CAPÍTULO II: Regulação reprodutiva em Euglossa melanotricha: Contexto social,
2.4 Discussão
3.5.5 Assimetria reprodutiva e o parentesco das fêmeas adultas em Euglossa melanotricha
Estudos da assimetria sobre a reprodução em famílias do gênero Euglossa são complicados, devido, principalmente, as constantes mudanças no quadro social das famílias
em razão da morte ou desaparecimento das fêmeas adultas, ou a comutação de fêmeas entre ninhos (Augusto & Garófalo, 2004, 2010). Contudo, neste estudo, a combinação dos dados comportamentais com as análises de parentesco permitiu determinar o número e, na maioria dos casos, também a identidade, de todas as fêmeas adultas de uma família.
Em Euglossa melanotricha, a participação das subordinadas na reprodução variou entre 22% (16, n = 70 indivíduos) nas famílias de irmãs, 28% (21, n = 76) nas famílias de mãe-filha, e 53% (55, n = 112) nas famílias de fêmeas não aparentadas (Tabela 16, Figura 18). Estes resultados demonstraram claramente a correlação positiva e significativa entre assimetria reprodutiva e o parentesco (r) (Figura 19a).
Tais resultados estão de acordo com as predições dos modelos de concessão, dado que embora a dominante tenha controle sobre a reprodução, concessões podem ser feitas a outra fêmea em troca da sua cooperação (Vehrencamp 1983, Reeve 1991). Essas concessões variam de acordo com o parentesco (r), de maneira que as fêmeas concedem menos as subordinadas aparentadas do que as não aparentadas (Figura 18). Assim, o elevado parentesco reduz o incentivo a disputas pela dominância, e as subordinadas podem permanecer no ninho pelo ganho genético indireto ao cooperar com parentes (Monnin & Peeters 1997). De maneira inversa, concessões maiores sobre a reprodução direta devem ser dadas a subordinadas não aparentadas como incentivo para permanecerem, além do incentivo ao ganho direto pela reprodução tardia ao substituírem a dominante (Reeve & Shen 2013).
Até o momento, poucos estudos com insetos sociais demonstraram correlação positiva entre assimetria reprodutiva e parentesco. Os estudos foram feitos com as vespas Polistes
fuscatus, (Reeve et al 2000) e Microstigmus nigrophthalmus (Lucas et al 2011), embora na
abelha Lasioglossum malachurum os resultados apontaram correlação positiva, dado o incentivo maior sobre a reprodução que as dominantes concederam as subordinadas pouco aparentadas em relação as aparentadas (Paxton et al 2002).
Em contraste, correlações negativas entre parentesco e assimetria foram encontrados nas formigas Leptothorax rugatulus (Rüppell et al 2002) e Formica fusca (Hannonen & Sundström 2003) e na abelha alodapine Exoneura robusta (Langer et al 2004, 2006). E, possivelmente, na vespa Polistes bellicosus (Field et al 1998), onde o parentesco foi correlacionado com a proporção da reprodução da dominante, mas não com o índice de assimetria.
Na abelha Exoneura nigrescens, por exemplo, Langer et al (2004, 2006) demonstraram que o grau de assimetria reprodutiva foi determinado primariamente pela competição individual entre os membros do grupo de acordo as predições do modelo de cabo de guerra (tug-of-war). O estudo com Exoneura nigrescens foi o primeiro a ter sucesso em manipular experimentalmente o parentesco entre os membros de um grupo em ambiente natural, em que três parâmetros envolvidos nos modelos da assimetria reprodutiva (parentesco, produtividade e ganho genético) foram avaliados.
Outros estudos não encontraram relação entre parentesco e assimetria reprodutiva. Por exemplo, nas formigas: Myrmica tahoensis: Evans 1996; Pachycondyla inversa: Heinze et al 2001; Pheidole pallidula: Fournier et al 2004; Leptothorax acervorum: Hammond et al 2006, e nas vespas: Polistes carolina: Seppä et al 2002; Liostenogaster flavolineata: Sumner et al 2002; Polistes aurifer: Liebert et al 2005; Polistes dominulus: Liebert & Starks 2006, Polistes
atrimandibularis: Fanelli et al 2005; e Polistes alternata: Bolton et al 2006). No entanto,
estes resultados devem ser discutidos com cautela. A maioria desses estudos demonstrou pouca variação do parentesco e/ou assimetria, razão pela qual é possível inferir que a ausência de correlação com parentesco pode ter sido associada ao baixo poder estatístico dos testes.
Nas famílias de Euglossa melanotricha, outras variáveis como a frequência de canibalismo dos ovos e de interações agressivas relacionadas a assimetria reprodutiva também foram testadas. Os resultados mostraram significativa correlação positiva entre essas variáveis e a assimetria reprodutiva (Figura 19b e 19c).
Reeve (1991) e Reeve & Ratnieks (1993) sugeriram que quando a partilha sobre a reprodução é muito desigual (elevada assimetria), as subordinadas tem um incentivo maior para ‘testar’ a dominante e tentar ganhar mais usurpando a sua posição. Assim é esperado que o conflito seja resolvido a partir de mecanismos tais como o canibalismo do ovo e interações agressivas realizadas pela dominante.
As interações agressivas podem exercer meios sutis de controle reprodutivo através do aumento dos custos da reprodução de outras fêmeas, aumentando, por exemplo, a pressão sobre a realização de outras tarefas, como o forrageamento, ou ainda, constituir uma ameaça constante de despejo quando as fêmeas tentam produzir (Cant & Young 2013).
De fato, os conflitos sobre a reprodução podem resultar em fêmeas que desafiam a dominante reprodutiva (Nakata & Tsuji 1996, Monnin et al 2002). Nestes casos, tanto o parentesco quanto a coerção podem resolver o conflito entre fêmeas totipotentes. Contudo, embora esses fatores possam ajudar a resolver o conflito, o efeito é limitado porque mesmo com altas taxas de parentesco, algumas operárias participam da produção do ninho. A prova de que a relação de parentesco pode aumentar a produção das operárias foi demonstrado em
Bombus terrestris e B. occidentalis, em que operárias invasoras com fêmeas não aparentadas
foram mais susceptíveis para reproduzir (Birmingham et al 2004,Lopez-Vamonde et al 2004). Em alguns táxons, o parentesco sozinho é apenas parcialmente eficaz. Nas colônias de formigas órfãs de Dinoponera quadríceps, por exemplo, testes com base no modelo de aptidão inclusiva previam que cerca de cinco operárias participassem de uma hierarquia de dominância se elas fossem sobrinhas (r = 0,375), mas apenas quatro deviam fazê-lo se fossem irmãs-completas (r = 0,75) (Monnin et al 1997). Assim, apesar do parentesco diminuir o conflito, não o reduz a zero.
Resolução de conflitos mais eficaz ocorre se os indivíduos podem ser coagidos para não procriar. Tal coerção pode assumir várias formas. Em D. quadríceps , as operárias podem
não ser impedidas de participar de uma hierarquia de dominância, mas, se uma operária beta desafia a alfa e tenta assumir a sua posição na colônia, essa substituição é impedida com punição (Nakata & Tsuji 1996). A alfa sinaliza com pistas químicas e induz as operárias de hierarquias inferiores a punir a desafiadora. A punição que envolve imobilização por um longo período pode resultar na morte e na perda da condição reprodutiva da fêmea desafiadora.
Uma forma de coerção interessante ocorre em formigas órfãs de Diacamma (Ratnieks & Reeve 1992). As operárias dessa espécie têm um par de apêndices torácicos ou gemas que de algum modo são necessários para o acasalamento. No entanto, a menos que seja necessário um novo reprodutor, a gemas de operárias recém-emergidas são mordidas por companheiras de ninhos com a intenção de reduzir as chances da sua reprodução (Monnin et al 2002).
Nas famílias de Euglossa melanotricha, a variável produtividade total não diferiu significativamente entre os grupos de irmãs: média ± desvio padrão = 7,7 ± 0,68, n = 9 famílias, mãe-filha = 8,44± 0,60, n= 9, e não aparentadas: 9,33 ± 0,67, n = 12. Assim, esta variável não foi correlacionada significativamente com a assimetria reprodutiva ou parentesco. A ausência de correlação destas variáveis é prevista pelos modelos de concessão porque as fêmeas não alocam energia para competição reprodutiva. Sendo o controle feito por uma única fêmea, a produção é independente do parentesco entre as fêmeas adultas (Reeve & Shen 2013).
Os resultados do estudo com Euglossa melanotricha suportam quatro das seis predições dos modelos de concessão (Tabela 18), em que uma dominante tem controle sobre a reprodução; sendo a partilha da reprodução, portanto, resultado das concessões da dominante a outra fêmea em troca da sua cooperação.
Tabela 18. Associação observada e prevista entre as variáveis de acordo com os diferentes modelos de assimetria reprodutiva
Associação entre as variáveis Modelo de Concessão
Modelo de Cabo-de-guerra
Dados observados Assimetria reprodutiva vs parentesco (r) entre fêmeas adultas + Nenhum ou - +
Assimetria reprodutiva vs agressão + Nenhum ou - +
Assimetria reprodutiva vs policiamento do ovo + Nenhum ou - + Assimetria reprodutiva vs o sucesso da nidificação solitária
(Subordinada) - Nenhum
Não testado Assimetria reprodutiva vs os benefícios da nidificação em
grupo + Nenhum
Não testado Parentesco vs produtividade total do grupo Nenhum + Nenhum + = correlação positiva; - = correlação negativa; vs = versus Fonte: Field et al 1998, Reeve & Shen 2013
Inversamente, não há suporte para a visão alternativa da partilha da reprodução por competição como prevista pelo modelo de cabo de guerra. Este modelo prevê que as interações agressivas são realizadas por dominantes e subordinadas, e essas intervenções podem levar a uma diminuição na assimetria reprodutiva. Neste modelo, a luta é assumida como sendo o meio pelo qual as subordinadas obtêm a sua reprodução: aquelas que não lutam não vão reproduzir (Reeve et al 2000).
De modo geral, este estudo enfatiza a relativa complexidade do repertório comportamental dos insetos e sua capacidade de modular seu nível de esforço reprodutivo de acordo com atributos sociais, tais como a relação dos outros membros do grupo.
Este estudo representa a primeira investigação sobre assimetria reprodutiva em uma espécie de abelha euglossine. E ainda, fornece evidências a rara situação de correlação positiva entre assimetria reprodutiva e parentesco previsto pelos modelos de concessão. Tais modelos têm formado a base para a grande parte dos trabalhos teóricos, contudo, poucos testes empíricos apoiam suas predições (Field & Cant 2009, Seppä et al 2012, Reeve & Shen 2013). Os resultados indicam uma hierarquia social em Euglossa melanotricha mantida pelo chamado ‘contrato social’ com relação ao esforço reprodutivo (Figura 18). Mais estudos com outras espécies do gênero
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Anexo I.
Ninho 1/Família 1 (NF1) – Fundação. Análise da segregação mendeliana dos alelos de locos microssatélites da prole de Euglossa melanotricha,
mostrando a estrutura genética intranidal simples com uma mãe e um pai (monoginia-monoandria)