Escolha do local de dormir de Callithrix jacchus em diferentes habitats

UNIVERSIDADE FEDERAL DO RIO GRANDE DO NORTE CENTRO DE BIOCIÊNCIAS

CURSO DE CIÊNCIAS BIOLÓGICAS

MATHEUS AMIEL COSTA LIMA

ESCOLHA DO LOCAL DE DORMIR DE Callithrix jacchus EM DIFERENTES HABITATS

Natal Dezembro/2019

1 ESCOLHA DO LOCAL DE DORMIR DE Callithrix jacchus EM DIFERENTES

HABITATS

por

Matheus Amiel Costa Lima

Monografia apresentada à coordenação do curso de Ciências Biológicas da Universidade Federal do Rio Grande do Norte, como requisito parcial à obtenção do título de bacharel em Ciências Biológicas.

Orientador: Prof. Dr. Arrilton Araújo

Natal Dezembro/2019

2 Matheus Amiel Costa Lima

ESCOLHA DO LOCAL DE DORMIR DE Callithrix jacchus EM

DIFERENTES HABITATS

Trabalho de conclusão de curso, apresentado a Universidade Federal do Rio Grande do Norte, como parte das exigências para a obtenção do título de Bacharel em Ciências Biológicas.

Natal/RN, ____ de _______ de _____.

BANCA EXAMINADORA

________________________________________ Prof. Dr. Arrilton Araújo

Universidade Federal do Rio Grande do Norte (Orientador)

________________________________________ Profª. Drª. Maria de Fátima Arruda de Miranda Universidade Federal do Rio Grande do Norte

(Membro)

________________________________________

Me. Francisco Edvaldo de Oliveira Terceiro Universidade Federal do Rio Grande do Norte

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AGRADECIMENTOS

Agradeço primeiramente aos meus pais Leilton e Rosângela, por sempre me amar, aconselhar e apoiar durante toda a minha vida. Agradeço também aos meus irmãos Naiyan, por sempre me aconselhar e se disponibilizar a ouvir meus desabafos do meio acadêmico e Gabriel, pelas horas de papo que me ajudaram a descontrair. E a Renato, que sempre cuidou de mim como um filho durante todos esses anos. Meu mais sincero obrigado a todos os meus amigos de longa data, Igor, Lucas, Man, Macau, Sérgio, Bianca e os demais que me apoiaram e me ajudaram e me manter de pé, sempre acreditando em mim ainda que eu mesmo não acreditasse. Agradeço a Iza, pelos 3 anos em que sempre me apoiou e amou, por me acompanhar virtualmente desde o primeiro dia de campo, sempre conversando comigo para que eu não me sentisse sozinho e pela amizade que foi forjada durante todo esse tempo.

Aos membros do laboratório de comportamento animal da UFRN, a começar pelo meu orientador Arrilton por sempre ter a paciência necessária para me orientar e por não desistir de mim mesmo quando dei trabalho. E a Dina, que sempre me ajudou a escrever melhor e me ensinou estatística com toda a calma do mundo, obrigado a ambos pelos ensinamentos. A Pablo e Terceiro que me ensinaram o básico de trabalhar no laboratório mesmo eu claramente tentando matar eles do coração. E também a todos os demais membros, até os novos (que agora são muitos) pelos momentos de descontração e aprendizado.

Sem dúvida alguma uma das melhores coisas do curso foram as pessoas que eu conheci, por isso agradeço profundamente a Duda e Débora, minhas melhores amigas durante esses 5 anos de graduação, obrigado pelas viagens, conversas, risadas, e apoio emocional que me deram durante toda essa jornada, espero que saibam que sempre podem contar comigo para tudo. Agradeço também a Marcos e a David, também pelas conversas, risadas e desabafos ao longo de todos esses anos, obrigado por serem muitas vezes aquilo que me impediu de morrer de tédio nesse setor. E a todas as amizades novas que fiz esse ano, Sofia, Eduardo, Sky e os demais pelas fofocas que tornaram esse ano mais fácil de engolir. Agradeço a Thaís, que apesar de me conhecer a pouco tempo, ficou comigo durante toda esse desafio que foi o fim de curso, sempre me apoiando e me incentivando, nunca deixando desistir ou me dar por vencido, esse ano você foi mais que minha namorada, você foi minha amiga.

Por fim gostaria de dizer que pessoas contam todo tipo de coisa, contam números, contam causos, contam contos e contas, contam horas, contam segredos e mentiras. Eu conto histórias, e essa é com certeza uma das minhas favoritas, obrigado por tudo, amo todos vocês.

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RESUMO

Em primatas o local de dormir pode fornecer uma série de vantagens tais como: proteção contra predação, conforto, higiene, termorregulação, proximidade a recursos como comida e água, abrigo contra chuva e vento, proteção contra parasitas e território. A escolha desses locais é influenciada por diversas características físicas e ambientais. O objetivo desse estudo foi o de comparar a escolha dos locais de dormir de grupos de Callithrix jacchus vivendo em diferentes habitats. A primeira hipótese um foi a de que a escolha do local de dormir sofrerá influência das características físicas das árvores de cada habitat, sendo esperado que grupos da Mata Atlântica dormam em locais mais altos que os da Caatinga. A segunda hipótese é a de que a densidade de cobertura vegetal das árvores de dormir varia dependendo do habitat, sendo esperado que grupos da Caatinga sejam menos influenciados pela densidade da cobertura vegetal na árvore de dormir. Foram acompanhados seis grupos de C. jacchus, quatro na FLONA de Nísia Floresta/RN e dois na FLONA de Açu/RN e os grupos de Nísia Floresta foram divididos em função da área que ocupavam, sendo classificados como grupo plantação e mata secundária. Cada grupo era seguido ao longo do dia e ao final da tarde era registrado a altura da árvore e do local de dormir. Além disso, a cobertura do dossel foi classificada em função da presença de folhagem. O número de noites passadas em cada local de dormir também foi registrado. Os animais de Nísia Floresta foram acompanhados por cerca de 12 meses enquanto os de Açu foram acompanhados por dois meses. Ao todo foram registrados 259 locais de dormir e 29 árvores foram identificadas como árvores de dormir. As alturas das árvores e dos locais de dormir variaram nos três habitats e forte correlação positiva foi encontrada entre a altura das árvores e do local de dormir dentro de cada habitat. A comparação da cobertura vegetal dentro de cada habitat quanto à altura das árvores foi significativa apenas na Caatinga e a comparação quanto à altura do local de dormir não apresentou diferença significativa em nenhum dos habitats. A frequência de escolha quanto a cobertura vegetal dentro de cada habitat mostrou diferença significativa somente na mata secundária. As hipóteses desse estudo não foram corroboradas estatisticamente, mas ao observar os dados é possível observar certos padrões que mostram diferenças nas árvores de dormir entre os saguis de Mata Atlântica e Caatinga e um estudo com grupos de C. jacchus durante a estação chuvosa na Caatinga complementaria esse trabalho.

Palavras-chave: Calitriquídeos; Primata de novo mundo; Mata Atlântica; Caatinga; predação; Sagui

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ABSTRACT

In primates the sleeping site can provide a number of advantages such as: protection against predation, comfort, hygiene, thermoregulation, proximity to resources such as food and water, shelter from rain and wind, protection against parasites and territory. The choice of these locations is influenced by various physical and environmental characteristics. The aim of this study was to compare the choice of sleeping locations of Callithrix jacchus groups living in the Atlantic Forest and Caatinga habitats. The first hypothesis was that the choice of sleeping site will be influenced by the physical characteristics of the trees of each habitat, and it is expected that groups of the Atlantic Forest will grow higher than those of Caatinga. The second hypothesis is that the vegetation cover density of the sleeping trees varies depending on the habitat, and Caatinga groups are expected to be less influenced by the vegetation cover density in the sleeping tree. Six groups of C. jacchus were followed, four in the FLONA of Nisia Floresta/RN and two in the FLONA of Açu/RN. The Nísia Floresta groups were divided according to the area they occupied, being classified as plantation and secondary forest groups. Each group was followed throughout the day and in the late afternoon the height of the tree and the sleeping site were recorded. In addition, canopy cover was classified according to the presence of foliage. The number of nights spent at each sleeping site was also recorded. The animals from Nísia Floresta were followed for about 12 months while those from Açu were followed for two months. In all, 259 sleeping sites were recorded and 29 trees were identified as sleeping trees. Tree and sleeping site heights varied across the three habitats and a strong positive correlation was found between tree and sleeping site height within each habitat. Comparison of vegetation cover within each habitat in terms of tree height was significant only in Caatinga and comparison in relation to the height of the sleeping site showed no significant difference in any of the habitats. The frequency of choice of vegetation cover within each habitat showed significant difference only in secondary forest. The hypotheses of this study were not statistically corroborated, but by observing the data it is possible to observe certain patterns that show differences in sleeping trees between the Atlantic Forest and Caatinga marmosets and a study with C. jacchus groups during the rainy season in Caatinga would complement this job.

Key-Words: Callitrichids; New-world monkey; Atlantic Forest; Caatinga; Predation; Common marmoset

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Sumário

Captura e marcação dos animais ... 12

Registro dos Locais de Dormir ... 13

Análise de dados ... 14

RESULTADOS ... 15

DISCUSSÃO ... 18

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Lista de Figuras

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INTRODUÇÃO

O estudo do sono e hábitos de dormir em primatas é importante pois ajuda a compreender melhor sua rotina diária, torna mais fácil o monitoramento dos animais e pode nos fornecer conhecimentos sobre como indivíduos e espécies se adaptam às necessidades e elucidar características de sua estrutura social (ANDERSON, 1998)

O local de dormir é definido como um lugar onde o animal passa a noite ou o dia em um estado fisiológico de descanso (DAY; ELWOOD, 1999) e é uma parte importante do estudo dos hábitos de dormir em primatas, visto que os mesmos costumam ser minuciosos ao escolher um local de dormir (HANKERSON; CAINE, 2004). Uma escolha eficiente de um local de dormir adequado pode trazer consigo diversas vantagens. Benefícios resultados de uma escolha eficiente de um local de dormir incluem: proteção contra predação, conforto, higiene, termorregulação, proximidade a recursos como comida e água, abrigo contra chuva e vento, proteção contra parasitas, área de deslocamento e estabelecimento de território (ANDERSON, 1984, 1998; AQUINO; ENCARNACIÓN, 1986; BARNETT et al., 2012; CHAPMAN, 1989; COIMBRA-FILHO 1978; DAY; ELWOOD, 1999; FRUTH; TAGG; STEWART, 2018; HANKERSON; CAINE, 2004; HAUSFATER; MEADE, 1982; HEYMANN, 1995). Primatas arbóreos levam em consideração características como altura, diâmetro, estabilidade e segurança da árvore no momento de selecionar o local ideal para dormir (CHEYNE et al., 2013) além de utilizarem uma variedade de locais de dormir, como galhos, folhagens, ninhos ou até buracos em árvores para dormir (ANDERSON, 1984).

A espécie acompanhada nesse estudo é a Callithrix jacchus (sagui), uma espécie de primata arbóreo pertencente à família dos calitriquídeos. Costuma viver em grupos de 5 a 17 indivíduos e tem o hábito de dormir em galhos de árvores, em uma formação característica onde o grupo se aglomera na forma de uma “bola” (ARAÚJO, 1996). É possível que essa formação de dormir seja usada tanto para conservação de calor, visto que os indivíduos sofrem uma perda de 3 a 4 graus em sua temperatura corporal durante a noite (HAMPTON, 1973; HEYMANN, 1995), quanto como forma de confundir predadores, disfarçando o grupo como um animal maior ou como cupinzeiro (DAWSON, 1979).

Calitriquídeos, em geral, são encontrados em ambientes variados, como: Mata Atlântica, Floresta Amazônica, litoral, Cerrado e Caatinga (ALONSO; LANGGUTH, 1989; RYLANDS, 1989; YAMAMOTO et al., 2010). C. jacchus, por sua vez, habita uma ampla zona geográfica, sendo encontrado em habitats fragmentados de Mata Atlântica e Caatinga, mas também regiões

9 fora do seu habitat natural, como plantações e ambientes urbanos (MENDES PONTES; SOARES, 2005; RYLANDS et al., 1993).

Nesse estudo focamos em grupos de C. jacchus que habitam áreas de Caatinga e Mata Atlântica. O bioma Caatinga é o principal ecossistema existente na região Nordeste estendendo-se pelo domínio de climas estendendo-semiáridos, que estendendo-se estende por cerca de 6,83% do território nacional; ocupa os estados do nordeste e parte de Minas Gerais (MIRANDA et al., 2007; ARRUDA et al., 2018). A Caatinga é característica por possuir uma estação seca duradoura, momento em que recursos como comida e água se tornam escassos e a temperatura ambiente aumenta, as plantas da Caatinga costumam perder as folhas durante a seca para preservar água, dando ao bioma um aspecto árido. A Caatinga muda de tal forma que animais nativos, incluindo C. jacchus desenvolveram estratégias para lidar com as variações do ambiente durante a seca (DE ALBUQUERQUE et al., 2012; DE LA FUENTE et al., 2014)

A Mata Atlântica apresenta uma formação vegetal que está presente em grande parte da região litorânea brasileira e já chegou a cobrir 15% do território nacional. Atualmente é o terceiro bioma em extensão no Brasil, atrás da Amazônia e do Cerrado (SANTOS, 2010). O bioma distingue-se da composição dos outros por ser extremamente heterogêneo. A floresta estende-se por uma grande área que apresenta zonas climáticas e formações vegetais diversificadas, que vão de tropicais a subtropicais (SANTOS, 2010). Em comparação a Caatinga, a Mata Atlântica possui um clima muito mais chuvoso, tendo cerca de 4 vezes mais chuva anual que a Caatinga (DE LA FUENTE et al., 2014).

O fato de C. jacchus ser capaz de habitar ambientes variados, permite a comparação de pressões exercidas por diferentes habitats, foi visto que primatas arbóreos levam em consideração características físicas das árvores como como altura, diâmetro, estabilidade e segurança da árvore no momento de selecionar o local ideal para dormir (CHEYNE et al., 2013). Estudos com outras espécies de calitriquídeos mostram que a presença ou ausência de cobertura vegetal na árvore pode ser uma característica determinante no momento da escolha do local de dormir (HANKERSON; FRANKLIN; DIETZ, 2007), bem como a densidade de predadores no local pode fazer com que os animais procurem árvores mais altas (DUARTE; YOUNG, 2011), vendo como tanto a altura quanto a cobertura vegetal das árvores de dormir variam em diferentes espécies de calitriquídeos (DUARTE; YOUNG, 2011; FERRARI; FERRARI, 1990; HANKERSON; FRANKLIN; DIETZ, 2007; HEYMANN, 1995), é interessante relacionar a capacidade de C. jacchus de habitar ambientes diversificados com a variação de escolha nos locais de dormir nesses ambientes, o que pode ser usado para destacar

10 características importantes a respeito da escolha dos locais de dormir nesses primatas bem como sua capacidade de adaptação a diferentes pressões exercidas por ambientes.

Objetivo:

Comparar a escolha dos locais de dormir de grupos de Callithrix jacchus vivendo em diferentes habitats.

1.1 Hipóteses:

1. A escolha do local de dormir sofrerá influência das características físicas das árvores de cada habitat.

1.1. Grupos da Mata Atlântica dormem em locais mais altos que os da Caatinga. 2. A densidade de cobertura vegetal das árvores de dormir varia dependendo do habitat.

2.1. Os grupos da Caatinga são menos influenciados pela densidade da cobertura vegetal na árvore de dormir.

METODOLOGIA

Áreas de estudo

O estudo foi realizado em duas florestas nacionais (FLONA): a FLONA de Açu (Açu-RN) (5° 34’S e 36° 54’O) e a de Nísia floresta (Nísia Floresta-(Açu-RN) (06°_{05’S, 35}°_{12’W). A} FLONA de Açu (Figura 1a) possui 518 hectares de Caatinga. Sua vegetação é predominantemente arbustivo-arbórea, com espécies lenhosas, como a jurema (Acacia jurema), marmeleiro (Croton sonderianus), catingueira (Cenostigma pyramidale), imburana (Commiphora leptophloeos), pereiro (Aspidosperma pyrifolium), ipê-roxo (Handroanthus impetiginosus) e angico (Anadenanthera colubrina) (DE ARAÚJO; FERREIRA 2019. Próximo ao centro administrativo da FLONA são encontradas espécies frutíferas como mangueira (Mangifera indica), pinheira (Annona squamosa), aceroleira (Malpighia emarginata), cajueiro (Anacardium occidentale) e goiabeira (Psidium guajava). As temperaturas variam de 22ºC a 35ºC e o clima possui uma estação chuvosa (fevereiro a maio,

11 com média de 112,5 mm de precipitação) e seca (junho a janeiro, com média de 20,25mm de precipitação) (STORMGEO, 2019¹).

Figura 1A. Imagem de satélite da Floresta Nacional de Assu, Assu-RN (A). Fonte: Google Maps.

A FLONA de Nísia Floresta (Figura 1b) possui aproximadamente 170 hectares, majoritariamente de Mata Atlântica, compostos de 50 hectares de mata de tabuleiro, 70 hectares de floresta estacional decidual e 50 hectares de plantações de árvores exóticas, a maioria eucaliptos (Eucalyptus sp.), mangueiras (Mangifera indica, L. Anacardiaceae), pé-de-tamarindo (Tamarindus indica, Caesalpinoideae), pé-de-ameixa-preta (Syzygium cumini, Myrtaceae) e coqueiros (Cocos nucifera, Arecaceae) misturadas com espécies de mata secundária, principalmente Tapirira guianensis (Anacardiaceae), Anacardium occidentale (Anacardiaceae) e Hancornia speciosa (Apocynaceae). A mata secundária é o que possibilita a ocupação dos grupos de saguis. As temperaturas variam de 25ºC a 29ºC também com uma estação seca (setembro a janeiro, com média de 34,8 mm de precipitação) e chuvosa (fevereiro a agosto, com média aproximada de 139,4 mm de precipitação) (STORMGEO, 2019²).

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Figura 1B. Imagem de satélite da Floresta Nacional de Nísia Floresta, Nísia Floresta-RN (B). Fonte: Google Maps.

Animais

Foram acompanhados seis grupos (Tabela 1) de saguis (Callithrix jacchus) sendo cinco na FLONA de Nísia Floresta, observados de 24 a 60 dias durante 12 meses, e dois na FLONA de Açu, observados de 10 a 12 dias durante 2 meses (agosto e setembro). Os grupos possuíam de 5 a 17 indivíduos. Os grupos de Nísia Floresta foram divididos em mata secundária e plantação, conforme o tipo de habitat na qual a área de uso se localizava. Enquanto os grupos de Açu foram classificados somente como Caatinga.

Tabela 1. Tamanho dos grupos e habitat.

Grupo Tamanho (min-max) Dias de observação Habitat

Belém 12-17 30 Mata secundária

Marajó 5-7 30 Mata secundária

Teruel 10-12 30 Mata secundária

Plantação 7-13 147 Plantação

Bosque 9-11 10 Caatinga

Torre 6-9 12 Caatinga

Captura e marcação dos animais

Os grupos foram capturados usando gaiolas (Figura 2) as quais os animais eram previamente habituados. Após a captura, os saguis eram anestesiados por meio da injeção de uma dose de ketamina (0.1ml para infantes, 0.2ml para juvenis, 0.3ml para sub-adultos e 0.4ml

13 para adultos) esse processo foi baseado em YAMAMOTO, 1993. Com o animal anestesiado, realizava-se os processos de pesagem, medição e identificação do sexo. A marcação dos indivíduos era feita através da coloração de uma ou mais partes do corpo com uso de ácido pícrico, sendo cada indivíduo marcado em partes diferentes.

Figura 2. Gaiola utilizada no processo de captura. Foto: Débora L. Cruz

Registro dos Locais de Dormir

Foi considerado como local de dormir o lugar no qual o grupo dormia pelo menos por uma noite. Cada local de dormir recebeu um número e teve sua localização marcada com GPS (Garmin, modelo gpsmap 76CSx). O grupo era seguido ao longo do dia e era registrado o local de dormir ao final da tarde (por volta das 17:30) com variabilidade sazonal. Após a observação, media-se a altura da árvore e do local de dormir utilizando uma trena óptica (Bushnell, modelo yardage pro). Além disso, a cobertura do dossel foi classificada em função da presença de folhagem e/ou epífitas:

0 - Ausência de epífitas/folhagem

1 - 1/3 da copa coberto com epífitas/folhagem, mas ainda permitindo uma visão do grupo de saguis estabelecidos no local

2 - 2/3 do local de dormir coberto com epífitas/folhagem, dificultando a visualização do grupo de saguis

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de noites passadas em cada local de dormir também foi registrado.

Durante as coletas os animais dormiram em torno das 17h30min. Antes de dormir, eles se locomoveram até a árvore escolhida em fila, mas às vezes alguns indivíduos se separavam da formação do grupo momentaneamente para forragear. Quando chegavam na árvore, os primeiros animais iniciavam a formação de dormir, porém, ainda havia indivíduos que faziam movimentos semelhantes a uma sondagem do ambiente em busca de potenciais predadores ou alimento. Aos poucos esses indivíduos se juntavam na formação de dormir até que todos os membros do grupo estivessem aglomerados na “bola” (Fig. 3).

Figura 3. Saguis em sua formação de dormir. Foto: Sérgio Henrique Dantas Vieira

Análise de dados

O teste de Shapiro-Wilk mostrou que nossas variáveis (altura das árvores, altura dos locais de dormir, cobertura vegetal e frequência de uso da árvore) não apresentaram distribuição normal. Por isso optamos pelo teste não-paramétrico de Kruskal-Wallis para comparar as alturas das árvores de dormida e dos locais onde os animais dormiam entre os hábitats. Bem como para comparar as mesmas alturas entre as categorias de cobertura vegetal e, a frequência de escolha dessas categorias dentro de cada hábitat. Adicionalmente, foi realizado um teste de correlação de Spearman entre as alturas das árvores e dos locais de dormir. Em todas as análises, consideramos o nível de significância de 5% bicaudal. Todos os testes foram realizados no programa SPSS versão 21.

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RESULTADOS

Somando os dados dos três habitats ao todo foram obtidos 259 registros de locais de dormir em 29 árvores diferentes. Para verificar nossa primeira hipótese, verificamos se havia variação nas alturas das árvores e dos locais de dormir nos três habitats, apesar de haver uma certa variação nas alturas, a mesma não foi significativa em nenhum dos dois fatores (árvore: H=2,338 gl=2 p=0,311; local de dormir: H=5,762 gl=2 p=0,056); (Fig. 4).

Figura 4: Comparação das alturas das árvores e dos locais de dormir entre os habitats. Os losangos representam outliers. O traço central representa a mediana, as caixas abaixo e acima representam os quartis de 25% e 75%, respectivamente. As linhas externas representam a amplitude mínima e máxima.

Verificou-se também forte correlação positiva entre a altura das árvores e do local de dormir dentro de cada habitat (Caatinga: N=11, r²S = 0,858, p = 0,001; Mata secundária: N=9, r²S = 0,933, p = 0,000; Plantação: N=9, r²S = 0,935, p = 0,000); (Fig. 5). Na figura 5 é possível notar, através dos marcadores, que árvores mais altas possuíam a cobertura vegetal densa (categorias 2 e 3 da cobertura vegetal).

Para tentar confirmar a segunda hipótese, comparamos a cobertura vegetal quanto à altura das árvores, nesse caso a variação foi significativa apenas na Caatinga (H = 6,323; gl = 2; p = 0,042; mata secundária: H=3,200; gl=2; p=0,202 plantação: H= 3,458 gl=3 p=0,326). Contudo, o pós-teste (Games-Howell) não identificou onde estava essa diferença. A mesma

16 comparação quanto à altura do local de dormir não apresentou diferença significativa em nenhum dos habitats (Caatinga: H = 5,850; gl = 2; p = 0,054; mata secundária: H=3,525; gl=2; p=0,172 plantação: H= 2,862 gl=3 p=0,413). Apesar dos testes não terem mostrado diferença significativa nas alturas dos locais de dormir, vale destacar que os animais mantinham um padrão de dormir logo abaixo do topo da árvore (entre um ou dois metros abaixo do topo). Porém, em árvores a partir de 15 metros, os animais dormiram entre 4 e 12 metros abaixo do topo.

A comparação da frequência de escolha quanto a cobertura vegetal dentro de cada habitat mostrou diferença significativa somente na mata secundária (Caatinga: H = 1,472, gl= 2, p= 0,479; Mata secundária: H=6,161, gl=2, p=0,046; Plantação: H= 3,507, gl=3, p=0,320); (Fig. 6). Mas, o pós-teste também não mostrou onde estava a diferença. Na Caatinga, não ocorreu registro da cobertura “3” (Figura 6A). Enquanto na Flona de Nísia Floresta, apesar de árvores com cobertura “0” terem sido registradas, isso ocorreu somente uma única vez na área de plantação, tornando a plantação o único habitat com árvores de dormir que apresentam todos os tipos de cobertura vegetal (Figura 6C). Grupos que habitavam a Mata Atlântica dormiram mais vezes em árvores com folhagem mais densa (Fig. 6B e C) e, animais da Caatinga dormiram mais vezes em árvores com pouca ou nenhuma folhagem (Fig. 6A). Com isso, é possível notar um padrão quase oposto entre os grupos de cada bioma em relação a escolha do local de dormir com base na cobertura vegetal.

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Figura 5. Correlações entre as alturas das árvores e do local de dormir onde os pontos representam árvores. Os marcadores representam a classificação de cobertura vegetal. A linha pontilhada representa a equação da reta.

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Figura 6. Comparações das frequências de escolha das árvores de acordo com a cobertura vegetal, dentro de cada habitat. O traço central representa a mediana, as caixas abaixo e acima representam os quartis de 25% e 75%, respectivamente. As linhas externas representam a amplitude mínima e máxima.

DISCUSSÃO

Nesse estudo vimos que embora as árvores escolhidas pelos grupos variem em tamanho e em cobertura vegetal nos três habitats, um padrão se manteve, quanto mais altas as árvores, mais alto eram localizados os locais de dormir (Fig. 3 e 4). O fato de que esse padrão persiste independente do ambiente pode indicar que os animais tentam se manter o mais distante possível do chão. Uma possível explicação para esse comportamento é a de que um local de dormir alto ajuda na proteção contra predadores. Apesar de os maiores predadores de C. jacchus serem as aves de rapina (FERRARI; FERRARI, 1990), que poderiam ter um acesso mais fácil aos animais que dormissem próximos ao topo das árvores com menos vegetação. Essas aves são animais em sua grande maioria diurnos. Portanto, é seguro presumir que as maiores ameaças para C. jacchus em termos de predadores, enquanto dormem, seriam animais terrestres e que

19 caçam à noite, como cobras e carnívoros de pequeno e médio porte, como felinos e mustelídeos (HEYMANN, 1995), apesar de corujas serem uma possível ameaça noturna, não há relatos de tamarins sendo predados por corujas (HEYMANN, 1995), e um estudo com Callithrix penicillata não observou corujas próximas ao local de dormir dos grupos observados (DUARTE; YOUNG, 2011).

Apesar de predação ser um problema comum em muitas espécies de primatas, ela pode ser especialmente preocupante para espécies pequenas, como saguis e tamarins (HANKERSON; CAINE, 2004). O sono é o comportamento que deixa os animais mais vulneráveis (LIMA et al., 2005) e, em saguis esse comportamento pode ser ainda mais custoso em termos de vulnerabilidade. Pois, eles são difíceis de acordar e frequentemente vagarosos após despertarem, o que pode torná-los suscetíveis a predadores que sejam capazes de acessar seus locais de dormir (ERKERT, 1989). Uma espécie diurna como o C. jacchus se torna mais vulnerável à noite, pois pode ter sua capacidade de percepção reduzida (FRANKLIN et al., 2007). Um estudo com Macaca fascicularis demonstrou que os animais são capazes de evitar um local onde haja a presença de predador por pelo menos 12 dias (VAN SCHAIK; MITRASETIA, 1990). Apesar de existir esse padrão nos dados, estatisticamente não ocorreu diferença nas alturas das árvores e locais de dormir, negando nossa primeira hipótese.

Nesse estudo, a comparação da cobertura vegetal dentro de cada habitat quanto à altura das árvores mostrou que na Caatinga, quando árvores mais altas eram escolhidas, elas também possuíam uma maior cobertura vegetal. O resultado de um estudo com C. penicillata corrobora com o resultado deste estudo. Uma vez que C. penicillata escolhia árvores com cobertura vegetal densa e locais de dormir localizados em pontos altos, pois viviam em uma área com alta densidade de predadores (DUARTE; YOUNG, 2011). Esse resultado mostra que a densidade de predadores pode influenciar as prioridades de escolha do local de dormir. Tendo isso em vista, nossa segunda hipótese também foi negada, visto que saguis na Caatinga parecem exibir uma preferência por árvores com mais folhagem em determinadas situações

É comum pensarmos que o animal predado é aquele que é visto por um predador que tenha acesso a sua localização. Porém, um estudo com primatas arbóreos propôs outra explicação, a de que o animal predado é aquele que não detecta o predador a tempo de reagir (TREVES, 2009). Foi visto que uma cobertura vegetal densa pode obstruir a visão dos animais e, consequentemente, aumentar o esforço necessário para se manter vigilante e alerta a eventuais predadores (TREVES, 2009). Grupos de Leontopithecus rosalia preferem árvores com menos cobertura vegetal, eles escolhiam árvores que estavam próximas de outras árvores grandes,

20 formando uma espécie de “rota de fuga” (HANKERSON; FRANKLIN; DIETZ, 2007). Já os grupos de C. jacchus, na Caatinga, na maioria das vezes dormiram em árvores isoladas de outra vegetação. Essa característica também foi registrada em grupos de C. flaviceps e, provavelmente está associada a uma maior facilidade em detectar predadores (FERRARI; FERRARI, 1990). Vale ressaltar que C. jacchus possui uma poderosa ferramenta de defesa para alertar o grupo de eventuais predadores, o mobbing, que torna possível alertar todo o grupo da presença de um predador tornando a detecção de predadores essencial para a sobrevivência do grupo como um todo.

A análise da frequência da cobertura vegetal escolhida mostrou que grupos que habitavam biomas diferentes apresentaram padrões diferentes na escolha das árvores de dormir. Os grupos da Caatinga não dormiram nenhuma vez em árvores com cobertura do tipo 3, enquanto na mata secundária não ocorreram registros de árvores com cobertura do tipo 0 (Fig. 5). Uma das explicações para esse padrão pode ser a própria vegetação dos biomas. Tendo em vista que as árvores da Caatinga costumam perder quase todas as folhas durante a seca, é possível que a falta de registros de árvores com cobertura 3 foi devido a indisponibilidade da mesma e não pela preferência dos animais. Dos dois grupos da Caatinga, apenas um deles possuía árvores de cobertura tipo 2 em sua área de uso, e estas foram escolhidas aproximadamente 66% das vezes. A mata secundária, que é um habitat com vegetação muito mais densa, era esperado a ausência de árvores de cobertura tipo 0. É possível notar que os animais do habitat plantação dormiram em árvores de todas as categorias de cobertura vegetal, mas existiu uma concentração nas árvores com maior cobertura (2 e 3). O que indica que o padrão não se aplica apenas a grupos que habitam mata secundária, mas sim a todos os grupos da Mata Atlântica.

Esse padrão pode ser resultado de uma adaptação ao clima chuvoso do bioma. Chuva e vento podem ocasionar uma perda maior de calor durante a noite e, portanto, proteção contra esses elementos se torna muito importante para a saúde e sobrevivência dos animais (HEYMANN, 1995). A escolha de árvores de dormir em Hylobates albibarbis sofre mais influência de fatores como proximidade de comida e proteção contra chuva e vento do que da predação (CHEYNE et al., 2013). Grupos de Saguinus mystax e S. fuscicollis frequentemente usam locais que garantam proteção da chuva e do vento (HEYMANN, 1995). Além da conservação de calor, evitar a chuva pode ter relação com a prevenção de infecções por fungos. Visto que, por ser uma espécie que vive em grupos e dorme em aglomerados, os indivíduos de

21 C. jacchus estão sujeitos a potenciais infecções e, algumas espécies de fungos crescem em seus pelos (DE FREITAS et al., 2015).

Com base nos dados, as hipóteses levantadas nesse estudo não foram corroboradas. É possível que isso tenha ocorrido devido aos poucos dados coletados nos grupos de Caatinga com a continuação da coleta de dados, provavelmente será possível obter resultados mais conclusivos. Mas ainda que nossos dados não tenham sido significativos estatisticamente, é possível observar padrões nos dados coletados que podem nos fornecer conclusões de um ponto de vista biológico. As diferenças entre os saguis de Mata Atlântica e os da Caatinga são, provavelmente, resultado de diferentes adaptações aos biomas em que habitam. Saguis que vivem na Caatinga, durante a seca não precisam se preocupar com chuva e em vista disso, é provável que a cobertura vegetal das árvores não seja uma característica importante durante a escolha do local de dormir. Em períodos de seca os recursos são escassos. Assim, o esforço extra, necessário para vigilância em árvores com mais cobertura vegetal, pode ser um gasto energético pouco vantajoso para saguis da Caatinga. Enquanto que para os saguis de Mata Atlântica pode ser mais custoso o gasto com termorregulação durante a chuva. Porém, para confirmar essas afirmações, é necessário o estudo do comportamento de C. jacchus da Caatinga durante a estação chuvosa, no qual, devido a uma abundância maior de recurso e quantidade de chuva maior, é esperado que se comportem de forma semelhante aos de Mata Atlântica, ressaltando a importância de acompanhar a variabilidade sazonal de ambos os ambientes.

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