Instituto de Pesquisas Jardim Botânico do Rio de Janeiro Escola Nacional de Botânica Tropical Programa de Pós-graduação Stricto Sensu

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Instituto de Pesquisas Jardim Botânico do Rio de Janeiro

Escola Nacional de Botânica Tropical

Programa de Pós-graduação Stricto Sensu

Dissertação de Mestrado

Estrutura das assembleias de macroalgas de três lagunas

urbanas após anos

Hanna Brum François Amaral

ii

Instituto de Pesquisas Jardim Botânico do Rio de Janeiro

Escola Nacional de Botânica Tropical

Programa de Pós-graduação Stricto Sensu

Estrutura das assembleias macroalgas de três lagunas

urbanas após anos

Hanna Brum François Amaral

Dissertação apresentada ao Programa de Pós-Graduação em Botânica, Escola Nacional de Botânica Tropical, do Instituto de Pesquisas Jardim Botânico do Rio de Janeiro, como parte dos requisitos necessários para a obtenção do título de Mestre em Botânica.

Orientadora: Dra. Renata Perpetuo Reis

iii

Estrutura das assembleias de macroalgas de três lagunas urbanas

após

anos

Hanna Brum François Amaral

Dissertação submetida ao corpo docente da Escola nacional de Botânica

Tropical, Instituto de pesquisas Jardim botânico do Rio de Janeiro – JBRJ,

como parte dos requisitos necessários para a obtenção do grau de Mestre.

Aprovada por:

Profª. Dra. Renata Perpetuo Reis (orientadora) ___________________

Profª. Dra. Yocie Yoneshigue Valentin _________________________

Profª. Dra. Maria Beatriz Barros Barreto ________________________

em ___/___/2014

iv

Amaral, Hanna Brum François.

A485a Estrutura das assembleias de macroalgas de três lagunas urbanas após anos / Hanna Brum François Amaral. – Rio de Janeiro, 2014.

IX, 76f.: il. ; 28 cm.

Dissertação (mestrado) – Instituto de Pesquisas Jardim Botânico do Rio de Janeiro / Escola Nacional de Botânica Tropical, 2014.

Orientadora: Renata Perpetuo Reis. Bibliografia.

1.Lagoas costeiras 2. Salinidade. 3. Araruama, Lagoa de (Araruama, RJ). 5. Rodrigo de Freitas, Lagoa (Rio de Janeiro, RJ). 6. Tijuca, Lagoa da (Rio de Janeiro, RJ) I. Título. II. Escola Nacional de Botânica Tropical.

CDD 589.3098153

v “Se as coisas são inatingíveis... ora!

Não é motivo para não querê-las... Que tristes os caminhos se não fora a mágica presença das estrelas!”

vi AGRADECIMENTOS

Á minha querida orientadora Dra. Renata Perpetuo Reis que aqui faltariam linhas para expressar todo o meu carinho, admiração e gratidão. Muito obrigada pela paciência, dedicação e profissionalismo, pelos ensinamentos e conselhos que me fizeram amadurecer tanto nesses dois anos e principalmente por acreditar em mim e neste trabalho;

Ao Instituto de Pesquisas Jardim Botânico do Rio de Janeiro pela infraestrutura e apoio logístico e a todos os funcionários que tornaram a realização deste trabalho mais tranquila e prazerosa;

Á todos os funcionários da Escola Nacional de Botânica Tropical, sempre atenciosos nos momentos em que precisei;

Ao CNPq pela concessão da bolsa de mestrado;

Aos Professores e colaboradores das disciplinas cursadas na ENBT pelo conhecimento transferido e dedicação;

As Professoras Drª Yocie Yoneshigue Valentin e Drª Maria Beatriz Barros Barreto por aceitarem participar da banca e pelas valiosas sugestões;

Ao Profº Drº Alexandre Gusmão Pedrini pelo carinho, atenção e ensinamentos durante a identificação das macroalgas, além das valiosas sugestões;

A Profª Drª Márcia Figueiredo Creed pelos ensinamentos e fornecimento dos dados pretéritos da Lagoa da Tijuca, os quais foram essenciais para a elaboração deste trabalho;

Ao Prof. Drº Gustavo Duque Estrada pela paciência, ensinamentos e confiança durante estágio em docência;

Ao Drº Rafael Rodrigues Loureiro pelo fornecimento dos dados pretéritos da Lagoa Rodrigo de Freitas, essenciais para a elaboração deste trabalho;

Á Msc. Maria Carolina M. de O. Henriques pela ajuda com as análises estatísticas no Primer Versão 6.1.13;

Á todos os amigos da pós pela companhia, momentos de discussão e descontração ao longo desses dois anos;

vii Á minha família por estarem sempre do meu lado me apoiando, em especial à minha mãe meu porto seguro e meus avós que contribuíram muito na minha formação e me deram força e carinho para o fechamento deste ciclo;

Ao Rodrigo pela paciência e companheirismo, por partilhar os momentos bons e os nem tanto, de minha vida, sempre a tornando mais gostosa de viver.

viii Resumo

As lagoas costeiras são ecótonos de extrema importância ecológica, social e econômica. Devido à litoralização, estes ambientes estão sujeitos a impactos antropogênicos que alteram a comunidade lagunar, com alteração da riqueza e/ou a abundância da fauna e flora. As macroalgas bentônicas são utilizadas mundialmente para diagnosticar o nível de degradação ambiental. Para verificar alterações nas assembleias de macroalgas de três lagoas costeiras do estado do Rio de Janeiro, as assembleias de macroalgas destas foram caracterizadas e comparadas com dados pretéritos. As três lagoas apresentaram redução da riqueza florística e domínio de espécies oportunistas. A Lagoa da Tijuca apresentou maior perda de espécies (55%) após 27 anos, mas não ocorreu variação da biomassa. A Lagoa de Araruama apresentou redução de 26% e a Lagoa Rodrigo de Freitas 14 %, após 26 e 7 anos, respectivamente. Nesta ultima houve redução significativa da biomassa. Ocorre o domínio de Chlorophyta, principalmente algas de gêneros oportunistas nas Lagoas da Tijuca e de Araruama enquanto que na Lagoa Rodrigo de Freitas ocorreu o domínio da Rhodophyta Polysiphonia subtilissima, também considerada oportunista. Através das análises de MDS e PCA os sítios de pertinentes a cada lagoa foram agrupados. A Lagoa de Araruama, provavelmente pela sua hipersalinidade, foi mais distinta das outras, que por sua vez foram mais semelhantes. Desse modo, concluí-se que salinidade, disponibilidade de substrato e temperatura são fatores que influenciam o crescimento destas macroalgas no ambiente lagunar. Estas três lagoas apesar de possuírem características distintas tiveram as suas assembleias de macroalgas alteradas, com redução da riqueza e domínio de espécies oportunistas, possivelmente pela ocupação desordenada de seu entorno, o que consequentemente altera toda a comunidade lagunar.

ix Sumário

1. Introdução ... 1

1.1. Lagoas costeiras (Definição e geomorfologia) ... 2

1.2. Algas e bioindicadores ... 5

1.3. Estudos de algas pluricelulares em lagoas costeiras ... 8

1.4. Lagunas costeiras fluminenses ... 10

2. Objetivo Geral ... 11 2.1. Objetivos Específicos ... 11 3. Hipóteses ... 11 4. Metodologia ... 12 4.1. Área de estudo ... 12 4.1.1. Lagoa de Araruama ... 14 4.1.2. Lagoa da Tijuca ... 23

4.1.3. Lagoa Rodrigo de Freitas ... 26

4.2. Dados abióticos ... 31

4.3. Inventário taxonômico ... 31

4.4. Caracterização das assembleias de macroalgas das lagoas ... 32

4.5. Índice de Avaliação Ecológica (EEI) ... 33

4.6. Análise estatística ... 33

5. Resultados ... 34

5.1. Salinidade e temperatura nas lagoas ... 34

5.2. Riqueza e abundância do fitobentos nas lagoas. ... 36

5.2.1. Lagoa de Araruama ... 39

5.2.2. Lagoa da Tijuca ... 42

5.2.3. Lagoa Rodrigo de Freitas ... 44

5.3. Avaliação do estado ecológico das lagoas ... 47

5.4. Avaliação das lagoas em relação à riqueza, salinidade e temperatura ... 47

6. Discussão ... 49

7. Conclusão ... 58

1 1. Introdução

As lagoas costeiras são ecossistemas de transição entre o ambiente marinho e o costeiro (Esteves 1998), representam quase que 15% da faixa litorânea mundial (Lamptey 2011), ocorrendo desde ambientes tropicais a polares (Loureiro 2010), englobando aproximadamente 332.000 km² (Knoppers 1994) e as lagoas neotropicais correspondem a 12,2% do litoral sul americano (Esteves et al. 2008). Além da importância ambiental, possuem importância econômica e social, pelas atividades desenvolvidas nestes ecossistemas como a pesca, aquicultura e o turismo (Esteves et al. 2008; Nicolodi et al. 2009).

Atualmente a população mundial é estimada em aproximadamente 7 bilhões de pessoas (ONU 2014). Em 1990, 23% da população humana habitavam áreas costeiras e estimativas recentes mostram que 1,2 bilhões de pessoas vivem a menos de 100 km do oceano com a maior densidade populacional ocorrendo dentro dos próximos 10 km, e em altitudes abaixo de 100m, onde a densidade populacional é três vezes maior do que a média global (Nicholls & Small 2002; Small & Nicholls 2003). O homem tem ocupado massivamente o entorno destes ecossistemas aquáticos e intensificado o uso de seus recursos (Esteves et al. 2008). Em países em desenvolvimento, as margens das lagoas costeiras são densamente povoadas e estão entre os ecossistemas mais impactados do mundo (Porcher et al.). Desta maneira, este ecossistema está sob pressão ambiental, tais como: urbanização, industrialização e produção agrícola. Consequentemente, a estrutura e dinâmica das comunidades biológicas deste ambiente estão passando por mudanças negativas, as quais podem ser irreversíveis decorrentes destas ações antrópicas, como despejos domésticos e industriais, assoreamentos, erosão do solo entre outras ações (Nicolodi et al. 2009).

Devido ao processo de urbanização nos últimos anos, as lagoas costeiras estão passando por um processo gradativo de eutrofização, com efeitos negativos na diversidade e na distribuição das espécies no ambiente (Gorostiaga e Díez 1996), em geral, com a simplificação da estrutura das comunidades. A entrada de esgoto in natura na lagoa, além de causar maior aporte de nutrientes, altera a salinidade. Tanto as alterações na quantidade de nutrientes quanto na salinidade atuam como filtros ambientais (Díez et al. 1999; Leaf & Chatterjee 1999).

2 importância ecológica, social e econômica que estes ecossistemas fornecem e do grande impacto antropogênico que vem sofrendo, ainda há uma lacuna do conhecimento sobre as consequências de impactos antropogênicos sobre a estrutura e função das lagoas costeiras em todo o mundo. No Brasil, os estudos sobre lagoas costeiras se concentraram na região sudeste e sul e a maioria destes abordou análises físico-químicas e sobre a hidrodinâmica destas lagoas. Nos trabalhos sobre a biota, foram poucos os casos de iniciativas bem sucedidas voltadas para a recuperação e proteção desses ecossistemas (Esteves et al. 2008).

1.1. Lagoas costeiras (Definição e geomorfologia)

As lagoas costeiras são corpos de água orientados paralelamente à linha da costa, separadas do oceano por cordões litorâneos, isoladas permanentemente ou intermitentemente com o mar por um ou mais canais (Kjerfve 1986; Kjerfve & Magil 1989). Além da comunicação com o mar pelos canais, pode ocorrer permeabilidade pelos cordões arenosos. A separação destes corpos de água com o oceano ocorre por uma restinga, por ilhas de barreiras ou por recifes (Bird 1994).

Por fazerem interseção entre dois ecossistemas diferentes, o ambiente terrestre e o marinho, as lagoas costeiras são consideradas ecótonos. Pela sua posição entre esses dois ambientes, estão sujeitas as influencias dos dois sistemas, o que as torna altamente dinâmicas. Geralmente são formados por espécies encontradas nos dois ecossistemas que divide ou ainda por espécies endêmicas, e com isso apresentam grande diversidade. Apesar de as lagoas costeiras representarem ecótonos bastante conectados ao ambiente adjacente, elas desenvolveram mecanismos próprios de regulação funcional e estrutural, conferindo uma maior produtividade e capacidade de suporte em relação aos ambientes circundantes (Esteves 2008 et al.). A maioria das lagoas costeiras se encontra entre os ambientes naturais de mais alta produtividade primária e secundária (Knoppers 1994)

3 Além desta classificação, o mesmo autor classifica as lagoas costeiras de acordo com a sua gênese. As lagoas estudadas foram formadas na última transgressão marinha (no período do Holoceno) pelo isolamento de enseada marinha ou de braços de mar por cordões arenosos (Esteves 1998).

Kjerfve (1986) atualizando e estendendo as definições previamente postuladas por Cameron & Pritchard (1963) dividiu as lagunas em três tipos geomorfológicos de acordo com sua troca de água com o oceano adjacente. As classes lagunares propostas foram: “sufocada” (“chocked”), “restrita” (“restricted”) e vazada (“leaky”) (Fig. 1), respectivamente, da mais isolada para a de maior intercâmbio com as águas oceânicas,

Figura 1: Representação esquemática de lagoas costeiras de acordo com a classificação de Kjerfve (1986).

O canal que faz a ligação entre a lagoa e o oceano geralmente é chamado estuário. Define-se um estuário como um corpo de água costeiro com ligação livre com o mar e que se estende para montante, até onde são sentidos os efeitos da maré (Pritchard 1967). Os estuários são ecossistemas cujas variações dos fatores abióticos são bem mais pronunciadas do que nas lagoas e em mar aberto, o que limita a distribuição horizontal e vertical de várias espécies.

4 Enquanto que as lagoas do tipo restritas geralmente possuem dois ou mais canais de ligação, que permanecem conectados com o mar em tempo integral e tendem a apresentar algum transporte de água em direção ao mar. Esses sistemas são mais submetidos à variação das marés do que as lagoas sufocadas e com isso tendem a ser bem misturadas. Essas lagoas são fortemente influenciadas por ventos, o que geram correntes na superfície e produzem mistura na coluna d’água.

Segundo a classificação de Kjerfve (1986), a maioria das lagoas do litoral fluminense é classificada como sufocada, caracterizada por uma ligação estreita e longa com o mar. A força da maré na entrada do canal para o interior da lagoa é atenuada e sua dinâmica definida essencialmente pelos ventos. Neste ambiente, a acumulação de sedimentos é rápida e a granulometria é fina, rica em matéria orgânica de origem autóctone e alóctone, principalmente em razão da diminuição da energia das marés, ondas e correntes (Machado 1989). As características biogeoquímicas deste ambiente são diferentes de outros corpos de água, devido à limitada troca de água com o oceano e dos constantes impactos antropogênicos está sujeito a maior acumulação de sedimentos e à eutrofização (Kjerfve 1986; Kjerfve & Magil 1989; Miranda et al. 2002).

A contribuição de água doce, geralmente é baixa e como sua conectividade com o mar é restrita, o padrão de circulação de água ocorre principalmente por movimentos na forma de ondas geradas por vento ou correntes de maré (Boggs 1995; Rangel 2002). Os parâmetros físico-químicos variam espacialmente e temporalmente de acordo com a interação entre os fatores meteorológicos, as características regionais dos sedimentos e as atividades antropogênicas (Seelinger et al. 1998), além de variar de acordo com a geomorfologia de cada local e sua posição em relação ao mar (Dyer 1986).

Um dos principais parâmetros físico-químicos indicativos dessa diferenciação é a salinidade. A salinidade nas lagoas costeiras pode variar desde a de um lago de água doce costeiro para a de uma lagoa com alta concentração de sal (NaCl), dependendo do equilíbrio hídrico (Esteves 1998), que pode variar de acordo com a taxa de precipitação; de evaporação, muitas vezes ocasionada pela quantidade e intensidade de ventos; aporte fluvial e pela frequência de renovação de água oceânica que pode ocorrer por canais ou percolação pela barreira de areia (Bird 1994; Smith 1994).

5 (Ab’Saber et al. 1987). Essa variação pode ocorrer entre lagoas costeiras ou dentro da mesma lagoa, com gradiente crescente de salinidade desde a porção mais continental em direção à comunicação com o mar que interfere na distribuição horizontal de representantes de fauna e flora (Domingos et al. 2012).

A salinidade é um fator importante na distribuição da fauna e da flora. Segundo Santoro & Enrich-Prast (2009), as condições de salinidade de um sistema lagunar podem ser rapidamente alteradas com consequentes mudanças nas assembleias fitais, por isso organismos que habitam esse ecossistema precisam ser tolerantes a essas mudanças.

Em geral, os sistemas lagunares com comunicação permanente com o mar, nos quais a salinidade é semelhante com a marinha, a diversidade é mais alta do que nos sistemas lagunares hiperhalinos ou hipohalinos, uma vez que a salinidade atua como filtro biológico para o estabelecimento de determinados organismos aquáticos, como macrófitas (Esteves 1998), zooplâncton (Schallenberg et al. 2003), peixes (Andreata et al. 2002, 2012a,b), macroalgas (Reis-Santos 1990, Reis & Yoneshigue-Valentin 1996) e outros.

Desta maneira, observa-se que as variações ambientais podem causar diversos tipos de impactos nas comunidades de macroalgas. Estas podem ser positivas ou negativas, como flutuações no número de táxons de um determinado local com eliminação dos menos adaptados e consequentemente com redução na diversidade de espécies local (Gorostiaga e Díez 1996; Esteves 1998; Díez et al. 1999; Leaf & Chatterjee 1999; Esteves et al. 2008; Nicolodi et al. 2009).

1.2. Algas e bioindicadores

6 condução de água (Raven et al. 2007; Menezes & Bicudo 2010). As algas pluricelulares estão divididas em dois grandes grupos filogenéticos: Archaeplastida, na qual estão incluídas as algas verdes (Chlorophyta) e vermelhas (Rhodophyta) e o grupo Stramenopiles, onde estão incluídas as algas pardas (Heterokontophyta) (Fehling et al. 2007; Baldauf 2008; Lane & Archibald 2008). A nomenclatura utilizada foi a proposta por Guiry & Guiry (2013), no qual as algas verdes são incluídas no filo Chlorophyta, as vermelhas no filo Rhodophyta e as pardas no filo Ochrophyta.

Esses organismos liberam seus elementos de reprodução na água, fazendo parte temporariamente do fitoplâncton, depois os mesmos se fixam ao substrato consolidado iniciando a sua fase bentônica. Quando os propágulos crescem agrupados constroem as populações e estes por sua vez irão fazer parte da comunidade aquática.

As espécies pertencentes ao mesmo grupo taxonômico (ordem, família, gênero, etc) que ocorrem no mesmo habitat são chamadas de assembleias. As assembleias de macroalgas bentônicas são formadas por grupos que apresentam grande importância ecológica em águas costeiras e desempenham papel fundamental na manutenção dos ecossistemas aquáticos. Fornecem abrigo para larvas e juvenis de animais, inclusive alguns de interesse comercial (Pereira & Soares-Gomes 2002). Além disso, contribuem de maneira significativa na produtividade primária, na fixação de carbono e na produção de oxigênio (Lüning 1990; Ramus 1992). Desta maneira, alterações nas estruturas das assembleias de macroalgas certamente acarretarão alterações na comunidade lagunar por estas serem a base da cadeia alimentar.

7 A utilização de bioindicadores se baseia nas respostas dos organismos em relação aos estímulos do meio onde vivem (Ortega 2000). Esta resposta pode ser individual (modificações bioquímicas e fisiológicas), populacional, comunitária ou ecossistêmica, e sua intensidade varia com o tempo, a proporção e a natureza da perturbação (Pinilla 2000). As condições ambientais e a disponibilidade de recursos impõem limitações a estes organismos que acarretam diferentes estratégias ecológicas. Logo, condições ambientais restritivas, como por exemplo, temperatura e salinidade extremas e pouca disponibilidade de recursos, devem diminuir o estabelecimento e a permanência destes indivíduos em um dado local e, assim, atuam como filtros ambientais (Keddy 1992; Weiher & Keddy 1999). Os indicadores biológicos são melhores do que as variáveis físicas e químicas da água, pois estas indicam apenas as condições no momento da mensuração, enquanto que os biológicos refletem os efeitos a médio e longo prazo (Whitton et al. 1991).

As macroalgas marinhas têm sido utilizadas por diversos países como ferramenta para diagnosticar a degradação ambiental, como por exemplo, na Ásia (Reopanichkul et al. 2009), na costa da Irlanda, Escócia e Inglaterra (Wilkinson et al. 2007; Wells et al. 2007), na costa da Espanha (Juanes et al. 2008; Gorostiaga & Díez, 1996), no mar do Caribe (Littler et al. 2010), no mar Vermelho (Bahartan et al. 2010), no Mediterrâneo (Orfanidis et al. 2001; Terlizzi et al. 2002; Ballesteros et al. 2007; Orfanidis et al. 2007) e em Portugual (Lima 2013). No Brasil, destacam-se os estudos realizados nas baías de: Guanabara (Teixeira et al. 1987; Taouil & Yoneshigue, 2002), de Santos (Berchez & Oliveira 1992; Oliveira & Qi 2003), de Sepetiba (Amado Filho et al. 2003), de Todos os Santos (Marins-Rosa et al. 2005; Marins et al. 2008) e na Lagoa Rodrigo de Freitas (Loureiro 2007).

Para facilitar o diagnóstico ambiental, as macroalgas podem ser classificadas em grupos morfofuncionais como proposto por Steneck & Dethier (1994). Eles classificaram as macroalgas de acordo com suas adaptações morfológicas, fisiológicas e ecológicas ao nível do distúrbio ambiental, assim como, com as diferentes etapas do desenvolvimento do ecossistema. Uma vez que neste trabalho não foi analisada a fisiologia das macroalgas marinhas e foi observada a sua morfologia, utilizamos o termo morfótipo em vez de morfofuncional.

8 (lagoas, rios, estuários) e em águas costeiras. Esta classificação foi baseadas em estudos morfológicos (morfologia externa, anatomia interna, textura), fisiológicos (relação superfície/volume, relação fotossintética/não fotossintética, desempenho fotossintético, crescimento e adaptação a luz) e da história de vida (longevidade e sucessão) juntamente com dados de distribuição em diferentes gradientes de eutrofização.

O grupo de estado ecológico I (ESG I) compreende espécies perenes, com baixas taxas de crescimento e de potencial reprodutivo, consideradas não oportunistas e de final de sucessão e o grupo de estado ecológico II (ESG II) compreende as espécies anuais, com altas taxas de crescimento e de reprodução, consideradas como algas oportunistas (Orfanidis et al. 2001), como uma adaptação da terminologia tipo r e K de MacArthur e Wilson (1967). Sendo assim, os ambientes degradados são dominados por espécies ESG II, ao passo que os ambientes não degradados são dominados por espécies ESG I (Orfanidis et al. 2011).

A partir do percentual de cobertura de cada grupo de estado ecológico, este mesmo autor criou o Índice de Avaliação Ecológica (EEI) desenvolvido para avaliar o estado ecológico de águas costeiras e de águas transicionais (lagoas, rios, estuários). Este índice é um número que varia de 2 a 10 e que indica o estado ecológico global das águas de transição e costeiras. O EEI indica o estado ecológico global desses ambientes, subsidiando assim que gestores de recursos hídricos comparem, classifiquem e definam as prioridades de gestão a nível regional e nacional (Orfanidis et al. 2001; 2003; 2011).

O EEI e outros índices para avaliar o estado ecológico de ambientes aquáticos foram criados em diversos países europeus, decorrente da política sustentável da água

enquadrada pela Diretiva Quadro da Água (DQA), estipulada pela União Européia, cujo

objetivo é que todos os corpos de água europeus devem atingir pelo menos o estado ecológico de “boa qualidade” até 2015. E esta avaliação será feita segundo o estado de diferentes indicadores biológicos e suportado por elementos de qualidade físico-química e hidromorfológica (PEC 2000; Borja et al. 2004 a, b).

1.3. Estudos de algas pluricelulares em lagoas costeiras

9 geralmente, são listagens de espécies. O segundo trabalho que cita algas em ambiente lagunar foi o trabalho de Montagne (1839) na Lagoa de Saquarema e o de Martens, em 1871, na mesma Lagoa e na Lagoa Rodrigo de Freitas. Em 1876, Zeller cita a nova variedade Enteromorpha ramulosa Hooker var. elongata Zeller para a Lagoa da Tijuca.

Posteriormente, foram realizados outros levantamentos florísticos em lagoas costeiras brasileiras como nas lagoas fluminenses: a. Lagoa de Piratininga (Pedrini et al. 2002); b. Itaipu (Pedrini et al. 1996); c. Lagoa de Saquarema (Oliveira & Krau 1955); d. Lagoa de Maricá (Oliveira et al. 1955); e. Lagoa de Marapendi (Pedrini et al. 1997) e f. Lagoa de Araruama (Reis-Santos 1990, Reis & Yoneshigue-Valentin 1996) e nas lagoas da região sul: a. Lagoa dos Patos e Lagoa do Peixe (Baptista 1977); b. Lagoa de Tramandaí (Biancamano 1995); c. Lagoa dos Patos (Nieva et al. 1997); d. Lagoa da Conceição (Boker et al. 2009) e e. no estuário da Lagoa dos Patos (Seeliger & Cordazzo 2002).

O primeiro trabalho ecológico relacionado com as comunidades algáceas em ambientes lagunares no Brasil foi realizado na Lagoa dos Patos (Coutinho 1982), no qual foi observado que o percentual Chlorophyta se manteve constante ao longo dos sítios amostrais, mas havendo substituição de espécies. Também foi observada a diminuição gradativa da porcentagem relativa total de Rhodophyta para o interior da lagoa, e com baixa participação de Ochrophyta. Ainda nesta lagoa, foram realizados outros trabalhos (Seeliger & Knak 1982; Coutinho & Seeliger 1984; 1986).

As lagoas costeiras fluminenses que tiveram estudos ecológicos foram: a Lagoa de Marapendi (Pedrini & Silveira 1985; Coutinho et al 1999), Lagoa de Piratininga (Cunha 1996), Lagoa de Guarapina (Moreira & Knoppers 1990), Lagoa de Saquarema (Moreira 1989; Carneiro et al. 1994), Lagoa de Araruama (Reis & Yoneshigue-Valentin 1996), Lagoa Imboassica (Silva et al. 2007), Lagoa Rodrigo de Freitas (Loureio & Nassar 2003; Loureiro 2007; Loureiro & Reis 2008), Lagoa da Tijuca (Wallner et al. 1986) e no Complexo Lagunar de Jacarepaguá (Figueiredo et al. 1989).

10 1.4. Lagunas costeiras fluminenses

O litoral brasileiro abriga uma grande diversidade de ecossistemas com significante importância ecológica e econômica. Muitos destes estão concentrados na região sudeste brasileiro, entre o sul do estado do Espírito Santo e o Cabo de Santa Marta. Dentre estes, desde Cabo Frio à ilha de Marambaia, existe uma faixa de cordões litorâneos compreendendo várias lagoas (Muehe 1998). Segundo Amador (1997), no estado do Rio de Janeiro existia mais de 300 lagunas costeiras, algumas das quais, com o aumento da urbanização foram aterradas, como as de Copacabana, de Botafogo e do Flamengo.

Neste trabalho foram estudadas três lagoas fluminenses: a Lagoa de Araruama, a Lagoa da Tijuca e a Lagoa Rodrigo de Freitas. A primeira está localizada na região dos lagos, uma região de veraneio e as duas últimas estão situadas na cidade do Rio de Janeiro, segunda maior metrópole brasileira. Estas lagoas, assim como outras lagoas urbanizadas recebem efluentes de esgotos domésticos que causam impacto ambiental (Loureiro 2007, Esteves et al. 2008).

O assoreamento e a eutrofização são fenômenos naturais que ocorrem em lagos e lagoas costeiras. Os sedimentos se acumulam nas lagoas e estas naturalmente se transformam em brejos, e tendem a desaparecer ao longo de milhares de anos. Este é fenômeno natural e lento, mas devido às ações antrópicas, que aceleram este processo, está se tornando um fenômeno artificial e rápido. As lagoas estudadas, assim como em outras lagunas urbanas, este processo tem sido acelerado devido às obras costeiras mal feitas, aterros, remoção da vegetação do seu entorno e do desmatamento das bacias contribuintes (CILSJ 2013).

11 Segundo Esteves et al. (2008), são essenciais estudos multidisciplinares para ações conservacionistas direcionadas às lagoas costeiras. Por isso, devem ser incentivados estudos multidisciplinares de modo a preencher as lacunas do conhecimento sobre estes ambientes. Entre estes, é de suma importância avaliar mudanças nas assembleias de macroalgas nestes ambientes lagunares visto que são considerados organismos indicadores e variações temporais nestas assembleias pode indicar as alterações nestes ambientes.

As lagoas estudadas foram escolhidas por serem três lagunas urbanas com mesma formação geológica, por estarem localizadas relativamente próximas, por apresentarem parâmetros hidrológicos e climáticos distintos, e principalmente, por possuírem dados pretéritos de macroalgas coletadas na Lagoa da Tijuca em 1985-6 por Mourão (1988), na Lagoa de Araruama em 1988-9 por Reis-Santos (1990) e na Lagoa Rodrigo de Freitas em 2005-6 por Loureiro (2007).

2. Objetivo Geral

Verificar as variações nas assembleias de macroalgas bentônicas em três lagoas costeiras urbanas, com salinidades distintas, após anos.

2.1. Objetivos Específicos

 Caracterizar a assembleia de macroalgas bentônicas das Lagoas de Araruama, da Tijuca e da Rodrigo de Freitas após anos;

 Comparar a riqueza das macroalgas amostradas na Lagoa de Araruama em 2012 com a amostrada a 26 anos dos estudos realizados e

 Comparar a riqueza e a abundância de macroalgas amostradas nas Lagoas da Tijuca e Rodrigo de Freitas em 2012 com aquelas amostradas na primeira a 27 anos e na segunda a sete anos dos estudos realizados.

3. Hipóteses

12 ocasionado pela sua degradação é uma das principais causas da perda da biodiversidade, este trabalho propõe as seguintes hipóteses:

 A composição específica e a abundância das macroalgas apresentam variações após o período analisado (26 anos na Lagoa de Araruama, 27 anos na Lagoa da Tijuca e sete anos na Lagoa Rodrigo de Freitas);

 A estrutura das assembleias de macroalgas de lagoas urbanas vem sofrendo alterações nos últimos anos com consequente diminuição da sua diversidade;

 As espécies de macroalgas mais representativas nas três lagoas são tolerantes a mudanças na salinidade e

 As estruturas das assembleias de macroalgas destas lagoas, apesar da salinidade distinta, são dominadas por espécies eurihalinas, representadas principalmente por clorofíceas.

4. Metodologia

4.1. Área de estudo

A área de estudo abrange três lagoas localizadas no estado do Rio de Janeiro: a Lagoa da Tijuca e a Lagoa Rodrigo de Freitas que estão inseridas na região hidrográfica da baía de Guanabara e a Lagoa de Araruama que está inserida na região hidrográfica dos Lagos São João (INEA 2013). Segundo Kjerfve (1986), essas lagoas são classificadas como do tipo sufocada.

Estas lagoas foram escolhidas pelo acesso às planilhas de dados das macroalgas marinhas bentônicas de levantamentos florísticos realizados por Mourão (1988), na Lagoa da Tijuca, por Reis-Santos (1990), na Lagoa de Araruama e por Loureiro (2007), na Lagoa Rodrigo de Freitas.

Neste estudo foram amostrados oito sítios na Lagoa de Araruama (Fig. 2A), três sítios na Lagoa da Tijuca (Fig. 2B) e cinco na Lagoa Rodrigo de Freitas (Fig. 2C). As coletas foram realizadas durante as marés baixas (0.0 a 0.4).

13 durante os anos de 2005 e 2006, por Rafael Loureiro Lagoa Rodrigo de Freitas (Loureiro 2007). Desta maneira, neste estudo foram verificadas variações nas assembléias de macroalgas que ocorreram após 27 anos na Lagoa da Tijuca, 26 anos na Lagoa de Araruama e sete anos na Lagoa Rodrigo de Freitas.

Os períodos amostrais dos estudos anteriores foram indicados por 1985 para representar as coletas realizadas por Mourão (1988); 1986 para os realizados por Reis-Santos (1990), 2005 para os realizados por Loureiro (2007) e 2012 para aqueles amostrados neste estudo.

A escolha dos sítios amostrais foi baseada em coletas realizadas nos mesmo sítios em trabalhos pretéritos. Alguns locais coletados anteriormente não foram amostrados neste estudo pela mudança brusca no local de coleta, como construção, aterramento e não foi encontrada algas. Nos estudos anteriores foram amostrados vinte e oito sítios na Lagoa de Araruama, quatro na Lagoa da Tijuca e dez na Lagoa Rodrigo de Freitas e neste estudo foram amostrado oito, três e cinco sítios respectivamente.

Figura 2 – Mapa da Lagoa de Araruama (A), da Lagoa da Tijuca (B) e da Lagoa Rodrigo de Freitas (C). Os números em amarelo indicam os sítios amostrais de cada lagoa. Foto adaptada do Google Earth.

14 4.1.1. Lagoa de Araruama

A Lagoa de Araruama (22°49’30” a 22°56’36”S e 42°02’01” a 42°23’20”W, Fig. 2A), localizada à leste do estado do Rio de Janeiro, abrange seis municípios: Saquarema, Araruama, Iguaba Grande, São Pedro da Aldeia, Arraial do Cabo e Cabo Frio. Sua bacia hidrográfica possui 404 km² e população de aproximadamente 260 mil habitantes. A lagoa possui forma alongada paralela à linha costeira e separada do oceano por um cordão litorâneo, a restinga de Massambaba, com 48 km de comprimento. Possui espelho de água de aproximadamente 220km², volume de 636 milhões de m³, 190 km de perímetro, profundidade média de 2,5m com máxima de 19 metros e salinidade média 52 (SEMADS 2001; Bidegain & Bizerril 2002; CILSJ 2013).

A característica marcante desta lagoa é a alta salinidade, sendo considerado o maior ecossistema lagunar hiperhalino permanente do mundo (Kjerfve 1986). Existem outras lagoas hiperhalinas, como a Coorong (Austrália); Dawhat as Sayh, (golfo Árabe); Bardawill (costa leste do Mediterrâneo); Madre do Texas e Torrey Pines (EUA); Madre de Tamaulipas e Ojo de Liebre (México) e Enriquillo (República Dominicana) (Bidegain & Bizerril 2002), mas nenhuma delas mantém seu espelho de água constante durante o ano. Esta alta salinidade é devido a um balanço hídrico negativo. O volume médio de água despejada pelos rios é de apenas 2,3 m3s-1, os principais rios são: das Moças, Mataruna, Salgado, Cortiço, Iguaçaba e Ubá, entretanto, apenas os dois primeiros são perenes. Sua única comunicação com águas oceânicas ocorre pelo canal de Itajurú, com 39,7 km, localizado no extremo leste da cidade de Cabo Frio. A renovação da água é lenta (50% do volume da lagoa é trocado cada 84 dias, e depende do nível de mistura horizontal decorrente dos ventos), a região é marcada por paisagem com poucas colinas baixas, intensa ação dos ventos do quadrante nordeste e baixa precipitação, que caracteriza o clima como semiárido, que por sua vez, intensifica a evaporação, com consequente salinização da lagoa, apesar da contínua extração de sal nas salinas (Bidegain & Bizerril 2002).

15 A Lagoa de Araruama possui alto valor ecológico, social e econômico. Apesar de ser uma lagoa urbana, também é fonte de renda para muito moradores locais que vivem da pesca artesanal de peixes e camarões, onde 20 mil famílias são beneficiadas com a renda do pescado (O Globo 2013c), coleta de invertebrados em manguezais; navegação (transporte de passageiros por pequenas embarcações); turismo (passeio de barcos, marinas, bares e hotéis na orla) e recreação, esporte e lazer (banhos, esportes náuticos, pesca amadora) principalmente na época do veraneio quando a população duplica.

Uma das principais fontes econômicas da região é a produção de sal. Até fins do século XIX a Lagoa de Araruama foi o maior produtor de sal do país (CILSJ 2013). Nesta época, a produção de sal foi de 70 a 150 toneladas por hectare por ano e de acordo com as condições climáticas produzia anualmente até 470.000 toneladas. A primeira salina brasileira industrial foi Salinas Perynas, construída em 1823. Atualmente, 33 empresas atuam nesta lagoa e produzem 85.700 toneladas de sal por ano que rende 1,7 milhões de reais. Outra característica da Lagoa de Araruama é o depósito das conchas de Anomalocardia brasiliana, com estimativa, em 1929, de 37 milhões de toneladas de conchas. Este depósito foi explorado desde o século XIX, porém foi a partir de 1959, com a implantação da Companhia Nacional de Álcalis (CNA) que a produção assumiu escala industrial para a produção de barrilha. Até 2003, com a determinação da paralisação da extração das conchas, pelo órgão ambiental da época (FEEMA), estima-se que foram retiradas cerca de 14 milhões de toneladas de conchas (CILSJ 2013).

16 Figura 3: Lagoa de Araruama e as áreas de proteção ambiental de seu entorno. Fonte: Consórcio Intermunicipal Lagos São João.

O Decreto Estadual n° 42.929 de 18 de abril de 2011 criou o Parque Estadual da Costa do Sol, com área total aproximada de 9.840,90 hectares, que abrangem terras dos municípios de Saquarema, Araruama, Arraial do Cabo, São Pedro da Aldeia, Cabo Frio e Armação de Búzios. Este parque enquadra-se no grupo de unidades de proteção integral, que permite apenas o uso indireto dos recursos naturais das áreas que compõem a Unidade. Um dos objetivos para a criação do parque é a preservação das lagoas e lagunas e neste decreto também fica estabelecido o prazo máximo de cinco anos, a partir da data de publicação deste decreto, para a elaboração do plano de manejo do Parque Estadual da Costa do Sol.

Apesar de sua importância social, econômica e ambiental, esta lagoa vem sendo degradada, principalmente pelo despejo esgoto in natura, lixos sólidos e assoreamento (Bidegain & Bizerril 2002). A Lagoa de Araruama está inserida no Consórcio Intermunicipal Lagos São João 2013, criado em 1999, no qual estão envolvidas todas as prefeituras dos seis municípios de seu entorno e tem como objetivo, realizar ações de preservação e recuperação ambiental das bacias hidrográficas da região (CILSJ 2013).

17 inicial de delimitação da unidade de conservação, comprometendo os objetivos de sua instituição (Corrêa & Fontenelle 2012).

Cabe ressaltar que o município de Armação de Búzios não está ao redor da Lagoa de Araruama e sua prefeitura não está envolvida no Consócio Intermunicipal Lagos São João, mas este município faz parte do Parque Estadual Costa do Sol. Enquanto que o município de Iguaba Grande na está inserida no Parque Estadual Costa do Sol, mas se localiza no entorno da lagoa e sua prefeitura participa do Consócio Intermunicipal Lagos São João.

Os sítios amostrais escolhidos nesta lagoa foram visitados: duas vezes no período chuvoso (15/02/12 e 11/12/12) e uma vez em período seco (15/08/12).

Para a comparação da riqueza de algas bentônicas da Lagoa de Araruama após 26 anos, foi utilizada a dissertação de Renata Perpetuo Reis, orientada pela Dra. Yocie Yoneshigue Valentin (Reis-Santos 1990).

4.1.1.1. Descrição dos sítios amostrais da Lagoa de Araruama

18 Figura 4: Sítio 1 da Lagoa de Araruama, Praia das Palmeiras - Detalhe dos seixos que servem de substrato para as algas. Foto Renata Reis.

19 Figura 5: Sítio 2 da Lagoa de Araruama, Saco do Sorita. Detalhe da praia onde pode ser observada turbidez da água e lixo na praia. Foto Renata Reis.

20 Figura 6: Sítio 3 da Lagoa de Araruama, Salcisne. Detalhe da água turva e espécies de Ulva misturadas com o lixo. Seta vermelha mostra o transecto para coleta de biomassa com quadrados. Foto Renata Reis.

21 Figura 7: Sítio 4 da Lagoa de Araruama, Enseada da Massambaba. Aspecto geral do sítio (A) com espuma oriunda da salinidade e detalhe da ausência de algas neste sítio (B). Foto Renata Reis.

Sítio 5 - Enseada dos Coroinhas (22º55’05,7”S e 42º15’05”W), fig. 8 - As características ambientais são semelhantes ao sítio 4, inclusive com ausência de algas. Temperatura média de 26°C.

22 Sítio 6 - Praia de Araruama (22º52’29,2”S e 42º16’52,1”W), fig. 9 – Localizada no município de Araruama. Algas coletadas em substrato não consolidado com poucos matacões soltos, local abrigado, água transparente com visibilidade de 1m. Salinidade mínima de 46 no inverno e máxima de 52 no verão. Temperatura média de 28°C.

Figura 9: Sítio 6 da Praia de Araruama, Lagoa de Araruama. Aspecto geral do sítio (A) e Ulvaceae e Cladophoraceae fixadas na rocha (B). Foto Renata Reis.

Sítio 7 - Praia Seca (22º55’08,3”S e 42º13’29,3”W), fig. 10 – Localizada na restinga da Massambaba, no Município de Araruama. Algas coletadas em substrato consolidado, em cima de uma rocha grande e em um cano de concreto, provavelmente de saída de esgoto ou água pluvial. A mesma rocha estava parcialmente coberta por areia no verão, provavelmente por causa dos ventos fortes. Visibilidade de 1m e fundo arenoso. Salinidade mínima de 45 no inverno e máxima de 52 no verão. Temperatura média de 27°C.

23 Sítio 8 - Ponte dos leites (22º53’23”S e 42º20’56,7”W), fig. 11 – Localizado no Município de Araruama. Algas coletadas em substrato consolidado. Local com significante ação de ondas que batia no costão onde ocorreu a coleta. Visibilidade de 1m, fundo arenoso e com saída de esgoto próximo. Sítio mais interno da lagoa com salinidade mínima de no inverno 45 e máxima de 53 no verão. Temperatura média de 30°C.

Figura 11: Sítio 8 da Lagoa de Araruama, Ponte dos Leites. Aspecto geral do sítio mostrando canos com saída de água (A) e detalhe dos seixos com Ulvaceae e Cladophoraceae (B). Foto Renata Reis.

4.1.2. Lagoa da Tijuca

A Lagoa da Tijuca (23º00’57’’ a 22º54’10’’S e 43º17’49’’ a 43º21’02’’W, Fig. 2B) localizada a oeste da cidade do Rio de Janeiro, RJ, está inserida na bacia hidrográfica da baixada de Jacarepaguá, com 300 km2 e população de aproximada de 875mil habitantes (SMMA 1998; IBGE 2010). Nesta bacia encontra-se o complexo lagunar de Jacarepaguá, formado pelas lagoas de Jacarepaguá, Camorim, Tijuca, Marapendi e Lagoinha, que juntas, formam um espelho de 13 km2. A Lagoa da Tijuca possui forma alongada perpendicular à linha costeira e faz ligação com as Lagoas de Marapendi e Camorim e com águas oceânicas pelo canal da Joatinga. Possui aproximadamente 4,8 Km2, 32 km de perímetro, profundidade média de 2m (SEMADS 2001).

24 Oceano Atlântico ao sul. O clima da região segundo a classificação de Köppen, é do tipo Am, com precipitação média anual de 1116,4 mm, temperatura média anual do ar de 24,6oC e predominantemente úmido, com pequeno período seco no mês de agosto. (Soares 1999).

Segundo Mourão (1988) a salinidade média desta lagoa era 18 e segundo Zee (1992), a salinidade varia entre 5,5 e 28,8, a qual está associada a variações de maré (quadratura e de sizígia) e variações na profundidade, podendo ser classificada como uma lagoa hipohalina.

Em relação à recuperação ambiental desta lagoa, a Secretaria do Estado do Ambiente (SEA) desenvolveu um projeto de dragagem e recuperação do sistema lagunar de Jacarepaguá. Este projeto faz parte do “Caderno de Encargos das Olimpíadas de 2016” que propõe dragar e recuperar a região da Lagoa de Marapendi, Tijuca, Camorim e Jacarepaguá. O orçamento foi de 602 milhões e as obras iniciaram no segundo semestre de 2013. Apesar deste grande passo, no processo de recuperação ambiental do complexo lagunar de Jacarepaguá, não existe um projeto de tratamento de esgoto sanitário (SEA 2013).

Os sítios de coleta escolhidos nesta lagoa foram visitados: duas vezes no período chuvoso (05/04/2012 e 10/01/2013) e uma vez em período seco (31/08/12). Foi utilizado o ano 2012 para representar todas as coletas realizadas nos períodos citados para cada lagoa.

Para a comparação da riqueza e abundância das macroalgas bentônicas da Lagoa da Tijuca após 27 anos, foi adotado o relatório da Cláudia de Britto Mourão (Mourão 1988), orientada pela Dra. Márcia Figueiredo, as quais analisaram estrutura das populações de Ulva desta lagoa, através da amostragem de quatro sítios em 1985 e 1986 e utilizaram a mesma metodologia adotada neste trabalho. Além disto, realizou amostragem qualitativa e elaborou uma listagem de espécies.

4.1.2.1. Descrição dos sítios amostrais da Lagoa da Tijuca

25 Salinidade mínima de 25 no inverno e máxima de 32 no verão. Temperatura média de 24°C.

Figura 12: Sítio 1 da Lagoa da Tijuca (Viaduto). Aspecto geral do sítio amostral, onde as algas crescem sobre a base do viaduto. Foto Hanna Brum.

Sítio 2 - Ilha dos Pescadores (23º00’20”S e 43º18’26”W), fig. 13 – Localizado no interior da lagoa. Algas coletadas em substrato consolidado, matacões e raízes de árvores. Local com pouco movimento de água, sombreado, com visibilidade de 0.5m e com fundo arenoso. Salinidade mínima de 23 no inverno e máxima de 26 no verão. Temperatura média de 24°C.

26 Sítio 3 - Ilha da Gigóia (23º0’4,57”S e 43º18’36,5”W), fig. 14 – Sítio mais interno da lagoa. Algas coletada em substrato consolidado, muro, matacões e cano de PVC. Local com pouco movimento de água, exposto ao sol, com visibilidade de 0,5m e com fundo arenoso. Salinidade mínima de 17 no verão e máxima de 26 no inverno. Temperatura média de 30°C. Temperatura média de 25°C.

Figura 14: Sítio 3 da Lagoa da Tijuca, Ilha da Gigóia. Aspecto geral do sítio amostral composto por paredão de concreto (A) que serve de substrato para o crescimento das Chlorophyta (B). Foto Renata Reis.

4.1.3. Lagoa Rodrigo de Freitas

A Lagoa Rodrigo de Freitas (22º57’02”S a 22º58’09”S e 043º11’09” a 043º13’03”W, Fig. 2C) está localizada na zona sul da cidade do Rio de Janeiro. Sua bacia hidrográfica de 32 km², conta com os rios Macacos, Rainha e Cabeça que drenam áreas de Mata Atlântica e de ocupação urbana e está localizada numa área de alta densidade populacional (Domingos et al. 2012). Estes rios desembocam no canal das Tábuas, próximo à ilhota do Piraquê e suas áreas de drenagem variam devido ao nível de assoreamento desses rios (rio dos Macacos - 7,2 km², rio Rainha - 4,3 km² e rio Cabeças - 1,9 km²). Ao redor da lagoa estão localizados os bairros mais valorizados da cidade do Rio de Janeiro, como: Ipanema, Leblon, Lagoa, Humaitá, Jardim Botânico e Gávea.

27 entre 10 e 18m (Araujo 2008). A abertura da comporta do canal é controlada pela Secretaria Municipal do Meio Ambiente do Rio de Janeiro, desde 1º de fevereiro de 2012, anteriormente realizada pelo INEA. Além desta comporta, a lagoa possui outras duas localizadas no Canal do Leblon e no Canal Piraquê.

Devido à intensa ocupação de seu entorno, nos dois últimos séculos, um terço do espelho de água desta lagoa diminuiu (Marca & Andreata 2001), como observado na figura 15.

Figura 15: Desenhos do entorno da Lagoa Rodrigo de Freitas em sua forma original e foto com o espelho da água diminuído após ser urbanizada.

Nesta lagoa foram realizadas duas coletas, uma vez no período chuvoso (25/01/2012) e uma vez no período seco (22/08/13). Será utilizado o ano de 2012 para representar todas as coletas realizadas no período citado.

28 4.1.3.1. Descrição dos sítios amostrais da Lagoa Rodrigo de Freitas

Sítio 1 – Parque dos patins (22º58’22,86”S e 43º12’57,47”W), fig. 16 – As algas foram coletadas em substrato consolidado, no píer no parque dos patins. Com visibilidade de 1m e salinidade mínima de 15 no verão e 18 no inverno. Temperatura média de 27°C.

Figura 16: Sítio 1 da Lagoa Rodrigo de Freitas, Parque dos Patins. Detalhe de Polysiphonia subtilissima fixada no píer. Foto Hanna Brum.

29 Figura 17: Sítio 2 da Lagoa Rodrigo de Freitas, Píer do Vasco. O píer serve de substrato para fixação de Polysiphonia subtilissima. Foto Hanna Brum.

30 Figura 18: Sítio 3 da Lagoa Rodrigo de Freitas, Rebouças. Detalhe da construção de concreto que serve de substrato para a fixação das algas. Foto Hanna Brum.

Sítio 4 - Cantagalo (22º58’26,59”S e 43º12’12,39”W), fig. 19 – As algas foram coletadas em substrato consolidado, em matacões e raízes das árvores. Local sombreado por árvores. Com visibilidade de 1m e salinidade mínima de 14 no verão e 18 no inverno. Temperatura média de 27°C.

31 Sítio 5 - Caiçaras (22º58’49,13”S e 43º12’34,08”W), fig. 20 - As algas foram coletadas em substrato consolidado, em uma rampa de concreto. Do lado desta rampa existe uma saída da galeria pluvial grande e uma menor, provavelmente de esgoto. Com visibilidade de 1m e salinidade mínima de 13 no verão e 16 no inverno. Temperatura média de 28°C.

Figura 20: Sítio 5 da Lagoa Rodrigo de Freitas, Caiçaras. Detalhe das Ulvales,

Cladophorales e de Polysiphonia subtilissima. A última espécie também ocorre sobre a construção de concreto. Foto Hanna Brum.

4.2. Dados abióticos

Foram mensuradas amostras pontuais de salinidade com refratômetro portátil (precisão de uma unidade) e de temperatura da água com termômetro de mercúrio, e comparados com os dados pretéritos mensurados de maneira semelhante. Além desses fatores, foi medida a transparência da água em cada sítio amostral com uso de disco de secchi.

4.3. Inventário taxonômico

32

(1991) e Gestinari et al. (2010). A nomenclatura adotada foi a de Guiry & Guiry (2013). O material foi incluído no Herbário Jardim Botânico do Rio de Janeiro (RB).

4.4. Caracterização das assembleias de macroalgas das lagoas

O domínio amostral de cada lagoa englobou os sítios e os períodos amostrais. Foram comparadas as riquezas das macroalgas bentônicas das amostragens anteriores realizadas nas três lagoas com as amostradas neste estudo. A abundância das Ulvaceae da Lagoa da Tijuca foi comparada após 27 anos. Em relação à Lagoa Rodrigo de Freitas tanto a riqueza quanto a abundância das macroalgas foram comparadas após sete anos.

Foi adotado o método destrutivo de amostragem de macroalgas, com uso de quadrados aleatórios (De Wreede 1985), que fornece a estimativa da dominância de algas no tempo e na área estudada. Em cada sítio amostral foi colocado uma linha horizontal, com 10m (transecto) na faixa de ocorrência das algas, na qual foram dispostos quadrados, com sua localização escolhida em uma tabela de números aleatórios, de modo a serem independentes. Foram usados quadrados com 100 cm² de área (10x10 cm), partindo do pressuposto que são algas de pequeno porte (em geral menores que 5cm), como é comum em ambientes lagunares (Chapmam 1986; De Wreede 1985).

As algas foram retiradas do substrato com o auxílio de espátula de pedreiro e acondicionadas em sacos plásticos com etiquetas e preservadas em uma solução de formaldeído diluído a 4% em água do mar, para posterior triagem. Foram utilizados 10 quadrados em cada sítio amostral. O cálculo do número de repetições (quadrados) necessárias para a estimativa da média da população foi realizado na primeira coleta, através da representação gráfica da média acumulada da biomassa (massa seca) contida em dez quadrados, em relação ao número acumulado de amostras. O número mínimo das amostras foi estimado quando a média acumulada da biomassa tornou-se pouco variável com o aumento do número de quadrados (De Wreede 1985, Chapman 1986).

33

respectivamente uma vez que possuem mesma função ecológica (Steneck e Dethier 1994).

4.5. Índice de Avaliação Ecológica (EEI)

Para avaliar o estado ecológico de cada lagoa foi utilizado o Índice de Avaliação Ecológica (EEI) criada por Orfanidis et al. (2001), onde o ambiente é classificado em cinco categorias ecológicas: alta, boa, moderada, baixa ou ruim. Para tal avaliação utiliza-se o percentual de cobertura de cada grupo de macroalgas (ESG I e ESG II). O grupo de estado ecológico I (ESG I) compreende espécies perenes, com baixas taxas de crescimento e potencial reprodutivo, consideradas não oportunistas e de final de sucessão e o grupo de estado ecológico II (ESG II) compreende as espécies anuais, com altas taxas de crescimento e reprodução, consideradas algas oportunistas (Orfanidis et al. 2001). Sendo assim os ambientes degradados são dominados por espécies ESG II ao passo que os ambientes não degradados são dominados por espécies ESG I (Orfanidis et al. 2011).

4.6. Análise estatística

Os dados foram verificados quantos às premissas de normalidade (teste de Shapiro-Willk's) e homogeneidade (teste de Cochran ou Levène) e quando necessário foram transformados seguindo as recomendações de Zar (1996). Valores abaixo de 0,01g não foram contabilizados nas análises estatísticas, mas foram colocados nas listagens de táxons.

As diferenças da salinidade de cada lagoa entre 2012 e após anos de amostragem foram avaliadas pelo teste Student (teste t) e a variação da salinidade entre os sítios de cada lagoa foi identificada pela análise de variância unifatorial (ANOVA) e as diferenças entre estas médias foram separadas pelo teste de Tukey.

34 em cada lagoa em cada ano, foi utilizado o teste de Mann-Whitney, uma vez que os dados não atingiram as premissas para análises paramétricas.

Para realizar análise de Componentes Principais (PCA) e Análise de Escalonamento Multidimensional (MDS) os dados (riqueza, salinidade e temperatura) foram normalizados e transformados em raiz quadrada e para estas análises foi utilizada a distância euclidiana.

Os dados foram apresentados em valores (mínimo) média ± desvio padrão (máximo) e o intervalo de confiança para os testes de significância foi de 95% (p = 0,05).

Para as análises estatísticas foram utilizados os programas Statistica da StatSoft (Versão 6.0) e Primer (Versão 6.1.13).

5. Resultados

5.1. Salinidade e temperatura nas lagoas

35 Tabela 1: Salinidade encontrada na Lagoa de Araruama (LA), na Lagoa da Tijuca (LT) e na Lagoa Rodrigo de Freitas (LRF) em 2012 nos dois períodos estudados e diferença estatística entre os anos em cada lagoa.

Local Ano (mín.) média ± desvio padrão (máx.) Teste t Valor p Resultado LA 2012 (30,00) 45,38 ± 5,77 (54,00) 2,55 0,02 2012<1986 1986 (31,00) 52,03 ± 11,82 (82,00) LT 2012 (17,00) 24,78 ± 4,35 (32,00) -2,61 0,02 2012>1986 1985 (8,00) 17,33 ± 7,33 (28,00) LRF 2012 (13,00) 16,00 ± 2,11 (19,00) 1,70 0,10 2012=2005 2005 (14,00) 18,20 ± 3,33 (22,00)

Quando comparadas as salinidades das três lagoas em 2012 (F= 176,68, p < 0,001, p, Fisher LSD test) e nos períodos anteriores (F= 91,24, p < 0,001, Fisher LSD test), observou-se que a Lagoa de Araruama é a mais salina em ambos os períodos e que, anteriormente, as outras duas lagoas tinham salinidades semelhantes e atualmente são distintas, sendo a Lagoa da Tijuca mais salina que a Lagoa Rodrigo de Freitas (Fig. 21).

Figura 21: Média (quadrado pequeno), erro padrão (retângulo) e desvio padrão (barras

verticais) outiliers (círculos) e valores extremos (asteriscos) das salinidades na Lagoa de

36 Em 2012 ao avaliar a temperatura da água das três lagoas (F = 5,68, p = 0,007, teste de Tukey, Fig. 22), a temperatura da Lagoa de Araruama [(21,00) 28,29± 3,70 (35,00) oC] e da Lagoa Rodrigo de Freitas [(24,00) 27,25± 2,55 (30,00) oC] foram semelhantes e a da Lagoa da Tijuca foi mais baixa [(21,00) 24,06± 2,24 (26,50) oC].

LA LT LRF s ítios 20 22 24 26 28 30 32 34 36 T e m p e ra tu ra d a á g u a ( oC)

Figura 22: Média (quadrado pequeno), erro padrão (retângulo) e desvio padrão (barras

verticais) outiliers (círculos) e valores extremos (asteriscos) das temperaturas da água na

Lagoa de Araruama (LA), na Lagoa da Tijuca (LT) e na Lagoa Rodrigo de Freitas (LRF) em 2012.

Ao avaliar a visibilidade das três lagoas, a Lagoa Rodrigo de Freitas apresentou visibilidade média de 0,5m, enquanto que as Lagoas de Araruama e da Tijuca possuem visibilidade próxima de 1m.

5.2. Riqueza e abundância do fitobentos nas lagoas.

Na tabela 2, estão listados os táxons coletados em 2012 e aqueles coletados em estudos anteriores por Reis-Santos (1990) e Reis & Yoneshigue-Valentin (1998); por Mourão (1988) e por Loureiro (2007). Foram excluídos os táxons encontrados nos sítios externos às lagoas, uma vez que a intenção da inclusão destes na ocasião foi de verificar os táxons marinhos que estariam na lagoa enquanto que neste estudo foi verificar alterações da riqueza das lagoas após anos.

38 Tabela 2: Táxons de macroalgas marinhas bentônicas encontradas na Lagoa de Araruama, Lagoa da Tijuca e Lagoa Rodrigo de Freitas, nos períodos analisados.

Táxon Tijuca Araruama Rodrigo de

Freitas 1985 2012 1986 2012 2005 2012 Chlorophyta

Acetabularia calyculus J.V.Lamouroux 0 0 1 0 0 0

Acetabularia schenckii K.Möbius 0 0 1 0 0 0

Boodleopsis pusilla (F.S.Collins) W.R.Taylor, A.B.Joly & Bernatowicz

0 0 1 0 0 0

Chaetomorpha brachygona Harvey 1 1 1 1 1 1

Chaetomorpha linum (O.F.Müller) Kützing 1 0 1 1 0 0

Chaetomorpha minima F.S.Collins &

Hervey

1 1 1 1 0 0

Chaetomorpha nodosa Kützing 1 0 0 0 0 0

Cladophora brasiliana G.Martens 1 0 1 1 1 1

Cladophora montagneana Kützing 1 1 1 1 0 0

Cladophora rupestris (Linnaeus) Kützing 1 1 0 0 0 0

Cladophora vagabunda (Linnaeus) Hoek 0 0 1 1 1 1

Rhizoclonium riparium (Roth) Harvey 1 1 1 1 1 1

Rhizoclonium tortuosum (Dillwyn) Kützing 0 0 1 1 0 0

Rhizoclonium africanum Kützing 0 0 1 1 0 0

Ulva chaetomorphoides (Børgesen) Hayden, Blomster, Maggs, P.C.Silva, M.J.Stanhope & J.R.Waaland

0 0 1 1 0 0

Ulva clathrata (Roth) C.Agardh 1 0 1 0 1 0

Ulva compressa Linnaeus 1 0 0 0 0 0

Ulva flexuosa Wulfen 1 1 1 1 1 1

Ulva flexuosa subsp. paradoxa (C.Agardh) M.J.Wynne

0 0 1 1 0 0

Ulva lactuca Linnaeus 1 1 1 1 0 0

Ulva linza Linnaeus 1 0 0 0 0 0

Ulva rigida C.Agardh 0 0 1 1 0 0

39 Continuação da tabela 2

Táxon Tijuca Araruama Rodrigo de

Freitas 1985 2012 1986 2012 2005 2012

Ochrophyta

Bachelotia antillarum (Grunow) Gerloff 1 0 0 0 0 0

Total 1 0 0 0 0 0

Rhodophyta

Acanthophora spicifera (M.Vahl) Børgesen 0 0 1 1 0 0

Bostrychia radicans (Montagne) Montagne 1 1 0 0 0 0

Bryocladia thyrsigera (J.Agardh) F.Schmitz 1 0 0 0 0 0

Caloglossa leprieurii (Montagne) G.Martens 1 0 0 0 0 0

Caloglossa ogasawaraensis Okamura 1 0 0 0 0 0

Centroceras clavulatum (C.Agardh)

Montagne

1 1 0 0 0 0

Ceramium dawsonii A.B.Joly 1 0 0 0 0 0

Ceramium vagans P.C.Silva 1 0 0 0 0 0

Chondracanthus teedei (Mertens ex Roth) Kützing

1 0 0 0 0 0

Gelidium pusillum (Stackhouse) Le Jolis 1 1 0 0 0 0

Gracilaria cervicornis (Turner) J.Agardh 0 0 1 0 0 0

Gracilariopsis tenuifrons (C.J.Bird & E.C.Oliveira) Fredericq & Hommersand

0 0 1 0 0 0

Grateloupia filicina (J.V.Lamouroux)

C.Agardh

1 1 0 0 0 0

Grateloupia doryphora (Montagne) M.A.Howe

1 0 0 0 0 0

Gymnogongrus griffithsiae (Turner) Martius 1 1 0 0 0 0

Hypnea cornuta (Kützing) J.Agardh 0 0 1 1 0 0

Polysiphonia subtilissima Montagne 1 1 0 0 1 1

Porphyra pujalsiae Coll & E.C. Oliveira 1 0 0 0 0 0

Pyropia acanthophora (E.C.Oliveira & Coll) M.C.Oliveira, D.Milstein & E.C.Oliveira

1 0 0 0 0 0

Spyridia filamentosa (Wulfen) Harvey 0 0 1 1 0 0

Total 15 6 5 3 1 1

Total geral 29 13 23 17 7 6

5.2.1. Lagoa de Araruama

40 riparium (Roth) Harvey, Rhizoclonium tortuosum (Dillwyn) Kützing, Rhizoclonium africanum Kützing, Ulva chaetomorphoides (Børgesen) Hayden, Blomster, Maggs, P. C. Silva, M. J. Stanhope & J. R. Waaland, Ulva flexuosa subsp. paradoxa (C.Agardh) M. J. Wynne, Ulva flexuosa Wulfen, Ulva lactuca Linnaeus e Ulva rigida C. Agardh)] e três Rhodophyta [(Acanthophora spicifera (M. Vahl) Børgesen, Hypnea cornuta (Kützing) J. Agardh e Spyridia filamentosa (Wulfen) Harvey]. Não foram coletadas Ochrophyta (Tab. 2).

Quando comparada a riqueza da Lagoa de Araruama obtida há 26 anos com as coletadas em 2012, ocorreu redução de 26% da riqueza, com o desaparecimento de quatro gêneros e totalizando ausência de seis espécies, sendo quatro Chlorophyta [Acetabularia calyculus J. V. Lamouroux, Acetabularia schenckii K. Möbius, Boodleopsis pusilla (F. S. Collins) W. R. Taylor, A. B. Joly & Bernatowicz e Ulva clathrata (Roth) C.Agardh] e duas Rhodophyta [Gracilaria cervicornis (Turner) J. Agardh e Gracilariopsis tenuifrons (C. J. Bird & E. C. Oliveira) Fredericq & Hommersand]. Próximo à entrada da lagoa, permaneceram os representantes de Chlorophyta e Rhodophyta enquanto que, nos sítios para o interior da lagoa, foram encontrados apenas representantes de Chlorophyta (Fig. 4) de modo semelhante ao observado por Reis-Santos (1990) e Reis & Yoneshigue-Valentin (1998).

41 Tabela 3: Biomassa (g.m-2) obtida no domínio amostral (sítios e períodos amostrais) em cada lagoa em 2012 e nos estudos anteriores (1985 e 2005).

Sítio Ano Mediana Média ± desvio

padrão Valor mínimo Valor máximo Lagoa de Araruama 2012 19,90 37,00 ± 43,71 0,00 154,54 Lagoa da Tijuca 1985 4,83 28,35 ± 43,22 0,00 162,75 2012 10,93 13,66 ± 12,83 0,75 53,62 Lagoa Rodrigo de Freitas 2005 132,76 149,29 ± 37,72 105,14 230,54 2012 31,15 40,41 ± 33,31 3,22 149,66

Figura 23:Mediana (quadrado), 25-75% (retângulo), valores mínimos e máximos (linhas) e extremos (asterisco) das massas totais de macroalgas marinhas bentônicas ao longo da Lagoa de Araruama em 2012, da Lagoa da Tijuca (1985 e 2012) e da Lagoa Rodrigo de Freitas (2005 e 2012).

42 Figura 24: Percentual de ocorrência das macroalgas marinhas bentônicas na Lagoa de Araruama, nos sítios de coleta e nos períodos coletados (período 1 - fevereiro; período 2 - agosto de 2012 e período 3 - dezembro de 2012).

5.2.2. Lagoa da Tijuca

Dentre as assembleias de macroalgas marinhas bentônicas, foram identificados 13 táxons de macroalgas marinhas bentônicas, distribuídas em sete Chlorophyta [Chaetomorpha brachygona Harvey, Chaetomorpha minima F. S. Collins & Hervey, Cladophora montagneana Kützing, Cladophora rupestris (Linnaeus) Kützing, Rhizoclonium riparium (Roth) Harvey, Ulva flexuosa Wulfen e Ulva lactuca Linnaeus] e seis Rhodophyta [Bostrychia radicans (Montagne) Montagne, Centroceras clavulatum (C. Agardh) Montagne, Gelidium pusillum (Stackhouse) Le Jolis, Grateloupia filicina (J.V.Lamouroux) C. Agardh, Gymnogongrus griffithsiae (Turner) Martius e Polysiphonia subtilissima Montagne]. Não foram coletadas Ochrophyta (Tab. 2).

43 gêneros, totalizando a ausência de 16 espécies, sendo seis Chlorophyta [Chaetomorpha linum (O. F. Müller) Kützing, Chaetomorpha nodosa Kützing, Cladophora brasiliana G. Martens, Ulva clathrata (Roth) C. Agardh, Ulva compressa Linnaeus e Ulva linza Linnaeus], 9 Rhodophyta [Bryocladia thyrsigera (J.Agardh) F. Schmitz, Caloglossa leprieurii (Montagne) G. Martens, Caloglossa ogasawaraensis Okamura, Ceramium dawsonii A.B.Joly, Ceramium vagans P. C. Silva, Chondracanthus teedei (Mertens ex Roth) Kützing, Grateloupia doryphora (Montagne) M. A. Howe, Porphyra pujalsiae Coll & E. C. Oliveira e Pyropia acanthophora (E. C. Oliveira & Coll) M. C. Oliveira, D. Milstein & E. C. Oliveira] e uma Ochrophyta Bachelotia antillarum (Grunow) Gerloff.

Considerando todos os sítios e períodos amostrais (Tab. 3), ao comparar a biomassa (média ± desvio padrão) de Ulva spp. encontrada na Lagoa de Tijuca em 2012 (13,66 ± 12,83g.m-2) com a biomassa amostrada há 27 anos (28,35 ± 43,22 g.m-2), a biomassa não variou significativamente (Z = -0,83, p = 0,41, n=30). Entretanto, ao longo da lagoa, em 2012, a biomassa variou significativamente (H= 16,35, p < 0,001, n = 30) com diminuição para o interior de maneira semelhante ao observado há 27 anos (H= 26,8, p < 0,001, n = 30, Fig. 5).

44 Figura 25: Percentual de ocorrência das macroalgas marinhas bentônicas na Lagoa da Tijuca nos períodos coletados (período 1 - abril; período 2 - agosto de 2012 e período 3 - janeiro de 2013).

5.2.3. Lagoa Rodrigo de Freitas

45 [Chaetomorpha brachygona Harvey, Cladophora brasiliana G. Martens, Cladophora vagabunda (Linnaeus) Hoek, Rhizoclonium riparium (Roth) Harvey e Ulva flexuosa Wulfen], uma Rhodophyta Polysiphonia subtilissima Montagne e ausência de Ochrophyta (Tab. 2). Ao comparar a riqueza obtida nas coletas de 2012 com as coletas pretéritas (Tab. 3) foi observada ocorreu redução de 14% da riqueza com a ausência de uma espécie, Ulva clathrata (Roth) C.Agardh.

Considerando todos os sítios e períodos amostrais (Tab. 3), quando comparada à biomassa (média ± desvio padrão) na Lagoa Rodrigo de Freitas em 2012 (40,41 ± 33,31g.m-2) com a de 2005 (149,29 ± 37,72 g.m-2), a biomassa diminuiu significativamente (Z = 5,86, p < 0,001, n=25). Em relação à variação da biomassa ao longo da lagoa, a biomassa diminuiu nos sítios distantes da entrada de água na lagoa (Fig. 2 e 5), tanto em 2012 (F = 11,22, p < 0,001) quanto em 2005 (F = 30,19, p < 0,001).

46 Figura 26: Percentual de ocorrência das macroalgas marinhas bentônicas na Lagoa Rodrigo de Freitas nos períodos de coletados (período 1 – Janeiro 2012 e período 2 - agosto de 2013).