THAÍS MARCELO SOUZA
FUNGOS ASSOCIADOS À CARINIANA LEGALIS (JEQUITIBÁ-ROSA) NA MATA ATLÂNTICA, SUL DA BAHIA
ILHÉUS – BAHIA 2018
FUNGOS ASSOCIADOS À CARINIANA LEGALIS (JEQUITIBÁ-ROSA) NA MATA ATLÂNTICA, SUL DA BAHIA
Dissertação apresentada à Universidade Estadual de Santa Cruz para obtenção do título de Mestre em Produção Vegetal.
Linha de Pesquisa: Proteção de Plantas
Orientador: Prof. Drº Jadergudson Pereira
ILHÉUS – BAHIA 2018
FUNGOS ASSOCIADOS À CARINIANA LEGALIS (JEQUITIBÁ-ROSA) NA MATA ATLÂNTICA, SUL DA BAHIA
Ilhéus, 26/02/2018
_________________________________________ Jadergudson Pereira
Engenheiro Agrônomo – Doutor em Biologia de Fungos PPGPV – UESC
(Orientador)
_________________________________________ José Luiz Bezerra
Biólogo – Ph.D em Fitopatologia PPGPV – UESC
_________________________________________ Luís Fernando Paschoalatti Gusmão
Biólogo – Doutor em Ciências Biológicas PPGBOT- UEFS
A Deus, por ter me dado saúde e força para superar todas as dificuldades. À minha mãe (in memorian), por ser exemplo de vida.
Ao meu pai e minha irmã, pelo apoio, dedicação e incentivo nos momentos de dificuldade, e por estarem sempre ao meu lado para a realização desse sonho. A toda minha família, pelo carinho e atenção.
Ao meu Orientador, Dr. Jadergudson Pereira, pela confiança, apoio e por todos os ensinamentos.
Ao Dr. José Luiz Bezerra, por transmitir seu valioso conhecimento a respeito dos fungos. Agradeço a oportunidade de convivência e pela contribuição inestimável para minha formação como profissional. Muito obrigada!
Aos meus amigos, Deisy Janiny e Mateus Caliman, sem o apoio dos quais tudo teria sido muito mais difícil. Foram o meu amparo nas coletas, no laboratório e em todos os momentos.
A Delinho, Zezinho e Lima, que me auxiliaram no trabalho de campo.
À Universidade Estadual de Santa Cruz, pela oportunidade que tive de cursar o mestrado nesta instituição.
À Fundação de Amparo à Pesquisa da Bahia (FAPESB) pelo apoio financeiro concedido através da bolsa de mestrado, possibilitando o desenvolvimento desta dissertação.
A todos aqueles que, direta e indiretamente, contribuíram para realização deste sonho.
Ninguém vence sozinho... OBRIGADA A TODOS!
REVISÃO DE LITERATURA
Figura 1 – Cariniana legalis...18
CAPÍTULO 1 Figura 1 – Metodologia utilizada para fungos decompositores do folhedo de Cariniana legalis... 32
Figura 2 – Beltrania querna ... 35
Figura 3 – Beltraniella portoricensis... 37
Figura 4 – Brachysporiella sp... 39
Figura 5 – Chaetopsina fulva... 41
Figura 6 – Chaetospermum artocarpi... 43
Figura 7 – Kionochaeta ramifera... 45
Figura 8 – Menisporopsis pirozynskii... 47
Figura 9 – Pestalotiopsis neglecta... 49
Figura 10 – Thozetella sp... 51
Figura 11 – Thozetella havanensis... 53
Figura 12 – Trichothecium roseum... 55
Figura 13 – Volutella mínima... 57
Figura 14 – Wiesneriomyces aff. laurinus... 59
CAPÍTULO 2 Figura 1 – Metodologia utilizada para isolamento dos fungos endofíticos de folhas sadias de Cariniana legalis... 73
Figura 5 –Colletotrichum gloeosporioides... 82
Figura 6 – Cladosporium dominicanum... 84
Figura 7 – Gonatobotryum apiculato... 86
LISTA DE TABELA
Tabela 1 – Espécies fúngicas associadas ao folhedo de Cariniana legalis, em três locais de coleta da Mata Atlântica do Sul da Bahia: Área da UESC, Reserva Serra do Teimoso e Fazenda Antares... 33
ABSTRACT... xii 1. INTRODUÇÃO GERAL... 13 2. REVISÃO DE LITERATURA... 15 2.1. A Mata Atlântica... 15 2.2. Cariniana legalis... 17 2.3. Os Fungos... 19 2.4. Referências bibliográficas... 22
3. CAPITULO 1 – Fungos conidiais associados ao folhedo de Cariniana legalis (Martius) Kuntze, em fragmento de Mata Atlântica no Sul da Bahia... 27
RESUMO... 27
3.1 INTRODUÇÃO... 28
3.2 MATERIAL E MÉTODOS... 30
3.2.1Área de estudo... 30
3.2.2 Método de coleta e preparo para identificação dos fungos... 31
3.3 RESULTADOS E DISCUSSÃO... 33
3.4 REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS... 60
4. CAPITULO 2 – Fungos patogênicos e endofíticos associados a Carinina legalis... 68
RESUMO... 68
4.1 INTRODUÇÃO... 69
4.2 MATERIAL E MÉTODOS... 71
4.2.1 Isolamento de fungos endofíticos... 71
4.2.2 Isolamento de fungos patogênicos... 73
4.2.3 Herborização do material coletado... 75
4.2.4 Identificação... 75
4.2.5 Conservação... 76
FUNGOS ASSOCIADOS À CARINIANA LEGALIS (JEQUITIBÁ-ROSA) NA MATA ATLÂNTICA, SUL DA BAHIA
RESUMO
A Mata Atlântica representa um dos ambientes mundiais mais ricos em biodiversidade, mesmo estando reduzida a menos de 8% da área original. No Sul da Bahia abriga grande diversidade e endemismo. Este trabalho visa contribuir para o conhecimento da diversidade de fungos endófiticos, fitopatogênicos e decompositores das follhas de Cariniana legalis. Foram selecionadas três áreas da Mata Atlântica do sul da Bahia, por sua biodiversidade e presença de árvores nativas de C. legalis. Seis coletas foram realizadas no período de janeiro a outubro de 2017. Para estudar a diversidade de fungos decompositores, folhas de C. legalis foram lavadas em água corrente e incubadas em câmara úmida, seguida da observação de estruturas fúngicas para confecção de lâminas semipermanentes. No estudo de fungos patogênicos e endofíticos foram coletadas folhas sintomáticas e assintomáticas do alto da copa, seguida de isolamento e identificação dos fungos encontrados. No total foram identificados 17 fungos associados as folhas de C. legalis, dos quais 13 decompositores: Beltrania querna, Beltraniella portoricensis, Brachysporiella sp., Chaetopsina fulva, Chaetospermum artocarpi, Kionochaeta ramifera, Menisporopsis pirozynskii, Pestalotiopsis neglecta, Thozetella sp., Thozetella havanensis, Trichothecium roseum, Volutella mínima e Wiesneriomyces aff. laurinus. Duas espécies de fungos patogênicos, Glomerella cingulata (anamorfo = Colletotrichum gloesporioides) e Pestalotiopsis neglecta e três endofíticos: Cladosporium dominicanum, Xylaria sp. e Gonatobotryum sp. Até o momento não há registros destes fungos associados a C. legalis, sendo considerados, assim, novas ocorrências para a espécie.
FUNGI ASSOCIATED WITH JEQUITIBA-ROSA (Cariniana legalis), THREATENED SPECIES BELONGING TO THE BRAZILIAN FLORA
ABSTRAT
Atlantic Forest represents one of the most rich environments on the planet, even though it is reduced to less than 8% of the original area. In the South of Bahia it shelters a wide diversity and endemism. This work aims to contribute to the knowledge of the diversity of endophytic, phytopathogenic and decomposing fungi of Cariniana legalis leaves. Three areas of the Atlantic Forest located in the southern Bahia were selected for their biodiversity and presence of native trees of C. legalis species. Six colletions were carried out from January to October 2017. To study decomposers fungi diversity, C. legalis leaves were washed in running water and incubated in a humid chamber, followed by the observation of fungal structures for the preparation of semi-permanent blades. In order to study the diversity of endophytic and pathogenic fungi that develop in the leaf tissue of C. legalis, symptomatic and asymptomatic leaves were collected from the tree top, followed by isolation and fungi identification. In total, 17 fungi associated with the leaves of C. legalis were identified, of which 13 decomposers: Beltrania querna, Beltraniella portoricensis, Brachysporiella sp., Chaetopsina fulva, Chaetospermum artocarpi, Kionochaeta ramifera, Menisporopsis pirozynskii, Pestalotiopsis neglecta, Thozetella sp., Thozetella havanensis, Trichothecium roseum, Volutella mínima e Wiesneriomyces aff. laurinus. Two species of pathogenic fungi, Glomerella cingulata (Anamorph = Colletotrichum gloesporioides) and Pestalotiopsis neglecta , and three endophytic: Cladosporium dominicanum, Xylaria sp. and Gonatobotryum sp. To date, there are no records of these fungi associated with C. legalis, thus being considered new occurrences for the species.
1. INTRODUÇÃO GERAL
Embora significativamente alterada, a Mata Atlântica ainda abriga uma grande parcela da diversidade biológica brasileira, apresentando altos níveis de endemismo (MYERS et al., 2000; ICMBIO, 2007). Uma das muitas espécies de plantas que ocorrem neste bioma é a Cariniana legalis (Mart.) Kuntze, pertencente à família Lecythidaceae, conhecida popularmente como Jequitibá-Rosa, Jequitibá-Vermelho, Jequitibá-Cedro, Jequitibá-de-Agulheiro, Estopa, Jequitibá-Grande, Pau-Caixão, Pau-Carga, Congolo-de-Porco, Caixão (LORENZI, 2002). Cariniana legalis ocorre nas baixadas e encostas úmidas, sendo encontradas no estrato superior da Floresta Ombrófila Densa, na formação Baixo-Montana e na Floresta Estacional Semidecidual (RÊGO; POSSAMAI, 2001) e se encontra na categoria em perigo, na lista oficial de espécies da flora brasileira ameaçadas de extinção, decorrente da exploração desordenada e sem plantio de reposição (CNCFlora, 2012). Representa uma das maiores e mais longevas árvores (LORENZI, 2002).
Em florestas nativas ou plantadas, a serrapilheira é considerada o meio mais importante de retorno de nutrientes via decomposição (SOUZA; DADIVE, 2001), sendo as folhas o principal componente depositado por espécies florestais, representando um total de 50 a 80% desta serrapilheira (GAMA-RODRIGUES et al., 2003; ARAÚJO et al., 2006; PEREIRA et al., 2008; SILVA et al., 2014). Os fungos são os principais contribuintes para a biomassa microbiana do solo (BRANDÃO, 1992). No Brasil, estudos taxonômicos sobre fungos decompositores são escassos, principalmente na Mata Atlântica, que apesar do elevado processo de intervenção, contém uma parcela significativa da diversidade biológica brasileira (HERINGER; MONTENEGRO et al., 2000).
As condições ambientais associadas à fisiologia do hospedeiro, como umidade e temperatura, resultam em bom crescimento das plantas, mas em contraponto podem favorecer o surgimento e desenvolvimento de doenças fúngicas (LILJA, 2010). Segundo Dunn et al. (2009) a perda de uma espécie rara pode levar a extinção de outros organismos que necessitam dela (coextinção). Tais efeitos ocorrem com maior abrangência em interações mutualísticas e parasitárias. Estudos
descrevendo a coextinção de simbiontes associados a animais (KOH et al., 2004; THACKER, 2006) reforçam a hipótese que fungos parasitas específicos correm o risco de extinção, caso a população de hospedeiros seja reduzida. Porém, poucos são os estudos de fungos associados às espécies vegetais em risco de extinção (SIBOE et al., 2000; ROCHA et al., 2010; SILVA et al., 2016). Sendo assim, torna-se importante o conhecimento de fungos associados às espécies da flora brasileira ameaçadas de extinção, visto que áreas significativas da Mata Atlântica estão sendo destruídas e fungos não conhecidos pela comunidade científica estão se tornando extintos. O objetivo deste trabalho foi estudar a diversidade de fungos decompositores, endofíticos e patogênicos que se desenvolvem em tecido foliar de C. legalis.
2. REVISÃO DE LITERATURA
2.1 A Mata Atlântica
A Mata Atlântica, uma das maiores florestas das Américas (RIBEIRO, 2011), vem sofrendo grandes modificações na sua estrutura (TABARELLI et al., 2010). Os processos de degradação neste bioma, resultando na fragmentação e formação de clareiras, são intensos e estão diretamente relacionados com a atividade antrópica (PEREIRA, 2016).
Quando os portugueses chegaram ao Brasil, a Mata Atlântica era parcialmente contínua, abrangendo uma área total de 1,3 milhão km², correspondendo cerca de 15% do território nacional. Sua cobertura florestal se estendia ao longo da costa e penetrava pelo interior, englobando totalmente os estados do Rio de Janeiro e do Espírito Santo, e parcialmente os estados do Rio Grande do Sul, Santa Catarina, Paraná, São Paulo, Goiás, Mato Grosso do Sul, Minas Gerais, Bahia, Alagoas, Sergipe, Paraíba, Pernambuco, Rio Grande do Norte, Ceará e Piauí (MOURA, 2006; SOS MATA ATLÂNTICA, 2017).
A história da devastação da Mata Atlântica está relacionada à exploração econômica de três plantas: o pau-brasil, a cana de açúcar e o café. A primeira fornecia a madeira que fez a fortuna dos colonizadores portugueses. Em seguida, veio a cana-de-açúcar, com a implantação dos primeiros engenhos no Nordeste e na Capitania de São Vicente. Mais tarde, em meados do século XIX, outra atividade econômica, a cafeicultura, impulsionou o desmatamento, quando mais de 400 mil quilômetros quadrados sucumbiram ao seu cultivo. A grande produção de café gerou um maior consumo de madeira pelas ferrovias, extraídas das florestas sob a forma de dormentes para assentar os trilhos e lenha para alimentar as locomotivas (LEITE, 2007).
Atualmente, restam cerca 8,5% de remanescentes florestais da Mata Atlântica, com área acima de 100 hectares (SOS MATA ATLÂNTICA, 2017). Distribuídos de forma fragmentada, menos de 10% estão nos estados nordestinos
(MOURA, 2006), separadas por matrizes formadas por áreas de pastagens, monoculturas agrícolas, estradas e áreas urbanas (SILVA et al., 2012).
A Mata Atlântica é reconhecida internacionalmente como um dos biomas com maior prioridade para conservação em nível mundial, devido à sua alta diversidade biológica, significativo número de espécies endêmicas e elevado grau de fragmentação. A região sul baiana da Mata Atlântica constitui um dos centros de endemismo mais importantes de todo o bioma (LANDAU et al., 2008), onde foram encontradas mais de 450 espécies de árvores e cipós lenhosos em um hectare de floresta amostrado, uma das maiores riquezas de espécies arbóreas por área do mundo (SAMBUICHI, 2009). Nesta região, foram criadas reservas biologicamente prioritárias e viáveis para a conservação da biodiversidade da Mata Atlântica, com o objetivo de preservar ou restaurar a conectividade da paisagem e facilitar o fluxo genético entre populações, aumentando a chance de sobrevivência ao longo prazo das comunidades biológicas, resultando assim no equilíbrio ambiental (ARAUJO et al., 1998).
Segundo Landau et al. (2008), a configuração espacial da paisagem sul baiana é constituída por um elevado grau de fragmentação, formado por diversos tipos de vegetação, dentre eles florestas densas, que se apresentam sob diferentes estágios de regeneração e graus de vulnerabilidade; e também por diferentes padrões de ocupação e usos do solo, como os formados pela agricultura cacaueira na Região do Litoral Sul, e por extensos plantios de eucalipto e café no Extremo Sul, além da pecuária extensiva.
Embora significativamente alterada, a Mata Atlântica ainda abriga uma grande parcela da diversidade biológica do Brasil, com destaque para os altíssimos níveis de endemismos, especialmente na região cacaueira da Bahia, região serrana do Espírito Santo, Serra do Mar e Serra da Mantiqueira (HERINGER; MONTENEGRO, 2000).
2.2 Cariniana legalis
Cariniana legalis (Mart.) Kuntze, é conhecida popularmente como Jequitibá-Rosa, Jequitibá-Vermelho, Jequitibá-Cedro, Jequitibá-de-Agulheiro, Estopa, Jequitibá-Grande, Pau-Caixão, Pau-Carga, Congolo-de-Porco, Caixão (IPEF, 2017; LORENZI, 2002). Tem como sinonímia botânica: Cariniana brasiliensis Casar e Couratari legalis Martius (LORENZI, 2002; CNCFlora, 2012). O nome genérico Cariniana é uma homenagem ao Príncipe Eugene de Savoia - Carignan, e o epíteto vem do latim legalis (legal), devido à sua madeira ser classificada como de lei (REITZ, 1981).
Cariniana legalis pertence à família Lecythidaceae, que compreende 20 gêneros, aos quais são associadas 440 espécies, com distribuição pantropical (MORTON et al., 1997). Esta árvore ocorre nas baixadas e encostas úmidas, sendo encontradas no estrato superior da Floresta Ombrófila Densa (Floresta Atlântica), na formação Baixo-Montana e na Floresta Estacional Semidecidual (RÊGO; POSSAMAI, 2001) e distribui-se geograficamente pelos estados de Alagoas, Bahia, Espírito Santo, Minas Gerais, Pernambuco, Paraíba, Rio de Janeiro e São Paulo (MARTINELLI; MORAES, 2013).
As condições ambientais ideais para seu desenvolvimento e crescimento são temperatura média entre 25 e 35 °C; precipitação acima de 1.500 mm anuais e solos profundos, férteis, ricos em matéria orgânica, possuindo tolerância moderada à luz solar durante os primeiros anos de crescimento (RÊGO; POSSAMAI, 2001).
Apresentam cerca de 30 a 50m de altura, tronco cerca de 400 cm de diâmetro a altura do peito (DAP) (INSTITUTO CABRUCA, 2014), vertical e cilíndrico, revestido por casca pardacenta e fissurada (Figura 1A). Folhas simples (Figura 1B), flores pequenas, fruto tipo pixídio lenhoso, com abertura circular de bordo liso (Figura 1C). Encontra-se principalmente no interior da floresta primária densa, onde ocupa o dossel superior, no entanto, tolera ambientes abertos (LORENZI, 2002; SAMBUICHI et al., 2009).
Figura 1. Cariniana legalis. A – Exemplar de indivíduo adulto de Jequitibá-rosa; B – Folhas; C–Fruto. (Fotos: Thaís Marcelo Souza)
A madeira apresenta cerne de coloração castanho e densidade classificada como média, o que a torna de fácil trabalhabilidade, podendo ser amplamente empregada para fabricação de móveis, saltos para confecção de calçados, cabos de vassouras, tamancos, brinquedos, lápis, construção civil e obras internas (RODRIGUES et al., 2012). A casca é um poderoso adstringente e possui grande poder desinfetante, sendo muito usada na medicina popular contra inflamação da garganta, amigdalite e faringite. As flores possuem potencial apícola e as sementes possuem dispersão por anemocoria e compõem a dieta de animais, além de indicadas para reflorestamento. Como aspecto negativo, a madeira apresenta baixa resistência ao ataque de organismos xilófagos (RÊGO; POSSAMAI, 2001).
Cariniana legalis é uma das maiores e mais longevas árvores (LORENZI, 2002), podendo ultrapassar 500 anos de idade (MARTINELLI; MORAES, 2013). Se encontra na lista oficial das espécies da flora brasileira ameaçadas de extinção, categoria em perigo, decorrente da exploração desordenada e sem plantio de reposição, sendo possível afirmar que C. legalis tenha sofrido um declínio populacional de cerca de 50% nos últimos 300 anos (CNCFlora, 2012).
Existem indivíduos que são monumentos naturais e turísticos no Brasil, tais como os encontrados: no Instituto Cabruca, situado num sistema agroflorestal, na região cacaueira de Camacan, Sul da Bahia, considerado atualmente a maior árvore da região, com 41m de altura e 4,27 m de DAP; na RPP Serra do Teimoso, que também faz parte da lista das 10 maiores árvores do sul da Bahia, estando em 3ª lugar, com 50 metros de altura e 3,40 de diâmetro (INSTITUTO CABRUCA, 2014).
Esta árvore é exuberante e muito ornamental, devido ao seu grande porte, sendo recomendada para o paisagismo de parques e praças públicas (RODRIGUES et al., 2012), além de apresentar importância para a preservação da diversidade e riqueza de espécies epífitas, servindo de habitat para uma grande diversidade de répteis, insetos, aves e primatas que se alimentam e procriam em sua copa (REIS; FONTURA, 2009).
2.3 Os Fungos
Historicamente, os fungos foram considerados plantas (BLACKWELL; SPATAFORA, 2011), por apresentarem algumas características em comum com esses organismos, como: presença de parede celular, serem imóveis e produzirem esporos (GUSMÃO; MAIA, 2006). Somente a partir de 1969 passaram a ser classificados em um reino à parte, denominado Fungi (TRABULSI; ALTERTHUM, 2005).
O Reino Fungi constitui um dos maiores e mais importante, não só por possuir papel vital na manutenção do equilíbrio natural dos ecossistemas, mas por concernir a um grupo de grande importância para os seres humanos, acarretando benefícios e prejuízos a estes (CANNON; SUTTON, 2004). Segundo Spatafora et al. (2017), baseando-se em técnicas bioquímicas e moleculares, o Reino Fungi representa um grupo formado por oito filos: Cryptomycota, Microsporidia, Blastocladiomycota, Chytridiomycota, Zoopagomycota, Mucoromycota, Ascomycota e Basidiomycota. Os fungos são organismos eucariontes, aclorofilados, que se reproduzem através de esporos formados por processos sexuais e assexuais (KIRK et al., 2008). Geralmente formam micélio filamentoso, cujas paredes contêm essencialmente quitina (WEBSTER; WEBER, 2007). Armazenam glicogênio como substância de reserva, apresentam nutrição absortiva, onde os nutrientes são derivados de
polímeros complexos que são degradados por enzimas, secretadas no meio externo (TORTORA et al., 2012). São cosmopolitas e vivem associados a plantas e animais vivos ou mortos, estando presente em ambientes terrestres e aquáticos.
Ecologicamente são responsáveis pela decomposição e fertilização do solo nos ecossistemas florestais (ALEXOPOULOS et al., 1996). Na agricultura, podem atuar de forma benéfica associando-se às raízes de algumas plantas, ou podem ter efeito deletério, provocando doenças e, em casos extremos, ocasionando a morte da planta (SILVA; COELHO, 2006).
Estes microrganismos têm acesso à planta hospedeira através de tecidos danificados ou aberturas naturais, como os estômatos, hidatódios e lenticelas, ou durante períodos de estresse fisiológico (DUTRA; WENDLING, 2010). Porém, também há aqueles que possuem estrutura especializada, chamada de apressório, que têm a capacidade de penetrar diretamente no tecido do hospedeiro.
Atualmente, estima-se que haja cerca de 5,1 milhões (BLACKWELL, 2011) ou 2,2 a 3,8 milhões de espécies de fungos em todo o mundo (HAWKSWORTH; LÜCKING, 2017), considerado depois dos insetos, o grupo mais diverso do planeta (SANTOS, 2015). Entre os anos de 1993 e 2009, foram listados na base de dados “Fungos Relatados em Plantas no Brasil”, quase 7 mil espécies de fungos associados a cerca de 3.700 espécies de plantas (EMBRAPA, 2018). Shivas e Hyde (1997) estimam que haja cerca de 50 fungos patogênicos por gênero de planta.
Na natureza, os fungos destacam-se como os principais agentes decompositores de material vegetal, pois possuem uma capacidade eficiente na degradação de celulose (DIX; WEBSTER, 1995). Esta ação decompositora é indispensável para o equilíbrio biológico da Terra, sendo essencial para a reciclagem de nutrientes.
Os fungos conidiais, representam a fase anamorfa do Filo Ascomycota e Basidiomycota (KIRK et al. 2008), apresentando como característica principal a produção de estruturas que originam esporos assexuais, denominados conídios, originados apenas por mitose e com produção contínua. Apresentam também estruturas somáticas de vários tipos como setas, células de separação, vesículas, apressórios, clamidósporos, entre outras. A taxonomia do grupo é baseada no modo de formação e desenvolvimento dos esporos. Existe grande diversidade na
morfologia desses fungos, que estão presentes em praticamente todos os substratos existentes na natureza (ALEXOPOULOS et al., 1996).
Também há àqueles fungos que atuam como patógenos, ocupando uma posição importante na agricultura e também nas populações naturais. Demonstram uma enorme diversidade no modo pelo qual ocorre a interação com seus hospedeiros, sendo que alguns podem viver por longos períodos em tecidos mortos e, outros, dependem completamente das células vivas (BURDON; SILK, 1997).
Os fungos fitopatogênicos podem se tornar endofíticos em determinado período de sua vida. O contrário também pode ocorrer, fungos endofíticos são capazes de se tornar patogênicos em condições de estresse do hospedeiro (SCHULZ; BOUYLE, 2005).
Mesmo com a dedicação de muitos pesquisadores, ainda são poucos os trabalhos que abordam a diversidade de fungos associados às espécies de plantas nativas altamente ameaçadas (GRANDI; SILVA, 2006; ROCHA et al., 2010; SILVA et al., 2016; SIBOE et al., 2000). Entretanto esforços têm sido empregados para ampliar a lista de táxons. A ênfase no estudo da diversidade de fungos associados a espécies da flora brasileira ameaçadas de extinção é justificada, considerando que a perda de uma espécie rara pode levar a extinção de outros organismos que necessitam dela (processo de coextinção) (DUNN et al., 2009).
2.5 Referências Bibliográficas
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3 CAPÍTULO 1
FUNGOS CONIDIAIS ASSOCIADOS AO FOLHEDO DE Cariniana legalis EM FRAGMENTOS DE MATA ATLÂNTICA NO SUL DA BAHIA
RESUMO
Três áreas do Sul da Bahia foram utilizadas para o estudo de fungos conidiais, decompositores do folhedo de Cariniana legalis. Foram realizadas seis coletas no período de janeiro a outubro de 2017. Utilizou-se a técnica de lavagem em água corrente e incubação em câmara úmida, para isolamento dos fungos e montagem de lâminas semipermanentes. Estruturas fúngicas microscópicas foram observadas e preparadas lâminas semipermanentes. O material estudado foi depositado no Tropical Fungarium (TFB) da Universidade Estadual de Santa Cruz. Foram identificados 13 fungos associados ao folhedo de C. legalis: Beltrania querna, Beltraniella portoricensis, Brachysporiella sp., Chaetospermum artocarpi, Chaetopsinia fulva, Kionocheta ramifera, Menisporopsis pirozynskii, Pestalotiopsis neglecta, Trichothecium roseum, Thozetella havanensis, Thozetella sp., Volutella mínima e Wiesneriomyces aff. laurinus. O número de espécies identificadas indica que apesar do elevado processo de intervenção que a Mata Atlântica vem sofrendo ao longo dos anos, a mesma ainda abriga uma parcela significativa da diversidade biológica brasileira, sendo considerada área propícia para o desenvolvimento de ampla diversidade de fungos, os quais desempenham papel de destaque para a conservação eficiente dos recursos renováveis e dos ecossistemas.
3.1 INTRODUÇÃO
Embora significativamente alterada, a Mata Atlântica ainda abriga uma grande parcela da diversidade biológica brasileira, apresentando altos níveis de endemismo (MYERS et al., 2000; ICMBIO, 2007). Uma das muitas espécies de plantas que ocorrem neste bioma é a Cariniana legalis (Martius) Kuntze, pertencente à família Lecythidaceae, conhecida popularmente como Jequitibá-Rosa, Jequitibá-Vermelho, Jequitibá-Cedro, Jequitibá-de-Agulheiro, Estopa, Jequitibá-Grande, Pau-Caixão, Pau-Carga, Congolo-de-Porco, Caixão (LORENZI, 2002).
Cariniana legalis ocorre nas baixadas e encostas úmidas, sendo encontrada no estrato superior da Floresta Ombrófila Densa, na formação Baixo-Montana e na Floresta Estacional Semidecidual (RÊGO; POSSAMAI, 2001). Porém, a mesma se encontra na lista oficial de espécies da flora brasileira ameaçadas de extinção, categoria em perigo, decorrente da exploração desordenada e sem plantio de reposição (CNCFlora, 2012). Representa uma das maiores árvores e mais longevas (LORENZI, 2002), e suas folhas atuam como repositório de matéria orgânica do solo.
Em florestas nativas ou plantadas, a serapilheira é considerada o meio mais importante de retorno de nutrientes via decomposição (SOUZA; DADIVE, 2001), composta por resíduos de origem vegetal e animal, que caem sobre o solo por meio de diversos processos (SANTOS; GAMARGO, 1999). As folhas são os principais componentes depositados por espécies florestais, representando um total de 50 a 80% da serrapilheira (GAMA-RODRIGUES et al., 2003; ARAÚJO et al., 2006; PEREIRA et al., 2008; SILVA et al., 2014). A degradação das folhas é realizada por microrganismos, sendo os fungos o grupo que mais contribui para a biomassa microbiana do solo, ocorrendo numa densidade populacional de 104 a 106 organismos por grama de solo (BRANDÃO, 1992). Estudos relatam que a maioria das espécies decompositoras de folhedo pertence aos fungos conidiais, sendo estes classificados em três grupos: Blastomycetes, Hyphomycetes e Coelomycetes (SEIFERT et al., 2011).
Os Hyphomycetes, grupo mais estudado, apresentam estrutura de reprodução denominada conidioma. Os conidiomas, quando agrupados, recebe o
nome de sinema ou esporodóquio. Os sinemas possuem conidióforos e células conidiogênicas densamente unidos, com conídios geralmente produzidos no ápice desta estrutura. Os esporodóquios consistem em conidiomas curtos e com aspecto almofadado. Os Coelomycetes possuem conidiomas conhecidos como picnídios, acérvulos e estruturas intermediárias a estas. Os picnídios são globosos ou têm aspecto de garrafa. Os acérvulos possuem conidióforos curtos e densamente unidos, são circulares ou irregulares, às vezes imersos no hospedeiro ou rompendo a camada de células deste. Os Blastomycetes são representados por leveduras de
reprodução assexual, incluindo alguns ascomicetos e basidiomicetos (SEIFERT et
al, 2011; KIRK et al, 2008). Na literatura, algumas terminologias são utilizadas para se referir aos fungos conidiais, como anamórficos e assexuais (SEIFERT; SAMUELS 2000, KIRK et al., 2008).
Estudos dos fungos que atuam na decomposição de folhas no Brasil foram iniciados por Sutton e Hodges Jr. (1975; 1976) e Sutton (1975), que descreveram a partir do folhedo de Eucalyptus spp. novas espécies e novas ocorrências para o país. Mas somente a partir da década de 90 os trabalhos se tornaram mais frequentes, resultando em novas descobertas para a América do Sul e Brasil (CASTANEDA-RUIZ et al., 2006; MARQUES et al., 2007; BARBOSA et al., 2007; GUSMAO et al., 2008). Contudo, a maior parte dos trabalhos realizados no bioma Mata Atlântica foi no Estado de São Paulo (GUSMÃO et al. 2001; GRANDI; GUSMÃO 2002; GRANDI; SILVA, 2006).
3.2 MATERIAL E MÉTODOS 3.2.1 Áreas de estudo
Durante o período de Janeiro/2017 a Outubro/2017, foram realizadas seis coletas, em três áreas de abrangência da Mata Atlântica, perfazendo um total de 2 coletas por área, situadas nos municípios de Ilhéus (Área da Uesc), Jussari (Reserva Particular do Patrimônio Natural da Serra do Teimoso) e Buerarema (Fazenda Antares).
3.2.2 Área da Uesc
Situada no município de Ilhéus-BA (14º, 48’ 0’’ S, 39º 10’ 0’’ W), possui aproximadamente 10 hectares. Apresenta pluviosidade média anual de 1946 mm e
temperatura média 24.5 °C. Sua área é formada por espécies vegetais primárias e
secundárias. Os objetivos dessa área são garantir a conservação da biodiversidade, implementar propostas que viabilizem a vivência humana (dos estudantes, pesquisadores) em harmonia com a natureza e ser uma área de pesquisa sobre a Mata Atlântica. Trabalhos com sistemas agroflorestais, apicultura, agricultura orgânica, plantas medicinais, cultivos de coco, cana de açucar, goiaba, banana e outros, fazem parte das práticas agroecológicas desenvolvidas nessa área.
3.2.3 Reserva Particular do Patrimônio Natural da Serra do Teimoso
A Reserva Particular do Patrimônio Natural da Serra do Teimoso (RNST), localizada no município de Jussari (15° 12’S; 39° 29’ W), Bahia, possui aproximadamente 200 hectares. A área é classificada como de transição da floresta úmida para a floresta tropical semidecidual, possuindo precipitação anual média de 1.800 mm e a temperatura média de 24 ºC. Amorim et al. (2005) afirmam que neste fragmento florestal são encontradas espécies de grande valor madeireiro, tais como Brosimum guianense (Oiticica), Paubrasilia echinata (Pau-Brasil); Cariniana legalis (Jequitibá-Rosa); Lecythis pisonis (Sapucaia); Plathymenia reticulata (Vinhático), dentre outras.
3.2.4 Fazenda Antares
A Fazenda Antares, localizada no município de Buerarema (14° 57’34’’ S; 39° 17’ 59’’ W), apresenta precipitação média anual de 1.292 mm e temperatura média de 24 °C, possui aproximadamente 40 hectares, formados por floresta primária e secundária. Os objetivos dessa área são garantir a conservação da biodiversidade e implementar propostas que viabilizem ao proprietário o uso da terra de forma sustentável. Anteriormente não foram realizadas pesquisas científicas nessa área.
3.2.2 Método de coleta e preparo para identificação dos fungos
Em cada propriedade foram selecionados um indivíduo de C. legalis. Na serrapilheira destes indivíduos folhas em estado de decomposição (folhedo disponível na base das árvores) foram coletadas de forma aleatória, perfazendo um total de 36 folhas por coleta.
As amostras de material vegetal foram guardadas em sacos de papel Kraft, transportadas ao Laboratório de Fitopatologia e Nematologia da Uesc e processadas segundo a técnica descrita por Castaneda-Ruiz et al. (2006), com modificações realizadas por Marques et al. (2008). As folhas foram submetidas a um fluxo de água, mantida constante por uma hora, em escorredor tipo doméstico depositado sobre bandeja plástica (Figura 1A), que foram inclinados cerca de 45°, de modo que o jato d’água não incidisse diretamente sobre os restos vegetais e a água da lavagem pudesse ser eliminada escorresse pelas aberturas. Após esse processo, as folhas foram colocadas sobre papel toalha estéril por cerca de 20 minutos, para secagem (Figura 1B). Posteriormente, as amostras foram acondicionadas em câmara úmida (placa de Petri + papel toalha estéril umedecido). Foram preparadas 12 placas por coleta, onde em cada placa foram colocadas três folhas.
As placas de Petri foram colocadas sobre um suporte, no fundo de uma caixa de isopor (Figura 1C), cujas paredes e tampa estavam recobertas por papel toalha
umedecido. Para manutenção da umidade foi adicionado água destilada estéril (150 ml) com algumas gotas de glicerina, utilizada devido ao seu grande poder de umectação. Periodicamente a caixa era aberta por cerca de 15 minutos, para circulação do ar.
Figura 1. Metodologia utilizada para fungos decompositores do folhedo de Cariniana legalis. A – Folhedos submetidos a um fluxo de água; B – Substratos sobre papel toalha; C – Câmara úmida; D – Folhedos em câmara úmida.
Após 72 horas de incubação, o material foi observado em lupa e revisado periodicamente, durante 25 dias. Os microfungos foram isolados com uma agulha fina e colocados em meio de montagem semipermanente (lactofenol com ou sem azul de algodão e/ou resina PVL: álcool polivinílico + lactofenol). Através de observações em microscópio ótico foram mensuradas 30 unidades de cada estrutura de importância taxonômica (conídios, conidióforos, setas, entre outras) por fungo encontrado, para posterior identificação com auxílio de bibliografia específica. Foi realizado o isolamento em meio de cultura Batata-Dextrose-Ágar para o crescimento do micélio. As folhas colonizadas foram posteriormente colocadas em estufa,
submetidas a uma temperatura aproximada de 50 ºC e transformadas em exsicatas definitivas para depósito no Tropical Fungarium (TFB), UESC.
3.3 RESULTADOS E DISCUSSÃO
Foram identificadas 13 espécies de fungos (Tabela 1) associadas ao folhedo de C. legalis. Os táxons são apresentados em ordem alfabética e foram feitos comentários bem como informações sobre a distribuição geográfica.
Beltrania querna Harkn., Bull. Calif. Acad. Sci. 1: 39 (1884) Figura 2
Setas retas ou flexuosas, surgindo de célula basal lobada, não ramificada, septada, lisa, castanho-escura,145–185 × 4–5 μm; conidióforos macronematoso, mononematoso, reto ou ligeiramente flexuosos, solitários ou em grupo, septado, liso, castanho-claro, 60–250 × 2,5 – 5 μm; célula de separação oboval, lisa, hialina 9– 12× 4–5 μm; célula conidiogênica poliblásticas, terminais, integradas, simpodiais, com dentículos evidentes, lisa, subhialina; conídios solitários, 0–septo, com uma banda hialina situada acima da parte mais larga, assimetricamente bicônico, base em forma de “U”, ápice apendiculado, liso, castanho-claro, 22–32 × 6–9 μm; apêndice pontiagudo, hialino, 4–6 μm comp. Colônia em BDA marrom escura a negra.
Comentários: Espécies do grupo Beltrania são comumente relatadas em estudos de diversidade e sucessão fúngica (MAIA 1983; RAMBELLI 2011; SHANTHI; VITTAL 2012, e outros). O gênero é composto por 17 espécies (INDEX FUNGORUM, 2018) e caracteriza-se pela conidiogênese holoblástica e morfologia dos conídios. Amplamente distribuído, sendo comumente encontrado em folhas em decomposição (GUSMÃO; GRANDI, 1996; GUSMÃO et al. 2001; BARBOSA et al. 2009; ALMEIDA et al. 2011; CASTRO et al. 2012; MAGALHÃES et al. 2013 e outros). Beltrania querna foi inicialmente registrada em folhas mortas de Quercus sp. (KIRK, 1983).
Material examinado: BRASIL. BAHIA: Município de Ilhéus, Área da Uesc Formação do Horto e Recuperação da Mata, 21/01/2017, T.M. Souza s.n. (TFB0122); 14/07/2017, T.M. Souza s.n. (TFB0123); no Município de Buerarema, Fazenda Antares, 09/05/2017, T.M. Souza s.n. (TFB0124); no Município de Jussari,
Reserva Particular do Patrimônio Natural Serra do Teimoso, 12/08/2017, T.M. Souza s.n. (TFB0125).
Distribuição geográfica: Cosmopolita.
Figura 2. Beltrania querna Harkn. A – Célula de separação aderida ao conidióforo e seta castanho-escura (seta); B – Dentículos (seta); C – Conídios; D – Colônia em meio BDA. Barras: A e B = 10 μm; C= 20 μm.
Beltraniella portoricensis (F. Stevens) Piroz. & S.D. Patil, Can. J. Bot. 48: 575. 1970.
Figura 3
Setas retas ou recurvadas, septadas, simples, pontiagudas no ápice, originadas de células basais lobadas, parede espessa e lisa quando jovens e verrugosas na maturidade, agrupadas ou solitárias, castanho-escuras, 63–148 × 2–5 μm. Conidióforos originados de células basais lobadas próprias ou da mesma célula lobada que originou as setas, em pequenos grupos ou solitários. Células conidiogênicas com desenvolvimento simpodial, denticuladas, poliblásticas, terminais, integradas, lisas, castanho-claras a hialinas. Conídios lageniformes a clavados, com ápice arredondado ou truncado e base rostrada, unicelulares, com uma banda hialina transversal na região mediana, lisos, solitários, originados dos dentículos da célula conidiogênica ou das células de separação, castanho-claros a hialinos, 17– 27 × 4– 5 μm.
Comentários: Beltraniella portoricensis tem quatro sinônimos: Ellisiella portoricensis, Ellisiellina portoricensis, Ellisiopsis portoricensis e Ellisiopsis gallesiae (PIROZYNSKI; PATIL 1970). O táxon está amplamente distribuído em regiões tropicais, subtropicais e temperadas, sendo geralmente isolado de folhas em decomposição (PIROZYNSKI; PATIL, 1970; GUSMÃO; GRANDI, 1996). No Brasil a espécie já foi isolada no Estado de São Paulo por Gusmão et al. (2001), Grandi e Gusmão (2002) e Silva e Grandi (2008); no Estado da Bahia por Gusmão et al. (2005); em Pernambuco, como Ellisiopsis gallesiae (SILVA; MINTER, 1995).
Beltraniella portoricensis distingue-se facilmente pelas suas cerdas simples ou coroadas e conidióforos simples ou ramificados com células conidiogênicas denticulares, simpodiais e conídios lageniformes ou piriformes (CHEN; TZEAN, 2009).
Material examinado: BRASIL. BAHIA: Município de Jussari, Reserva Particular do Patrimônio Natural Serra do Teimoso, 19/03/2017, T.M. Souza s.n.
(TFB); no Município de Buerarema, Fazenda Antares; 13/05/2017, T.M. Souza s.n. (TFB).
Distribuição geográfica: Cosmopolita. Esta é uma das espécies mais isoladas do gênero. Havendo o registro na Austrália (MATSUSHIMA, 1989), Brasil (GUSMÃO et al., 2001; GRANDI; GUSMÃO, 2002), Costa Rica (MERCADO-SIERRA et al., 1997), Cuba (DELGADO; MENA, 2004), Estados Unidos da América, Nova Zelândia (HUGHES; PIROZYNSKI, 1971), México (HEREDIA; MERCADO-SIERRA, 1998), Peru (MATSUSHIMA, 1993), Taiwan (MATSUSHIMA, 1980), Índia (VITTAL; DORAI, 1995).
Figura 3. Beltraniella portoricensis. A – Aspecto geral; B – Porção apical apresentando células conidiogênicas e conídios; C – Conídios, apresentando célula de separação (seta). D – Setas verrucosas. Barras: A e D = 30 μm; B e C = 10 μm.
Brachysporiella sp. Bat., in Batista & Vital, Bol. Secr. Agric. (Pernambuco) 19(1-2): 108 (1952)
Figura 4
Conidióforos macronemáticos, mononemáticos, eretos, retos ou levemente flexuosos, simples, septados, lisos, castanhos claro 38–90 x 3–4 μm; Células conidiogênicas integradas, terminais, simpodiais; Conídios solitários, parede espessa, lisos, elipsoides a arredondados, apresentando 1 septo fortemente pigmentado, 11–19 x 8–16 μm.
Comentários: Brachysporiella foi introduzida por Batista (1952) como B. gayana, espécie tipo. O gênero é caracterizado por conidióforos ramificados ou não
ramificados, sem rizóides basais. A conidiogênese é monoblástica, com um único
conídio produzido no ápice de cada célula. Conídios são lisos, multiseptados e tipicamente com faixas muito escuras de pigmentação nos septos. Atualmente, compreende cerca de 12 espécies sapróbias, que geralmente são encontradas
crescendo em madeira e folhedo (WHITTON et al., 2012; RESTREPO et al., 2017).
Material examinado: BRASIL. BAHIA: Município de Ilhéus, Área da Uesc: Formação do Horto e Recuperação da Mata, 19/07/2017, T.M. Souza s.n. (TFBXX); no Município de Jussari, Reserva Particular do Patrimônio Natural Serra do Teimoso; 29/08/2017, T.M. Souza s.n. (TFBxx).
Distribuição geográfica: Brasil (MENDES et al., 1998; SUTTON, 1993), Cuba (DELGADO; PORTALES, 2004), Austrália (TAYLOR; HYDE, 2003), Hong Kong (LU, et al., 2000), India (MUNJAL; GILL, 1962) África (PARTRIDGE et al., 1999), California (FRENCH, 1989), Venezuela (CASTANEDA et al., 2003).
Figura 4: Brachysporiella sp. A - Conidióforo; B – Conídios com um septo fortemente pigmentado. Barras: A= 20 μm; B= 10 μm.
Chaetopsina fulva Rambelli, Atti Accad. Sci. Ist. Bologna, Cl. Sci. Fis. Rediconti 3: 5. 1956.
Figura 5
Conidióforos setiformes, eretos ou flexuosos, distinto das hifas, 7–13 septos, simples, porção apical afilada, estéril e ornamentada, originados de célula basal alargada, com porção basal lisa, parede espessa, solitários, 175,1–244,9 × 5–8,6 μm largura na base, 1,6–5,1 μm largura no ápice. A septação dos conidióforos tornam-se mais frequente a partir da porção mediana onde tornam-se localiza a estrutura conidiogênica. Células conidiogênicas enteroblásticas, fialídicas, discretas,
hialinas. Estrutura conidiogênica originada de pequenas ramificações de células da
porção mediana do conidióforo. Conídios cilíndricos, estreitos, arredondados nas extremidades, unicelulares, parede lisa, agrupados em massa mucilaginosa, hialinos, 7–10 × 1–2 μm.
Comentários: Chaetopsina possui características morfológicas semelhantes com Chaetopsis Grev., Gonytrichum Nees & T. Nees e Phaeostalagmus W. Gams. Diferindo-o de Chaetopsis por este apresentar fiálides muito divergentes com parede espessa e robusta; de Gonytrichum por este originar células conidiogênicas a partir de células diferenciadas e posicionadas em verticilos no eixo principal do conidióforo, característica que também separa Chaetopsina de Phaeostalagmus (SAMUELS, 1985).
Kionochaeta P.M. Kirk & B. Sutton foi proposto a partir da segregação de espécies de Chaetopsina, apresentando conidióforos setiformes vigorosos e castanhos, diferindo de Chaetopsina, pois este apresenta os conidióforos amarelados em preparações com ácido lático, além da fase teleomorfa ser diferente (KIRK; SUTTON 1985; SAMUELS 1985). Análise das relações filogenéticas entre as espécies-tipo (Chaetopsina e Kionochaeta), demonstraram que esses gêneros estão bem delimitados morfologicamente e que a fase teleomorfa de Chaetopsina está relacionada a Hypocreales, enquanto que de Kionochaeta a Sordariales (Okada et al. 1997).
Atualmente Chaetopsina compreende 24 espécies (Index Fungorum, 2018), comuns na serapilheira dos trópicos, subtrópicos e regiões temperadas (ELLIS 1971, SAMUELS 1985, GOH; HYDE 1997), demonstrando ampla distribuição geográfica. Onofri e Zuccconi (1991) estudaram a conidiogênese em microscopia eletrônica de varredura e confirmaram o desenvolvimento enteroblástico dos conídios a partir de fiálides, revelando que alguns conídios se tornam ligeiramente equinulados.
Material examinado: BRASIL. BAHIA: Município de Ilhéus, Área da Uesc: Formação do Horto e Recuperação da Mata, 29/01/2017, T.M. Souza s.n. (TFB); 11/07/2017, T.M. Souza s.n. (TFB);
Distribuição geográfica: No Brasil C. fulva já foi isolada nos Estados de São Paulo, Piauí e Bahia (da SILVA; GRANDI, 2008; FORZZA, et al., 2010; GUSMÃO et al., 2001; GUSMÃO et al., 2005; GUSMÃO et al., 2006). Na Bahia a mesma foi registrada na região da Chapada Diamantina e Serra da Jacobina.
Figura 5. Chaetopsina fulva. A – Aspecto geral; B – Conídios; C – Parte do conidióforo com septos mais freqüentes na região conidiogênica; D – Porção apical do conidióforo afilada (seta). Barras: A e C = 30 μm; B = 5 μm e D = 2 μm.
Chaetospermum artocarpi (Nag Raj) Nag Raj (1993). Figura 6
Conidioma globoso a subgloboso, 290–400 x 200–360 μm, de cor amarelo creme quando úmido, com parede gelatinosa. Conidióforos agregados, septados, parede lisa. Células conidiogênicas holoblásticas, discreta ou integrada, hialinas, cilíndricas a subcilíndricas, produzindo conídios no ápice. Conídio cilíndrico, com
extremidades arredondadas, ligeiramente curvado, 20–26 x 4–5 μm, asseptado,
hialino, parede lisa, 3 apêndices em cada extremidade, 10–15 μm de comprimento.
Comentários: Chaetospermum foi estabelecido por Saccardo em 1892. A consulta ao INDEX FUNGORUM (2018) revelou a ocorrência de treze espécies pertencente a este gênero. Apresentando distribuição mundial (MUNTANOLA-CVETKOVIC; GOMEZ-BOLEA, 1993; MARINCOWITZ et al., 2010; RAJESHKUMAR et al., 2010). As espécies são sapróbios comuns em terra, água doce e lixo (RAJESHKUMAR et al., 2010). O gênero é caracterizado por conidioma fechado, quando seco e tornando-se gelatinoso, pulverizado e de grande abertura após a reidratação (SUTTON, 1980).
Material examinado: BRASIL. BAHIA: Município de Jussari, Reserva Particular do Patrimônio Natural Serra do Teimoso, 20/03/2017, T.M. Souza s.n. (TFB); 16/08/2017, T.M. Souza s.n. (TFB).
Distribuição geográfica: Brasil (GRANDI; SILVA 2006), Cuba, India (NAJ RAJ, 1993) e Tailândia (TANGTHIRASUNUN et al., 2014).
Figura 6. Chaetospermum artocarpi: A – Folha morta
com conidioma; B – Conidioma (seta) na superfície do
Kionochaeta ramifera (Matsush.) P.M. Kirk & B. Sutton, 1986 [1985].
Chaetopsina ramifera Matsush. Microfungi of the Solomon Islands and Papua-New Guinea (Osaka): 13 (1971).
Figura 7
Conidióforos setiformes, eretos, simples, retos ou curvos, septados, 192– 262,5 μm de comprimento e 5–7,5 μm de largura, ápice agudo, na parte mediana do conidióforo são formados 4–6 ramos setiformes laterais. Células conidiogênicas originadas próximas à base das setas laterais, formando uma massa gelatinosa em que se encontram as fiálides e os conídios. Conídios asseptados, alongados, curvados, hialinos, de 6–10 x 1μm.
Comentários: Anteriormente descrito em Chaetopsina foi renomeado como espécie de Kionochaeta por Kirk e Suton (1985). K. ramifera é relativamente comum, sendo resgitrada em vários países, inclusive no Brasil. Marques et al. (2008) relataram sua ocorrência na Bahia, associado à decomposição de substratos vegetais em fragmento de Mata Atlântica, Serra da Jibóia.
Material examinado: BRASIL. BAHIA: Município de Buerarema, Fazenda Antares, 19/05/2017, T.M. Souza s.n. (TFB0143); 27/10/2017, T.M. Souza s.n. (TFB0148); no Município de Ilhéus, Área da Uesc: Formação do Horto e Recuperação da Mata, 18/07/2017, T.M. Souza s.n. (TFB0137).
Distribuição geográfica: K. ramifera já foi encontrada no Brasil, Venezuela, Cuba, México e Vietnam (GRANDI; ATTILI, 1996; CASTANEDA et al., 2003; MARQUES, 2007; GREGORIO; PORTALES, 2004; MERCADO; HEREDIA, 1994).
Figura 7. Kionochaeta ramifera. A – Aspecto geral; B – K. ramifera sobre folhedo de C.legalis; C – Conídios; D – Setas laterais; E – Detalhe da massa gelatinosa em que se encontram as fiálides e os conídios. Barras: A e D = 20
Menisporopsis pirozynskii Varghese & V.G. Rao 1978. Figura 8
Seta septada, ereta, reta ou ligeiramente flexuosa, simples, lisa, castanho escuro na base para castanho pálido no ápice, 317,5–347,5 × 4,5–9 μm. Conidioma do tipo sinêmio, reto ou ligeiramente flexuoso, marrom. Células conidiogênicas monofialídicas, integradas, cilíndricas, suaves. Conidios solitários, 0-septos, alantóide, agregados em uma massa viscosa, hialina, 12–15 × 2–3 μm, com duas sétulas em cada extremidade, 6–10 μm de comprimento.
Comentários: O gênero Menisporopsis compreende 13 espécies (INDEX FUNGORUM, 2018). Menisporopsis pirozynskii é caracterizada por conídios com duas sétulas em cada extremidade. Nesta espécie, as sétulas podem ser encontradas em números e posições variáveis (MOUCHACCA, 1990; CABELLO et al., 1993; CASTAÑEDA RUIZ et al., 1997). No Brasil, a espécie foi descrita pela primeira vez em São Paulo, em folhas de Miconia cabussu (GUSMÃO et al., 2001).
Material examinado: BRASIL. BAHIA: Município de Buerarema, Fazenda Antares, 23/05/2017 T.M. Souza s.n. (TFB0156); 25/10/2017, T.M. Souza s.n. (TFB0158); no Município de Ilhéus, Área da Uesc: Formação do Horto e Recuperação da Mata, 27/01/2017, T.M. Souza s.n. (TFB0152); 17/07/2017, T.M. Souza s.n. (TFB0157); e no Município de Jussari, Reserva Particular do Patrimônio Natural Serra do Teimoso, 16/03/2017, T.M. Souza s.n. (TFB0161).
Distribuição geográfica: Menisporopsis pirozynskii já foi relatada no Brasil (GUSMÃO et al., 2001); México (Begerow et al., 2000); Cuba (Castaneda et al., 1997).
Figura 8. Menisporopsis pirozynskii. A – Conidioma e conídios agregados (seta); B – Células conidiogênicas; C – Seta septada; D – Conídios com sétulas (seta). Barras: A e
Pestalotiopsis neglecta (Thüm.) Steyaert, Trans. Br. mycol. Soc. 36(2): 83 (1953). Figura 9
Conidioma acervular, globoso, solitário ou agregado, marrom escuro a preto, 150–350 μm. Células conidiogênicas discretas, cilíndricas a subcilindircas,
hialinas, 6–18 x 2–5 μm. Conídios de 5 células, fusiforme, estreito, reto ou algumas
vezes curvado, afunilando-se na base, geralmente 17–26 μm de comprimento;
células intermediárias pálidas a oliváceas,11–16 x 5–7 μm; células hialinas apicais
longas, cônicas, com 3 apêndices de 13–25 μm de comprimento e 1 apêndice basal
ereto de 3–7 μm de comprimento. Micélio ramificado, septado, hialino a marrom
claro. Conidiomas do tipo acervular. Colônia em BDA aos 10 dias de idade esbranquiçadas, formando massas escuras contendo estruturas reprodutivas.
Comentários: O gênero Pestalotiopsis é amplamente distribuído, ocorrendo em solos, ramos, sementes, frutos e folhas, podendo atuar como parasitas, endofíticos ou sapróbios (JEEWON et al., 2004), existindo atualmente cerca de 300 espécies descritas (INDEX FUNGORUM, 2018). Seus conidióforos são produzidos dentro de um corpo de frutificação, denominado acérvulo (MAHARACHCHIKUMBURA et al., 2014). Os conídios em geral apresentam cinco células, sendo três células medianas de coloração marrom e duas células (apical e basal) hialinas, com dois ou mais apêndices apicais (sétulas) (JEEWON et al., 2002).
Material examinado: BRASIL. BAHIA: Município de Ilhéus, Área da Uesc Formação do Horto e Recuperação da Mata, 28/01/2017, T.M. Souza s.n. (TFB0134); 21/07/2017, T.M. Souza s.n. (TFB0139); no Município de Buerarema, Fazenda Antares, 19/05/2017, T.M. Souza s.n. (TFB0141); 23/10/2017, T.M. Souza s.n. (TFB0142); no Município de Jussari, Reserva Particular do Patrimônio Natural Serra do Teimoso, 26/03/2017, T.M. Souza s.n. (TFB0147); 16/08/2017, T.M. Souza s.n. (TFB0148).
Distribuição geográfica: Austrália (YUAN, 1996); Brasil (BARGUIL et al., 2008; CERQUEIRA et al., 2013); Bulgaria (SAMEVA, 2004); China (HU et al., 2007; WEI et al., 2005); Cuba (URTIAGA, 1986) India (MATHUR, 1979); Japão (WATANABE et al., 2010); Portugal (ESPINOZA et al., 2008).
Figura 9. Pestalotiopsis neglecta. A – Sobre folha morta; B – Sinais; C – Conídios; D – Colônia em meio BDA. Barra: C = 20 μm.
Thozetella sp. Kuntze 1891. Figura 10
Conidioma do tipo sinemio, ereto, castanho. Conidióforos extensos, densamente unidos, difíceis de serem individualizados e medidos, castanhos. Células conidiogênicas fialídicas na extremidade dos conidióforos. Conídios lunados a fusiformes, hialinos, 10–14 x 2 μm. Sétulas retas ou recurvadas, localizadas nas extremidades dos conídios, hialinas. Células estéreis (“microawns”) sigmóides, recurvadas.
Comentários: Thozetella sp. caracteriza-se por apresentar conidiomas constituídos pelo adensamento dos conidióforos e células conidiogênicas resultando em estruturas denominadas sinema ou esporodóquio, os quais originam conídios e células estéreis (“microawns”) envoltos por massa mucilaginosa. Os conídios são morfologicamente muito semelhantes entre as espécies, lunados, fusiformes, naviculados e elíptico-fusiformes, unicelulares, hialinos e com sétula nas extremidades. Os microawns, células com função desconhecida e peculiares ao gênero, são utilizadas para delimitar as espécies. (BARRON, 1968; PIROZYNSKI; HODGES, 1973; CASTAÑEDA-RUIZ, 1984; ALLEGRUCCI et al. 2004; JEEWON et al. 2009).
Material examinado: BRASIL. BAHIA: Município de Ilhéus, Área da Uesc: Formação do Horto e Recuperação da Mata, 20/01/2017, T.M. Souza s.n. (TFB0150).
Distribuição geográfica: No Brasil, Thozetella sp. foi registrada pela primeira vez por Katz (1981), no Estado do Amazonas. O gênero está amplamente distribuído (da SILVA; GRANDI, 2008; KOBAYASHI, 2007; PINRUAN et al., 2007; ZHUANG, 2001), apresentando seu estádio teleomorfo em Chaetosphaeria (Ascomycota) (KIRK et al., 2001).
Figura 10. Thozetella sp. A – Aspecto geral; B – Conidioma do tipo sinema e conídios em mucilagem dispostos no ápice; C – Conídios lunados ou fusiformes com uma sétula em cada extremidade. Barras: A e B = 20 μm; C
