O número de espécies registradas no presente estudo (n = 225) corresponde a 29%, 29% e 12% da avifauna já descrita para os estados de Minas Gerais, São Paulo e para o Brasil, respectivamente. O predomínio de Passeriformes já era esperado uma vez que, segundo Sick (1997), esta ordem abrange a maioria das espécies de aves conhecidas. A maior representatividade de espécies da família Tyrannidae é justificável por esta ser a maior família de aves da região neotropical (Sigrist 2013). Nela estão incluídas várias espécies que se adaptaram aos mais variados habitats, inclusive áreas urbanas, o que mostra sua grande plasticidade de ocupação, características que podem explicar o maior registro de espécies desta família em muitos estudos (Aleixo e Vielliard 1995, Sick 1997, Almeida et al. 1999, Faria et al. 2006, Anjos et al. 2007, Costa e Rodrigues 2012).
O número de espécies registradas no levantamento quantitativo por pontos de escuta (n = 167) corresponde a 77% da riqueza observada no levantamento qualitativo (n = 216). Esta relação percentual obtida entre a riqueza encontrada em cada uma das metodologias de amostragem foi superior àquela observada em um estudo conduzido por Donatelli et al. (2007) em duas áreas no interior do estado de São Paulo, que perfizeram uma relação percentual correspondente a 36% e 51% entre estas mesmas metodologias. Também foi superior àquelas obtidas por Donatelli et al. (2004) (35%) e por Vielliard e Silva (1990) (30%). No presente estudo, a elevada riqueza obtida na metodologia quantitativa pode estar relacionada ao fato de que os pontos fixos foram estabelecidos nas áreas abertas das matrizes adjacentes às matas ciliares, diferentemente dos demais estudos citados anteriormente, que conduziram as amostragens quantitativas apenas no interior de fragmentos florestais sem considerar os habitats adjacentes. Segundo Lyra-Neves et al. (2004), trabalhos realizados através do uso concomitante de metodologias qualitativas e quantitativas, contribuem sobremaneira para o conhecimento da composição avifaunística em fragmentos florestais, principalmente aqueles localizados nos neotrópicos.
Na literatura científica, atualmente, estudos abordando a comunidade de aves da região do baixo rio Grande são extremamente escassos. Os poucos trabalhos publicados existentes foram conduzidos no Parque Nacional da Serra da Canastra (Silveira 1998, Andrade e Marini 2002, MMA 2005, Bessa et al. 2011), que tem parte de sua área sob jurisdição de Sacramento-MG, um dos municípios que integra a porção inferior da Bacia
estudo, abriga 403 espécies de aves e é caracterizado por um mosaico vegetacional bem preservado de diferentes formações fisionômicas (campo limpo, campo sujo, campo rupestre, mata de galeria e cerrado strictu senso) (Bessa et al. 2011), que o difere consideravelmente das áreas abordadas neste estudo. Em outro estudo, desenvolvido na RPPN Reserva Ecológica de Panga, uma das principais unidades de conservação do Triângulo Mineiro com 410 ha, no município de Uberlândia-MG e distante cerca de 130 km das áreas de estudo, foram identificadas 231 espécies de aves, com destaque para o registro de nove espécies endêmicas do Cerrado (Marçal-Júnior et al. 2009). Outra fonte de dados disponível para a região, porém não publicado em forma de artigo, refere-se a um inventário da avifauna realizado na Estação Ambiental de Volta Grande para fins de licenciamento ambiental (Abreu e Mattos 2004). Estes autores registraram nesta área, também inventariada no presente estudo sob a denominação de “área 1”, uma comunidade de aves com 157 espécies.
É possível considerar também dados oriundos do plano de manejo do Parque Estadual do Pau Furado. Esta unidade de conservação, distante cerca de 140 km das áreas de estudo e com 2.000 ha, está localizada na Bacia Hidrográfica do rio Araguari entre os municípios de Uberlândia e Araguari, região do Triângulo Mineiro (IEF 2011). Também sob os domínios do bioma Cerrado, este parque estadual abriga uma comunidade de 221 espécies de aves (IEF 2011) e, comparativamente, apresenta uma composição em espécies muito semelhante à registrada no presente estudo.
Com exceção do Parque Nacional da Serra da Canastra, a comunidade de aves das outras três localidades mencionadas aqui a título de comparação está muito próxima, no que se refere à riqueza e composição de espécies, dos resultados obtidos no presente estudo. Com isso, é possível perceber que as matas ciliares estudadas, embora sob influência constante de grandes fontes de impacto antrópico, ainda se mantêm como habitats importantes para a manutenção e conservação de uma avifauna local rica e diversa.
Devido a esta escassez de estudos abordando a avifauna da região do baixo rio Grande, juntamente ao fato de ser considerada de “alta importância biológica” para a conservação de aves em Minas Gerais (Drummond et al. 2005), o desenvolvimento de mais pesquisas abordando a avifauna da região se mostra extremamente importante a fim de aumentar o conhecimento da comunidade de aves que ocorre nos fragmentos de vegetação ainda remanescentes. Com mais estudos, adequados planos de manejo e políticas públicas voltadas à preservação das espécies, terão maiores subsídios nos quais se embasar a fim de garantir a efetiva conservação da biodiversidade local. Vale ressaltar que dentre os critérios utilizados para a inclusão da região nesta categoria de importância para a conservação de aves
em Minas Gerais está o fato de apresentar um elevado número de espécies ameaçadas de extinção no estado, por ser uma região de alimentação e pouso de aves aquáticas migratórias e devido à falta de informação à respeito do grau de ameaça e conservação dos ambientes (Drummond et al. 2005).
Nas últimas décadas, a região do Triângulo Mineiro se consolidou como uma das principais áreas de desenvolvimento do estado, com intensa atividade no setor de agronegócios. Esse modelo, no entanto, vem colocando em risco a conservação dos ambientes naturais da região. A descaracterização dos habitats naturais decorrente do uso intensivo do solo tem feito com que as áreas remanescentes desse bioma se restrinjam às pequenas manchas dispersas (Araújo et al. 1997, Marçal-Júnior et al. 2009). Porém, apesar de todo o histórico de desmatamentos e intervenções antrópicas oriundas das atividades agrossilvopastoris existentes na região, pode-se dizer que as áreas estudadas abrigam uma porção significativa e importante da avifauna atual da região sob influência da UHE Volta Grande, uma vez que a riqueza observada corresponde a 27% da avifauna descrita para o bioma Cerrado (Silva 1995).
A espécie mais frequentemente capturada nas redes de neblina, C. rectirostris, é um dos raros endemismos de matas ciliares do Brasil Centro-meridional. Forrageia preferencialmente no solo, onde vasculha a serrapilheira à procura de insetos. Depende, como várias outras espécies aparentadas, da existência de barrancos onde passa escavar túneis para nidificação (Silva e Vielliard 2000, Sigrist 2013). Em todas as áreas aqui estudadas, com exceção da “área 1”, esta espécie foi registrada apenas no interior dos fragmentos de mata ciliar.
A curva cumulativa de espécies indica que o esforço amostral foi satisfatório para a detecção de uma parcela significativa da avifauna da região. Ao se considerar apenas 50% do esforço amostral do estudo, constata-se que 89% (n = 200) das espécies já haviam sido registradas. Ainda assim, as curvas de riqueza estimada (global e em separado para cada uma das áreas estudadas) sugerem que novas espécies podem vir a ser registradas uma vez que a assíntota ainda não foi atingida.
Efeito das variáveis ambientais sobre a riqueza de espécies
Uma comunidade de aves em ambientes ciliares é influenciada principalmente pela extensão da cobertura vegetal (Bender et al. 1998, Rottenborn 1999, Fahrig 2003, Bueno et
ciliares (Lee e Rotenberry 2005, Dami et al. 2012) e a densidade dos estratos verticais (Arriaga-Weiss et al. 2008, Godinho et al. 2010, Zapata e Robledano 2014). Os dados obtidos no presente estudo corroboram parte desta afirmação, já que o tamanho das matas ciliares foi uma das variáveis analisadas que influenciou positivamente a riqueza de espécies de aves.
Esta relação positiva entre tamanho do fragmento e riqueza de aves pode ser entendida pelo fato de que, com a diminuição do tamanho dos fragmentos, há um aumento da distância de isolamento entre as áreas remanescentes, que por sua vez, influencia negativamente o tamanho das populações, as taxas de colonização e, consequentemente, leva ao aumento das taxas de extinção local (Beier et al. 2002, Ockinger et al. 2009, Uezu e Metzger 2011). Pode também ser explicada porque em fragmentos pequenos, os recursos possivelmente encontram- se em quantidades reduzidas e, assim, há um aumento da competição pelo acesso a tais recursos, reduzindo dessa maneira o número de espécies; enquanto que em fragmentos florestais maiores, a existência de uma maior variedade de nichos ecológicos pode acomodar um número maior de espécies diferentes (Rottenborn 1999, Fletcher-Jr 2009, Dami et al. 2012). As consequências advindas do aumento do efeito de borda inerente a fragmentos reduzidos como, por exemplo, a elevação das taxas de predação (tanto de ninho quanto dos indivíduos propriamente ditos) e de nidoparasitismo, também contribuem para a diminuição da riqueza de espécies (Saab 1999, Watson et al. 2004, Seaman e Schulze 2010).
Sobre a estratificação vertical das matas, Suarez-Rubio e Thomlinson (2009) afirmam que quanto maior for a heterogeneidade vertical das matas, maior será a variedade de microhabitats e de recursos (e.g. alimentos, locais para nidificação e esconderijos contra predadores) capazes de atrair um número maior de espécies de aves de áreas adjacentes para dentro dos fragmentos. Ainda de acordo com estes autores e também com Godinho et al. (2010), o estrato intermediário, com árvores medindo de três a dez metros, é o que mais influencia a comunidade de aves. Porém, no presente estudo, os resultados obtidos não corroboram estas afirmações, pois não foi encontrada uma influência significativa da densidade dos estratos verticais na riqueza de aves das matas ciliares.
Ainda sobre variáveis ambientais que exercem influência sobre a riqueza de aves em matas ciliares, é descrito na literatura que a riqueza e abundância de espécies vegetais também está positivamente correlacionada com a riqueza de aves sendo, a vegetação, um importante componente da paisagem na estruturação das comunidades de aves (Lee e Rotenberry 2005, Evans et al. 2009, Fontana et al. 2011, Wuczynski et al. 2011, Bueno et al. 2012, Dahal et al. 2015). Esta afirmativa tambem pôde ser corroborada pelos resultados encontrados no presente estudo, onde existiu uma relação positiva significativa entre riqueza e a abundância de
espécies vegetais com a riqueza de aves nas matas ciliares. Diferentes espécies de árvores oferecem diferentes oportunidades de forrageamento (em termos de itens alimentares e de microhabitats onde encontrá-los), diferentes locais para nidificação e esconderijos para proteção contra predadores (Selmi e Boulinier 2003, Lee e Rotenberry 2005, Reis et al. 2012, Zuria e Gates 2013). Assim, é razoável supor que quanto maior for a riqueza de espécies vegetais arbóreas, maior será a riqueza de aves capaz de ser suportada por esta comunidade vegetal (Ferger et al. 2014).
Estudos desenvolvidos em uma grande variedade de locais demonstraram que a natureza dos habitats matrizes circundantes desempenha forte influência na comunidade de aves do interior dos fragmentos florestais remanescentes (Saab 1999, Austen et al 2001, Wethered e Lawes 2003, Guldemond e Aarde 2010, Kennedy et al. 2010, Perry et al. 2011). Fragmentos inseridos em uma matriz agrícola aberta, independente do nível de perturbação, apresentam menores valores de riqueza e abundância de espécies de aves quando comparados a fragmentos inseridos em uma matriz com maior cobertura florestal (Belisle et al. 2001, Rodewald e Yahner 2001, Lee et al. 2002, Monkkonen et al. 2014, Moran e Catterall 2014, Reid et al. 2014). Os resultados obtidos no presente estudo corroboram os dados apresentados por estes autores uma vez que a riqueza de aves foi significativamente maior nas áreas cujas matrizes apresentavam maior cobertura florestal e menos áreas abertas de monoculturas e áreas urbanas. Este resultado pode ser justificado pelo papel que os fragmentos florestais adjacentes desempenham ao maximizar as possibilidades de espécies colonizadoras, especialmente aquelas estritamente florestais, se dispersarem pela paisagem em busca de recursos e, assim, aumentarem suas áreas de vida ao incorporar fragmentos ainda não explorados (Wethered e Lawes 2005, Shanahan et al. 2011, Driscoll et al. 2013, Freeman et
al. 2015). A ausência de caça e de atividades extrativistas também contribui para o aumento da riqueza de aves em fragmento remanescentes ao facilitar a dispersão de espécies no contexto da paisagem (Freeman et al. 2015), porém não é possível afirmar que estes fatores tenham influenciado os dados obtidos no presente estudo, uma vez que tais parâmetros não foram avaliados.
Fragmentos isolados imersos em uma matriz agrícola aberta, mesmo apresentando vegetação bem desenvolvida e estruturada, tendem a ter menor riqueza de aves devido à ausência de espécies especializadas e de espécies com menores capacidades de dispersão (Laurance et al. 2002, Catterall et al. 2012, Freeman et al. 2015). Isso ocorre porque fragmentos isolados e muito distantes de florestas contínuas podem não receber imigrantes a
tamanho da população e em consequência a probabilidade de persistencia da especie no fragmento (Fahrig 2003, Stouffer et al. 2009, Kennedy et al. 2011, Monkkonen et al. 2014). Há fortes evidências de que algumas aves florestais são incapazes de atravessar até mesmo pequenas distâncias (acima de 100 metros) através de habitats abertos (Laurance et al. 2002, Moore et al. 2008, Ibarra-Macias et al. 2011), e que espécies com capacidade de dispersão limitada normalmente são as mais propensas à extinção local em fragmentos de tamanho reduzido devido à inexistência de recursos suficientes para sua sobrevivência (Sekercioglu et
al. 2002, Moran e Catterall 2014).
Especificamente com relação aos habitats agrícolas circundantes aos fragmentos que são dominados por plantações de cana-de-açúcar, Martin e Catterall (2001) argumentam que estas áreas de monocultura podem produzir grandes impactos sobre a avifauna, já que diminuem a complexidade estrutural da vegetação, reduzindo também a disponibilidade de recursos alimentares, principalmente para aves frugívoras. Com isso, a dispersão de sementes e a regeneração da comunidade vegetal dentro de fragmentos isolados cuja matriz circundante seja dominada por estas monoculturas provavelmente serão deficientes, comprometendo a manutenção do fragmento em longo prazo (Moran e Catterall 2014).
A intensidade da urbanização também é descrita na literatura como um fator que está inversamente relacionado com a riqueza de aves (Smith e Schaefer 1992, Filippi-Codaccioni
et al. 2008, Ortega-Álvarez e MacGregor-Fors 2011). No presente estudo, a porcentagem de áreas urbanas foi a variável que influenciou mais fortemente a riqueza de aves no interior dos fragmentos de mata ciliar, havendo uma relação inversa, com o registro de um maior número de espécies nos fragmentos cujas adjacências apresentavam menos áreas urbanas. Este resultado está em consonância com os dados encontrados em outros estudos que avaliaram a influência de áreas urbanas na riqueza de aves (Cam et al. 2000, Rottenborn 1999, Petry e Scherer 2008, Fontana et al. 2011, Brummelhaus et al. 2012, Reis et al. 2012, Kukreti e Bhatt 2014). Altos níveis de urbanização estão negativamente correlacionados com a riqueza de aves devido à homogeneização biótica decorrente que, consequentemente, favorece o aumento de fatores prejudiciais às aves como, por exemplo, predadores, parasitas de ninho e espécies exóticas no interior dos fragmentos (Saab 1999, Fahrig 2003, Fontana et al. 2011, Gorini et al. 2012). De modo geral, essa homogeneização estrutural do ambiente causada pela urbanização favorece o aumento da abundância de espécies comuns e generalistas e, ao mesmo tempo, a redução da riqueza de espécies especialistas (Leveau e Leveau 2012, Cid e Caviedes-Vidal 2014)
Vale ressaltar que quatro dos cinco fragmentos de mata ciliar aqui estudados são oriundos de programas de revegetação de ambientes ciliares às margens do reservatório da UHE Volta Grande e que, embora áreas revegetadas não possuam as mesmas características ecológicas que áreas florestais não impactadas, ainda assim podem contribuir para o aumento da riqueza de aves em uma escala local em um período relativamente curto (10 anos) de tempo (Catterall et al. 2012, Freeman et al. 2015). Porém, após esta recuperação inicial rápida, os dez anos seguintes em um ambiente florestal revegetado tendem a apresentar progressos insignificantes no que diz respeito à recolonização por um número maior de espécies de aves, sobretudo as mais sensíveis e especializadas quanto às suas necessidades ecológicas (Freeman et al. 2009).
A partir desse ponto, para uma maior eficácia das estratégias de conservação de habitats florestais recuperados, para a avifauna, é necessária a conservação e/ou recuperação de ambientes florestais nas proximidades destas áreas de maneira que se estabeleça uma maior conectividade destes com as áreas replantadas (Sonter et al. 2011, Moran e Catterall 2014, Reid et al. 2014, Dahal et al. 2015). Do ponto de vista conservacionista, grandes fragmentos florestais são imprescindíveis a fim de manter elevados índices de riqueza e diversidade de aves em paisagens fragmentadas (Whitaker e Montevecchi 1999, Austen et al. 2001), porém remanescentes florestais de pequeno tamanho também devem ser preservados (Piratelli et al. 2005, Butcher et al. 2010), pois além de fornecer habitats valiosos a várias espécies, inclusive algumas endêmicas e/ou migrantes, podem ainda contribuir para o aumento da cobertura florestal da paisagem e da permeabilidade da matriz ao servir como stepping-stones que permitem o movimento de indivíduos dispersantes entre os fragmentos (Bowen et al. 2009, Suarez-Rubio e Thomlinson 2009).
A combinação de todos esses fatores pode ser utilizada para explicar a ausência de espécies dependentes de habitats florestais e/ou mais especializadas quanto a sítios de forrageamento e nidificação. Espécies como Leptotila rufaxilla (Richard & Bernard, 1792),
Dysithamnus mentalis (Temminck, 1823), Conopophaga lineata (Wied, 1831), Syndactyla
dimidiata (Pelzeln, 1859), Platyrinchus mystaceus Vieillot, 1818, Phylloscartes ventralis (Temminck, 1824), Myiothlypis leucophrys (Pelzeln, 1868) e Pipraeidea melanonota (Vieillot, 1819), todas classificadas como dependentes de habitats florestais por Silva (1995), possuem registros documentados para o Parque Nacional da Serra da Canastra e outros fragmentos não muito distantes das áreas estudadas, como é possível verificar no arquivo digital do Wikiaves (www.wikiaves.com.br). Apenas com base neste estudo não é possível
local, mas é razoável sugerir que, caso ainda estejam presentes, ocorram em baixíssimas densidades populacionais, estando dessa forma, fortemente suscetíveis a se extinguirem localmente em um futuro próximo (Goerck 1997).
Efeito da sazonalidade sobre a riqueza e composição de espécies
Estudos anteriores mostram que a dinâmica de uma comunidade de aves é influenciada pela flutuação temporal na disponibilidade de recursos, sendo a riqueza de espécies positivamente correlacionada com aumentos sazonais de seus recursos alimentares (Mulwa et
al. 2013, Ferger et al. 2014). Sabe-se que o Cerrado é um bioma fortemente sazonal com estações seca e chuvosa bem definidas (Ratter et al. 1997, Silva e Bates 2002, MMA 2007, Silva et al. 2011). Esta sazonalidade influencia a disponibilidade de recursos alimentares, sendo que os frutos e a maioria das ordens de insetos têm sua abundância elevada no período de chuvas (Batalha e Mantovani 2000, Pinheiro et al. 2002, Reys et al. 2005). Assim, os resultados obtidos no presente estudo estão de acordo com o esperado, onde foi registrada uma riqueza de aves estatisticamente superior na estação chuvosa em relação à estação seca.
De acordo com Jesus e Monteiro-Filho (2007), a chegada de populações migratórias no Cerrado ocorre na transição da estação seca para chuvosa, o que coincide com a frutificação da maioria das espécies vegetais. Por este motivo, a composição da comunidade de aves tende a variar entre as estações, sendo a estação seca composta primordialmente por espécies residentes e a estação chuvosa composta por uma comunidade mista de espécies residentes e também por aquelas que chegam em função dos deslocamentos migratórios (Wiebe e Martin 1998). Assim, o resultado obtido no presente estudo, onde se verificou uma diferença significativa na composição de espécies entre as estações seca e chuvosa, deve-se provavelmente ao aporte de espécies migratórias que chegaram à região de estudo durante os meses compreendidos pela estação chuvosa.
Similaridade de Jaccard
Segundo Husté e Boulinier (2011), comunidades de aves tendem a ser mais semelhantes quanto mais próximas geograficamente forem umas das outras. Tal padrão espacial é facilmente compreendido quando se considera o papel da dispersão de indivíduos entre manchas de habitats na dinâmica da formação e estruturação das comunidades de aves (Selmi e Boulinier 2003, Husté e Boulinier 2011). Segundo estes autores, a localização geográfica dos fragmentos é o fator que influencia mais preponderantemente a composição de espécies em uma comunidade animal, mais até do que as condições de conservação do
habitat. A partir disso, justifica-se o padrão de similaridade encontrado entre as comunidades de aves referentes às cinco áreas aqui estudadas (Figura 14). As áreas que apresentaram as comunidades mais semelhantes, “área 4” e “área 5”, são também as áreas geograficamente mais próximas (Figura 1). A “área 1”, localizada na margem pertencente ao estado de Minas Gerais, também compartilhou mais espécies com a área geograficamente mais próxima, a “área 2”, igualmente localizada em Minas Gerais.
Índice Pontual de Abundância (IPA)
De acordo com Vielliard e Silva (1990) e Aleixo e Vielliard (1995), o IPA para cada espécie amostrada representa o número médio de contatos dessa espécie por amostra e indica a abundância da espécie em função do seu coeficiente de detecção. Esses autores afirmam ainda que o IPA é um valor relativo, mas comparável com valores obtidos para a mesma espécie em datas, locais e comunidades diferentes.
Os valores máximos de IPA obtidos em cada uma das áreas estudadas no presente estudo podem ser considerados baixos quando comparados aos valores obtidos em outros estudos que também utilizaram este índice. Por exemplo, Vielliard e Silva (1990), em um estudo no município de Lençóis Paulista-SP, obtiveram um IPA variando de 0,009 (um contato) a 1,25 (137 contatos); Pozza e Pires (2003), ao estudar dois fragmentos no interior do estado de São Paulo, observaram que no primeiro deles (75 ha) o IPA variou de 0,008 (um