Universidade Federal de Ouro Preto
Instituto de Ciências Exatas e Biológicas
Departamento de Biodiversidade, Evolução e Meio Ambiente
Pós-Graduação em Ecologia de Biomas Tropicais
AVIFAUNA EM FRAGMENTOS DE MATA CILIAR E ÁREAS
ADJACENTES NO BAIXO RIO GRANDE, SUDESTE DO BRASIL
PEDRO DE OLIVEIRA MAFIA
PEDRO DE OLIVEIRA MAFIA
AVIFAUNA EM FRAGMENTOS DE MATA CILIAR E ÁREAS
ADJACENTES NO BAIXO RIO GRANDE, SUDESTE DO BRASIL
Dissertação apresentada ao Departamento de Biodiversidade, Evolução e Meio Ambiente da Universidade Federal de Ouro Preto-MG, como requisito parcial para obtenção do grau de Mestre em Ecologia de Biomas Tropicais.
Orientador: Dr. Cristiano Schetini de Azevedo
PRÓLOGO
Ei, pintassilgo Oi, pintarroxo Melro, uirapuru Ai, chega-e-vira Engole-vento Saíra, inhambu Foge, asa-branca
Vai, patativa Tordo, tuju, tuim
Xô, tié-sangue Xô, tié-fogo Xô, rouxinol, sem-fim
Some, coleiro Anda, trigueiro Te esconde, colibri
Voa, macuco Voa, viúva
Utiariti Bico calado Toma cuidado Que o homem vem aí
O homem vem aí O homem vem aí
Ei, quero-quero Oi, tico-tico Anum, pardal, chapim
Xô, cotovia Xô, ave-fria Xô, pescador-martim
Some, rolinha Anda, andorinha Te esconde, bem-te-vi
Voa, bicudo Voa, sanhaço
Vai, juriti Bico calado Muito cuidado Que o homem vem aí
O homem vem aí O homem vem aí
DEDICATÓRIA
AGRADECIMENTOS
Meus sinceros agradecimentos:
Ao meu orientador Cristiano Schetini de Azevedo, pela oportunidade concedida, pelos ensinamentos, paciência e orientação.
À professora Yasmine Antonini, pela oportunidade de participar do projeto “Efetividade e sustentabilidade das matas ciliares do Reservatório de Volta Grande na conservação de processos ecológicos e biodiversidade”, a partir do qual foi possível desenvolver esta dissertação.
À equipe de botânica (prof. Hildeberto Caldas de Sousa, prof.ª Maria Cristina Braga Messias, profª Ana Paula Fortuna e Auria Tonaco) pela concessão dos dados referentes à fitossociologia dos fragmentos de mata ciliar estudados.
À professora Maria Augusta Fujaco, pelo tratamento e disponibilização das imagens Landsat das áreas de estudo.
À minha amada esposa, amiga e companheira Daniela Boanares, por todo o apoio, paciência e compreensão durante todos os momentos. Sem você nada disso seria possível, sem você não teria motivos para querer sempre dar o melhor de mim. Obrigado por todo amor, carinho e companheirismo! Você é minha inspiração! Te amo!
À Graziella França Monteiro, pelas imprescindíveis contribuições às análises estatísticas desenvolvidas no estudo.
Aos amigos que conheci em Ouro Preto e que agora fazem parte da minha vida: Cláudia Lima, Ana Carolina Lima, André Santiago, Antonella Tonidandel, Fernanda Fonseca, Matheus Rocha, Ricardo Brandão, Eduardo Franco, Márcia Lima, Roberta Barletta, Cristina Borges, Mariana Monteiro, Jaqueline Alves, Maurílio Figueiredo. Sou muito grato a todos vocês por todos os bons momentos compartilhados nesta cidade!
Ao amigo Gabriel Penido, pelas contribuições com sugestões ao estudo.
Aos amigos Marcelo Ferreira Vasconcelos, Luciano Faria, Wagner Nogueira e Renata Alquezar pelo auxílio na identificação de algumas vocalizações-mistério!!!!
Ao programa de pós-graduação em Ecologia de Biomas Tropicais, às secretárias e funcionários, em especial ao Rubens pela presteza de sempre.
À CEMIG / FAPEMIG pela concessão da bolsa de estudos.
À CEMIG / UFOP por todo apoio técnico e logístico durante a execução dos trabalhos de campo.
RESUMO
As florestas tropicais estão sendo devastadas através do desmatamento e da fragmentação do habitat. Este processo leva à interrupção de habitats grandes e contínuos e à formação de uma paisagem composta por fragmentos menores e isolados do habitat original, envoltos por uma matriz pobremente diversificada. Sobre a comunidade de aves, a fragmentação leva à redução da riqueza de espécies florestais, à inibição à dispersão, à diminuição da diversidade genética e à redução no fitness. As aves, por sua relativa facilidade de detecção na natureza, pelo alto nível de conhecimento sobre sua classificação taxonômica e por suas respostas rápidas às alterações ambientais, atuam como um importante grupo bioindicador no manejo de paisagens terrestres. No Cerrado, as matas ciliares correspondem às formações florestais associadas aos cursos d’água sendo consideradas habitats importantes para a manutenção de uma elevada riqueza local da avifauna. Diversos autores têm alertado para a importância de se conservar as matas ciliares, porém, uma significativa parcela de matas ciliares da região sudeste do Brasil tem sido destruída. O presente estudo teve como objetivo principal verificar se a sazonalidade e variáveis ambientais influenciam a riqueza e a composição da comunidade de aves em cinco áreas localizadas ao longo do reservatório da UHE Volta Grande, sudeste do Brasil. Durante oito meses, entre abril 2013 e janeiro 2014, a comunidade de aves destas áreas foi amostrada através de três metodologias: pontos fixos, transecções e captura com redes de neblina. Foram registradas 225 espécies distribuídas em 58 famílias e 24 ordens. Através de Modelos Lineares Generalizados (GLMs) foi possível verificar que a riqueza de aves das matas ciliares foi influenciada positivamente pelo tamanho dos fragmentos, pela riqueza e abundância de espécies vegetais e pela cobertura florestal na paisagem circundante aos fragmentos. Já a urbanização influenciou negativamente. A riqueza e composição da avifauna variaram significativamente entre as estações seca e chuvosa. Assim sendo, o presente estudo contribui para o conhecimento de como e quais variáveis ambientais estão envolvidas na dinâmica da avifauna em uma região fortemente fragmentada e impactada por ações antrópicas, permitindo o desenvolvimento de adequados planos de manejo a fim de garantir a efetiva conservação da avifauna local.
ABSTRACT
Tropical forests are being devastated by deforestation and habitat fragmentation. This process leads to disruption of major and continuous habitat and to formation of a landscape composed of smaller and isolated fragments from the original habitat, surrounded by a poorly diverse array. On the bird community, fragmentation leads to a reduction of forest species richness, to inhibiting the dispersion, to a reduction of genetic diversity and in fitness. The birds, by their relative facility of detection in nature, by the high level of knowledge about their taxonomic classification and by its rapid responses to environmental changes, act as an important bio-indicator group in the terrestrial landscapes management. In the Cerrado, the riparian forests correspond to forest formations associated with watercourses being considered important habitats for maintaining high local birdlife richness. Several authors have warned of the importance to conserving riparian forests, however, a significant portion of riparian forests of southeastern Brazil has been destroyed. This study aimed to verify if the seasonal and environmental variables influence the richness and the bird community composition in five areas located along the reservoir of UHE Volta Grande, southeastern Brazil. For eight months between April 2013 and January 2014, the bird community of these areas was sampled through three methods: point counts, transects and capture with mist nets. 225 species distributed in 58 families and 24 orders were recorded. Through Generalized Linear Models (GLMS) was observed that the birds richness of riparian forests was positively influenced by the patch size, by the richness and abundance of plant species and by the forest cover in the surrounding landscape. Urbanization influenced negatively. The richness and composition of the avifauna varied significantly between the dry and rainy seasons. Thus, this study contributes to the knowledge of how and what environmental variables are involved in the dynamics of birds in a region heavily fragmented and impacted by human activities, enabling the development of adequate management plans to ensure the effective conservation of local avifauna.
SUMÁRIO
ÍNDICE DE FIGURAS E TABELAS... 9
INTRODUÇÃO... 12
MATERIAL E MÉTODOS... 19
Área de estudo: descrição geral ... 19
Métodos ... 29
Levantamento Qualitativo... 29
Levantamento Quantitativo... 29
Estrutura da comunidade... 30
Variáveis fitossociológicas... 32
Análise de dados... 32
RESULTADOS ... 35
Riqueza e curvas de acumulação de espécies... 35
Efeito das variáveis ambientais e da sazonalidade sobre a riqueza e composição de espécies... 38
Similaridade de Jaccard... 44
Índice Pontual de Abundância (IPA)... 45
Frequência de Ocorrência (FO)... 47
Hábitos Alimentares e Guildas Tróficas... 48
Dependência a habitats florestais... 51
Espécies endêmicas... 53
Espécies migratórias... 53
Espécies ameaçadas de extinção... 54
DISCUSSÃO... 57
CONCLUSÕES E IMPLICAÇÕES PARA A CONSERVAÇÃO DA AVIFAUNA NA REGIÃO DO BAIXO RIO GRANDE ... 80
REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS ... 82
ÍNDICE DE FIGURAS E TABELAS
Figuras
Figura 1. Localização das áreas amostrais ao longo do reservatório da UHE Volta Grande, no baixo rio Grande, sudeste do Brasil...22
Figura 2. Imagens Landsat das cinco áreas de estudo por classes de uso e ocupação do solo: (A) Área 1, (B) Área 2, (C) Área 3, (D) Área 4 e (E) Área 5. Para a classificação, considerou-se um buffer de três quilômetros a partir de um ponto central do fragmento de mata ciliar escolhido para o estudo...23
Figura 3. Média de precipitação pluviométrica (mm) entre 1994 a 2012 para a região onde o estudo foi desenvolvido; barras em branco (estação seca) e barras em cinza (estação chuvosa)...24
Figura 4. Ambientes amostrados nas áreas de estudo: (A) Área 1 – Mata Ciliar, (B) Área 1 – vista geral da matriz, (C) Área 2 – Mata Ciliar, (D) Área 2 – Seringal (matriz), (E) Área 3 – Mata Ciliar, (F) Área 3 – Canavial (matriz), (G) Área 4 – Mata Ciliar, (H) Área 4 – Lago (matriz), (I) Área 5 – Mata Ciliar e (J) Área 5 – Canavial e rodovia (matriz)...28
Figura 5. Figura 5. Curva cumulativa de espécies e curva de riqueza estimada segundo o cálculo de Jackknife 1, para as cinco áreas de estudo localizadas ao longo do reservatório da UHE Volta Grande, sudeste do Brasil: (A) Global, (B) Área 1, (C) Área 2, (D) Área 3, (E) Área 4 e (F) Área 5. As barras verticais representam o desvio padrão da estimativa...37
Figura 6. Relação positiva significativa entre a riqueza de espécies de aves no interior das matas ciliares e o tamanho (km2) dos fragmentos de mata ciliar das cinco áreas de estudo localizadas ao longo do reservatório da UHE Volta Grande, sudeste do Brasil...39
Figura 7. Relação positiva significativa entre a riqueza de espécies de aves no interior das matas ciliares e a riqueza de espécies arbóreas nos fragmentos de mata ciliar das cinco áreas de estudo localizadas ao longo do reservatório da UHE Volta Grande, sudeste do Brasil...40
Figura 8. Relação positiva significativa entre a riqueza de espécies de aves no interior das matas ciliares e a abundância de indivíduos arbóreos nos fragmentos de mata ciliar das cinco áreas de estudo localizadas ao longo do reservatório da UHE Volta Grande, sudeste do Brasil...40
Figura 10. Relação negativa significativa entre a riqueza de aves no interior das matas ciliares e o tamanho das monoculturas de cana-de-açúcar localizadas nos habitats matrizes das cinco áreas de estudo localizadas ao longo do reservatório da UHE Volta Grande, sudeste do Brasil...42
Figura 11. Relação negativa significativa entre a riqueza de aves no interior das matas ciliares e o tamanho das áreas urbanas localizadas nos habitats matrizes das cinco áreas de estudo localizadas ao longo do reservatório da UHE Volta Grande, sudeste do Brasil...43
Figura 12. Análise de escalonamento multidimensional não-métrico (NMDS) para ordenação e visualização gráfica da análise Permanova para a composição da comunidade de aves registrada nas estações seca e chuvosa...44
Figura 13. Cladograma obtido a partir do Índice de Similaridade de Jaccard para as cinco áreas de estudo localizadas ao longo do reservatório da UHE Volta Grande, sudeste do Brasil...45
Figura 14. Curva de ranqueamento por ordem decrescente de abundância das espécies de aves registradas nas cinco áreas de estudo localizadas ao longo do reservatório da UHE Volta Grande, sudeste do Brasil...46
Figura 15. Distribuição das espécies de aves registradas nas cinco áreas de estudo localizadas ao longo do reservatório da UHE Volta Grande, sudeste do Brasil, de acordo com as guildas tróficas...49
Figura 16. Número de espécies de aves dependentes de habitats florestais registradas em cada área de estudo. Letras diferentes representam diferenças estatisticamente significativas apontadas pelos testes Q de Cochran e o post-hoc de McNemar...52
Figura 17. Número de espécies de aves dependentes de habitats florestais registradas no interior dos fragmentos de mata ciliar em cada área de estudo. Letras diferentes representam diferenças estatisticamente significativas apontadas pelos testes Q de Cochran e o post-hoc de McNemar...53
Figura 18. Número de espécies migratórias registradas em cada área de estudo. Letras diferentes representam diferenças estatisticamente significativas apontadas pelos testes Q de Cochran e o post-hoc de McNemar...54
Tabelas
Tabela 1. Tamanho (km2) e porcentagem (%) das classes de uso o ocupação do solo a partir de um buffer de 3 km das cinco áreas de estudo localizadas ao longo do reservatório da UHE Volta Grande, sudeste do Brasil...27
Tabela 3. Número de espécies de aves registradas por habitat (mata ciliar e matriz) nas cinco áreas de estudo localizadas ao longo do reservatório da UHE Volta Grande, sudeste do Brasil...38
Tabela 4. Resultado do modelo GLM (Poisson) para a relação entre riqueza de aves das matas ciliares e as variáveis: tamanho do fragmento de mata ciliar (km2), riqueza e abundância botânica e estratificação vertical referentes aos cinco fragmentos de mata ciliar estudados ao longo do reservatório da UHE Volta Grande, sudeste do Brasil...39
Tabela 5. Resultado do modelo GLM (Poisson) para a relação entre riqueza de aves e as variáveis relacionadas ao tamanho (km2) das classes de uso e ocupação do solo das cinco áreas de estudo localizadas ao longo do reservatório da UHE Volta Grande, sudeste do Brasil...41
Tabela 6. Número de espécies e porcentagem referente aos valores de IPA global e de cada área estudada, ordenado por classes de IPA...46
Tabela 7. Freqüência de Ocorrência (F.O.) da comunidade de aves registrada nas cinco áreas de estudo localizadas ao longo do reservatório da UHE Volta Grande, sudeste do Brasil...47
Tabela 8. Número de espécies de aves registradas para cada área de estudo localizada ao longo do reservatório da UHE Volta Grande, sudeste do Brasil, de acordo com o Hábito Alimentar...50
Tabela 9. Número de espécies de acordo com as guildas tróficas, separadas por ambientes (mata X matriz) para cada uma das cinco áreas de estudo localizadas ao longo do reservatório da UHE Volta Grande, sudeste do Brasil. * valores de riqueza que diferiram estatisticamente entre os ambientes dentro de cada área, segundo o teste Q de Cochran...50
Tabela 10. Número de espécies de aves registradas e porcentagem de acordo com a Dependência a habitats florestais para cada área de estudo localizada ao longo do reservatório da UHE Volta Grande, sudeste do Brasil...52
INTRODUÇÃO
As florestas tropicais estão sendo devastadas rapidamente através do desmatamento e da fragmentação do habitat, que são as principais causas da perda de biodiversidade (Watson et al. 2004, Arriaga-Weiss et al. 2008, Dahal et al. 2015). A fragmentação de habitats tem se tornado um dos temas mais frequentemente abordados pela biologia da conservação quando se considera alterações ambientais causadas pelo homem (Haila 2002, Selmi e Boulinier 2003, Castaño-Villa et al. 2014). Dentre estas alterações, o desmatamento para a formação de monoculturas agrícolas, pastagens e áreas urbanas são consideradas como as principais causadoras do declínio da biodiversidade neotropical (Dirzo e Raven 2003). Globalmente, pastagens e áreas de cultivo ocupam aproximadamente 35-40% da superfície terrestre (Bowen et al. 2009).
A fragmentação florestal pode ser definida como um processo de interrupção de habitats grandes e contínuos, mediante a formação de uma paisagem composta por fragmentos menores e isolados do habitat original, envoltos por uma matriz pobremente diversificada e pouco permeável ao fluxo gênico (e.g. plantações, pastagens e centros urbanos) (Haila 2002, Fahrig 2003). A relação entre o tamanho dos fragmentos e sua forma, leva a criação de amplas zonas de contato entre o habitat original e os habitats alterados (Ockinger et al. 2009, Uezu e Metzger 2011). Consequentemente, as populações animais e vegetais presentes nos fragmentos não estão apenas reduzidas e subdivididas, mas também expostas a uma série de mudanças bióticas e abióticas, associadas ao “efeito de borda” (Watson et al. 2004, Seaman e Schulze 2010).
O processo de fragmentação florestal afeta diretamente a riqueza e a composição da avifauna, principalmente na região tropical onde, atualmente, existem os mais altos níveis de destruição de florestas e onde as aves são, geralmente, mais especializadas quanto às suas técnicas de forrageio e na utilização de habitats mais específicos (Aleixo e Vielliard 1995, Chang et al. 2013). Entre as consequências do processo de fragmentação sobre a comunidade de aves está a redução na abundância e riqueza de espécies que habitam o interior de florestas, inibição à dispersão, diminuição da diversidade genética e redução no fitness em populações isoladas devido ao aumento da predação de ninho e parasitismo da ninhada e redução no sucesso de acasalamento (Stratford e Stouffer 1999, Haila 2002, Seaman e Schulze 2010, Shanahan et al. 2011).
Cada grupo de aves responde à fragmentação de maneira diferenciada sendo uma tendência, em ambientes com grandes alterações ambientais, o aumento de aves onívoras e insetívoras menos especializadas e decréscimo de frugívoras e insetívoras mais especializadas (Motta-Júnior 1990, Edwards et al. 2013). Espécies que toleram ou utilizam a matriz são capazes de persistirem em fragmentos muito pequenos, provavelmente por serem hábeis em se mover entre os mesmos e por explorarem uma variedade maior de habitats (Lens et al. 2002, Sekercioglu et al. 2002). Desta forma, um esforço de conservação bem sucedido requer o conhecimento sobre quais são as espécies remanescentes nos fragmentos após a alteração do habitat (Eken 2004, Scherer et al. 2005).
De forma geral, o processo de fragmentação, que converte habitats contínuos em fragmentos menores e isolados, está negativamente relacionado com a riqueza de espécies de aves (Husté e Boulinier 2011). Fragmentos maiores tendem a apresentar maior riqueza de aves em comparação a fragmentos pequenos (Ockinger et al. 2009, Uezu e Metzger 2011). Outras variáveis ambientais como, por exemplo, a complexidade estrutural da vegetação, a riqueza e abundância de espécies vegetais e altos níveis de cobertura florestal na paisagem circundante aos fragmentos, estão positivamente correlacionados, tanto a nível local quanto regional, com maiores valores de riqueza de espécies de aves (Suarez-Rubio e Thomlinson 2009, Reid et al. 2014, Dahal et al. 2015). Em contrapartida, altos níveis de urbanização na paisagem estão frequentemente relacionados com baixa riqueza de aves (Leveau e Leveau 2012).
no manejo de paisagens terrestres (Turner 1996, Sick 1997). Assim, viabilizam a definição de medidas de proteção e a criação de refúgios naturais para a fauna, podendo atuar como espécies “guarda-chuvas” em programas de proteção da biodiversidade (Ridgely e Tudor 1994, Stotz et al. 1996, Sick 1997). O conhecimento das exigências ecológicas de muitas famílias, gêneros e espécies de aves pode ser suficiente em diversas situações para indicar condições ambientais às quais são sensíveis (Donatelli et al. 2004).
A avifauna brasileira é composta por 1.901 espécies entre residentes e migratórias (CBRO 2014), o que faz do país o segundo com a maior diversidade de espécies de aves no mundo, superado apenas pela Colômbia. Esta riqueza corresponde a quase metade das aves descritas para a Região Neotropical, atualmente estimada em aproximadamente 4000 espécies (Silveira et al. 2009). No estado de Minas Gerais é constatada a ocorrência de 785 espécies (Drummond et al. 2005), ou seja, 41% do total de aves catalogadas para todo o Brasil. Dessas, 113 espécies estão sob algum tipo de ameaça de extinção: 23 espécies estão na categoria Vulnerável de ameaça de extinção, 39 espécies são classificadas como Em Perigo e 51 espécies estão Criticamente Ameaçadas (COPAM 2010). Em São Paulo há registros confiáveis de que 789 espécies ocorrem no estado, sendo que 171 delas (22%) estão incluídas em alguma categoria de ameaça de extinção: 69 espécies na categoria Vulnerável, 33 espécies na categoria Em Perigo e outras 69 espécies na categoria Criticamente Ameaçadas (Bressan et al. 2009). Em ambos os estados, a maior ameaça às espécies de aves é a degradação dos ambientes naturais com a consequente fragmentação e perda de habitats (Drummond et al. 2005, Bressan et al. 2009).
O Cerrado, bioma predominante na região de estudo, é o segundo maior bioma brasileiro, estendendo-se por uma área de aproximadamente 2 milhões de Km2 (Ratter
et al. 1997, Pinheiro e Monteiro 2010). É caracterizado por um mosaico de formações
Essa diversidade de formações vegetais somada à grande influência exercida pelos biomas adjacentes, como Floresta Atlântica, Floresta Amazônica, Caatinga e Chaco conferem ao Cerrado uma grande diversidade de espécies (Ratter et al. 1997, Myers et al. 2000, Silva e Bates 2002). A drástica perda de vegetação original em um curto período de tempo devido à ação antrópica associada à grande diversidade de espécies, levou a classificação do Cerrado como um dos 34 hotspots terrestres mundiais (Ratter et al. 1997), e também como a maior, mais rica e provavelmente mais ameaçada região de savanas tropicais do mundo (Silva e Bates 2002). Com relação à avifauna, a região do Cerrado possui 837 espécies de aves (Silva 1995, Stotz et al. 1996), das quais 30 são endêmicas e 14 ameaçadas (Silva 1995, Zimmer et al. 2001).
Entre as fitofisionomias que podem ser encontradas no bioma Cerrado, as Matas Ciliares correspondem às formações florestais associadas aos cursos d’água (MMA 2007). De acordo com Ribeiro e Dias (2007), o termo “mata ciliar” refere-se à vegetação florestal encontrada às margens dos rios de médio e grande porte e o termo “mata de galeria” à vegetação florestal existente ao longo de riachos de pequeno porte e córregos dos planaltos do Brasil Central, formando corredores fechados (galerias) sobre o curso d’água. Porém, na ornitologia, os termos “mata ciliar”, “mata de galeria”, ou “floreta ripária” são equivalentes, sendo empregado, sempre que necessário, para designar as formações florestais que acompanham os cursos d’água e contrastam com os ambientes circunvizinhos, geralmente abertos (Silva e Vielliard 2000, Barreto 2002).
filtragem de nutrientes e/ou agrotóxicos e pela interceptação e absorção da radiação solar (Peak e Thompson III 2006, Smith et al. 2008).
As matas ciliares possuem uma elevada heterogeneidade de habitats em um espaço relativamente pequeno quando comparado com outras fisionomias florestais. Esta heterogeneidade pode ser explicada devido à interação entre a disponibilidade de água, luz e o nível do lençol freático com as mínimas variações em topografia, fertilidades de solos e estrutura da vegetação no interior destes ambientes (Brown-Jr 2001, Godinho et al. 2010). Tais ambientes têm condições de atrair uma diversidade biológica considerável, favorecendo organismos exigentes de sombra, água, nutrientes específicos ou outros recursos mais raros ou ausentes nos ambientes adjacentes mais abertos e com solos menos úmidos e ricos (Brown-Jr 2001). Matas ciliares muitas vezes cumprem o papel de corredores ecológicos proporcionando habitats para muitas aves durante a migração e durante a dispersão dos juvenis (Seaman e Schulze 2010).
Diversos autores têm abordado em seus estudos a importância de se conservar as matas ciliares (Vielliard e Silva 1990, Almeida et al. 1999, Anjos et al. 2007, Suarez-Rubio e Thomlinson 2009, Bueno et al. 2012). Entretanto, uma significativa parcela de matas ciliares da região sudeste do Brasil tem sido destruída para dar lugar às pastagens, à produção agrícola, aos reservatórios de usinas hidrelétricas, à exploração florestal, ao garimpo e à expansão de áreas urbanas, restando nas margens dos cursos dos rios, quase que somente matas secundárias, por vezes bastante degradadas (Rodrigues e Gandolfi 2000, Barreto 2002). Diante esta realidade, a recuperação ambiental de matas ciliares, também conhecidas como Áreas de Preservação Permanente segundo o Código Florestal Brasileiro – Lei Federal Nº 12.651/2012, tem se tornado uma tentativa de remediar os danos antrópicos causados a estes ambientes (Rodrigues e Gandolfi 2000, Barreto 2002, Lucindo 2011).
vez, não estabelece de forma obrigatória a adoção de projetos embasados cientificamente (Barreto 2002).
Silva e Vielliard (2000) recomendam que estudos abordando comunidades de aves em ambientes de mata ciliar devem levar em consideração o papel regulador que estas têm sobre a composição e estrutura das assembléias de aves pela acomodação temporária, durante períodos críticos, de parcela significativa da avifauna proveniente de complexos vegetacionais vizinhos. Além disso, estudos realizados em ambientes fragmentados devem levar em conta não somente a área do fragmento em si, mas também o habitat circundante. Tais fragmentos raramente são circundados por um meio ecologicamente neutro ou inóspito, mas sofrem influências das áreas adjacentes, e seus efeitos podem ser mais importantes do que os processos que ocorrem dentro deles (Wethered e Lawes 2003, Donatelli et al. 2004, Perry et al. 2011).
No Brasil, alguns estudos abordando a comunidade de aves em formações ciliares já foram desenvolvidos nas duas ultimas décadas (Cintra e Yamashita 1990, Vielliard e Silva 1990, Lins 1994, Almeida et al. 1999, Barreto 2002, Anjos et al. 2007, Lucindo 2011, Brummelhaus 2012), porém, este número ainda é pouco significativo ao se considerar a extensão de matas ciliares existentes em todo o território nacional, faltando, sobretudo, levantamentos quantitativos de comunidades que permitam analisar as correlações entre a estrutura da avifauna e a composição florística nestes ambientes (Almeida et al. 1999, Silva e Vielliard 2000).
Diante esta realidade, é de extrema importância o desenvolvimento de estudos que tenham por objetivo conhecer a composição e a estrutura da comunidade de aves em regiões dominadas pelo bioma Cerrado, principalmente em áreas de mata ciliar, a fim de se obter dados mais precisos a respeito da dinâmica desta comunidade. Com isso, serão disponibilizados dados que subsidiarão o desenvolvimento de adequados planos de manejo e conservação da biodiversidade nestes locais.
de espécies vegetais arbóreas desses fragmentos, considerando a predição de que a riqueza de aves será maior nos fragmentos com maiores riqueza e abundância de espécies vegetais arbóreas; 3ª) a estratificação vertical dos fragmentos de mata ciliar influencia a riqueza de aves desses fragmentos, considerando a predição de que a riqueza de aves será maior nos fragmentos com estratos verticais mais densos; 4ª) a riqueza de aves no interior dos fragmentos de mata ciliar é influenciada pelo uso e ocupação do solo dos habitats matrizes adjacentes, considerando a predição de que a riqueza de aves será maior nos fragmentos cujas matrizes apresentem maiores porcentagens de cobertura florestal e menor porcentagem de áreas abertas; 5ª) a riqueza e a composição da comunidade de aves (espécies registradas dentro e fora das matas ciliares) variam temporalmente entre as estações seca e chuvosa, considerando a predição de que na estação chuvosa será registrada maior riqueza de aves em função dos deslocamentos de espécies migratórias em direção às regiões tropicais. O estudo ainda teve como objetivo secundário caracterizar a comunidade de aves quanto à (i) frequência de ocorrência, (ii) guildas tróficas, (iii) endemismos, (iv) condição migratória, (v) dependência a habitats florestais e o (vi) status de conservação das espécies.
MATERIAL E MÉTODOS
Área de estudo: descrição geral
A bacia hidrográfica do rio Grande (Figura 1) pertence à bacia do rio Paraná, uma das maiores do Brasil, que ocupa cerca de 10% do território nacional (891.309 km2). Drena áreas da região sul, sudeste e centro-oeste, constituindo, juntamente com a bacia do rio Paraguai e do rio Uruguai, a grande bacia do rio Prata. A bacia do rio Grande, segunda maior do estado, drena 15% do seu território e ocupa uma área de cerca de 161.000 km2, sendo que 60%, aproximadamente 86.500 Km2, pertencem ao estado de Minas Gerais e o restante, ao estado de São Paulo. Nesta bacia é gerada cerca de 70% de toda energia elétrica do estado de Minas Gerais (Paiva et al. 2002).
As águas do rio Grande nascem em Minas Gerais, na serra da Mantiqueira a uma altitude de 1.980 metros, próximo aos municípios de Alagoa e Bocaina de Minas. O rio Grande percorre uma distância de 1.301 km desde sua cabeceira até sua foz. A partir da nascente, seu curso tem uma orientação SO-NE até a divisa dos municípios de Lima Duarte e Bom Jardim de Minas. Mais a jusante, passa a correr para o Sul até a barragem de Jaguará, município de Sacramento. A montante de Jaguará, à altura do reservatório de Estreito, o rio Grande passa a receber as águas dos rios do estado de São Paulo, e serve de divisa entre este estado e Minas Gerais. O rio muda então seu curso e passa a correr segundo a direção E-O até sua confluência com o rio Paranaíba, originando o Rio Paraná (Castro 2001).
Seus principais tributários são: rio das Mortes, Jacaré, Uberaba e Verde à margem direita; e rio Aiuruoca, Cervo, Sapucaí, Sapucaí-Mirim, Pardo e Turvo à margem esquerda (Paiva et al. 2002). A partir do município de Santana do Garambéu, MG, tem início uma sucessão de barragens de Usinas Hidroelétricas (UHEs), que hoje proporcionam ao rio Grande uma nova fisionomia. A bacia do rio Grande apresenta uma série de onze reservatórios sendo eles, de montante a jusante: Camargos, Itutinga, Furnas, Peixoto, Estreito, Jaguará, Igarapava, Volta Grande, Porto Colômbia, Marimbondo e Água Vermelha (Santos e Formagio 2000).
presença maciça de Usinas Hidrelétricas nesse rio alterou suas características originais de corredeiras caudalosas para um ambiente quase lêntico, transformando a maior parte do rio em uma série de lagos artificiais (Godinho e Godinho 1994).
O presente estudo foi desenvolvido na bacia do rio Grande, mais precisamente na região do baixo rio Grande, em cinco localidades ao longo do reservatório da Usina Hidrelétrica de Volta Grande (Figura 1). As áreas selecionadas para as amostragens são caracterizadas pela existência de fragmentos de mata ciliar em diferentes estágios sucessionais sendo alguns, inclusive, constituídos a partir de reflorestamentos realizados pela CEMIG. Estes fragmentos são circundados por um habitat matriz dominado por atividades agrossilvopastoris diversas, principalmente monoculturas de cana-de-açúcar, além de áreas de uso antrópico, veredas e lagoas marginais tomadas por vegetação paludícola (Figura 2). Essa região, sob influência da UHE Volta Grande, é classificada como uma área de “Alta Importância Biológica” para a conservação de aves no estado de Minas Gerais de acordo o Atlas para a Conservação da Biodiversidade em Minas Gerais (Drummond et al. 2005).
O reservatório está situado a, aproximadamente, 500 metros acima do nível do mar, tendo à montante o reservatório de Igarapava e à jusante o reservatório de Porto Colômbia (Santos e Formagio 2000). O reservatório abrange os municípios de: Conceição das Alagoas, Água Comprida e Uberaba, no estado de Minas Gerais, e Miguelópolis, Ituverava, Aramina e Igarapava, no estado de São Paulo. Possui uma área inundada de 222 Km2, um perímetro de 80 Km e um volume de 2,3 bilhões de m3 de águas para geração de energia elétrica (Greco 2002, Braga e Gomiero 1997, Gomiero et al. 2010). A UHE Volta Grande foi construída entre os anos de 1970 a 1974 e pertence à Companhia Energética de Minas Gerais (CEMIG) (Barroca 2012).
A vegetação predominante na região é característica dos domínios do Bioma Cerrado e atualmente se encontra fortemente descaracterizada pela agroindústria (Costa et al. 1998). Os maiores impactos antrópicos que acometem a vegetação da região se originam da industrialização crescente, agroindústria de alta tecnologia, crescimento demográfico e urbanização, projetos de irrigação e infra-estrutura de apoio e construção de usinas hidrelétricas (Costa et al. 1998).
A região possui usinas açucareiras que foram implantadas na primeira metade do século e modernas indústrias químicas que constituem o pólo químico de Uberaba (MG), Igarapava e Miguelópolis (SP). Estas indústrias situam-se às margens de afluentes do reservatório, lançando neles seus efluentes. Além disso, o extrativismo mineral, representado pela extração de sedimento de leito através de dragas, vem sendo feito ao longo dos últimos anos no reservatório (Campos 2003).
O clima da região é de savana tropical, quente e úmido, com período seco correspondendo ao outono e inverno, que pode se estender de cinco a sete meses, e com 80% das chuvas entre outubro e março, sendo as menores médias de pluviosidade registradas nos meses de julho e agosto (Figura 3). O índice médio pluviométrico anual da região atinge 1500 mm, conforme dados obtidos pela CEMIG na estação meteorológica do município de Uberaba. As maiores médias de temperaturas máximas são registradas nos meses chuvosos, chegando a atingir 30C° em outubro e março. Já as menores médias de temperaturas mínimas são observadas nos meses de junho e julho. A temperatura média fica em torno de 23C° nos meses chuvosos e 19C° nos meses secos (Greco 2002).
11.2 8.2 5.8 2.9 1.5 0.7 0.2 0.4 1.7 3.2 5.4 7.7 0.0 2.0 4.0 6.0 8.0 10.0 12.0
Jan Fev Mar Abr Mai Jun Jul Ago Set Out Nov Dez
Meses P lu vi o si d ad e (m m ) m éd ia 1 99 4 - 20 12
Área de estudo: descrição das cinco áreas avaliadas:
Através do programa ArcGis, em um buffer de três quilômetros a partir do centro de cada fragmento de mata ciliar, foram calculadas as porcentagens referentes às classes de uso e ocupação do solo existentes nos habitats matrizes de cada área estudada (Tabela 1). Para todas as áreas foi vista uma predominância da monocultura de cana-de-açúcar na matriz, representando mais de 60% da cobertura do entorno de cada fragmento de mata ciliar (Tabela 1).
Área 1: Estação Ambiental de Volta Grande (EAVG) (20°01’27”S / 48°12’45”W), município de Conceição das Alagoas, Minas Gerais. A EAVG, criada em 1976, localiza-se à jusante da UHE Volta Grande e conta atualmente com uma reserva florestal de 391 hectares, um viveiro de mudas de espécies vegetais nativas e uma estação de piscicultura (Filardi et al. 2007, Barroca 2012). Grande parte de sua cobertura vegetal original foi alterada durante a construção da barragem da usina (Moreira et al. 2008). Porém, em seu interior, ainda é possível encontrar uma considerável variação fisionômica, sendo cerca de 190 ha de cerrado sensu stricto, 16 ha de cerradão, 85 ha de floresta estacional semidecidual em franco processo de sucessão secundária e ainda 30 ha de várzea (vegetação palustre) localizados ao longo do Ribeirão do Prata (Filardi et al. 2007). Ainda são encontradas dentro da Estação Ambiental áreas descampadas com predomínio de gramíneas, lagoas, áreas caracterizadas pelo plantio de eucaliptos com sub-bosque regenerante e áreas ajardinadas de uso antrópico.
Além destas áreas, também foi amostrado dentro da Estação Ambiental, um fragmento de mata ciliar com 20 hectares localizado à margem direita do Rio Grande, próximo à barragem da usina (Figura 4A). Este fragmento é o único dentre as cinco áreas estudadas, constituído por vegetação nativa remanescente. Mede, aproximadamente, 400 metros de largura e 500 metros de comprimento. Apresenta grande diversificação de estratos verticais, com presença de sub-bosque arbustivo, estrato arbóreo e um dossel bem definido. A altura máxima do dossel varia entre 25 e 30 metros (A. Tonaco, com. pess.). Em um estudo recente (Messias et al., dados não publicados) foi constatado que Xylopia aromatica (pimenta-de-macaco) e Siparuna sp. (negamina) são as espécies vegetais mais frequentes no fragmento.
Área 2: Fazenda Ipanema (20°05’55”S / 48°09’00”W), município de Água Comprida, Minas Gerais. Nesta área o fragmento de mata ciliar estudado, revegetado em 1994, possui 2,7 hectares e está localizado à margem direta do rio Grande. Possui, aproximadamente, 30 metros de largura e 900 metros de comprimento. Não apresenta sub-bosque tão expressivo quanto ao encontrado na Área 1, porém, ainda assim alguns arbustos podem ser localizados (Figura 4C). A altura máxima do dossel varia entre 20 e 26 metros (A. Tonaco, com. pess.). Em um estudo conduzido por Davide e Reis (2007) foram identificadas 33 espécies arbóreas no fragmento, sendo Tabebuia roseo alba (ipê-branco) e Syzygium jambolanum (jambolão) as de maior ocorrência. Os habitats adjacentes ao fragmento são caracterizados pela presença de cana-de-açúcar, pastagens, veredas e um seringal (Tabela 1; Figura 4D).
Área 3: Fazenda Santa Bárbara (20°09’30”S / 48°07’39”W), município de Miguelópolis, São Paulo. Nesta área o fragmento de mata ciliar estudado, revegetado em 1999, possui 3,3 hectares e está localizado à margem esquerda do rio Grande. Mede, aproximadamente, 30 metros de largura e 1.100 metros de comprimento. Em seu interior há uma quantidade significativa de gramíneas (capim-colonião) e sub-bosque ausente (Figura 4E). O estrato arbóreo é composto por árvores de médio porte com altura máxima de 18 metros (A. Tonaco, com. pess.). Em seu interior foram encontradas 37 espécies arbóreas, sendo Clitoria fairchildiana (faveira) e Schinus terebinthifolius (aroeira-vermelha) as com maiores densidades (Davide e Reis 2007). Possui como habitat matriz plantações de cana-de-açúcar e pastagens (Tabela 1; Figura 4F).
marginais com grande quantidade de macrófitas e vegetação palustre (Figura 4H). Verificou-se nesta área a preVerificou-sença de ranchos de pesca às margens do rio, fato que interfere na preservação e manutenção do reflorestamento (Tabela 1).
Área 5: Usina Colorado 2 (19°59’25”S / 47°46’53”W), município de Igarapava, São Paulo. Nesta área o fragmento de mata ciliar estudado, revegetado em 2005, possui 8,8 hectares e está localizado à margem esquerda do rio Grande. Está a uma distância aproximada de 800 metros de uma usina sucroalcooleira (Usina Junqueira) e a 100 metros da Rodovia Anhanguera. Está distante, cerca de três km, da área de estudo descrita anteriormente (Área 4 – Usina Colorado 1). Mede, aproximadamente, 100 metros de largura e 900 metros de comprimento. O interior do fragmento é dominado por gramíneas (capim-colonião) e o sub-bosque está ausente (Figura 4I). O estrato arbóreo é formado por árvores de grande porte com altura máxima atingindo 30 m (A. Tonaco, com. pess.). As espécies Schizolobium parahyba (guapuruvu) e Clitoria fairchildiana (faveira) se destacam pelos elevados valores médios de altura e diâmetro (Davide e Reis 2007). Assim como no fragmento anterior, Leucaena sp. é a espécie arbórea dominante (Davide e Reis 2007). Os habitats adjacentes são formados por plantações de cana-de-açúcar e lagos marginais dominados por macrófitas e vegetação palustre. Esta área apresenta considerável interferência antrópica devido à existência de residências, ranchos de pesca e uma olaria no entorno do fragmento, fato que interfere na preservação e manutenção do reflorestamento (Tabela 1).
Tabela 1. Tamanho (km2) e porcentagem (%) das classes de uso o ocupação do solo a partir de um
buffer de 3 km das cinco áreas de estudo localizadas ao longo do reservatório da UHE Volta Grande, sudeste do Brasil.
Classes de uso e
ocupação do solo kmÁrea 1 2(%) kmÁrea 2 2(%) kmÁrea 3 2(%) kmÁrea 4 2(%) km2 Área 5 (%)
Mata Ciliar 0,23 (2) 0,08 (1) 0,13 (1) 0,18 (1) 0,12 (1) Cana 8,45 (65) 9,70 (63) 12,36 (88) 11,38 (74) 10,68 (69) Fragmento de Mata 3,54 (27) 0,54 (3) 1,41 (10) 2,38 (16) 2,54 (16) Área Urbana 0,42 (3) 0,28 (2) 0,02 (0,2) 0,91 (6) 1,45 (10)
Lago 0,25 (2) 0,26 (2) 0,12 (0,8) 0,43 (3) 0,62 (4)
Pasto 0,09 (1) 0,75 (5) – – –
Seringal – 2,81 (18) – – –
Métodos
Levantamento Qualitativo
De acordo com Vielliard e Silva (1990), o levantamento qualitativo ou exaustivo tem como objetivo estabelecer a lista mais completa possível das espécies de aves que ocorrem em um determinado local. Este levantamento não mede a abundância das espécies, mas é de fundamental importância para a identificação de seus ciclos biológicos e preferências ambientais (Donatelli et al. 2004).
Para o levantamento das espécies de aves em campo, foram conduzidas campanhas mensais de cinco dias consecutivos de duração durante os meses de abril, maio, junho, julho, outubro, novembro e dezembro de 2013 e janeiro de 2014. Cada área estudada foi amostrada durante um dia a cada mês. O levantamento qualitativo foi realizado através de transecções dentro dos fragmentos de mata ciliar e nos habitats matrizes adjacentes durante e após o censo quantitativo de aves nos períodos do dia entre 06:00 e 11:00 e 13:00 e 18:00 horas, perfazendo um esforço amostral de 10 horas de observação/dia.
Levantamento Quantitativo
Para o estudo quantitativo da avifauna foi empregado o método de “amostragem por pontos fixos”, idealizado por Blondel et al. (1970) para regiões temperadas e adaptada por Vielliard e Silva (1990) para regiões tropicais (Donatelli et al. 2004). Por campanha, eram amostrados seis pontos em cada área. Três pontos foram estabelecidos no interior dos fragmentos de mata ciliar e outros três pontos no habitat matriz. A distância mínima entre cada ponto foi de 350 metros a fim de evitar a sobreposição do território de algumas espécies (Vielliard et al. 2010) e garantir a independência estatística entre as detecções (Develey 2003). A ordem de amostragem dos pontos era definida por sorteio prévio. Em cada ponto o observador permanecia por 20 minutos registrando todas as espécies de aves observadas e/ou ouvidas, bem como comportamentos de forrageamento, nidificação e presença de indivíduos imaturos.
mudas de penas e ectoparasitos. Após serem marcadas com anilhas de metal numeradas fornecidas pelo Centro Nacional de Pesquisa para Conservação das Aves Silvestres (CEMAVE/ICMBio, Licença nº 367581), eram fotografadas e soltas no local de captura. Espécies registradas apenas através da captura por redes de neblina e no levantamento qualitativo não foram incluídas nas análises de IPA e demais análises estatísticas.
Tanto no levantamento qualitativo quanto no quantitativo as aves foram identificadas visual e/ou auditivamente com o auxílio de binóculo (Nikon 8X40), máquina fotográfica (Canon PowerShot SX50 HS) e consulta a guias de campo (Mata et al. 2006, Sigrist 2013). Um gravador portátil (Sony ICD-PX312) foi utilizado para o registro e documentação de vocalizações não prontamente identificadas em campo para que, posteriormente, pudessem ser identificadas através de comparação com arquivos sonoros. O estudo foi aprovado pela Comissão de Ética no Uso de Animais (CEUA) da Universidade Federal de Ouro Preto (Processo nº 037/2013).
Estrutura da comunidade
De acordo com Costa e Rodrigues (2012) (adaptado de Naka et al. (2002) e Rodrigues
et al. (2005)) foi designada, para cada espécie de ave registrada, uma categoria segundo sua
Frequência de Ocorrência (FO) nos censos realizados. Este valor permite avaliar a regularidade com que uma espécie é encontrada na área de estudo (Aleixo e Vielliard 1995): C (comum) – espécies registradas entre 75-100% das visitas; RC (relativamente comum) – espécies registradas entre 50-74% das visitas; IC (incomum) – espécies registradas entre 25-49% das visitas; R (rara) – espécies registradas entre 6-24% das visitas e O (ocasionais) – espécies registradas em menos de 5% das visitas.
As espécies também foram classificadas quanto aos seus hábitos alimentares e estratos preferenciais de forrageamento de acordo com observações de campo e dados da literatura (Schubart et al. 1965, Willis 1979, Sick 1997, Antunes 2005, Lopes et al. 2005a, Lopes et al. 2005b). Baseando-se nestes dados a classificação quanto aos hábitos alimentares foi da seguinte forma:
Insetívoros (INS): espécies cuja dieta é composta por ¾ ou mais de insetos e outros artrópodes.
Onívoros (ONI): espécies cuja dieta é composta por material de origem vegetal e animal em proporções similares.
Granívoros (GRA): espécies cuja dieta é composta por ¾ ou mais de grãos.
Nectarívoros (NEC): espécies cuja dieta é composta predominantemente por néctar, mas também por insetos e outros artrópodes.
Carnívoros (CAR): espécies cuja dieta é composta por ¾ ou mais de vertebrados vivos.
Necrófagos (NECRO): espécies cuja dieta é composta por ¾ ou mais de matéria orgânica morta.
Piscívoros (PIS): espécies cuja dieta é composta predominantemente por peixes.
Ainda de acordo com estes autores, levando em conta não somente os itens alimentares consumidos, mas também os ambientes e os estratos verticais preferencialmente utilizados durante o forrageamento, as espécies foram agrupadas em 25 guildas tróficas (adaptado de Willis 1979 e Antunes 2005): Frugívoros de dossel (FRU-D), Frugívoros do solo (FRU-S), Onívoros do dossel (ONI-D), Onívoros do sub-bosque (ONI-sb), Onívoros de borda B), Onívoros de solo S), Onívoros aquáticos Aq), Onívoros de brejo (ONI-Br), Carnívoros noturnos (CAR-N), Carnívoros diurnos (CAR-D), Necrófagos (NECRO), Insetívoros de troncos e galhos TG), Predadores de artrópodes grandes do solo (INS-GS), Predadores de artrópodes pequenos do solo (INS-PS), Predadores de artrópodes da folhagem (INS-F), Insetívoros de taquarais e emaranhados (INS-TE), Insetívoros do nível médio (INS-NM), Insetívoros do dossel (INS-D), Insetívoros de borda (INS-B), Insetívoros de brejo (INS-Br), Insetívoros aéreos (INS-A), Insetívoros noturnos (INS-N), Nectarívoros (NEC), Granívoros (GRA) e Piscívoros (PIS).
Seguindo Silva (1995), as espécies foram classificadas em três categorias de uso de habitats florestais: (1) independente – espécies que se alimentam e se reproduzem principalmente em vegetação aberta (campo limpo, campo sujo, campo cerrado e cerrado
sensu stricto), (2) semi-dependentes – espécies que se alimentam ou se reproduzem tanto em
habitats florestais como em áreas abertas e (3) dependentes – espécies que se alimentam e se reproduzem principalmente em habitats florestais (cerradão, matas ciliares e matas secas).
durante o inverno austral. Nesta categoria estão também incluídas espécies residentes cujas populações mais meridionais realizam migrações sazonais de menor escala.
O status de conservação das espécies baseou-se nas listas da fauna ameaçada de extinção dos estados de Minas Gerais (COPAM 2010) e São Paulo (Bressan et al. 2009), do Brasil (MMA 2014) e global (IUCN 2015). As nomenclaturas, científica e popular, assim como a sequência sistemática seguiram a última revisão do Comitê Brasileiro de Registros Ornitológicos (CBRO 2014).
Variáveis fitossociológicas
Para analisar de que forma a riqueza e abundância de espécies vegetais arbóreas influencia a riqueza e a estrutura da comunidade de aves de cada área estudada, dados abordando os parâmetros florísticos e fitossociológicos dos fragmentos de mata ciliar foram obtidos. Estes dados foram coletados e disponibilizados por outra equipe de pesquisadores que estudou os mesmos fragmentos.
Em cada fragmento foram alocadas 12 parcelas de 10 X 10 m, onde amostrou-se todos os indivíduos com circunferência à altura do peito (CAP) maior ou igual a 10 cm. O critério de inclusão adotado visou incluir também indivíduos regenerantes após o período de revegetação das áreas. Além do CAP também foi mensurada a altura dos indivíduos. Amostras de todos os indivíduos localizados nas parcelas foram coletadas, herborizadas, identificadas, classificadas de acordo com a APG III (2009) e depositadas no Herbário Professor José Badini (OUPR), na Universidade Federal de Ouro Preto.
Com o objetivo de avaliar quais estratos verticais apresentavam maior densidade de árvores, os indivíduos amostrados nas parcelas foram classificados em três categorias de acordo com suas alturas máximas: sub-bosque – indivíduos com até três metros de altura; estrato arbóreo – indivíduos de três a 10 m e dossel – indivíduos com mais de 10 m de altura.
Análise de dados
IPA = Ni Na
Onde:
IPA: Índice Pontual de Abundância. Ni: número de contatos da espécie i.
Na: número total de amostras (pontos X visita).
O Índice de Similaridade de Jaccard foi utilizado para avaliar as semelhanças qualitativas entre as cinco áreas de estudo. Este índice não requer dados de abundância das espécies, pois ele se baseia apenas em dados básicos de presença/ausência das mesmas (Magurran e McGill 2011). Este índice varia de 0 (nenhuma similaridade entre as áreas) a 1 (similaridade máxima).
O Índice de Similaridade de Jaccard é expresso da seguinte forma:
J = a a + b + c Onde:
J: Índice de Similaridade de Jaccard.
a: número de espécies compartilhadas por ambas comunidades em análise. b: número de espécies que ocorrem apenas na primeira comunidade. c: número de espécies que ocorrem apenas na segunda comunidade.
Para verificar se o esforço amostral empregado foi suficiente para o registro de uma parcela significativa da avifauna de cada área, a curva de acumulação de espécies foi utilizada. Esta curva mostra o acúmulo de espécies diferentes observadas à medida que se aumenta o esforço de amostragem. Assim, se a curva se estabiliza, isto é, atinge um ponto onde o aumento do esforço de amostragem não implica em aumento no número de espécies, isto significa que o esforço amostral está satisfatório (Santos 2003).
(Develey 2003). Espécies registradas fora dos períodos amostrais não entraram no cálculo da estimativa de riqueza, sendo tratadas apenas como dado qualitativo.
Para verificar se o número de espécies dependentes de habitats florestais diferiu estatisticamente entre cada área de estudo, foi realizado o Teste Q de Cochran com o post-hoc de McNemar (Zar 1998). Considerando apenas a riqueza de espécies florestais registradas dentro dos fragmentos de mata ciliar, este teste também foi aplicado a fim de encontrar diferenças significativas. O Teste Q de Cochran foi ainda realizado para analisar se o número de espécies, divididas por guildas tróficas, diferiu entre os ambientes de mata ciliar e habitat matriz para cada área estudada e também para verificar se houve diferença significativa no número de espécies migratórias entre as áreas de estudo. Estes testes foram realizados a partir do software MedCalc.
Para verificar quais variáveis ambientais influenciam a riqueza de espécies de aves no interior dos fragmentos de mata ciliar, foi construído um Modelo Linear Generalizado (GLM) a fim de testar as três primeiras hipóteses. Neste modelo a variável resposta referiu-se à riqueza de aves obtida em cada fragmento de mata ciliar. O tamanho dos fragmentos de mata ciliar (km2), a riqueza e a abundância vegetal bem como as três categorias referentes às densidades dos estratos verticais dos fragmentos estudados foram incluídas como variáveis explicativas.
Para verificar se o uso e ocupação do solo dos habitats matrizes adjacentes influenciaram a riqueza de aves no interior dos fragmentos de mata ciliar e testar a 4ª hipótese, foi construído outro modelo GLM. Neste modelo a variável resposta utilizada também foi a riqueza de aves obtida em cada fragmento de mata ciliar. As variáveis explicativas foram os tamanhos (km2) das diferentes classes de uso e ocupação do solo dos habitats matrizes adjacentes identificadas a partir de buffers de três quilômetros de cada área de estudo (Tabela 1).
gráfica da variação na composição das espécies de aves entre as estações foi realizada por meio de análises de escalonamento multidimensional não métrico (NMDS). Essas análises, bem como os modelos GLM, foram desenvolvidos a partir do software R versão 3.1.0 (R Development Core Team 2014).
RESULTADOS
Riqueza e curvas de acumulação de espécies
Durante o estudo foram registradas 225 espécies distribuídas em 58 famílias e 24 ordens (Anexo A). A ordem Passeriformes foi a mais representativa com 114 espécies, correspondendo a 51% do total registrado. A família de Passeriformes mais representativa foi Tyrannidae com 35 espécies (16%), seguida pelas famílias Thraupidae (23 espécies; 10%) e Furnariidae (09 espécies; 4%). Dentre os não-Passeriformes destacaram-se as famílias Ardeidae, Psittacidae e Trochilidae, todas com nove espécies (4%) cada uma.
Através da metodologia qualitativa (transecções) de amostragem, foram observadas 216 espécies. Já o método quantitativo (pontos-fixos), baseado na realização de 222 amostras durante os oito meses de estudo, contribuiu para o registro de 167 espécies. A metodologia de captura e marcação das aves com o uso de redes de neblina resultou no registro de 35 espécies, sendo uma (Elaenia mesoleuca (Deppe, 1830)) registrada apenas por meio deste método. Ao fim do estudo realizou-se um esforço amostral de 3.700 horas/rede com a captura de 119 indivíduos. Apenas cinco indivíduos foram recapturados (quatro Myiothlypis flaveola Baird, 1865 e um Clibanornis rectirostris (Wied, 1831)). Considerou-se ainda, na lista final de espécies, o registro oportunístico de outras oito espécies observadas fora dos períodos amostrais.
A espécie mais frequentemente capturada foi C. rectirostris, com 14 indivíduos. Na sequência, completando as 10 espécies com o maior número de capturas, estão: M. flaveola (n = 10), Thamnophilus doliatus (Linnaeus, 1764) (n = 8), Thamnophilus pelzelni Hellmayr, 1924 (n = 8), Turdus leucomelas Vieillot, 1818 (n = 7), Galbula ruficauda Cuvier, 1816 (n = 6), Herpsilochmus longirostris Pelzeln, 1868 (n = 5), Cnemotriccus fuscatus (Wied, 1831) (n = 5), Lanio penicillatus (Spix, 1825) (n = 5) e Momotus momota (Linnaeus, 1766) (n = 4).
estimativa de riqueza. A curva de riqueza estimada, obtida através o cálculo de Jackknife de 1ª ordem, apontou 240 ± 5,07 espécies para a área de estudo. Assim, a riqueza observada representa 90% da riqueza estimada (Tabela 2).
Nas duas áreas localizadas no estado de Minas Gerais, 207 espécies foram registradas e nas demais três áreas, localizadas em São Paulo, registrou-se 185 espécies. A “área 1” apresentou o maior número de espécies (n = 182), seguido pela “área 2” (n = 152). Nas demais áreas estudadas, a riqueza observada foi a mesma, 136 espécies em cada (Tabela 2). Dezenove espécies foram registradas exclusivamente na “área 1”. Na “área 2” foram 11 espécies exclusivas. Nas áreas “3’, “4” e “5”, os números de espécies exclusivas foram seis, cinco e quatro, respectivamente (Anexo A). As curvas de riqueza acumulada e riqueza estimada mostram que o esforço amostral foi suficiente para detectar uma parcela significativa das espécies de aves que ocorrem em cada área (Figura 5B, C, D, E e F). Em todas as cinco áreas estudadas, a riqueza observada correspondeu a mais de 80 % da riqueza estimada (Tabela 2).
Tabela 2. Valores de riqueza observada, riqueza estimada (Jacknife 1) e percentual correspondente à representatividade da riqueza observada em relação à estimada para as cinco áreas de estudo localizadas ao longo do reservatório da UHE Volta Grande, sudeste do Brasil.
Área Riqueza observada* Riqueza estimada (Jacknife 1) %
Global 217 240 ± 5,07 90
Área 1 179 201 ± 7,02 89
Área 2 147 174 ± 6,66 84
Área 3 135 160 ± 6,47 84
Área 4 133 161 ± 4,67 83
Área 5 133 155 ± 7,65 86
* valor utilizado para as análises de suficiência do esforço amostral e estimativa de riqueza, desconsiderando as espécies registradas fora do período amostral.
Tabela 3. Número de espécies de aves registradas por habitat (mata ciliar e matriz) nas cinco áreas de estudo localizadas ao longo do reservatório da UHE Volta Grande, sudeste do Brasil.
Área 1 Área 2 Área 3 Área 4 Área 5
Mata Matriz Mata Matriz Mata Matriz Mata Matriz Mata Matriz
sub-total (40%) 72 (97%) 176 (41%) 63 (92%) 140 (50%) 68 (91%) 124 (43%) 58 (93%) 126 (46%) 63 (92%) 125
exclusivas (3%) 6 (60%) 110 (8%) 12 (59%) 89 (9%) 12 (50%) 68 (7%) 10 (57%) 78 (8%) 11 (54%) 73
em comum 66 51 56 48 52
TOTAL 182 152 136 136 136
Efeito das variáveis ambientais e da sazonalidade sobre a riqueza e composição de espécies 1ª hipótese: a riqueza de aves no interior dos fragmentos de mata ciliar é influenciada pelo tamanho dos fragmentos, considerando a predição de que a riqueza de aves será maior nos fragmentos maiores.
Através do resultado obtido na análise do GLM foi possível corroborar a primeira hipótese do estudo, pois o tamanho das matas ciliares influenciou a riqueza de aves registradas em seu interior (p < 0.001) (Tabela 4), sendo esta influência positiva, ou seja, quanto maior o fragmento de mata ciliar maior o número de espécies de aves (Figura 6).
2ª hipótese: a riqueza de aves no interior dos fragmentos de mata ciliar é influenciada pela riqueza e abundância de espécies vegetais arbóreas desses fragmentos, considerando a predição de que a riqueza de aves será maior nos fragmentos com maiores riqueza e abundância de espécies vegetais arbóreas.
Através do resultado obtido na análise do GLM também se pôde corroborar a segunda hipótese do estudo, pois a riqueza botânica (p < 0.05) e a abundância botânica (p < 0.05) influenciaram a riqueza de aves no interior das matas ciliares (Tabela 4). A predição também se confirmou já que a relação entre estas variáveis foi positiva, pois quanto maior a riqueza (Figura 7) e abundância (Figura 8) de espécies arbóreas dentro das matas ciliares, maior foi a riqueza de espécies de aves.
A terceira hipótese não foi corroborada através do resultado obtido na análise do GLM, onde se constatou que a estratificação vertical das matas ciliares não exerceu influência sobre a riqueza de aves (Tabela 4).
Tabela 4. Resultado do modelo GLM (Poisson) para a relação entre riqueza de aves das matas ciliares e as variáveis: tamanho do fragmento de mata ciliar (km2), riqueza e abundância botânica e
estratificação vertical referentes aos cinco fragmentos de mata ciliar estudados ao longo do reservatório da UHE Volta Grande, sudeste do Brasil.
Variável resposta Variável explicativa Deviância Graus de
Liberdade p
Riqueza de aves Tamanho mata ciliar (km2) 17.2223 13 < 0.001 **
Riqueza de aves Riqueza Botânica 5.0272 12 0.03 *
Riqueza de aves Abundância Botânica 4.4036 11 0.04 *
Riqueza de aves Estrato - 0-3 metros 1.8052 10 0.18
Riqueza de aves Estrato - 3-10 metros 0.817 10 0.37
Riqueza de aves Estrato - acima 10 metros 0.817 10 0.37
** p < 0,001 / * p < 0,05
y = 121.86x + 16.231 R2 = 0.4268
0 10 20 30 40 50 60 70
0 0.05 0.1 0.15 0.2 0.25
Tamanho do fragmento de mata ciliar (km2)
N úm er o de e sp éc ie s de a ve s de nt ro d o fr ag m en to d e m at a ci lia r
Figura 6. Relação positiva significativa entre a riqueza de espécies de aves no interior das matas ciliares e o tamanho (km2) dos fragmentos de mata ciliar das cinco áreas de estudo localizadas ao
y = 1.0085x + 13.155 R2 = 0.2826
0 10 20 30 40 50 60 70
0 5 10 15 20 25 30
Número de espécies arbóreas no fragmento
N úm er o de e sp éc ie s de a ve s de nt ro d o fr ag m en to d e m at a ci lia r
Figura 7. Relação positiva significativa entre a riqueza de espécies de aves no interior das matas ciliares e a riqueza de espécies arbóreas nos fragmentos de mata ciliar das cinco áreas de estudo localizadas ao longo do reservatório da UHE Volta Grande, sudeste do Brasil.
y = 0.2543x + 20.838 R2 = 0.3995
0 10 20 30 40 50 60 70
0 20 40 60 80 100 120
Número de indivíduos arbóreos no fragmento
N úm er o de e sp éc ie s de a ve s de nt ro d o fr ag m en to d e m at a ci lia r
Figura 8. Relação positiva significativa entre a riqueza de espécies de aves no interior das matas ciliares e a abundância de indivíduos arbóreos nos fragmentos de mata ciliar das cinco áreas de estudo localizadas ao longo do reservatório da UHE Volta Grande, sudeste do Brasil.
Alguns dos ambientes existentes nos habitats matrizes adjacentes mostraram exercer influencia sobre a riqueza de aves registradas no interior dos fragmentos de mata ciliar corroborando, assim, a 4ª hipótese de estudo. Os fragmentos florestais adjacentes (p < 0.01), as monoculturas de cana-de-açúcar (p < 0.05), o seringal (p < 0.05) e as áreas urbanas (p < 0.001) existentes ao redor das matas ciliares influenciaram significativamente a riqueza de aves (Tabela 5). A predição também foi confirmada, já que a riqueza de aves foi maior nos fragmentos cujas matrizes apresentavam maiores porcentagens de cobertura florestal (Figura 9) e menores porcentagens de áreas abertas de cana-de-açúcar (Figura 10) e de áreas urbanas (Figura 11). A monocultura florestal existente na “área 2”, o seringal, também influenciou positiva e significativamente (p < 0.05) a riqueza de aves no interior do fragmento de mata ciliar daquela área (Tabela 5). As classes de uso e ocupação do solo referentes às áreas de pasto e dos lagos não exerceram influencia significativa sobre a riqueza de aves (Tabela 5).
Tabela 5. Resultado do modelo GLM (Poisson) para a relação entre riqueza de aves e as variáveis relacionadas ao tamanho (km2) das classes de uso e ocupação do solo das cinco áreas de estudo
localizadas ao longo do reservatório da UHE Volta Grande, sudeste do Brasil.
Variável resposta Variável explicativa Deviância Graus de Liberdade p
Riqueza de aves Fragmentos 8.8973 13 < 0.01 **
Riqueza de aves Cana 4.8468 12 0.02*
Riqueza de aves Seringal 3.9161 11 0.04*
Riqueza de aves Área Urbana 15.0728 12 < 0.001 ***
Riqueza de aves Lago 0.4182 10 0.52
Riqueza de aves Pasto 0.4182 10 0.52
y = 4.3812x + 25.145 R2 = 0.215
0 10 20 30 40 50 60 70
0 0.5 1 1.5 2 2.5 3 3.5 4
Tamanho dos fragmentos florestais adjacentes (km2)
N úm er o de e sp éc ie s de a ve s de nt ro d o fr ag m en to d e m at a ci lia r
Figura 9. Relação positiva significativa entre a riqueza de aves no interior das matas ciliares e o tamanho dos fragmentos florestais adjacentes localizados nos habitats matrizes das cinco áreas de estudo localizadas ao longo do reservatório da UHE Volta Grande, sudeste do Brasil.
y = -3.6838x + 72.998 R2 = 0.2636
0 10 20 30 40 50 60 70
0 2 4 6 8 10 12 14
Tamanho das monoculturas de cana-de-açúcar (km2)
N úm er o de e sp éc ie s de a ve s de nt ro d o fr ag m en to d e m at a ci lia r
y = -7.0919x + 38.635 R2 = 0.1382
0 10 20 30 40 50 60 70
0 0.2 0.4 0.6 0.8 1 1.2 1.4 1.6
Tamanho das áreas urbanas (km2)
N úm er o de e sp éc ie s de a ve s de nt ro d o fr ag m en to d e m at a ci lia r
Figura 11. Relação negativa significativa entre a riqueza de aves no interior das matas ciliares e o tamanho das áreas urbanas localizadas nos habitats matrizes das cinco áreas de estudo localizadas ao longo do reservatório da UHE Volta Grande, sudeste do Brasil.
5ª hipótese: a riqueza e a composição da comunidade de aves (espécies registradas dentro e fora das matas ciliares) variam temporalmente entre as estações seca e chuvosa, considerando a predição de que na estação chuvosa será registrada maior riqueza de aves em função dos deslocamentos de espécies migratórias em direção às regiões tropicais.
Os resultados obtidos a partir do modelo GLMM elaborado permitem corroborar a 5ª hipótese, pois foi encontrada uma diferença estatisticamente significativa (Chisq = 11.229; p < 0.001) nos valores de riqueza de aves entre as estações sazonais. Durante a estação chuvosa foram registradas 203 espécies diferentes. Já na estação seca 168 espécies de aves foram observadas nas áreas de estudo.
