Espécies de Phyllomedusa do grupo burmeisteri

Dentro do contexto dos anfíbios, o grupo de espécies Phyllomedusa burmeisteri constitui um excelente modelo de estudo para a compreensão de aspetos históricos da distribuição das espécies devido à sua ampla distribuição ao longo da Mata Atlântica. Estas espécies estão presentes em tipos variados de habitats, como submontano a montano, Floresta Ombrófila Mista e Densa, Floresta Estacional Semidecidual e Decidual e, ainda, habitats xéricos compostos por savana estépica (ver detalhes abaixo). As espécies de Phyllomedusa do grupo burmeisteri se distribuem de forma parapátrica e/ou alopátrica, substituindo-se umas às outras ao longo do norte até ao sul da Mata Atlântica e biomas adjacentes. Embora este tipo de distribuição sugira que estes organismos divergiram de forma gradual e/ou vicariante, este grupo inclui uma espécie que se originou a partir de um evento de polipoidização, considerado um mecanismo de especiação instantâneo (ver detalhes abaixo).

Histórico taxonómico

O grupo de espécies de P. burmeisteri possui um histórico taxonómico relativamente instável, devido à grande variação fenotípica e ausência de caracteres diagnosticáveis alternativos (ver revisão em Pombal & Haddad 1992). Atualmente, este grupo inclui quatro espécies diploides, P. burmeisteri Boulenger, 1882; P.

bahiana A. Lutz, 1925; P. iheringii Boulenger, 1885; P. distincta A. Lutz, 1950; e uma

espécie tetraploide, P. tetraploidea Pombal & Haddad, 1992 (Pombal & Haddad 1992; Silva-Filho & Juncá 2006). Dentro do contexto da descoberta da biodiversidade Neotropical, as espécies de Phyllomedusa do grupo burmeisteri foram primeiramente descritas com base na morfologia, por diferentes investigadores e em períodos distintos da história. A noção de que as espécies supracitadas poderiam constituir um grupo de espécies próximas surgiu a partir da primeira proposta de arranjo filogenético da subfamília Phyllomedusinae (Funkhouser 1957), baseada principalmente em graus de especialização dos pés. Nessa época, a revisão feita considerou apenas P. burmeisteri, P. bahiana e P.

iheringii como espécies, sendo que P. tetraploidea ainda não tinha sido descrita e P. distincta seria considerada uma variação de P. iheringii. No entanto, B. Lutz (1950),

na mesma altura, considerou todas a formas relacionadas a P. burmeisteri como taxas subespecíficos (P. burmeisteri burmeisteri, P. b. bahiana, P. b. distincta e P. b.

iheringii). Quatro décadas mais tarde, Pombal & Haddad (1992) descreveram P. tetraploidea (espécie 4n) tendo, ainda, procedido à organização taxonómica o grupo Phyllomedusa burmeisteri com base em um carater fenotípico. Segundo estes

autores, o carácter distintivo mais importante entre estas espécies é o padrão de coloração das partes ocultas das coxas, embora, estes mesmos autores refiram-se à existência de indivíduos com padrões de coloração intermediários entre P.

burmeisteri e P. bahiana em uma extensa área. Essa última observação levou os

mesmos a manterem o nível subespecífico de P. b. burmeisteri e P. b. bahiana, enquanto as demais formas foram re-elevadas ao nível específico. A posição taxonómica destas duas espécies foi alterada por Silva-Filho & Juncá (2006) com base em diferenças na morfologia larval e vocalizações gravadas em apenas uma população.

Ao comparar as vocalizações das cinco espécies, Pombal & Haddad (1992) sugeriram que a organização destas espécies estaria dividida em dois grupos: i) um

formado pelas espécies distribuídas ao norte, então consideradas subespécies naquela altura, P. b. burmeisteri e P. b. bahiana apresentando pulsos isolados e regularmente espaçados, ii) e outro formado pelas espécies distribuída ao sul, P.

distincta, P. tetraploidea e P. iheringii, apresentando pulsos aos pares e

irregularmente espaçados. A monofilia do grupo Phyllomedusa burmeisteri foi recuperada compreendendo as cinco espécies descritas atualmente através de um extenso estudo sobre a filogenia da subfamília Phyllomedusinae, feita com base em vários genes mitocondriais e nucleares (Faivovich et al. 2010). Adicionalmente, análises filogenéticas realizadas com um gene mitocondrial sugeriram que este grupo de espécies ter-se-ão divergido durante o Mioceno, além de terem revelado níveis inesperados de estruturação geográfica intraespecífica (Brunes 2009). No entanto, a baixa amostragem ao nível específico não permitiu que este autor contribuísse de fato para as discussões sobre os processos de diversificação das espécies do grupo P. burmeisteri, assim como, sobre a origem do evento de poliploidização, deixando claro a necessidade de estudos posteriores.

Distribuição geográfica e tipos de habitats

As espécies de Phyllomedusa do grupo burmeisteri; P. burmeisteri, P. distincta e P.

tetraploidea são endêmicas da MA, enquanto a distribuição de P. bahiana e P. iheringii também abrange regiões da Caatinga e do Pampa, respetivamente. A

ocorrência de P. bahiana, P. burmeisteri e P. distincta sucede-se geograficamente, de forma parapátrica, desde o norte até ao sul da faixa da MA do Brasil, respetivamente. Phyllomedusa iheringii ocorre no bioma Pampa atingindo parte do Uruguai. A espécie tetraploide, P. tetraploidea, é a única com distribuição exclusiva no interior-sul da MA (MAI), ocorrendo no interior dos estados de São Paulo e do Paraná até o leste da Argentina e Paraguai. Embora ocorram principalmente em áreas com distribuições não-sobrepostas, áreas de intergradação fenotípica entre P.

bahiana e P. burmeisteri e, ainda, uma área de hibridação natural entre P. distincta e P. tetraploidea já foram previamente reconhecidas (Pombal & Haddad 1992; Haddad et al. 1994) (Fig. 1.7). Estas espécies ocupam regiões de bordadura de florestas,

próximo a corpos de água e, provavelmente, se adaptam bem à perturbação antrópica moderada.

Fig. 1.7 Mapa parcial da América do Sul apresentando a distribuição geográfica das espécies de Phyllomedusa do grupo burmeisteri. A área de sobreposição entre P. bahiana e P. burmeisteri representa uma aproximação da zona de intergradação fenotípica. Cruz branca indica o local onde Phyllomedusa distincta e Phyllomedusa tetraploidea hibridam (Haddad et al. 1994). Estrelas pretas indicam as respetivas localidade-tipo. Ao fundo, estão representadas os tipos de fitofisionomias da Mata Atlântica (ver legenda na Fig. 1.2). Ver descrição detalhada de cada espécie abaixo. Escala: 1:38.000.000. Fonte: SOS Mata Atlântica.

Phyllomedusa burmeisteri foi descrita em 1882 pelo naturalista britânico

George Albert Boulenger com o espécime-tipo coletado na floresta da Tijuca, Município do Rio de Janeiro, RJ, Brasil. Em vida, apresenta um padrão de coloração das partes ocultas das coxas constituído por manchas arredondadas amarelas sobre fundo azul. Ocorre em áreas ocupadas por Florestas Ombrófila Densa e Floresta Estacional Decidual, desde o estado do Espírito Santo (ES) até o sul de São Paulo (SP) (Fig. 1.8). Atualmente possui um estatuto de conservação “pouco preocupante”, LC (do inglês, Least Concern, IUCN 2010).

Fig. 1.8 Exemplar de Phyllomedusa burmeisteri, respetivo padrão de coloração das partes ocultas da coxa (seta preta) e distribuição ao longo de diferentes estados brasileiros e fitofisionomias da Mata Atlântica (ver legenda na Fig. 1.2). Estrela preta indica a localidade-tipo. Linhas azuis representam os principais rios da bacia do Atlântico Leste incluídos dentro da distribuição da espécie (ver detalhes na Fig. 1.1). Linha com transparência representa parte da distribuição de P. bahiana definindo a provável região onde as duas espécies coocorrem. Foto: Tuliana O. Brunes (Município de Santa Maria Madalena, RJ, Brasil, 28/11/2010).

Phyllomedusa bahiana foi descrita em 1925 pelo médico e investigador

brasileiro Adolfo Lutz com o espécime-tipo coletado no Município de Salvador, BA, Brasil. Em vida, apresenta um padrão de coloração das partes ocultas das coxas constituído por um colorido uniforme azul, não existindo sinais de manchas. Ocorre na Floresta Ombrófila Densa, Floresta Estacional Decidual e Semidecidual e, ainda, em habitats xéricos ocupadas pelo bioma Caatinga, desde o estado do Sergipe (SE), atingindo a faixa leste de Minas Gerais (MG) até o estado do ES (Fig. 1.9). Atualmente, por falta de informações adequadas para a avaliação do seu estatuto de conservação, se encontra na categoria “dados insuficientes”, DD (do inglês, Data Deficient, IUCN, 2008).

Phyllomedusa distincta foi descrita em 1950 também pelo médico e

investigador brasileiro Adolfo Lutz com o espécime-tipo coletado em “Rio Vermelho”, provavelmente, numa localidade próxima ao Município de São Bento do Sul, SC, Brasil. Em vida, apresenta um padrão de coloração das partes ocultas das coxas constituído por um colorido uniforme vermelho, não existindo sinais de manchas. É a menor das espécies do grupo e ocorre em parapatria com P. tetraploidea no sudeste de SP. Ocorre principalmente em áreas ocupadas Floresta Ombrófila Densa, desde o sul do estado de SP até o norte do estado do Rio Grande do Sul (RS), sendo, provavelmente a única espécie do grupo com distribuição restrita à MA stricto sensu (Fig. 1.10). Atualmente possui um estatuto de conservação “pouco preocupante”, LC (IUCN, 2004).

Fig. 1.9 Exemplar de Phyllomedusa bahiana, respetivo padrão de coloração das partes ocultas da coxa (seta preta) e distribuição ao longo de diferentes estados brasileiros e fitofisionomias da Mata Atlântica (ver legenda na Fig. 1.2). Estrela preta indica a localidade-tipo. Linhas azuis representam os principais rios da bacia do Atlântico Leste incluídos dentro da distribuição da espécie (ver detalhes na Fig. 1.1). Linha com transparência representa parte da distribuição de P. burmeisteri definindo a provável região onde as duas espécies ocorrem em simpatria. Foto: Tuliana O. Brunes (Município de Acajutiba, BA, Brasil, 26/01/2011).

Fig. 1.10 Exemplar de Phyllomedusa distincta, respetivo padrão de coloração das partes ocultas da coxa (seta preta) e distribuição ao longo de diferentes estados brasileiros e fitofisionomias da Mata Atlântica (ver legenda na Fig. 1.2). Estrela preta indica a localidade-tipo. Linha com transparência representa parte da distribuição de P. tetraploidea definindo a provável região onde as duas espécies ocorrem em simpatria. Foto: Célio F.B. Haddad (Município de Ribeirão Branco, SP, Brasil).

Phyllomedusa tetraploidea foi descrita em 1992 por dois herpetólogos

brasileiros José P. Pombal Júnior e Célio F. B. Haddad com o espécime-tipo coletado em Holambra II, Município de Paranapanema, SP, Brasil. Em vida, apresenta um padrão de coloração das partes ocultas das coxas constituído por riscos irregulares azuis-escuros em fundo laranja. É a única espécie do grupo que possui o conjunto cromossómico quadruplicado (4n). A origem dessa espécie ainda não foi esclarecida, sendo que hipóteses envolvendo P. distincta e P. iheringii em um processo de autopoliploidização ou alopoliploidização já foram sugeridas (Pombal & Haddad 1992). Ocorre em parapatria com P. distincta no sudeste de SP, onde estas duas espécies hibridizam formando híbridos triploides (ver detalhes abaixo). É encontrada em áreas de Floresta Ombrófila Mista, também conhecida como Floresta

de Araucárias. Também ocorre na Floresta Estacional Semidecidual e Decidual, desde o estado de SP até o leste do Paraguai e da Argentina (Fig. 1.11). Atualmente possui um estatuto de conservação “pouco preocupante”, LC (IUCN, 2004).

Fig. 1.11 Exemplar de Phyllomedusa tetraploidea, respetivo padrão de coloração das partes ocultas da coxa (seta preta) e distribuição ao longo de diferentes estados brasileiros, leste do Paraguai e da Argentina. Ao fundo, as fitofisionomias da Mata Atlântica (ver legenda na Fig. 1.2). Estrela preta indica a localidade-tipo. Linha com transparência representa parte da distribuição de P. distincta definindo a provável região onde as duas espécies ocorrem em simpatria. Foto: Tuliana O. Brunes (Município de Tibagi, PR, Brasil, 19/12/2009).

Phyllomedusa iheringii foi descrita em 1885 também pelo naturalista britânico

George Albert Boulenger com o espécime-tipo coletado na fronteira sul da lagoa dos Patos, Município de São Lourenço do Sul, RS, Brasil. Em vida, apresenta um padrão de coloração das partes ocultas das coxas constituído por barras azuis escuras sobre fundo laranja. Ocorre em faixas de Floresta Estacional Semidecidual e Decidual, no entanto, a sua distribuição se concentra no bioma Pampa, caracterizado por vegetação reconhecida como savana estéptica, desde a região central do estado do RS até o Uruguai (Fig. 1.12). Atualmente possui um estatuto de conservação “pouco preocupante”, LC (IUCN, 2004).

Fig. 1.12 Exemplar de Phyllomedusa iheringii, respetivo padrão de coloração das partes ocultas da coxa (seta preta) e distribuição ao longo de diferentes estados brasileiros e leste do Uruguai (URU). Ao fundo, as fitofisionomias da Mata Atlântica (ver legenda na Fig. 1.2). Estrela preta indica a localidade-tipo. Linha com transparência representa parte da distribuição de P. tetraploide e P. distincta, oeste para leste, respetivamente. Foto: Célio F.B. Haddad (Município de Santa Maria, RS, Brasil).

Área de intergradação fenotípica

Com base no padrão de coloração das partes ocultas das coxas, Pombal & Haddad (1992) observaram um padrão clinal noroeste-sudoeste entre os indivíduos de P.

bahiana e P. burmeisteri, cuja a área de distribuição representa quase metade da

área total ocupada pelas restantes espécies do grupo de P. burmeisteri. Estes autores observaram uma tendência para a fixação de morfótipos específicos nos extremos da respetivas áreas de distribuição de P. bahiana e P. burmeisteri, e a presença de indivíduos com padrão de coloração intermediário na região central das mesmas, nomeadamente, em várias localidades dos estados do ES e MG. Com base nestas observações estes autores sugeriram a ocorrência de uma extensa área de intergradação fenotípica (Fig. 1.13).

Fig. 1.13 Mapa da distribuição geográfica e do padrão de coloração das partes ocultas da coxa de (F) Phyllomedusa bahiana, (G) da forma intermediária entre P. bahiana e P. burmeisteri e (E) de P. burmeisteri (adaptada de Pombal & Haddad, 1992). Círculos representam zonas de simpatria entre os morfótipos. Espécimes depositados na Coleção Herpetológica do Museu Nacional - Universidade Federal do Rio de Janeiro, Município do Rio de Janeiro, RJ, Brasil. Fotos: Délio Baêta.

No entanto, a presença de morfótipos específicos de ambas as espécies dentro desta hipotética extensa área de intergradação, levanta questões pertinentes relativamente à taxonomia destas espécies, uma vez que o padrão de coloração das partes ocultas das coxas é o único caracter utilizado para a classificação destas espécies.

Poliploidização: origem e os potenciais benefícios de uma espécie poliploide

A poliploidização é frequentemente considerada um mecanismo “instantâneo” de especiação devido à ocorrência de isolamento pós-zigótico em consequência da esterilidade do híbrido triploide (ver revisões sobre o tema em Otto & Whitton 2000; Mable 2004; Abbott et al. 2013). O seu impacto pode também incluir efeitos sobre mecanismos de isolamento pré-zigótico, como por exemplo, em espécies de anuros em que as formas tetraploides produzem cantos de acasalamento que têm uma frequência de repetição de pulso mais baixa do que as formas diploides das quais se originaram (Gerhardt 2005). Espécies poliploides podem ter origem a partir de eventos de autopoliploidização, mediante a duplicação genómica de uma única espécie ou por aloploidização, envolvendo diferentes genomas através de hibridação (Stebbins 1950). Os eventos de poliploidização têm sido associados a áreas climaticamente instáveis, sujeitas a alterações drásticas ao longo do tempo. Deste modo, segundo expectativas teóricas, espécies poliploides podem apresentar benefícios eco-adaptativos e apresentarem uma maior tolerância a condições ambientais severas quando comparado com as espécies progenitoras diploides (Stebbins 1950). Este fenómeno é considerado mais comum em plantas do que em animais, embora um número relativamente elevado de espécies animais poliploides são já conhecidas, especialmente em grupos de animais ectotérmicos como peixes, répteis e anfíbios (Mable 2004). No caso dos anfíbios, são conhecidos atualmente diversos exemplos de espécies poliploides, como por exemplo nos complexos de espécies de Rana esculenta, Bufo viridis, Phyllomedusa burmeisteri, Odontophrynus

americanus e Hyla versicolor (ver revisões em Mable et al. 2011; Evans et al. 2012).

A origem da espécie tetraploide dentro do grupo Phyllomedusa burmeisteri ainda não foi esclarecida. A este propósito foi sugerido por Pombal & Haddad (1992) que P. tetraploidea poderá ter resultado de um processo de autoploploidização recente a partir de P. distincta. Para a elaboração desta hipótese, estes autores basearam-se na distribuição geográfica das demais espécies do grupo, os tipos de vocalização e, particularmente, as evidências sobre a ocorrência de hibridização atual entre P. tetraploidea e P. distincta com a presença de indivíduos triploides estéreis ou com fertilidade baixa (Haddad et al. 1994). No entanto, estes autores não descartaram a possibilidade de P. tetraploidea se ter originado a partir de um evento de alopoliploidização entre P. distincta e P. iheringii com base na semelhança da

vocalização (ausência de barreira pré-zigótica) e na possibilidade destas duas espécies possuírem uma zona de contacto na região sul do estado de SC. No entanto, estas três espécies apresentam distribuições divergentes tanto ao nível geográfico quanto do tipo de habitat, com P. tetraploidea apresentando uma distribuição exclusivamente no interior sul da Mata Atlântica ocupada por áreas de Floresta Ombrófila Mista e Floresta Estacional Semidecidual e Decidual (Fig.1.10). Embora as espécies tetraploides sejam consideradas, em termos gerais, mais tolerantes as condições ambientais severas do que as espécies diploides progenitoras, as diferenças no nicho climático destas espécies ainda não foram investigadas. Cerca de dez casos de anuros poliploides já foram descritos na região da América do Sul, entre tetraploides e octoploides (ver revisões em Bogart 1980; Mable et al. 2011), sugerindo um papel relevante da poliploidia na especiação dos anfíbios desta região