Discussão

Os CDAs de amido das fontes de carboidrato foram superiores para a tilápia-do-Nilo em relação ao jundiá, assim como os CDAs de matéria seca e energia. Desta forma, pode-se afirmar que a capacidade de utilização das fontes de carboidratos pela tilápia-do-Nilo é mais eficiente que a do jundiá. Rodrigues e colaboradores (2012) também relataram valores mais elevados para a tilápia-do-Nilo, ao comparar CDAs de energia e matéria seca de fontes vegetais fibrosas e amiláceas com aqueles encontrados para o jundiá.

As diferenças na capacidade de utilização do carboidrato entre as espécies de peixe são reflexos da diversidade anatômica e funcional do trato digestório e órgãos anexos (Krogdahl et al., 2005). A maior capacidade de utilização do carboidrato pela tilápia-do-Nilo em relação ao jundiá parece ser melhor explicada pela diferente morfologia intestinal entre as espécies do que pela atividade específica de amilase e maltase. A tilápia-do-Nilo possui coeficiente intestinal cerca de seis

vezes maior que o jundiá (média de 6,26 versus 1,04) (Rodrigues et al., 2012), o que lhe proporciona maior período de retenção da digesta (Leenhouwers et al., 2008) e consequente maior digestão e absorção de alimento (Hidalgo e Alliot, 1987). Este parece ser um dos aspectos determinantes para a melhor utilização do amido, uma vez que os CDAs do amido para a tilápia-do-Nilo foram superiores, enquanto que as atividades específicas de amilase e maltase encontradas foram inferiores às do jundiá para as fontes avaliadas.

A digestão mais eficiente de carboidratos por peixes herbívoros e onívoros está relacionada à atividade mais alta de amilase no sistema digestório (Hidalgo et al., 1999; Ugolev e Kuz’mina, 1994; Wilson, 1994). Assim, pode-se afirmar que o jundiá funciona como uma espécie onívora ao apresentar mais altas atividades de amilase e maltase que a tilápia-do-Nilo, porém seu coeficiente intestinal similar ao de espécies carnívoras torna a espécie menos eficiente em relação à digestibilidade de carboidratos. Esta menor eficiência foi sinalizada em estudo anterior, quando Oliveira-Filho e Fracalossi (2006) verificaram que o jundiá apresentou relativa dificuldade em utilizar a energia oriunda de ingredientes ricos em carboidrato (milho e quirera de arroz) em relação a ingredientes ricos em proteína (farelo de soja, glúten de milho e farinha de resíduo de peixe).

A enzima α-amilase hidrolisa as ligações glicosídicas α 1-4 do amido e moléculas similares, resultando em monossacarídios e cadeias mais curtas de oligossacarídios (Krogdahl et al., 2005). A subsequente hidrólise de dissacarídios pela maltase (que é uma dissacaridase, ou glicosidase), geralmente, resulta em unidades de monossacarídios, os quais podem ser transportados através das vilosidades do intestino (Krogdahl et al., 2005). No presente estudo, os níveis mais altos de atividade da amilase e da maltase para o jundiá em relação à tilápia-do- Nilo sinalizam certa compensação fisiológica para a digestão do amido no curto intestino do jundiá. Já para a tilápia-do-Nilo, seu longo intestino e a adequada atividade das enzimas foram suficientes para promover altas digestibilidades do amido - acima de 90%.

Neste estudo, como a atividade da maltase foi analisada no primeiro terço do intestino dos peixes, podem ter ocorrido níveis mais baixos desta atividade para a tilápia-do-Nilo, pois, segundo Tengjaroenkul e colaboradores (2000), a atividade da maltase foi mais intensa no terceiro dos cinco segmentos intestinais da tilápia-do-Nilo, definidos por estes pesquisadores. Para o jundiá, Melo (2012) encontrou a mais alta atividade da enzima amilase no intestino anterior, a mesma porção do intestino avaliada no presente estudo.

A origem do amido (espécie vegetal) influenciou a sua digestibilidade pelo jundiá, conforme já mencionado por Wilson (1994) e Stone (2003). Entretanto, não se registrou esta influência para a tilápia-do-Nilo nas fontes de amido avaliadas. A atividade da maltase parece explicar esta constatação para jundiá e tilápia-do-Nilo, uma vez que o padrão de resposta desta enzima (Figura 3) é semelhante ao da digestibilidade do amido para jundiá e tilápia-do-Nilo (Figura 1). A atividade da amilase para o jundiá e a tilápia-do-Nilo não variou em função da fonte de carboidrato (Figura 2), ao contrário da atividade da maltase que mostrou resposta modulada para o jundiá. Portanto, para o jundiá, as fontes vegetais produziram resposta adaptativa pela atividade da maltase e não da amilase.

As fontes de amido escolhidas para avaliação (Tabela 1) apresentam características diferentes: (1) o teor de amido; (2) o teor de fibra; (3) a área superficial específica dos grânulos (Tatsumi et al., 2007) e (4) a proporção de amilose nos grânulos (International Starch Institute, 2012; Sagum et al., 2000; Schmitz et al. 2006). Entre estas características das fontes de amido, parece que a de maior influência na resposta da atividade da maltase e consequente CDA do amido, para o jundiá, foi o teor de amido, pois à medida que este aumentou nas fontes vegetais (no sentido: farelo de trigo, farelo de mandioca, milho moído e quirera de arroz) diminuíram os níveis de atividade da maltase e os CDAs do amido destas fontes. Esta tendência da digestibilidade do amido diminuir com o aumento dos níveis de inclusão na dieta também foi relatada para várias espécies carnívoras, entre elas a truta arco-íris (Bergot e Brèque, 1983; Brauge et al., 1994 ). Entretanto, para a tilápia- do-Nilo, o aumento do teor de amido nas fontes de carboidrato não afetaram a digestibilidade do amido. Por outro lado, o aumento do teor de amido nas fontes de carboidrato resultou em aumento nos CDAs da energia e da matéria seca para ambas as espécies de peixe, mas a magnitude desta resposta foi mais alta para a tilápia-do Nilo. Henrichfreise e Pfeffer (1992) verificaram efeito oposto destes CDAs para truta arco-íris alimentada com quantidades crescentes de grão de trigo e de amido de trigo nas dietas.

Em geral, as fontes de carboidrato com teores mais altos de fibra (farelos de trigo e de mandioca) promoveram mais baixos CDAs de energia e matéria seca para ambas as espécies, o que corrobora com os resultados de Rodrigues et al. (2012). McGoogan e Reigh (1996) encontraram tendência similar para o carnívoro red drum (Sciaenops ocellatus). Mas, para o jundiá, o teor de fibra não influenciou o CDA do amido no mesmo sentido verificado para os CDAs de energia e matéria

seca, pois as fontes com os mais altos teores de fibra resultaram em mais altos CDAs de amido.

Esperava-se que a quirera de arroz, fonte com maior área superficial específica dos grânulos de amido, proporcionasse maior taxa de hidrólise enzimática (Tatsumi et al., 2007) e CDA do amido mais alto. Entretanto, o contrário foi encontrado no presente estudo para o jundiá, provavelmente devido ao alto teor de amido desta fonte. Desta forma, os resultados sugerem que o teor de amido é um fator mais determinante que a área superficial do grânulo, na digestibilidade do amido para o jundiá.

O amido é um homopolissacarídeo composto por dois tipos de polímeros de glicose: amilose e amilopectina. Amilose é uma molécula linear de unidades de α-D-glicose unidas por ligações α-1,4, formando uma estrutura helicoidal. Amilopectina é uma molécula ramificada, consistindo de um polímero de glicose com ligações α-1,4 e com ligações α-1,6 nos pontos de ramificação (Lovell, 1989; Lehninger et al., 2004). O amido é o carboidrato vegetal de reserva, estocado na forma de grânulos, com proporções variáveis de amilose e amilopectina (20-30% amilose e 70-80% amilopectina) (Gallant et al., 1992). A proporção de amilose nos grânulos de amido das fontes aqui testadas variou de 16 a 28% (Tabela 1) e, nesta amplitude de variação, não se verificou relação entre a proporção de amilose e os CDAs do amido. Similarmente, Pedron e colaboradores (2011) relataram que não houve diferença na digestibilidade do amido de juvenis de jundiá alimentados com dietas com proporções de amilose de 0, 16 e 26%. Já Bergot (1993), ao avaliar maior amplitude na proporção de amilose, encontrou diferenças nos CDAs de amido e matéria seca para truta arco-íris alimentada com dietas contendo três variedades de amido de milho com 1, 28 e 65% de amilose.

Os resultados demonstram que peixes onívoros diferem na utilização de carboidratos. De forma geral, a tilápia-do-Nilo utiliza o amido melhor do que o jundiá e isto se deve, provavelmente, ao seu longo intestino com quantidade adequada de carboidrases. O jundiá se confirma como espécie onívora com tendência à carnivoria, devido a sua baixa eficiência em relação à digestibilidade de carboidratos, mesmo ao apresentar mais altas atividades de amilase e maltase que a tilápia-do- Nilo. Esta maior atividade das carboidrases parece compensar, em parte, o tamanho reduzido do intestino do jundiá. O amido contido nas fontes testadas é igualmente bem aproveitado pela tilápia-do-Nilo, enquanto o jundiá utiliza melhor o amido do farelo de trigo, possivelmente, devido

ao menor teor de amido desta fonte. A variação na digestibilidade do amido pelo jundiá ocorre como resposta adaptativa às fontes de amido pela variação na atividade da maltase e não da amilase.

Agradecimentos

Os autores agradecem ao Professor Dr. Pitágoras Augusto Piana (Universidade Estadual do Oeste do Paraná, Grupo de Pesquisa em Recursos Pesqueiros e Limnologia, Toledo, PR, Brasil) pelo auxílio nas análises estatísticas. Agradecimentos também são devidos à Fundação Araucária pelo financiamento parcial deste estudo e ao Conselho Nacional de Desenvolvimento Científico e Tecnológico (CNPq) pela bolsa concedida à última autora.

Referências

AOAC - Association of Official Analytical Chemists, 1999. Official Methods of Analysis, 16th ed. AOAC, Washington, DC.

Bergot, F., Brèque, J., 1983. Digestibility of starch by rainbow-trout - effects of the physical state of starch and of the intake level. Aquaculture 34, 203-212.

Bergot, F., 1993. Digestibility of native starches of various botanical origins by rainbow trout (Oncorhyncus mykiss). In: Fish Nutrition in Practice, 1991, Proceedings of the IVth International Symposium on Fish Nutrition and Feeding. Paris: S.J. Kaushik and P. Luquet (eds.), Biarritz, France, pp. 857-865.

Brauge, C., Medale, F., Corraze, G., 1994. Effect of dietary carbohydrate-levels on growth, body composition and glycemia in rainbow trout, Oncorhynchus mykiss, reared in seawater. Aquaculture 123, 109-120.

Bremer Neto, H., Graner, C.A.F., Pezzato, L.E., Padovani, C.R., Cantelmo, O.A., 2003. Diminuição do teor de óxido de crômio (III) usado como marcador externo. Rev. Bras. Zootec. 32, 249- 255.

Buddington, R.K., Krogdahl, Å., BakkeMcKellep, A.M., 1997. The intestines of carnivorous fish: structure and functions and the relations with diet. Acta Physiol. Scand. 161, 67-80.

Bureau, D.P., Harris, A.M., Cho, C.Y., 1999.Apparent digestibility of rendered animal protein ingredients for rainbow trout (Oncorhynchus mykiss). Aquaculture 180, 345-358.

Cho, C.Y., Slinger, S.J., 1979.Apparent digestibility measurement in feedsuffs for rainbow trout. In: Finfish Nutrition and Fishfeed Technology. Anais, Berlim, p. 239-247.

Gallant, D.J., Bouchet, B., Buléon, A., Pérez, S., 1992. Physical characteristics of starch granules and susceptibility to enzymatic degradation. Eur. J. Clin. Nutr. 46, 3-16.

García De Marco, D.J. 1995. Aspectos biológicos del bagre negro con enfasis en su alimentación. Montevideo: Universidad de la Republica del Uruguay, 66p. Monografia (Trabalho de conclusão de licenciatura em Ciências Biológicas). Facultad de Ciencias, Universidad de la República del Uruguay.

Fracalossi, D.M., Meyer, G., Santamaria, F.M., Weingartner, M., Zaniboni-Filho, E., 2004 Desempenho do jundiá , Rhamdia quelen, e do dourado, Salminus brasiliensis, em viveiros de terra na região Sul do Brasil. Acta Sci. Anim. Sci. 26, 345-352.

Fracalossi, D.M., Moro, G.V., Yasumaru, F.A., 2007. Jundiá catfish farming in Southern Brazil. Glob. Aqua. Advocate 10, 68-70. Hemre, G.I., Lie, O., Sundby, A., 1993. Dietary carbohydrate utilization

in cod (Gadus morhua) - metabolic responses to feeding and fasting. Fish Physiol. Biochem. 10, 455-463.

Hemre, G.I., Sandnes, K., Lie, Ø., Torrissen, O., Waagbø, R., 1995. Carbohydrate nutrition in Atlantic salmon, Salmo salar L., growth and feed utilization. Aqua. Nutr. 26, 149-154.

Henrichfreise, B., Pfeffer, E., 1992. Wheat and wheat starch as potencial sources of digestible energy for rainbow trout (Oncorhynchus mykiss). J. Anim. Physiol. a. Anim. Nutr. 67, 143-147

Hidalgo, M.C., Urea, E., Sanz, A., 1999. Comparative study of digestive enzymes in fish with different nutritional habits. Proteolytic and amylase activities. Aquaculture 170, 267-283.

Hidalgo, F., Alliot, E.,1987. La digestion en los peces, in: Espinosa De Los Monteros, J., Labarta, U. (eds.), Nutricion en Acuicultura, CAYCIT Plan de Formación de Técnicos Superiores en Acuicultura, Madrid, pp. 85-122.

International Starch Institute. Tapioca food starch. Disponível em: http://www.starch.dk/isi/applic/tapiocafood.htm. Acesso em: 18/04/2012.

Kramer, D.L., Bryant, M.J., 1995. Intestine length in the fishes of a tropical stream .1. Ontogenic allometry. Environ. Biol. Fish. 42, 115-127.

Kraugerud, O.F., Penn, M., Storebakken, T., Refstie, S., Krogdahl, Å., Svihus, B., 2007. Nutrient digestibilities and gut function in Atlantic salmon (Salmo salar) fed diets with cellulose or non- starch polysaccharides from soy. Aquaculture 273, 96-107. Krogdahl, Å., Hemre, G.I., Mommsen, T.P., 2005. Carbohydrates in fish

nutrition: digestion and absorption in postlarval stages. Aqua. Nutr. 11, 103-122.

Lowry, O.H., Rosebrough, N.J., Farr, A.L., Randall, R.J., 1951.Protein measurement with the folin phenol reagent. J. Biol. Chem. 193, 265-275.

Leenhouwers, J.I., Pellikaan, W.F., Huizing, H.F.A., Coolen, R.O.M., Verreth, J.A.J., Schrama, J.W., 2008. Fermentability of carbohydrates in an in vitro batch culture method using inocula from Nile tilapia (Oreochromis niloticus) and European sea bass (Dicentrarchus labrax). Aqua. Nutr. 14, 523-532.

Lehninger, A.L., Nelson, D.L., Cox, M.M., 2004. Principles of Biochemistry, 4ª ed., W. H. Freeman, New York.

Lovell, R.T., 1989. Nutrition and feeding of fish, Van Nostrand Reinhold, New York.

McCleary, B.V., Gibson, T.S., Mugford, D.C., 1997. Measurement of total starch in cereal products by amyloglucosidase-alpha- amylase method: collaborative study. J. AOAC Int. 80, 571-579. McGoogan, B.B., Reigh, R.C., 1996. Apparent digestibility of selected

ingredients in red drum (Sciaenops ocellatus) diets. Aquaculture 141, 233–244.

Melo, J.F.B., Lundstedt, L.M., Moraes, G., Inoue, L.A.K.A., 2012. Effect of different concentrations of protein on the digestive system of juvenile silver catfish. Arq. Bras. Med. Vet. Zootec. 64, 450-457.

Meyer, G., Fracalossi, D.M., 2004. Protein requirement of jundia fingerlings, Rhamdia quelen, at two dietary energy concentrations. Aquaculture 240, 331-343.

Montes-Girao, P.J., Fracalossi, D.M., 2006. Dietary lysine requirement as basis to estimate the essential dietary amino acid profile for jundia, Rhamdia quelen. J. World Aqua. Soc. 37, 388-396. Moro, G.V., Camilo, R.Y., Moraes, G., Fracalossi, D.M., 2010. Dietary

non-protein energy sources: growth, digestive enzyme activities and nutrient utilization by the catfish jundiá, Rhamdia quelen. Aqua. Res. 41, 394-400.

Naylor, R.L., Goldburg, R.J., Primavera, J.H., Kautsky, N., Beveridge, M.C.M., Clay, J., Folke, C., Lubchenco, J., Mooney, H., Troell, M., 2000. Effect of aquaculture on world fish supplies. Nature. 405, 1017-1024.

Naylor, R.L., Hardy, R.W., Bureau, D.P., Chiu, A., Elliott, M., Farrell, A.P., Forster, I., Gatlin, D.M., Goldburg, R.J., Hua, K., Nichols, P.D., 2009. Feeding aquaculture in an era of finite resources. P. Natl. Acad. Sci. 106, 15103-15110.

Oliveira-Filho, P.R.C de, Fracalossi, D.M., 2006. Coeficientes de digestibilidade aparente de ingredientes para juvenis de jundiá. Rev. Bras. Zootec. 35, 1581-1587.

Pedron, F.A., Neto, J.R., Silva, L.P., Bergamin, G.T., Maschio, D., Martinelli, S.G., Della Flora, M.A., Correia, V., 2011. Growth of jundia juveniles (Rhamdia quelen) with different proportions of amylose:amylopectin in diet. Arq. Bras. Med. Vet. Zoo. 63, 1200- 1207.

Rodrigues, A.P.O., Gominho-Rosa, M.D.C., Cargnin-Ferreira, E., de Francisco, A., Fracalossi, D.M., 2012. Different utilization of plant sources by the omnivores jundiá catfish (Rhamdia quelen) and Nile tilapia (Oreochromis niloticus). Aqua. Nutr. 18, 65-72. Sagum, R., Arcot, J., 2000. Effect of domestic processing methods on

the starch, non-starch polysaccharides and in vitro starch and protein digestibility of three varieties of rice with varying levels of amylose. Food Chem. 70, 107-111.

Schmitz, C.S., de Simas, K.N., Santos, K., João, J.J., Amboni, R.D.D.M.C., Amante, E.R., 2006. Cassava starch functional properties by etherification-hydroxypropylation. Int. J. Food Sci. Tech. 41, 681-687.

StatSoft, Inc., 2004. Electronic Statistics Textbook. StatSoft, Tulsa,

Oklahoma, USA. Acessível em:

http://www.statsoft.com/textbook/stathome.html.

Stone, D.A.J., 2003. Dietary carbohydrate utilization by fish. Rev. Fish Sci. 11, 337-369.

Tatsumi, H., Katano, H., Ikeda, T., 2007. Kinetic analysis of glucoamylase-catalyzed hydrolysis of starch granules from various botanical sources. Biosci. Biotech. Bioch. 71, 946-950. Tengjaroenkul, B., Smith, B.J., Caceci, T., Smith, S.A., 2000.

tract of cultured Nile tilapia, Oreochromis niloticus L. Aquaculture 182, 317-327.

Ugolev, A.M., Kuz'mina, V.V., 1994. Fish enterocyte hydrolases. Nutrition adaptations. Comp. Biochem. Phys. A. 107, 187-193 Webster, C.D., Lim, C.E., 2002. Nutrient requirements and feeding of

finfish for aquaculture. CABI Publishing, Wallingford, UK. Wilson, R.P., 1994. Utilization of dietary carbohydrate by fish.

Capítulo III. Níveis crescentes de amido de milho em dietas para o