). Aceita-se que os melhores modelos possuem Δi entre 0 e 2; aqueles com Δi entre 4 e 7 têm suporte consideravelmente menor e aqueles com Δi > 10 são essencialmente sem suporte (Burnham e Anderson 2004). Além disso, usamos o peso do Akaike corrigido (wAICc) para avaliar a incerteza da seleção dos modelos.
A fim de mensurar a importância específica de cada variável contida nos melhores modelos, fizemos uso da partição hierárquica, que quantifica a correlação independente de cada variável preditora com a variável resposta (Chevan e Sutherland 1991). As variáveis que, de modo independente, explicam uma proporção maior da variância do que o esperado ao acaso, são identificadas por meio de randomizações. Consideramos a significância em um nível superior a 95% (Z-score = 1,65).
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Ferramentas estatísticas
Desempenhamos as padronizações no programa SAM v. 4 (Spatial Analyses in
Macroecology, Rangel et al. 2010) e as demais análises estatísticas no programa R v. 2.14.0
(R Development Core Team 2011).
RESULTADOS
Ocupação dos fragmentos pelos primatas
Do total de 32 fragmentos visitados, a espécie prevalente foi C. penicillata (91%), seguida por S. libidinosus (59%) e A. caraya (41%) (Tabela 3). Com exceção dos saguis-de-tufo-preto, as duas outras espécies estiveram mais presentes em fragmentos maiores que 40ha. Somente um fragmento não esteve ocupado por nenhuma das três espécies (com área de 28ha), enquanto em oito áreas (25% do total de fragmentos) as três espécies estiveram presentes (três áreas de 40-100ha e cinco áreas >100ha).
Tabela 3. Ocupação dos 32 fragmentos pelas espécies de primatas na paisagem da cidade de Goiânia-GO. Fragmentos ocupados por:
Classe de tamanho do fragmento (ha)
Alouatta caraya Sapajus libidinosus Callithrix penicillata
5-20 (N = 8) 3 2 7
20-40 (N = 8) 2 2 7
40-100 (N = 8) 4 8 7
>100 (N = 8) 6 7 8
Total (N = 32) 13 (41%) 19 (59%) 29 (91%)
Seleção de variáveis independentes
A seleção de variáveis independentes para as duas espécies de primatas consideradas na análise culminou, para A. caraya, em um grupo de nove variáveis da heterogeneidade estrutural da vegetação e um grupo de seis variáveis da paisagem; para S. libidinosus, um grupo de sete variáveis da heterogeneidade estrutural da vegetação e um grupo de cinco variáveis da paisagem, como listado na tabela 4.
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Tabela 4. Listagem das variáveis independentes da heterogeneidade da estrutura da vegetação e da paisagem selecionadas pelo VIF (fator de inflação de variância) para as espécies Alouatta caraya e Sapajus libidinosus.
Alouatta caraya Sapajus libidinosus
H e te r o ge n ei d a d e e str u tu r a l MAlt MAlt CVAb CVAb FL FL FT FT FAm FAm CVArb CVArb MArb CVAlt FE MPx P ai sag e m Cm Cm Prox Prox Veget Veget Pasto Pasto Água Floresta Plant
Legenda: MAlt = média da altura das árvores; CVAlt = coeficiente de variação da altura das árvores; CVAb = coeficiente de variação da área basal das árvores; FE = frequência de epífitas; FL = frequência de lianas; FAm = frequência de árvores mortas; FT = frequência de troncos caídos; MArb = média do n° de arbustos/herbáceas;
CVArb = coeficiente de variação do n° de
arbustos/herbáceas; MPx = média da quantidade de pixels da área coberta do dossel; Cm = índice de conectividade entre as manchas da classe “floresta”; Prox = índice de proximidade do fragmento de estudo (focal) com relação às outras manchas da classe “floresta”; Veget = porcentagem da classe “vegetação”; Floresta = porcentagem da classe “floresta”; Pasto = porcentagem da classe “pasto”; Ag = porcentagem da classe “água”; Plant = porcentagem da classe “plantação”.
Fatores influentes na ocupação dos fragmentos por Alouatta caraya
A seleção de modelos para A. caraya chegou a dois modelos mais parcimoniosos na explicação da probabilidade de ocorrência da espécie (Tabela 5). O melhor modelo foi o nulo, cuja distribuição de probabilidade simulada da ocorrência da espécie, sem a presença das variáveis preditoras, foi por si só a melhor explicação da distribuição destes animais na paisagem. O modelo de paisagem apresentou certa influência sobre a probabilidade de ocorrência da espécie, ainda que este efeito tenha sido pequeno. Dentre as variáveis do modelo de paisagem, a porcentagem de água e de pasto ao redor do fragmento foram as principais variáveis explanadoras da ocorrência da espécie (R2 = 0,563 e R2 = 0,263, respectivamente) (Figuras 3 e 4), mostrando-se positivamente relacionadas com a presença da espécie nos fragmentos (Tabela 6).
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Tabela 5. Modelos utilizados para avaliar a influência de fatores da heterogeneidade da estrutura da vegetação e da paisagem na probabilidade de ocorrência de Alouatta caraya nos fragmentos florestais de Goiânia, GO.
Alouatta caraya
Modelo Variáveis Δi AICc k Peso
M4 Intercepto 0,0 0 0,879
M3 Cm + Prox + Veget + Pasto + Água + Plant 4,0 6 0,121
M2 MAlt + CVAb + FE + FL + FAm + FT +MArb + CVArb + MPx 10 9 <0,001 M1 MAlt + CVAb + FE + FL + FAm + FT +MArb + CVArb + MPx +
Cm + Prox + Veget + Pasto + Água + Plant
16 15 <0,001 Legenda: Δi AICc = diferença no critério de informação de Akaike para cada modelo a partir do modelo mais parcimonioso; k = número de variáveis em cada modelo; Peso (wAICc) = peso de cada modelo. M4 = modelo nulo, contendo apenas o intercepto; M3 = modelo contendo apenas variáveis independentes da paisagem; M2 = modelo contendo apenas variáveis independentes da heterogeneidade estrutural da vegetação; M1 = modelo global, contendo todas as variáveis independentes selecionadas. MAlt = média da altura das árvores; CVAb = coeficiente de variação da área basal das árvores; FE = frequência de epífitas; FL = frequência de lianas; FAm = frequência de árvores mortas; FT = frequência de troncos caídos; MArb = média do n° de arbustos/herbáceas; CVArb = coeficiente de variação do n° de arbustos/herbáceas; MPx = média da quantidade de pixels da área coberta do dossel; Cm = índice de conectividade entre as manchas da classe “floresta”; Prox = índice de proximidade do fragmento de estudo (focal) com relação às outras manchas da classe “floresta”; Veget = porcentagem da classe “vegetação”; Pasto = porcentagem da classe “pasto”; Água = porcentagem da classe “água”; Plant = porcentagem da classe “plantação”.
Figura 3. Contribuição independente das variáveis do modelo de paisagem influentes sobre a ocorrência de Alouatta caraya nos fragmentos florestais de Goiânia, GO. Legenda:as barras indicam os Z-scores da contribuição independente de cada variável. A linha horizontal que corta o gráfico representa o limite superior de 95% dos valores de confiança para os Z-scores. Cm = índice de conectividade entre as manchas da classe “floresta”; Prox = índice de proximidade do fragmento de estudo (focal) com relação às outras manchas da classe “floresta”; Veget = porcentagem da classe “vegetação”; Pasto = porcentagem da classe “pasto”; Água = porcentagem da classe “água”; Plant = porcentagem da classe “plantação”.
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Figura 4. Porcentagem da contribuição independente das variáveis do modelo de paisagem influentes sobre a ocorrência de Alouatta caraya nos fragmentos florestais de Goiânia, GO. Legenda: Cm = índice de conectividade entre as manchas da classe “floresta”; Prox = índice de proximidade do fragmento de estudo (focal) com relação às outras manchas da classe “floresta”; Veget = porcentagem da classe “vegetação”; Pasto = porcentagem da classe “pasto”; Água = porcentagem da classe “água”; Plant = porcentagem da classe “plantação”.
Tabela 6. Melhor preditor do modelo de paisagem sobre a ocorrência de Alouatta caraya nos fragmentos florestais de Goiânia, GO.
Variável preditora Parâmetro* Erro padrão Z P
Água 29,59 1969,36 0,01 0,98
Pasto 0,23 0,63 0,37 0,70
* Dados do melhor preditor, obtido do resumo do melhor modelo gerado pelo GLM (modelo paisagem) (desvio nulo = 40,16, gl = 28; desvio residual = 26,94, gl = 22).
Fatores influentes na ocupação dos fragmentos por Sapajus libidinosus
Quanto à S. libidinosus, a seleção de modelos indicou somente um modelo mais parcimonioso, relativo aos preditores da paisagem (Tabela 7). Dentre as variáveis do modelo de paisagem, a quantidade de outros fragmentos de floresta e de pasto na paisagem foram as principais variáveis preditoras da ocorrência da espécie (R2 = 0,596 e R2 = 0,288, respectivamente) (Figuras 5 e 6), mostrando-se positivamente relacionadas com a presença da espécie nos fragmentos (Tabela 8).
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Tabela 7. Modelos utilizados para avaliar a influência de fatores da heterogeneidade da estrutura da vegetação e da paisagem na probabilidade de ocorrência de Sapajus libidinosus nos fragmentos florestais de Goiânia, GO.
Sapajus libidinosus
Modelo Variáveis Δi AICc k Peso
M3 Cm + Prox + Veget + Floresta + Pasto 0,0 5 0,992
M4 Intercepto 9,7 0 0,007
M1 MAlt + CVAlt + CVAb + FL + FAm + FT + CVArb + Cm + Prox + Veget + Floresta + Pasto
18,5 12 <0,001 M2 MAlt + CVAlt + CVAb + FL + FAm + FT + CVArb 23,1 7 <0,001 Legenda: Δi AICc = diferença no critério de informação de Akaike para cada modelo a partir do modelo mais parcimonioso; k = número de variáveis em cada modelo; Peso (wAICc) = peso de cada modelo. M3 = modelo contendo apenas variáveis independentes da paisagem; M4 = modelo nulo, contendo apenas o intercepto; M1 = modelo global, contendo todas as variáveis independentes selecionadas; M2 = modelo contendo apenas variáveis independentes da heterogeneidade estrutural da vegetação. MAlt = média da altura das árvores; CVAlt = coeficiente de variação da altura das árvores; CVAb = coeficiente de variação da área basal das árvores; FL = frequência de lianas; FAm = frequência de árvores mortas; FT = frequência de troncos caídos; CVArb = coeficiente de variação do n° de arbustos/herbáceas; Cm = índice de conectividade entre as manchas da classe “floresta”; Prox = índice de proximidade do fragmento de estudo (focal) com relação às outras manchas da classe “floresta”; Veget = porcentagem da classe “vegetação”; Floresta = porcentagem da classe “floresta”; Pasto = porcentagem da classe “pasto”.
Figura 5. Contribuição independente das variáveis do modelo de paisagem influentes sobre a ocorrência de Sapajus libidinosus nos fragmentos florestais de Goiânia, GO. Legenda: as barras indicam os Z-scores da contribuição independente de cada variável. A linha horizontal que corta o gráfico representa o limite superior de 95% dos valores de confiança para os Z-scores. Cm = índice de conectividade entre as manchas da classe “floresta”; Prox = índice de proximidade do fragmento de estudo (focal) com relação às outras manchas da classe “floresta”; Veget = porcentagem da classe “vegetação”; Floresta = porcentagem da classe “floresta”; Pasto = porcentagem da classe “pasto”.
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Figura 6. Porcentagem da contribuição independente das variáveis do modelo de paisagem influentes sobre a ocorrência de Sapajus libidinosus nos fragmentos florestais de Goiânia, GO. Legenda: Cm = índice de conectividade entre as manchas da classe “floresta”; Prox = índice de proximidade do fragmento de estudo (focal) com relação às outras manchas da classe “floresta”; Veget = porcentagem da classe “vegetação”; Floresta = porcentagem da classe “floresta”; Pasto = porcentagem da classe “pasto”.
Tabela 8. Melhor preditor do modelo de paisagem sobre a ocorrência de Sapajus libidinosus nos fragmentos florestais de Goiânia, GO.
Variável preditora Parâmetro* Erro padrão Z P
Floresta 4,79 2,18 2,19 0,02
Pasto 1,66 0,96 1,72 0,08
Legenda: Floresta = porcentagem da classe “floresta”; Pasto = porcentagem da classe “pasto”. * Dados do melhor preditor, obtido do resumo do melhor modelo gerado pelo GLM (modelo paisagem) (desvio nulo = 39,33, gl = 28; desvio residual = 15,96, gl = 23).
DISCUSSÃO
Ocupação dos fragmentos pelos primatas
As populações dos primatas apresentaram diferentes níveis de ocupação das áreas ao longo da paisagem do município de Goiânia. Embora, em geral, espécies como saguis, micos, bugios e macacos-prego sejam consideradas flexíveis aos efeitos da degradação de seus ambientes (Marsh et al. 2003), é necessário cautela nas generalizações. O grau de prevalência dos primatas na paisagem fragmentada não é somente relacionado ao nível de exigência ecológica das espécies (Fleagle et al. 1999), mas pode ser resultado de diferentes históricos das áreas (Laurance et al. 1998), como o decorrente do avanço da fragmentação ou da pressão de caça sobre os animais.
Dentro da paisagem de Goiânia, parece conflitante supor que o padrão atual de distribuição dos primatas fora determinado por pressões como o histórico da fragmentação ou pela eliminação dos animais via caça. Isto porque estas espécies utilizam, de maneiras
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particulares, a matriz (possibilitando-as migrar entre áreas e não permanecer estagnadas em seus locais de origem) e porque a caça das mesmas não fora sequer relatada por moradores das adjacências dos fragmentos (vide capítulo 2). É possível, portanto, que as diferenças encontradas no grau de prevalência dos primatas nos fragmentos se devam ao grau de exigência/tolerância ecológica dos mesmos, permitindo distribuições mais ou menos restritas dentro do contexto estudado (Eeley e Lawes 1999; Stevens 1989 apud Eeley e Lawes 1999). Ademais, sabe-se que o grau de ocupação de fragmentos influi diretamente na probabilidade de persistência das espécies em escala local (Arroyo-Rodríguez e Mandujano 2009), levando-nos a supor que, no contexto de Goiânia, os saguis-de-tufos-pretos e macacos-prego apresentariam melhores chances de persistência do que os bugios-pretos.
Prevalência de saguis-de-tufos-pretos nos fragmentos
A alta taxa de ocupação registrada pelos saguis-de-tufos-pretos reflete grande flexibilidade e adaptabilidade da espécie frente a diferentes graus de distúrbio ambiental (Goulart et al. 2010; Vilela e Del-Claro 2011). Apesar de possuir uma dieta relativamente restrita (gomívora e insetívora) (Miranda e Faria 2001; Vilela e Faria 2004), esta espécie apresenta sucesso diante do processo de secundarização florestal (i.e. mudanças na estrutura e composição vegetal - perda de biomassa, de estrutura vertical pelo afinamento do dossel, de árvores emergentes, super proliferação de plantas pioneiras, rápida renovação composicional da vegetação e simplificação do banco de sementes - Barlow e Peres 2008). O sucesso dá-se, potencialmente, pelo comportamento oportunista da espécie diante de novos recursos alimentares disponíveis em virtude da urbanização (vide capítulo 2) e da alteração das florestas. Por exemplo, ocorre o consumo, respectivamente, de alimentos próprios da alimentação humana e uma maior ingestão de recursos alimentares produzidos por vegetais favorecidos pelo efeito de borda e secundarização dos fragmentos, como a resina de angicos (Anadenanthera spp., T. Grande, obs. pess.) e os frutos de lianas (c.f. Engel et al. 1998). A vantagem conseguida pelo oportunismo e flexibilidade alimentar também foi constatada para
Callithrix geoffroyi, Callithrix flaviceps e Leontopithecus chrysopygus, cujo uso de formações
secundárias de Mata Atlântica parece ser fundamental para a persistência de tais espécies (Chiarello 2003).
O uso do ambiente urbano por calitriquídeos é relatado em vários centros citadinos (Cunha et al. 2006; Duarte e Young 2011; Goulart et al. 2010). Como ressaltado por Vilela e
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Del-Claro (2011), a alta capacidade reprodutiva deste grupo, ainda que em áreas degradadas, contribui para sua adaptabilidade à urbanização do ambiente. Um exemplo local desta adaptabilidade é a residência, há vários anos, de um grupo de saguis-de-tufos-pretos em uma praça urbanizada localizada na região oeste de Goiânia-GO (Praça Tamandaré). Na praça ocorre, semanalmente, uma feira de roupas e alimentos, momento em que o aprovisionamento dos animais por humanos é intenso, fato que pode contribuir para a sua persistência no local.
Área dos fragmentos
Nossos testes não explicitaram a influência do tamanho dos fragmentos florestais sobre a probabilidade de ocupação dos mesmos pelos primatas (macacos-prego e bugios-pretos). Este resultado contrasta o apontado por muitos estudos (e.g. Arroyo-Rodríguez et al. 2008; Boyle e Smith 2010; Chiarello e Melo 2001; Cristóbal-Azkarate et al. 2005; Estrada e Coates-Estrada 1996; Mandujano e Estrada 2005; Swart e Lawes 1996). A falta de efeito da área dos fragmentos pode ter ocorrido pelo fato desta variável ter sido analisada, durante a seleção de modelos, conjuntamente às outras variáveis da composição da paisagem, onde seu efeito foi co-variante com o dos elementos da matriz. Neste contexto, a colinearidade da área com as características da paisagem pode ter camuflado algum efeito desta variável isoladamente.
Quando analisada isoladamente, a área geralmente apresenta influência sobre a ocupação, abundância ou densidade de primatas (Anzures-Dadda e Manson 2007). Por exemplo, notamos que a ocupação dos fragmentos pelos macacos-prego e bugios-pretos ocorreu predominantemente em áreas maiores que 40ha. Entretanto, o possível efeito da área sobre a ocupação dos fragmentos por estas espécies necessita ser testado no contexto de Goiânia, uma vez que o predomínio destes dois primatas em áreas maiores que 40ha contrasta uma tendência geral observada para essas espécies de tolerância à perda de área (c.f. Arroyo-Rodríguez e Días 2010 - Alouatta sp.; c.f. Fragaszy et al. 2004 - macacos-prego; Michalski e Peres 2005 - Sapajus apella; Zunino et al. 2007 - Alouatta caraya).
Caça
A caça foi um atributo que não entrou nas análises, uma vez que não obtivemos nenhum registro desta prática nos pontos amostrais. Porém, fora dos pontos de coleta,
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registramos a presença de armadilhas de caça de pássaros (“arapucas” e humanos portando estilingues) em dois fragmentos.
Fatores influentes na ocupação dos fragmentos por Alouatta caraya
O efeito aleatório simulado pelo modelo nulo foi o que melhor explicou a probabilidade de ocorrência de A. caraya, tendo o modelo de paisagem um efeito secundariamente menor. Estes resultados refletem, prontamente, uma tolerância de A. caraya às alterações no habitat e nos leva a corroborar um padrão geral relatado para o gênero
Alouatta spp. de flexibilidade frente a distúrbios antropogênicos (Bicca-Marques 2003;
Crockett 1998).
Sabemos que o gênero Alouatta spp. é resistente a fases iniciais de distúrbio, uma vez que se beneficiam da falta de grandes predadores e da proliferação da vegetação secundária (Arroyo-Rodríguez e Días 2010). Podemos discutir ainda que, em se tratando de A. caraya, esta espécie apresente um retardamento de sua resposta aos distúrbios in situ, permanecendo em ambientes mesmo que alterados. Talvez a resposta temporal aos distúrbios seja lenta (devido, por exemplo, a um limite das atividades de deslocamento entre áreas - Link et al. 2010), necessitando que a investigação dos efeitos sobre as populações seja feita ao longo de uma janela temporal maior. A exemplo, em um estudo acerca dos efeitos da fragmentação e retirada de madeira em uma população de A. caraya em florestas semideciduais da Argentina, Zunino et al. (2007) sugerem que a população se manteve estável ao longo de 22 anos de degradações, uma vez que a densidade, número de grupos e de indivíduos não foram afetados. De forma semelhante, uma população de A. palliata se mostrou estável ao longo de sete anos após um evento marcado de desmatamento (Clarke et al. 2002a), corroborando a ideia de lentidão das respostas perante às alterações. Logo, é presumível que o gênero apresente uma resiliência diante dos distúrbios (Estrada et al. 2006), no sentido de exibir vários níveis de respostas (imediatas, transitórias e de longo prazo) à perturbação, e, a despeito disso, mantenha seus grupos como unidades sociais estáveis (Clarke et al. 2002b).
A composição da paisagem ao redor dos fragmentos mostrou um pequeno efeito na probabilidade de ocupação dos fragmentos por A. caraya, especificamente a porcentagem de áreas de pasto e água circundantes. O pasto pode representar um viés para outra métrica da paisagem, como a quantidade de área urbanizada. O estudo de Carvalho et al. (2009) mostra, por exemplo, que no Cerrado, paisagens dominadas por pastagens são menos fragmentadas do
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que as dominadas por plantações, e possuem, comparativamente, mais fragmentos que podem manter populações de mamíferos. Neste trabalho, as quantidades de pasto e de área urbana estiveram negativamente correlacionadas e a contribuição do pasto na chance de ocupação dos fragmentos pelos primatas pode indicar áreas sob menor influência da urbanização, mais prováveis à ocupação. Por exemplo, Duarte et al. (2011) em um estudo com saguis-de-tufos-pretos, fornecem evidências de que espécies que habitam cidades podem modificar o uso do espaço a fim de evitar estímulos aversivos da urbanização, como a poluição sonora. Em comparação com o ambiente urbano, as paisagens rurais podem oferecer aos animais maiores oportunidades de persistência em longo prazo. Por exemplo, em uma paisagem menos urbanizada e com maior predomínio de pasto, os animais podem se beneficiar de uma via de deslocamento menos hostil para o acesso a outras manchas florestais, possibilitando maiores chances de dispersão, migração e conexão entre grupos.
A influência da água na paisagem pode estar relacionada, prontamente, a uma maior quantidade de trechos de floresta (vegetação ciliar associada a cursos d’água), potenciais para o uso complementar e deslocamento dos bugios-pretos, que contribuiria para o uso efetivo de maiores áreas. Por exemplo, no México, Estrada e Coates-Estrada (1996) demonstraram que porções residuais de floresta ao longo de lagos e rios/córregos conectando fragmentos isolados parecem favorecer a movimentação de A. palliata entre fragmentos.
A água pode também representar um recurso restritivo aos animais, considerando a sazonalidade da sua principal fonte de água (os frutos) no Cerrado (Gouveia e Felfili 1998; Pirani et al. 1999) e a capacidade da espécie de consumir água diretamente (Bicca-Marques 1992). A água pode, ainda, afetar a disponibilidade de algum outro recurso relacionado, importante aos indivíduos. Por exemplo, há registros de que as perturbações no ambiente levam a alterações na disponibilidade de folhas de alta qualidade, o que pode induzir Alouatta spp. a buscar outras fontes de água para balancear a ingestão de folhas maduras com muitos compostos secundários (Pozo-Montuy e Serio-Silva 2007). Na região Amazônica a densidade de grupos de Alouatta spp. é inversa à distância a rios de água “branca”, cujas florestas associadas parecem prover folhas de alta qualidade aos folívoros (Peres 1997). No Cerrado, os vegetais arbóreos das fitofisionomias savânica e florestal (como mata ciliar e mata de galeria) representam grupos funcionalmente diferentes, inclusive em termos de teores nutricionais foliares (Hoffman et al. 2005; Rossatto 2008). Assim, sugerimos que as florestas do Cerrado associadas a cursos d’água também ofereçam à A. caraya recursos foliares mais atrativos, e
