KELSEN FERREIRA FREITAS
“ESTRUTURA DA COMUNIDADE DE MOSCAS-DAS-FRUTAS (DIPTERA:
LONCHAEIDAE E TEPHRITIDAE) E SEUS PARASITOIDES (HYMENOPTERA)
RELACIONADOS A ESPÉCIES DE PLANTAS EM UMA POLICULTURA
ORGÂNICA NO MUNICÍPIO DE PARAIBUNA – SP”
CAMPINAS
2014
iii
UNIVERSIDADE ESTADUAL DE CAMPINAS
INSTITUTO DE BIOLOGIA
KELSEN FERREIRA FREITAS
“Estrutura da comunidade de moscas-das-frutas (Diptera: Lonchaeidae e
Tephritidae) e seus parasitoides (Hymenoptera) relacionados a espécies de
plantas em uma policultura orgânica no município de Paraibuna – SP”
Tese apresentada ao Instituto de Biologia,
Universidade Estadual de Campinas como
parte dos requisitos exigidos para a obtenção
do título de Doutor em Biologia Animal.
Orientador: Prof. Dr. João Vasconcellos Neto
Co-orientador: Prof. Dr. Miguel Francisco de Souza Filho
Este exemplar corresponde à redação final
da Dissertação defendida pelo aluno
Kelsen Ferreira Freitas, e orientada pelo
Prof. Dr. João Vasconcellos Neto.
_________________________________
CAMPINAS
2014
v
Campinas, 19 de agosto de 2014.
vi
Prof. Dr. João Vasconcellos Neto (Orientador)
Prof. Dr. Valmir Antonio Costa
Prof. Dr. Alberto Luiz Marsaro Júnior
Prof. Dr. Thiago Gonçalves Souza
Prof. Dr. Adalton Raga
Prof. Dr. Arício Xavier Linhares
Prof. Dr. Wesley Augusto Conde Godoy
Prof. Dr. Paulo R Guimarães Jr
________________________ Assinatura ________________________ Assinatura ________________________ Assinatura ________________________ Assinatura ________________________ Assinatura ________________________ Assinatura ________________________ Assinatura ________________________ Assinatura
vii RESUMO
As espécies de plantas disponíveis em uma comunidade, sua estrutura e abundância são elementos cruciais que influenciam nas dinâmicas e interações de populações de insetos herbívoros, uma vez que definem a base de recursos e refletem na interação com outras populações de insetos herbívoros, como predadores e parasitoides. Estudos relacionados às moscas-das-frutas concentram-se em levantamentos de espécies, em especial aquelas consideradas pragas, e abordam principalmente os padrões populacionais. A densidade populacional de tefritídeos e lonqueídeos está intimamente ligada à abundância de plantas hospedeiras e de seus inimigos naturais. Os parasitoides das moscas-das-frutas são micro-himenópteros (Hymenoptera) que atacam e se alimentam das larvas dentro dos frutos. O reconhecimento de padrões de interação das moscas-das-frutas com plantas hospedeiras, em especial nas espécies nativas, e as relações com seus inimigos naturais são importantes para a compreensão da utilização dos recursos disponíveis em uma comunidade e pelo reconhecimento de diferenças na dieta entre as espécies ou populações de uma mesma espécie. O objetivo deste trabalho foi estudar a estrutura da comunidade de moscas-das-frutas e seus parasitoides em diferentes espécies de plantas em uma policultura orgânica entre fragmentos de Mata Atlântica localizada no município de Paraibuna. A utilização de plantas hospedeiras difere entre as espécies de moscas-das-frutas. Apesar de a policultura causar alterações da fisionomia vegetal, foi observado que a estrutura da comunidade de moscas-das-frutas possui características encontradas em comunidades de insetos de florestas tropicais, onde espécies de insetos frugívoros são mais especialistas em família de plantas. A utilização de plantas hospedeiras foi distinta entre as espécies de parasitoides. O fruto foi o fator que mais influenciou o parasitismo das larvas de moscas-das-frutas. As espécies da família Myrtaceae são reservatórios para as espécies de parasitoides da família Braconidae. As interações estabelecidas entre as moscas-das-frutas e as espécies de plantas hospedeiras e entre os parasitoides de moscas e as plantas hospedeiras foram marcadas pela heterogeneidade no número de interações, sendo que um pequeno número de espécies de moscas estabeleceu relações com um grande número de espécies vegetais, enquanto que a maioria delas estabeleceu interações com apenas uma espécie vegetal e vice-versa, apresentando as mesmas propriedades de uma rede de interação aninhada. A interação potencial entre moscas-das-frutas e parasitoides também possuem os padrões de aninhamento. A paisagem natural modificada em
viii
policultura apresentou semelhanças com outras comunidades de insetos frugívoros de regiões tropicais.
ix ABSTRACT
The plant species found in a community, their structure and abundance are crucial elements that influence the dynamics and interactions of populations of herbivorous insects since they define the resource base and reflect the interaction with other populations of herbivores, predators and parasitoids. The studies related to fruit flies are concentrated on surveys of species, especially those considered pests, and address the population patterns. Many efforts to understand the patterns of communities of endophagous frugivorous insects and the use of host plants. The population density of tephritids and lonchaeids is closely connected to the abundance of host plants and their natural enemies. The parasitoids of fruit flies are hymenopteran parasitoids that attack and feed on the larvae inside the fruit. The acknowledgment of interaction patterns of fruit flies with host plants, especially the native species, and relationships with their natural enemies are important for understanding the use of available resources in a community and for recognizing the diet differences between species or populations of the same species. The purpose of this work was to study the structure of the community of fruit flies and their parasitoids in different plant species of an organic polyculture between forest fragments located in Paraibuna – SP. The use of host plants was different among species of fruit flies. Although polyculture causes changes in vegetation type, it was observed that the structure of the fruit flies has features found in insect communities in tropical forests, where most species of frugivorous insects are specialists in plant family community. The use of host plants that sheltered the larvae of fruit flies was different among species of parasitoids. The fruit was the factor that most influenced the parasitism of the larvae of fruit flies. The Myrtaceae species are reservoirs to the parasitoid species of braconids. The interactions established between the fruit flies and species of host plants and between parasitoids and host plants that sheltered larvae of fruit flies were marked by heterogeneity in the number of interactions, where a small number of species of flies established relations with a large number of plant species, while most of these interactions established with only one plant species, and vice versa, with the same properties of a nested interaction network. The potential interaction between fruit flies and parasitoids also have patterns of nesting. The modified natural environment in polyculture showed similarities with other communities of frugivorous insects in tropical regions.
xi SUMÁRIO RESUMO ... vii ABSTRACT ... ix Introdução Geral ... 1 Referências bibliográficas ... 7
CAPÍTULO 1 - Estrutura da comunidade de moscas-das-frutas em uma policultura no município de Paraibuna – SP ... 13 Resumo ... 14 Abstract ... 15 Introdução ... 16 Material e Métodos ... 20 Área de estudo ... 20
Amostragem dos frutos ... 23
Identificação e composição das espécies na comunidade de moscas-das-frutas .... 24
Análise estatística e cálculo dos índices ecológicos ... 24
Resultados ... 28
Discussão ... 39
Referências Bibliográficas ... 43
CAPÍTULO 2 - Diversidade de parasitoides (Hymenoptera) de moscas-das-frutas (Diptera: Tephritidae e Lonchaeidae) em plantas hospedeiras em policultura em região de Mata Atlântica ... 51 Resumo ... 52 Abstract ... 53 Introdução ... 54 Material e Métodos ... 58 Áreas de Estudo ... 58
Amostragem dos frutos ... 59
Coleta e identificação e estudo dos parasitoides ... 60
xii
Discussão ... 69
Referências bibliográficas ... 73
CAPÍTULO 3 - Estrutura das redes de interações entre plantas hospedeiras, moscas-das-frutas (Diptera: Lonchaeidae e Tephritidae) e parasitoides em policultura orgânica no município de Paraibuna – SP ... 81 Resumo ... 82 Abstract ... 83 Introdução ... 84 Material e Métodos ... 87 Áreas de Estudo ... 87
Amostragem dos frutos ... 88
Manutenção dos frutos em laboratório ... 89
Identificação e composição das espécies na comunidade de moscas-das-frutas e parasitoides ... 89
Descrição das redes de interações ... 90
Resultados ... 92
Discussão ... 102
Referências bibliográficas ... 105
xiii DEDICATÓRIA
Ao Prof. Dr. Angelo Pires do Prado (in memoriam)
Era leal, sensato, objetivo, ético, generoso; abria frentes de pesquisa para que outros continuassem, sem nada exigir em troca.
xv AGRADECIMENTOS
Quantas são as tuas obras Senhor! Fizeste todas elas com sabedoria! A terra está cheia dos seres que criaste. Cantarei ao Senhor enquanto eu viver; cantarei louvores ao meu Deus durante a minha vida. Seja-lhe agradável a minha meditação; eu me agradarei no Senhor (Salmo 104: 24, 33 e 34).
Agradeço ao meu orientador Dr. João Vasconcellos Neto por sua amizade, por sua confiança e profissionalismo. Com a irreparável ausência do professor Angelo, ele abriu as portas do seu laboratório em um momento difícil na execução do meu trabalho.
Agradeço também ao meu co-orientador Dr. Miguel Francisco Filho pelas inestimáveis contribuições nesse trabalho, especialmente no auxílio na identificação dos espécimes de Anastrepha e pelas discussões sobre os dados obtidos nesse trabalho.
Ao Dr. Valmir Costa por sua amizade, ética, generosidade e pela colaboração na identificação dos parasitoides.
À Universidade Estadual de Campinas e, especialmente, ao programa de Pós-graduação em Biologia Animal.
À CAPES pela bolsa concedida durante o período de trabalho.
Ao Douglas Bello por permitir a coleta dos frutos no Sítio do Bello. Agradeço por sua parceria ao longo dos anos. Foi um período de grande aprendizado que levarei para o resto da minha vida profissional. Torço pela continuidade do seu projeto e por seu empreendedorismo diferencial.
Ao Helton Muniz por abrir as portas de sua propriedade (Sítio Frutas Raras) para a coleta de frutos da sua coleção de fruteiras. Obrigado por compartilhar um pouco do seu conhecimento. Espero que esse trabalho nos dê bons frutos e que possamos compartilhar muitas experiências.
xvi
À Dona Tacilda por me auxiliar na triagem dos frutos, na coleta das mosquinhas, por sua simpatia e ânimo. Foi muito bom e gratificante contar com a senhora no período em que trabalhamos juntos.
Aos professores que contribuíram significativamente na minha formação profissional: Arício Xavier Linhares, Patrícia J. Thyssen, Marlene T. Ueta. Em especial à Silmara Allegretti que esteve ao meu lado sempre que precisei de sua ajuda, de um apoio ou de um abraço.
À colaboração dos professores Thomas Lewinsohn, Gustavo Romero.
Ao Thiago Toyoyo, Mathias M. Pires e ao Setastian Sendoya pelo auxílio na análise dos dados.
Aos professores que aceitaram o meu convite para comporem a pré-banca, banca e suplência dessa tese.
Aos amigos e colegas de laboratório pela companhia e apoio: Maicon Grella, German Bonilla, Marisol Rios, Suzana Diniz, Thiago Marinho e Fernanda Fonseca.
Por último, mas não menos importante, agradeço com todo meu carinho a minha família que tem aguentado minhas largas ausências na busca de meus sonhos e que tem acreditado em mim nesses anos: a minha amada esposa Susy Raquel de Miranda Guimarães, a minha mãe Dirce Ferreira Pinto, ao meu irmão Wagner Ferreira Freitas e sua esposa Janaina Borges Freitas e ao povo (tios e primos) do Paraná. Obrigado pela paciência, pelo amor e incentivo.
1 Introdução Geral
A floresta ombrófila densa ou Mata Atlântica de encosta originalmente recobria a região costeira do Rio Grande do Norte ao Rio Grande do Sul, avançando para o interior em alguns trechos. Com formação vegetação dominada por árvores de médio e grande porte, seu solo é rico em matéria orgânica e geralmente argiloso. Apesar do elevado nível de fragmentação e perturbações que a mata está sujeita, sua amplitude geográfica e climática resulta numa enorme diversidade de ecossistemas muito complexos (Scudeller
et al. 2001; Joly et al. 2012). A manutenção e conservação de alguns remanescentes
localizados nessas regiões devem-se principalmente ao relevo acidentado em que ocorre, garantindo a riqueza e diversidade da vegetação. Segundo Myers et al. (2000), cerca de 8000 espécies vegetais encontradas nessa formação florestal são endêmicas. A Serra do Mar no litoral paulista representa um dos últimos fragmentos de floresta contínua do estado de São Paulo, sendo um importante corredor biológico que contém alta diversidade de espécies (Scudeller et al. 2001; Joly et al. 2012).
A vegetação do estado de São Paulo é muito diversificada devido ao tipo de clima, relevo, solo e ocupação. Em alguns aspectos pode-se dizer que se trata de uma área de transição, apresentando uma vegetação com flora do sul e do norte do Brasil. (Wanderley
et al. 2011). A Mata Atlântica e o Cerrado compõem as formações vegetais paulistas.
Esses dois biomas foram intensamente devastados e recentemente foram incluídas entre os “hotspots” de biodiversidade, consideradas áreas prioritárias de conservação (Myers et
al. 2000).
Mais de 7.000 espécies de espermatófitas distribuídas em cerca de 150 famílias já foram identificadas e catalogadas no estado, perfazendo 23% da diversidade do Brasil e 47% da diversidade do sudeste do país (Wanderley et al. 2011, Lima et al. 2012).
2
Mesmo reduzido e muito fragmentado, o bioma Mata Atlântica ainda é um dos mais ricos do mundo em diversidade de plantas e animais. Várias espécies endêmicas são frutíferas conhecidas, como é o caso da goiaba (Psidium guajava L.), espécies de araçás (Psidium spp.), da pitanga (Eugenia uniflora L.) e outras menos conhecidas como grumixama (Eugenia brasiliensis Lam.), cabeludinha (Myrciaria glazioviana (Kiaersk)), cereja-silvestre (Eugenia involucrata DC), feijoa (Acca sellowiana (Berg.) Burret.), gabiroba (Campomanesia rhombea Berg.) e uvaia (Eugenia uvalha Camb.). (Wanderley et
al. 2011, Lima et al. 2012). Os frutos nativos são reservatórios naturais de inúmeras
espécies de insetos, dentre eles as moscas-das-frutas (Diptera: Tephritidae e Lonchaeidae) (Souza-Filho et al. 2000).
Em uma comunidade onde as espécies estão muito entrelaçadas em uma rede complexa de interdependência, o desaparecimento de uma planta ou animal compromete a manutenção local de várias outras espécies (Myers et al. 2000).
Entre os aspectos dinâmicos da comunidade, os períodos de frutificação têm grande importância porque determinam a disponibilidade de recursos. Para insetos frugívoros, dentre eles as moscas-das-frutas, ambientes como a Mata Atlântica possuem abundância de recursos. Estes apresentam grandes variações espaciais e temporais em suas disponibilidades, que afetam diretamente as moscas-das-frutas, o que resulta em complexas associações entre insetos e plantas (Novotny et al. 2005, Novotny et al. 2010).
As moscas-das-frutas obrigatoriamente passam a fase larval no fruto, alimentando-se da polpa e suas distribuições estão intimamente ligadas à ocorrência de suas plantas hospedeiras. As espécies nativas dos gêneros Anastrepha Schiner e Neosilba McAlpine adaptaram-se a seus hospedeiros como resultado de processos co-evolutivos e apresentam diferentes graus de especialização (Souza-Filho 2006). A utilização de plantas por parte desses insetos é singular, uma vez que cada espécie de hospedeiro possui composições químicas peculiares (Selivon 2000, Souza-Filho 2006).
3
De maneira geral os insetos necessitam desenvolver mecanismos fisiológicos e comportamentais para serem capazes de explorar os recursos disponíveis no ambiente e serem capazes de metabolizar, desintoxicar-se ou tolerar compostos químicos possivelmente deletérios (Selivon 2000, Duick et al. 2004).
Muitas vezes é difícil correlacionar as espécies de moscas-das-frutas a suas plantas hospedeiras primárias, uma vez que grande parte dos trabalhos realizados se referem a hospedeiros não nativos utilizados na fruticultura. Um grande esforço tem sido realizado por pesquisadores brasileiros para ampliar as informações sobre as plantas hospedeiras nativas desses insetos (Malavasi & Zucchi 2000, Uchôa-Fernandes et al. 2002, Uchôa-Fernandes & Nicácio 2010, Raga et al. 2011, Silva et al. 2011). Além disso, um considerável número de registros são provavelmente incidentais ou baseados em identificações equivocadas (Selivon 2000).
A distribuição de uma espécie de mosca-da-fruta pode estar relacionada a fatores como a distribuição das espécies de plantas hospedeiras numa determinada localidade. Essas variações na disponibilidade de hospedeiros poderiam ser responsáveis por diferenças na dieta entre as espécies e até mesmo entre populações (Selivon 2000, Raga
et al. 2011). Entretanto, a dinâmica populacional se modifica de uma região para outra.
Uma espécie de mosca frequentemente relacionada a um fruto em uma região pode ser pouco abundante ou nem estar presente em outra localidade. Anastrepha striata (Schiner) é a espécie mais abundante e polífaga na região Norte do Brasil, com acentuada preferência por Myrtaceae, sobretudo goiaba (P. guajava). Já nas regiões litorâneas do nordeste até a região sul do país P. guajava é infestada por Anastrepha fraterculus (Wied.) (Selivon 2000).
A manutenção e o manejo correto das espécies vegetais nativas, que servem como reservatórios naturais das moscas-das-frutas, são fundamentais para evitar o deslocamento de suas populações para pomares comerciais (Gloria de Deus et al. 2011).
4
As espécies de moscas generalistas apresentam distribuição mais ampla que espécies especialistas. Muitas vezes um fruto infestado por uma espécie de mosca em uma determinada região pode não ser atacado em outra ou pode ser competitivamente excluída por outra espécie (Novotny et al. 2005).
As espécies de plantas introduzidas também influenciam na dispersão das espécies de moscas-das-frutas. Ceratitis capitata (Wied.) e A. fraterculus parecem se adaptar a uma grande variedade de frutos introduzidos, ampliando sua distribuição geográfica natural (Souza-Filho et al. 2000, Souza-Filho et al. 2009, Raga et al. 2011).
Há relativamente poucos trabalhos que relatam a interação das moscas-das-frutas com frutos nativos, sendo que a maioria das publicações relatam dados de plantas de interesse comercial, até por conta dos danos causados nesses frutos (Raga et al. 2011).
Anastrepha é o maior e o mais economicamente importante gênero de Tephritidae
das Américas (Norrbom et al. 2000, Uchôa-Fernandes et al. 2002, Raga et al. 2011). De 235 espécies de Anastrepha descritas, cerca de metade são reportadas no Brasil, sendo que para a maioria dessas moscas não são conhecidas suas plantas hospedeiras nativas. Há relatos da associação entre moscas-das-frutas com 29 famílias de plantas diferentes. De 41 espécies de Anastrepha associadas com plantas, grande parte pertence à família Myrtaceae e Sapotaceae (Raga et al. 2011, Souza-Filho et al. 2000). A. fraterculus, A.
ludens (Loew) e A. suspensa (Loew) são exemplos de espécies generalistas ou polífagas,
assim designadas por atacarem frutos de diversas espécies e famílias de plantas com ampla distribuição e frequência (Selivon 2000, Uramoto et al. 2004).
As espécies de moscas-das-frutas do gênero Neosilba são principalmente encontradas na região Neotropical e têm sido associadas a frutos de diversas famílias de plantas (McAlpine & Steyskal 1982, Uchôa-Fernandes & Nicácio 2010). Atualmente, cerca de 30 espécies de Lonchaeidae foram descritas; dessas, 25 são reportadas no Brasil
5
(McAlpine & Steyskal 1982, Strikis & Prado 2005, Strikis & Prado 2006, Strikis & Lerena 2009, Strikis & Prado 2009).
Exemplares de Lonchaeidae têm sido comumente recuperados a partir de amostras de frutas ou de armadilhas McPhail, mas em alguns casos, sem associação com a infestação de tefritídeos anterior (Uchôa-Fernandes & Nicácio 2010). Araújo (2002) observou que em pomares de acerola no Estado do Rio Grande do Norte, onde não encontrou exemplares de tefritídeos, os danos causados por Neosilba foram grandes, o que o levou a considerar espécies desse gênero como praga primária.
É importante enfatizar a possibilidade dos padrões comportamentais serem diferentes ou divergirem, dependendo da disponibilidade dos recursos explorados pela espécie. Na escassez ou na falta de alguns recursos os lonqueídeos ovipõem nos frutos que encontram. Nesse caso podem apresentar comportamento diverso, procurando puncturas já feitas por tefritídeos, tornando-se, assim, verdadeiros oportunistas (Cardoso 1991, Oliveira 1992).
O gênero Ceratitis MacLeay é composto por aproximadamente 65 espécies, encontradas principalmente na África. Ceratitis capitata, também conhecida como mosca-do-Mediterrâneo, foi introduzida em diversas áreas do globo, de áreas temperadas a áreas tropicais. Essa espécie é considerada a mais prejudicial quando comparada com outras espécies de moscas-das-frutas. Há relatos de sua associação com mais de 350 espécies de fruteiras ao redor do mundo; dessas, 59 apenas no Brasil. O sucesso biológico da espécie apoia-se em várias características adaptativas morfológicas, biológicas e comportamentais, envolvidas nos estágios do seu ciclo de vida (Meyer et al. 2008).
A densidade populacional das moscas-das-frutas está intimamente ligada a seus inimigos naturais, sendo os parasitoides seus principais inimigos. Os parasitoides das
6
moscas-das-frutas são micro-himenópteros (Hymenoptera) que se alimentam das larvas dentro dos frutos. No caso dos tefritídeos, a quantidade de informação disponível sobre suas associações com parasitoides é muito grande quando comparada ao que existe sobre as associações entre lonqueídeos e seus parasitoides (López et al., 1999; Vargas
et al., 2002; Uchôa-Fernandes et al., 2003; Guimarães & Zucchi, 2004).
O objetivo deste trabalho foi estudar a estrutura da comunidade de moscas-das-frutas e seus parasitoides em diferentes espécies de plantas em uma policultura orgânica entre fragmentos de Mata Atlântica localizada no município de Paraibuna – SP. Para a melhor compreensão dessa comunidade esse trabalho foi organizado em três capítulos e teve como principais objetivos:
Capítulo 1: Descrever a estrutura da comunidade de moscas-das-frutas em uma policultura no município de Paraibuna, litoral norte do estado de São Paulo.
Capítulo 2: Estudo dos parasitoides (Hymenoptera) associados às moscas-das-frutas (Diptera: Tephritidae e Lonchaeidae) em suas respectivas plantas hospedeiras.
Capítulo 3: Analisar as redes ecológicas, determinando as espécies de plantas hospedeiras utilizadas pelas moscas-das-frutas e suas associações com os parasitoides.
7 Referências bibliográficas
ARAÚJO, E.L. 2002. Dípteros frugívoros (Tephritidae e Lonchaeidae) na região de Mossoró/Assu, estado do Rio Grande do Norte. Tese de Doutorado em Entomologia. Escola Superior de Agricultura Luiz de Queiroz, Universidade de São Paulo, Piracicaba – SP.
CARDOSO, A.M.P. 1991. Moscas-das-frutas: Interações ecológicas, utilização de recursos e competição. Tese de Doutorado em Ecologia. Instituto de Biologia, Universidade de Estadual de Campinas, Campinas – SP.
DUYCK, P.F.; DAVID, P.; QUILICI, S. 2004. A review of relationships between interspecific competition and invasions in fruit flies (Diptera: Tephritidae). Ecological Entomology. 29: 511-520.
GLORIA DE DEUS, E.; SILVA, R.A.; RONCHI-TELES, B.; ZUCCHI, R.A. 2011. Conhecimento sobre as moscas-das-frutas no estado do Amazonas. In: SILVA, A.S., LEMOS, W. P., ZUCCHI, R.A. (Ed.). Moscas-das-frutas na Amazônia Brasileira (diversidade, hospedeiros e inimigos naturais). Macapá: Embrapa – Amapá. p. 238-245.
GUIMARÃES, J.A. & ZUCCHI, R.A. 2004. Parasitism behavior of three species of Eucoilinae (Hymenoptera: Cynipoidea: Figitidae) fruit fly parasitoids (Diptera) in Brazil. Neotropical Entomology. 33(2): 217-224.
8
JOLY, C.A.; ASSIS, M.A.; BERNACCI, L.C.; TAMASHIRO, J.Y; CAMPOS, M.C.R.; GOMES, J.A.M.A.; LACERDA, M.S.; SANTOS, F.A.M.; PEDRONI, F.; PEREIRA, L.S.; PADGURSCHI, M.C.G.; PRATA, E.M.B.; RAMOS, E.; TORRES, R.B.; ROCHELLE, A.; MARTINS, F.R; ALVES, L.F.; VIEIRA, S.A.; MARTINELLI, L.A.; CAMARGO, P.B.; AIDAR, M.P.M.; EISENLOHR, P.V.; SIMÕES, E.; VILLANI, J.P.; BELINELLO, R. 2012. Florística e fitossociologia em parcelas permanentes da Mata Atlântica do sudeste do Brasil ao longo de um gradiente altitudinal. Biota Neotropica. 12(1): 123-145.
LIMA, R.A.F.; SOUZA, V.C.; DITTRICH, V.A.O.; SALINO, A. 2012. Composition, diversity and geographical distribution of vascular plants of an Atlantic Rain Forest, Southeastern Brazil. Biota Neotropica. 12(1): 241-249.
LÓPEZ, M.; ALUJA, M.; SIVINSKI, J. 1999. Hymenopterous larval-pupal and parasitoids of
Anastrepha flies (Diptera: Tephritidae) in Mexico. Biological Control. 15: 119-129.
McALPINE, J. F. & STEYSKAL, G.C. 1982. A revision of Neosilba McAlpine with a key to the world genera of Lonchaeidae (Diptera). The Canadian Entomologist. 114(2): 105-138.
MALAVASI, A. & ZUCCHI, R.A. 2000. Moscas-das-frutas de importância econômica no Brasil (conhecimento básico e aplicado). Ribeirão Preto: FAPESP – Holos. 327 p.
9
MEYER, M.; ROBERTSON, M.P.; PETERSON, A.T.; MANSELL, M.W. 2008. Ecological niches and potential geographical distributions of Mediterranean fruit fly (Ceratitis
capitata) and Natal fruit fly (Ceratitis rosa). Journal of Biogeography. 35(2): 270-281.
MYERS, N.; MITTERMEIER, R.A.; MITTERMEIER, C.G.; FONSECA, G.A.B.; KENT, J. 2000. Biodiversity hotspots for conservation priorities. Nature. 403: 853-858.
NORRBOM, A.L.; ZUCCHI, R.A.; HERNÁNDEZ-ORTIZ, V. 2000. Phylogeny of the genera
Anastrepha and Toxotrypana (Trypetinae: Toxotrypanini) based on morphology. In:
ALUJA, M. & NORRBOM A.L. (Ed.). Fruit flies (Tephritidae): Phylogeny and evolution of behavior., Washington, D.C.: CRC Press. p. 299-342.
NOVOTNY, V.; MILLER, S.E.; BAJE, L.; BALAGAWI, S.; BASSET, Y.; CIZEK, L.; CRAFT, K.J.; DEM, F.; DREW, R.A.I.; HULCR, J.; LEPS, J.; LEWIS, O.T.; POKON, R.; STEWART, A.J.A.; SAMUELSON, G.A.; WEIBLEN, G.D. 2010. Guild-specific patterns of species richness and host specialization in plant–herbivore food webs froma tropical forest. Journal of Animal Ecology. 79: 1193-1203.
NOVOTNY, V.; CLARKE, A.R.; DREW, R.A.I.; BALAGAWI, S.; CLIFFORD, B. 2005. Host specialization and species richness of fruit flies (Diptera: Tephritidae) in a New Guinea rain forest. Journal of Tropical Ecology. 21(1): 67-77.
OLIVEIRA, A.S. 1992. Diferenciação morfométrica e evolução de espécies de
Neosilba (Diptera: Lonchaeidae). Dissertação de Mestrado em Ciências Biológicas.
10
RAGA, A.; SOUZA-FILHO, M.F.; MACHADO, R.A.; SATO, M.E.; SILOTO, R.C. 2011. Host Ranges and Infestation Indices of Fruit Flies (Tephritidae) and Lance Flies (Lonchaeidae) in São Paulo State, Brazil. Florida Entomologist. 94(4): 787-794.
SCUDELLER, V.V.; MARTINS, F.R.; SHEPHERD, G.J. 2001. Distribution and abundance of arboreal species in the atlantic ombrophilous dense forest in Southeastern Brazil. Plant Ecology. 152: 185-199.
SELIVON, D. 2000. Relações com as plantas hospedeiras. In: MALAVASI, A. & ZUCCHI, R.A. (Ed.). Moscas-das-frutas de importância econômica no Brasil (conhecimento básico e aplicado). Ribeirão Preto: FAPESP – Holos. p. 87-91.
SILVA, A.S.; LEMOS, W.P.; ZUCCHI, R.A. 2011. Moscas-das-frutas na Amazônia Brasileira (diversidade, hospedeiros e inimigos naturais). Macapá: Embrapa – Amapá. 299 p.
SOUZA-FILHO, M.F. 2006. Infestação de moscas-das-frutas (Diptera: Tephritidae e Lonchaeidae) relacionada à fenologia da goiabeira (Psidium guajava L.), nespereira (Eriobotrya japonica Lindl.) e do pessegueiro (Prunus persica Batsch). Tese de Doutorado em Ciências: Entomologia. Universidade Estadual de São Paulo, Piracicaba – SP.
SOUZA-FILHO, M.F.; RAGA, A.; AZEVEDO FILHO, J.A.; STRIKIS, P.C.; GUIMARÃES, J.A.; ZUCCHI, R.A. 2009. Diversity and seasonality of fruit flies (Diptera: Tephritidae and Lonchaeidae) and their parasitoids (Hymenoptera: Braconidae and Figitidae) in orchards of guava, loquat and peach. Brazilian Journal of Biology. 69: 31-40.
11
SOUZA-FILHO, M.F.; RAGA, A.; ZUCCHI, R.A. 2000. São Paulo. In: MALAVASI, A. & ZUCCHI, R.A. (Ed.). Moscas-das-frutas de importância econômica no Brasil (conhecimento básico e aplicado). Ribeirão Preto: FAPESP – Holos. p. 277-283. STRIKIS, P.C. & PRADO, A.P. 2005. A new species of genus Neosilba (Diptera:
Lonchaeidae). Zootaxa. 828: 1-4.
STRIKIS, P.C. & PRADO, A.P. 2006. Neosilba (Tephritoidea: Lonchaeidae) species reared from coffee in Brasil, with description of a new species. Proceedings of 7th Symposium on Fruit Flies of Economic Importance. p187-193.
STRIKIS, P.C. & PRADO, A.P. 2009. Lonchaeidae associados a frutos de nêspera,
Eryobotria japonica (Rosaceae), com descrição de uma espécie nova de Neosilba
(Diptera: Tephritoidea). Arquivos do Instituto Biológico. 76(1): 49-54.
STRIKIS, P.C. & LERENA, M.L.M. 2009. A new species of Neosilba (Diptera: Lonchaeidae) from Brasil. Iheringia. 99(3): 273-275.
UCHÔA-FERNANDES, M.A.; OLIVEIRA, I.; MOLINA, R.M.S.; ZUCCHI, R.A. 2002. Species diversity of frugivorous flies (Diptera: Tephritoidea) from hosts in the Cerrado of the state of MatoGrosso do Sul, Brazil. Neotropical Entomology. 31: 515–524.
UCHÔA-FERNANDES, M.A. & NICÁCIO, J. 2010. New records of Neotropical fruit flies (Tephritidae), lance flies (Lonchaeidae) (Diptera: Tephritoidea), and their host plants in the South Pantanal and adjacent areas, Brazil. Annals of the Entomological Society of America. 103: 723-733.
12
UCHÔA-FERNANDES, M.A.; MOLINA, R.M.S.; OLIVEIRA, I.; ZUCCHI, R.A.; CANAL, N.A.; DÍAS, N.B. 2003. Larval endoparasitoids (Hymenoptera) of frugivorous flies (Diptera, Tephritoidea) reared from of the cerrado of the State Mato Grosso do Sul, Brazil. Revista Brasileira de Entomologia. 47(2): 181-186.
URAMOTO, K.; WALDER, J.M.M.; ZUCCHI, R.A. 2004. Biodiversidade de moscas-das-frutas do gênero Anastrepha (Diptera, Tephritidae) no campus da ESALQ-USP, Piracicaba, São Paulo. Revista Brasileira de Entomologia. 48(3): 409-411.
VARGAS, R.I.; RAMADANB, M.; HUSSAINC, T.; MOCHIZUKIA, N.; BAUTISTA, R.C.; STARKD, J.D. 2002. Comparative demography of six fruit fly (Diptera: Tephritidae) parasitoids (Hymenoptera: Braconidae). Biological Control. 25: 30-40.
WANDERLEY, M.G.L.; SHEPHERD, G.J.; MARTINS, S.E.; ESTRADA, T.E.M.D.; ROMANINI, R.P.; KOCH, I.; PIRANI, J.R.; MELHEM, T.S.; HARLEY, A.M.G.; KINOSHITA, L.S.; MAGENTA, M.A.G.; WAGNER, H.M.L.; BARROS, F.; LOHMANN, L.G.; AMARAL, M.C.E.; CORDEIRO, I.; ARAGAKI, S.; BIANCHINI, R.S.; ESTEVES, G.L. 2011. Checklist of Spermatophyta of the São Paulo State, Brazil. Biota Neotropica. 11(1): 193-390.
13
Capítulo 1
Estrutura da comunidade de moscas-das-frutas em uma policultura no
município de Paraibuna – SP
14 Resumo
O estudo da estrutura de uma comunidade é muito importante para as análises das interações diretas e indiretas entre herbívoros e plantas. As espécies de plantas disponíveis em uma comunidade, sua estrutura e abundância são elementos cruciais que influenciam as dinâmicas e interações de populações de insetos herbívoros, uma vez que definem a base de recursos e refletem na interação com outras populações de insetos herbívoros, predadores e parasitoides. A compreensão dos padrões da comunidade das moscas-das-frutas é importante para a análise de suas relações ecológicas e também fonte de informação útil para o aprimoramento do controle daquelas espécies consideradas pragas agrícolas. Para entender a relação entre as espécies de moscas-das-frutas e suas plantas hospedeiras, esse trabalho teve como objetivos: 1) Determinar a estrutura da comunidade de moscas-das-frutas em diferentes hospedeiros 2) Analisar a riqueza de espécies, a abundância, a constância e dominância das moscas-das-frutas nas famílias de plantas hospedeiras e 3) Avaliar a diversidade e equabilidade das moscas-das-frutas em frutos de Myrtaceae, Rosaceae, Malpighiaceae, Oxalidaceae, Sapotaceae e Anacardiaceae. A diferença no período de frutificação das plantas hospedeiras permitiu que as espécies de moscas-das-frutas se mantivessem presentes ao longo dos anos. As espécies Anastrepha fraterculus (Wied.), Anastrepha obliqua (Mcquart), Neosilba
zadolicha McAlpine & Steyskal e Neosilba certa (Walker) foram abundantes e utilizaram
uma sequência de frutos de espécies de plantas hospedeiras ao longo do ano. As espécies A. fraterculus, Anastrepha sororcula Zucchi, Anastrepha bahiensis Lima, N.
zadolicha e N. certa foram exemplos de espécies generalistas, pois atacaram frutos de
diversas espécies e famílias de plantas com ampla distribuição e frequência. A riqueza de espécies de moscas-das-frutas dos gêneros Anastrepha Schiner e Neosilba McAlpine pode ser atribuída à diversidade de espécies de plantas cultivadas na área e sua proximidade com áreas de fragmentos de mata com muitas espécies de plantas hospedeiras primárias para espécies de moscas-das-frutas. Os frutos de Anacardiaceae e Sapotaceae favoreceram a maior diversidade de moscas-das-frutas. Em frutos de Myrtaceae foi encontrado um dos menores índices de diversidade, mesmo possuindo a maior riqueza e abundância de espécies de moscas. As famílias de plantas disponíveis na comunidade e suas abundâncias foram elementos cruciais para a composição das espécies de moscas-das-frutas no local, uma vez que definiram a base de recursos e refletiram a interação com outras populações de moscas. Essas variações na
15
disponibilidade de hospedeiros foram responsáveis por diferenças na dieta entre as espécies amostradas.
Abstract
The study of the structure of a community is very important to the analysis of direct and indirect interactions between herbivores and plants. The plant species found in a community, their structure and abundance are crucial elements that influence the dynamics and interactions of populations of herbivorous insects since they define the resource base and reflect the interaction with other populations of herbivores, predators and parasitoids. The comprehension of the pattern of a fruit-flies community is important for the analysis of their ecological relationships and is also a source of useful information for the improvement of the control of those species considered agricultural pests. In order to understand the relationship between the species of fruit flies and their host plants, this study aimed to: 1) determine the structure and composition of fruit flies in different hosts 2) analyze the richness of the species, the abundance, constancy and dominance of fruit flies in the families of host plants, and 3) evaluate the diversity and equability of fruit flies in fruit of Myrtaceae, Rosaceae, Malpighiaceae, Oxalidaceae, Sapotaceae and Anacardiaceae. The difference in the frutication periods of host plants enabled the species of fruit flies to maintain themselves alive over the years. The species Anastrepha fraterculus (Wied.),
Anastrepha obliqua (Mcquart), Neosilba zadolicha McAlpine & Steyskal and Neosilba certa
(Walker) were abundant and used a sequence of host plants throughout the year. The species A. fraterculus, Anastrepha sororcula Zucchi, Anastrepha bahiensis Lima, N.
zadolicha and N. certa were generalist because they attacked fruits of various species and
families of plants with wide distribution and frequency. The richness of the fruit flies species of the genera Anastrepha Schiner and Neosilba McAlpine can be attributed to the diversity of cultivated plant species in the area and proximity to areas of forest fragments with many species of primary host plants for fruit flies species. The fruits of Anacardiaceae and Sapotaceae have favored a larger diversity of fruit flies. In fruits of Myrtaceae the lowest levels of diversity has been found, even though they have the highest richness and abundance of species of flies. The families of plants available in the community and their abundances were crucial elements for the composition of fruit flies species at that place, since they have defined the resource base and have reflected interaction with other
16
populations of flies. These variations in the availability of hosts were responsible for differences in diet among the sampled species.
Introdução
O estudo da estrutura de uma comunidade é muito importante para as análises das interações diretas e indiretas entre herbívoros e plantas (Novotny et al. 2005). As espécies de plantas disponíveis em uma comunidade, sua estrutura e abundância são elementos cruciais que influenciam as dinâmicas e interações de populações de insetos herbívoros, uma vez que definem a base de recursos e refletem na interação com outras populações de insetos herbívoros, predadores e parasitoides (Novotny & Basset 2005).
Algumas espécies de herbívoros possuem a capacidade de utilizar grande diversidade de hospedeiros alternativos; entretanto, outras espécies apresentam algum grau de preferência (Foss & Rieske 2003, Novotny et al. 2002, Novotny & Basset 2005, Schoonhoven et al. 2005). As espécies de moscas-das-frutas, por exemplo, parecem se adaptar a uma grande variedade de frutos nativos e introduzidos. Apesar de possuir a capacidade fisiológica de utilizar hospedeiros alternativos, apresentam algum grau de preferência (Selivon 2000, Souza-Filho et al. 2000). Espécies consideradas generalistas ao longo de sua distribuição podem ser localmente especialistas, devido à disponibilidade e distribuição de espécies hospedeiras, e também em razão da presença de inimigos naturais, de predadores e da competição interespecífica (Selivon 2000, Uramoto et al. 2004).
A variedade de plantas da comunidade influencia as características ecológicas dos herbívoros, uma vez que define sua fonte de recursos. Ao mesmo tempo essas plantas apresentam um registro do passado das interações evolutivas entre herbívoros e
17
linhagem de plantas, fornecendo assim, indícios sobre o papel dos processos históricos na formação das comunidades ecológicas atuais (Novotny et al. 2002). Em consequência, o uso de plantas hospedeiras é evolutivamente variável, sendo limitado por fatores morfológicos, fisiológicos e ecológicos (Janz et al. 2001, Schoonhoven et al. 2005).
Sobre a especificidade de insetos herbívoros em comunidade de florestas tropicais, Novotny & Basset (2005) concluiram que apenas uma pequena proporção das espécies de herbívoros (27%) se alimentava de uma única espécie de planta quando hospedeiros congêneres alternativos estavam disponíveis. Em contrapartida, a proporção de insetos que se alimentam de plantas de um mesmo gênero (48%) ou de uma mesma família (58%) é mais elevada e não difere estatisticamente um do outro.
A utilização de espécies de plantas hospedeiras por insetos herbívoros tende a coincidir entre aquelas de mesmo gênero e não entre espécies de família ou táxon superior. Quando observados apenas os insetos frugívoros, mais de três quartos do número de espécies de herbívoros são especialistas em família de plantas. Esse mesmo padrão se repete nos hospedeiros de mesmo gênero (Novotny & Basset 2005).
A especialização pode ser favorecida em três situações: (1) quando ocorre um “trade-off” no qual os indivíduos utilizam uma espécie mais eficientemente do que várias (Futuyma 1983); (2) o esforço na procura de espécies específicas de plantas permite o processamento mais preciso das informações no ambiente e, portanto, maior eficiência e menor tempo de decisão de escolha (Bernays 2001); ou (3) quando a pressão dos inimigos naturais difere entre as espécies de hospedeiros e os indivíduos que utilizam as plantas onde obtêm maior escape de inimigos naturais são selecionados (Bernays 1989). A vantagem ecológica da especialização parece ser a de que ela permite ao inseto adaptar-se mais estreitamente ao seu meio do que um inseto que utiliza uma ampla variedade de plantas hospedeiras.
18
As informações das relações entre inseto em fases larvais endófagas em plantas hospedeiras são particularmente pouco conhecidas quando comparado com aquelas espécies que se alimentam das partes externas das plantas, provavelmente porque as amostragens e a criação desses insetos são extremamente trabalhosas e a infestação não pode ser facilmente reconhecida (Novotny et al. 2005, Janzen 1980, Tavakilian et al. 1997).
Os estudos relacionados às moscas-das-frutas concentram-se em levantamentos de espécies, em especial aquelas consideradas pragas, e abordam padrões populacionais. São necessários muitos esforços para a compreensão dos padrões das comunidades dos insetos frugívoros endófagos e o uso de plantas hospedeiras (Drew 1987, Drew & Hooper 1983, Drew et al. 1984, Novotny et al. 2005, Raghu et al. 2000). Há uma grande carência de dados em sistemas naturais que relatam a interação das moscas-das-frutas com frutos nativos.
As moscas-das-frutas do gênero Anastrepha Schiner e Neosilba McAlpine são endêmicas nas Américas. De 235 espécies de Anastrepha descritas, cerca de metade são reportadas no Brasil (Raga et al. 2011). Cerca de 30 espécies de Neosilba foram descritas e, dessas, 25 são reportadas no Brasil (McAlpine & Steyskal 1982, Strikis & Prado 2005, Strikis & Prado 2006, Strikis & Lerena 2009, Strikis & Prado 2009).
Para o estudo da diversidade de uma comunidade devem ser incluídos os componentes da riqueza de espécies, da concentração de dominância nas espécies mais abundantes e da equabilidade geral da distribuição da abundância (Whittaker 1972).
Diferentes índices de diversidade alfa têm sido propostos, cada qual enfatizando um componente diferente da diversidade (Whittaker 1972, Magurran 2004, Ricotta 2005). No entanto, não há um consenso sobre qual índice apresentaria o melhor significado ecológico e as propriedades matemáticas mais desejáveis. Apesar disso, os índices de diversidade são considerados bons indicadores de sistemas ecológicos e exercem um
19
papel central na ecologia e na biologia da conservação, pois podem subsidiar tomadas de decisões sobre prioridades de conservação e técnicas de manejo de áreas naturais (Magurran 2004, Ricotta 2005).
O presente trabalho centra-se no estudo da comunidade de moscas-das-frutas (Diptera: Tephritidae e Lonchaeidae) em uma região de Mata Atlântica fragmentada com uma guilda pouco conhecida de insetos frugívoros endófagos. A compreensão dos padrões da comunidade das moscas-das-frutas é importante para a análise de suas relações ecológicas e também fonte de informação útil para o aprimoramento do controle daquelas espécies consideradas pragas agrícolas.
Para entender a relação entre as espécies de moscas-das-frutas e suas plantas hospedeiras, esse trabalho teve como objetivos:
Analisar a riqueza de espécies, a abundância, a constância e dominância das moscas-das-frutas nas famílias de plantas hospedeiras;
Avaliar a diversidade e equabilidade das moscas-das-frutas em frutos de Myrtaceae, Rosaceae, Malpighiaceae, Oxalidaceae, Sapotaceae e Anacardiaceae; Determinar a estrutura e composição da comunidade de moscas-das-frutas em
20 Material e Métodos
Área de estudo
A área de estudo se localiza no município de Paraibuna – SP (23027’53”S; 45042’36”W) em uma propriedade particular com altitude aproximada de 736m. Na área são cultivadas espécies de fruteiras nativas e algumas espécies exóticas da Mata Atlântica em um sistema de policultura sem a utilização de agrotóxicos no controle de pragas e sem a utilização de adubo químico. O sítio conta com fragmentos da vegetação nativa em sua área e no entorno do local de estudo. A vegetação original da região pode ser classificada, segundo o sistema de Veloso et al. (1991), como Floresta Ombrófila Densa Montana.
Ao redor da propriedade há atividades agrícolas e pecuárias. São poucas as propriedades no entorno que ainda preservam a mata ciliar (zona ripária). A retirada desse tipo de vegetação, localizada às margens dos rios, é comum na região, pois desde a colonização essas áreas se mostram mais férteis e consequentemente mais produtivas. Os fragmentos normalmente estão localizados nos topos das montanhas.
O clima na região que abrange o município de Paraibuna é classificado como “clima mesotérmico de inverno seco”, segundo o sistema de Köppen (1948), sendo que a temperatura média do mês mais quente não atinge 26ºC. Durante o período de 2010 à 2012 o apresentou índice pluviométrico médio anual de 992,5mm. O mês de junho é o mês mais frio, com média de 15,5ºC. Os meses de agosto de 2010 e julho de 2011 foram os mais secos e os meses de janeiro e novembro os mais chuvosos, respectivamente. Os dados climáticos foram obtidos das bases de dados do CPTEC/INPE 2013 a partir da estação meteorológica localizada na cidade de Paraibuna (Figura 1).
21
Figura 1 – Precipitação e temperatura média no município de Paraibuna entre os anos 2010 a 2012.
Para estudar a comunidade de moscas-das-frutas foram analisadas 16 espécies de plantas distribuídas em seis famílias botânicas. As espécies de Myrtaceae foram mais abundantes sendo representadas por cinco gêneros: Acca (Berg.), Eugenia L., Psidium L.,
Campomanesia (Ruiz & Pavón) e Myrciaria (Berg.) (Tabela1).
0 50 100 150 200 250 0 5 10 15 20 25 30 Abr Mai Ju n Ju l Ago Se t Out No v De z
Jan Fev Mar Abr Mai Ju
n Ju l Ago Se t Out Nov De z Jan Fev Mar 2010 2011 2012
Paraibuna
Prec Temp. Média (°C)22
Tabela 1 – Espécies de plantas coletados em Paraibuna, 2010 – 2012.
Local de coleta Família Espécie Nome comum
Se Anacardiaceae Spondias purpurea L. Seriguela
Cj Anacardiaceae Spondias dulcis Forst Cajá-manga
Ac Malpighiaceae Malpighia emarginata DC Acerola
Pi Myrtaceae Eugenia uniflora L. Pitanga
Ga Myrtaceae Campomanesia rhombea Berg. Gabiroba
Gr Myrtaceae Eugenia brasiliensis Lam. Grumixama
Ce Myrtaceae Eugenia involucrata DC Cereja
Cab Myrtaceae Myrciaria glazioviana (Kiaersk) Cabeludinha
Go Myrtaceae Psidium guajava L. Goiaba
Am Myrtaceae Psidium cattleianum Sabine Araçá-Amarelo Av Myrtaceae P. longipetiolatum D. Legrand Araçá-vermelho Fe Myrtaceae Acca sellowiana (Berg.) Burret Feijoa
Car Oxalidaceae Averrhoa carambola L. Carambola
Ne Rosaceae Eriobotrya japonica (Thunb.) Lind Nêspera
Uv Myrtaceae Eugenia uvalha Camb. Uvaia
Ab Sapotaceae Pouteria caimito (Ruiz & Pavon) Radlk Abiu
Os pomares estavam distribuídos ao longo da propriedade próximos a pequenos fragmentos restaurados de Mata Atlântica. Os locais de coleta estão representados por cores diferentes para cada família de planta analisada (Figura 1).
Figura 1 – Locais de coleta de frutos no município de Paraibuna – SP de acordo com a família das espécies de plantas.
23 Amostragem dos frutos
As coletas dos frutos foram realizadas de acordo com a época de frutificação das espécies das plantas hospedeiras entre os meses de abril de 2010 a abril de 2012. Foram amostrados frutos maduros ou recém-caídos no chão.
Foram auferidos aleatoriamente 90 frutos de cada espécie de planta hospedeira. Em espécies de plantas com abundância menor que 90 unidades foram coletados quantos exemplares posse possível.
Os frutos amostrados em campo foram separados por espécie, acondicionados em caixas de isopor e levados ao Laboratório de Entomologia do Departamento de Parasitologia da Universidade Estadual de Campinas.
Em laboratório os frutos foram individualizados e pesados em uma balança analítica. A pesagem inicial foi considerada como peso inicial do fruto (PI).
Após a pesagem os frutos individualizados foram acondicionados em recipientes plásticos de 300 ml contendo areia esterilizada e cobertos com uma tela de organza para evitar a fuga das larvas de terceiro ínstar e dos adultos.
Os recipientes foram numerados e etiquetados com as informações sobre o dia da coleta e peso inicial do fruto e acondicionados em temperatura ambiente para a emergência dos adultos.
Esse tipo de amostragem é útil para investigar a relação existente entre as plantas, as espécies de tefritídeos e lonqueídeos.
24
Identificação e composição das espécies na comunidade de moscas-das-frutas
Com o auxílio de um microscópio estereoscópico as moscas-das-frutas do gênero
Neosilba foram dissecadas em uma lâmina para obtenção de suas medidas e para
evidenciar as estruturas necessárias na identificação, segundo chaves propostas por McAlpine & Steyskal (1982), Strikis & Prado (2005), Strikis & Prado (2006), Strikis & Lerena (2009) e Strikis & Prado (2009). As fêmeas foram identificadas como Neosilba spp. por não apresentarem características morfológicas para o seu reconhecimento (McAlpine & Steyskal 1982).
A identificação das espécies de Anastrepha foi baseada nos caracteres morfológicos das fêmeas, usando o padrão alar, padrão torácico, mediotergito (metanoto), subescutelo (pós-escutelo) e exame ventral do acúleo (ovipositor), de acordo com a chave de identificação de moscas-das-frutas (Zucchi 2000). Os machos foram identificados como Anastrepha spp. por não apresentarem características morfológicas para o seu reconhecimento específico, como ocorre na maioria das espécies do gênero (Zucchi 2000).
Análise estatística e cálculo dos índices ecológicos
As diferenças da composição das espécies entre os locais foram avaliadas usando uma análise de ordenação “Non-Metric Multi-Dimensional Scaling” (NMDS) e testadas através de uma análise de Permanova de permutações de um fator (Anderson 2001), usando o pacote “vegan” para o programa R V.2.15.3 R Development Core Team (2013).
25
Em comparações de comunidades, o número de espécies por número de indivíduos amostrados é uma medida bastante útil. Entretanto, frequentemente a comparação de comunidades é baseada em diferentes tamanhos amostrais. Para lidar com esse problema foi proposto o método de rarefação, que consiste em calcular o número esperado de espécies em cada amostra para um tamanho de amostra padrão. O número esperado de espécies é obtido pela equação:
Onde E(S) é o número esperado de espécies em uma amostragem aleatória, S é o número total de espécies registradas, N é o número total de indivíduos registrados, Ni é o número de indivíduos da espécie i, e n é o tamanho padronizado da amostra escolhido.
O termo é calculado como ! !( )!
Além da rarefação, o índice de Margalef (DMg) foi utilizado como medida de riqueza de espécies. Este índice combina o número de espécies registrado (S) com o número total de indivíduos (N) e é calculado pela seguinte equação:
Dmg= (S-1)/1Nn
Foi adotado o índice de diversidade H’ de Shannon (1948) para a análise da distribuição das espécies de moscas-das-frutas em diferentes famílias de plantas. Dentre os muitos índices de diversidade alfa, o índice H’ de Shannon apresenta a melhor relação entre riqueza de espécies e equabilidade (Stocker et al. 1985).
26 Onde:
H’ = índice de diversidade de Shannon Pi = abundância relativa da espécie i ln = logarítmo natural de pi
A medida de equitabilidade compara a diversidade de Shanon-Wiener com a distribuição das espécies observadas que maximiza a diversidade. Se todas as espécies da comunidade tiverem a mesma abundância a equabilidade seria máxima (max):
J = H’/Hmax= H’/LnS
O estimador de riqueza Chao I (Chao 1984) utiliza informações sobre a distribuição de espécies raras na amostra, isto é, aquelas representadas por apenas um ou dois indivíduos (Colwell & Coddington 1994). Quanto maior o número de espécies raras na amostra, maior é a probabilidade de que outras espécies que não as representadas na amostra ocorram na área (Gotelli & Colwell 2001).
SChao 1= Sobs +
Onde: SChao 1 = estimador de riqueza Chao I
Sobs = número observado de espécies na amostra; a = número de espécies representado por um indivíduo; b = número de espécies representado por dois indivíduos.
27
De acordo com Silveira Neto et al. (1976), Krebs (1978) e Ludwig & Reynolds (1988), foram estimados os seguintes parâmetros:
Frequência: Proporção de indivíduos de uma espécie em relação ao total de indivíduos da amostra: pi= , onde ni = número de indivíduos da espécie i e N: total de indivíduos da amostra.
Abundância relativa: Esta forma de análise consiste em determinar o intervalo de confiança (IC) de 5% e a 1% de probabilidade através do Teste t (Zar 1996). Então se adotaram as seguintes classes para estimar a abundância das espécies: Rara (R) = número de indivíduos menor que o limite do IC a 1% de probabilidade. Dispersa (D) = número de indivíduos situados entre os limites inferiores do IC a 5% e 1%. Comum (C)= número de indivíduos situados dentro do IC a 5%. Abundantes (A) = número de indivíduos situados entre os limites superiores de IC a 5% e a 1%. Muito abundante (MA) = número de indivíduos maior que o limite superior do IC a 1%.
Constância: Porcentagem de amostras em que uma determinada espécie esteve presente. C = . , onde p = número de amostras com a espécie e N = número total de amostras tomadas.
Classificação das espécies quanto à constância:
Espécie constante: presente em mais de 50% das amostras; Espécie acessória: presente em 25-50% das amostras; Espécie acidental: presente em menos de 25% das amostras.
28
Dominância: Relação dada pelo número de indivíduos de uma espécie dividido pelo número total de indivíduos de todas as espécies. A espécie é considerada dominante quando a sua frequência é superior a 1/S, onde S é o número total de espécies da comunidade. A classificação das espécies foi feita de acordo com a dominância: Super-dominante (SD): número de indivíduos é maior que o limite superior do intervalo de confiança de 5% (IC). Dominante (D): número de indivíduos está dentro da faixa do IC 5%. Não dominante (ND): número de indivíduos é menor que o limite inferior do IC 5%.
Riqueza (S): Número total de espécies observadas na comunidade.
A riqueza, a frequência, a abundância relativa, a dominância e a constância são parâmetros que indica quão eficientes as espécies de moscas-das-frutas foram na exploração de diferentes recursos disponíveis na comunidade e qual o potencial das espécies como pragas.
Para testar se houve diferenças significativas entre a composição de espécies de moscas-das-frutas entre as famílias de plantas foram feitas comparações por análise de similaridade através do teste Permanova (Permutacional Multivariate Analysis of Variance), a partir da matriz de similaridade pelo índice de Bray-Curtis, utilizando o método de permutações aleatórias (9.999), usando para isto o pacote “vegan” para o programa R V.2.15.3 R Development Core Team (2013).
Resultados
O padrão de frutificação das espécies de plantas hospedeiras variou em todos os meses de coleta. Spondias dulcis Forst, Eugenia brasiliensis Lam., Psidium guajava L. e
29
de 2011. No mês de fevereiro de 2011 as espécies Malpighia emarginata DC, P. guajava e A. carambola frutificaram, mas, não foram realizadas coletas de frutos devido à dificuldade de acesso ao local, onde estavam disponíveis os frutos (Tabela 2).
Tabela 2 – Período de frutificação e coleta de frutos em 2010 – 2011 em Paraibuna, SP. Família Nome científico Abr Mai Jun Jul Ago Set Out Nov Dez Jan Fev Mar Anacardiaceae Spondias purpurea
Anacardiaceae Spondias dulcis
Malpighiaceae Malpighia emarginata N I N C
Myrtaceae Eugenia uniflora
Myrtaceae Campomanesia rhombea
Myrtaceae Eugenia brasiliensis
Myrtaceae Eugenia involucrata
Myrtaceae Myrciaria glazioviana
Myrtaceae Psidium guajava N C
Myrtaceae Psidium cattleianum
Myrtaceae Psidium longipetiolatum
Myrtaceae Acca sellowiana
Oxalidaceae Averrhoa carambola N C
Rosaceae Eriobotrya japonica
Myrtaceae Eugenia uvalha
Sapotaceae Pouteria caimito Onde: N I = Os frutos não foram infestados por moscas das frutas; N C= Não houve coleta de frutos.
Os frutos de M. emarginata coletados no mês de novembro de 2010 não foram infestados por moscas-das-frutas.
No período de abril de 2011 à março de 2012, S. dulcis, Eugenia uniflora L.,
Psidium cattleianum Sabine, Acca sellowiana (Berg.) Burret, Averrhoa carambola e
Eriobotrya japonica (Thunb.) Lind. frutificaram pelo menos três vezes durante o ano. Em
maio de 2011 não houve coleta dos frutos de S. dulcis, A. carambola e Pouteria caimito (Tabela 3).
30
Tabela 3 – Período de frutificação e coleta de frutos durante os anos de 2011-2012 em Paraibuna, SP.
Família Nome científico Abr Mai Jun Jul Ago Set Out Nov Dez Jan Fev Mar Anacardiaceae Spondias purpurea Anacardiaceae Spondias dulcis N C
Malpighiaceae Malpighia emarginata
Myrtaceae Eugenia uniflora
Myrtaceae Campomanesia rhombea
Myrtaceae Eugenia brasiliensis
Myrtaceae Eugenia involucrata
Myrtaceae Myrciaria glazioviana
Myrtaceae Psidium guajava
Myrtaceae Psidium cattleianum
Myrtaceae Psidium longipetiolatum
Myrtaceae Acca sellowiana
Oxalidaceae Averrhoa carambola N C
Rosaceae Eriobotrya japonica
Myrtaceae Eugenia uvalha
Sapotaceae Pouteria caimito N C Onde: N C= Não houve coleta de frutos.
Foram coletadas oito espécies de Anastrepha (Tabela 4) e nove do gênero
Neosilba (Tabela 5), uma delas considerada espécie nova, em dezesseis espécies de
plantas hospedeiras pertencentes a seis famílias botânicas.
Os espécimes de A. fraterculus foram relacionadas a 14 espécies de plantas hospedeiras, não sendo encontrados apenas em Pouteria caimito (Ruiz & Pav.) Radlk e
M. emarginata (Tabela 4).
Anastrepha leptozona Hendel e A. serpentina (Wied.), foram as únicas espécies de
moscas do gênero Anastrepha que não estavam associadas a frutos de Myrtaceae. Essas espécies foram amostradas em frutos de P. caimito, único representante da família Sapotaceae na comunidade de plantas hospedeiras de moscas-das-frutas (Tabela 4).
Praticamente todas as espécies de moscas da família Tephritidae foram relacionadas a diferentes espécies de plantas hospedeiras. As únicas exceções foram
31
Anastrepha perdita Stone em frutos de Eugenia uvalha Camb. e A. sepentina em frutos de
P. caimito, onde, apesar da disponibilidade de outras espécies de plantas frutificando na
mesma época, não ocorreu infestação de seus frutos (Tabela 2).
Tabela 4 – Espécies de moscas-das-frutas do gênero Anastrepha (Tephritoidea: Tephritidae) coletadas em frutos de seis famílias botânicas. Paraibuna, SP, 2010-2012.
Espécies de plantas Nome comum Tephritidae
A.fr A.le A.se A.ob A.so A.ba A.pe A.bi
Sapotaceae
Pouteria caimito Abiu X X
Myrtaceae
Psidium guajava Goiaba X
Psidium longipetiolatum Araçá-vermelho X X X X
Psidium cattleianum Araçá-amarelo X X X
Myrciaria glazioviana Cabeludinha X X
Eugenia involucrata Cereja-silvestre X
Eugenia brasiliensis Grumixama X X
Eugenia uniflora Pitanga X
Eugenia uvalha Uvaia X X X X
Acca sellowiana Feijoa X X X
Campomanesia rhombea Gabiroba X
Rosaceae
Eriobotrya japonica Nêspera X X X X
Anacardiaceae
Spondias dulcis Cajá-Manga X X X X
Spondias purpurea Seriguela X X
Oxalidaceae
Averrhoa carambola Carambola X X
Malpighiaceae
Malpighia emarginata Acerola
Onde: A.fr, A. fraterculus (Wied.); A.le, A. leptozona Hendel; A.se, A. serpentina (Wied.); A.ob, A. obliqua (Mcquart); A. so, A. sororcula Zucchi; A.ba, A. bahiensis Lima; A.pe, A.
perdita Stone e A.bi, A. bistrigata Bezzi.
As espécies de moscas da família Lonchaeidae foram menos abundantes que as da família Tephritidae. A mesma afirmação não pode ser feita com relação à riqueza das
32
espécies de moscas em frutos de abiu e goiaba, onde a riqueza de espécies de Neosilba foi maior que espécies de Anastrepha. Em frutos de acerola apenas espécimes de
Neosilba foram coletados (Tabela 5).
As espécies de Neosilba foram associadas às seis famílias de plantas hospedeiras; entretanto, não foram encontradas nos frutos de Campomanesia rhombea Berg., Spondias purpurea L., Myrciaria glazioviana (Kiaersk) e Eugenia involucrata DC (Tabela 5).
Tabela 5 – Espécies de moscas-das-frutas do gênero Neosilba (Tephritoidea: Lonchaeidae) coletadas em seis famílias de frutos. Paraibuna, SP, 2010-2012.
Espécies de plantas Nome comum Lonchaeidae
N.za N.in N.gl N.bi N.ce N.pr N.pe N.be N. sp1
Sapotaceae
Pouteria Caimito Abiu X X X
Myrtaceae
Psidium guajava Goiaba X X X X X X X
Psidium longipetiolatum Araçá-vermelho X
Psidium cattleianum Araçá-amarelo X
Myrciaria glazioviana Cabeludinha
Eugenia involucrata Cereja-silvestre
Eugenia brasiliensis Grumixama X
Eugenia uniflora Pitanga X
Eugenia uvalha Uvaia X X
Acca sellowiana Feijoa X
Campomanesia rhombea Gabiroba
Rosaceae
Eriobotrya japonica Nêspera X
Anacardiaceae
Spondias dulcis Cajá-Manga X X X X
Spondias purpurea Seriguela
Oxalidaceae
Averrhoa carambola Carambola X X
Malpighiaceae
Malpighia emarginata Acerola X X X X
Onde: N.za, N. zadolicha McAlpine & Steyskal; N.in, N. inesperata Strikis & Prado; N. gl,
