Raquitismo em suínos no Oeste de Santa Catarina: relato de casos e avaliação nutricional
Anderson Gris, Eduardo Peres Neto, Kalinka Schimitti da Silva, Teane Milagres Augusto Gomes e Ricardo Evandro Mendes
De acordo com as normas para publicação em: Acta Scientiae Veterinariae (www.ufrgs.br/actavet/)
23
Raquitismo em suínos no Oeste de Santa Catarina: relato de casos e avaliação 1
nutricional 2
Anderson Gris¹, Eduardo Peres Neto²,³, Kalinka Schimitti da Silva²,³, Teane Milagres Augusto 3
Gomes², Ricardo Evandro Mendes² 4
5
¹Discente do Instituto Federal Catarinense – IFC, Concórdia, SC, ²Mestrado Profissional 6
em Produção e Sanidade Animal, Instituto Federal Catarinense - IFC, Concórdia, SC, 7
Brasil.³ Prefeitura Municipal de Seara. 8
CORRESPONDENCE: Ricardo Evandro Mendes [ricardo.mendes@ifc.edu.br]. 9
Instituto Federal Catarinense - IFC, Campus Concórdia, Rodovia SC 238, Km 17, Vila 10
Fragosos. CEP 89703-720 Concórdia, SC, Brazil 11
12
ABSTRACT 13
Background: Rickets is a deficiency pathology that occurs in young and growing animals, 14
leading to poor bone mineralization. Rickets has been reported in several species leading to 15
numerous economic losses. It is a disease caused by a nutritional imbalance, more 16
specifically of calcium, phosphorus and vitamin D. The aim of this work was to report two 17
rickets outbreaks of in commercial pig farms in Seara, western region of Santa Catarina 18
State, Brazil. 19
Case: In August 2016, the Veterinary Pathology Laboratory (LPV) of the Instituto Federal 20
Catarinense (IFC) Campus Concordia diagnosed outbreaks of rickets in two farms, in 21
nursery pigs. The clinical history was obtained by interviewing the field veterinarian and 22
farmers. In the anamnesis, both farmers reported that after three months using a product 23
blending in the feed (premix) of the same company the pigs presented loss of posterior and 24
progressive weight loss. Six animals were necropsied and organs were sample from the 25
abdominal and thoracic cavities, central nervous system and bones; fixed in 10% buffered 26
formalin, routinely processed, paraffin embedded and stained with hematoxylin and eosin 27
(HE) for histopathological analysis. In addition, samples of the product for mixing the feed 28
containing the minerals and vitamins (premix), were sent to a specialized laboratory to 29
24
analyze microelements levels through the atomic absorption methodology. At Farm 1, 30
there were a batch of 100 animals, the morbidity rate was 15% (15/100) and lethality was 31
5%. At Farm 2, among 30 animals, morbidity and lethality rate were 33% (10/30). Five 32
animals from Farm 1 and one animal from Farm 2 necropsied, showed severe bone 33
fragility and flexibility (6/6), growth plate discontinuity (2/6), and increased volume of 34
costochondral joints (rachitic rosary) and epiphyseal cartilage thickening (2/6). Regarding 35
the premix used in both farms the manufactured guarantee 110 g/ Kg of Ca (minimum), 62 36
g/ Kg of total P and 38,400 IU/ Kg of vitamin D. Meanwhile the analysis of the product 37
used in the feed mixture quantified 74.33 g/ Kg of Ca (minimum), 22.20 g/ Kg of total P 38
and 40,098.90 IU/ Kg of vitamin D. The diagnosis of rickets was established through the 39
association of clinical history, clinical signs, macroscopic lesions, histopathology and 40
nutritional analyzes. 41
Discussion: The affected pigs weighed approximately 20 Kg of body weight and 42
consumed an average 1.0 Kg of feed daily. The recommended amount of feed consumption 43
for pigs at this stage is approximately 953 grams in the American literature, while national 44
recommendation is 1,036 g/ animal. Comparing information in the product label and 45
laboratory analyses, the real level of Calcium was 32.4% (35.6 g/ Kg) lower in the product, 46
as well as total Phosphorus level, 64.2% (39.8 g/ Kg) lower. On the other hand, Vitamin D 47
levels were 4.4% (1698.9 IU) above level of guarantee provided by the company. Rickets 48
in pigs raised intensively in Brazil occur due to non-observance of the minimum levels in 49
the diet of Ca, P and Vitamin D. Although this is an evident conclusion, taking into 50
account the industry's technification in the country, it is not currently expected an error in 51
the formulation of the diet leading to animal mortality and a serious economic loss to 52
farmers. 53
Keywords: deficiency; hypocalcemia; metabolic bone disease; phosphorus; vitamin D. 54
25
Palavras-chave: deficiência; doença óssea metabólica; fósforo; hipocalcemia; vitamina D. 56
57
INTRODUÇÃO 58
A suinocultura brasileira é destaque em tecnologias e qualidade, com domínio de 59
toda a cadeia na produção de suínos para atender o exigente mercado mundial. Quarto 60
maior produtor mundial de carne suína, Santa Catarina é o principal produtor nacional com 61
abate de 28% dos animais e responsável por 40% das exportações [1]. Apesar de todo 62
avanço técnico e tecnológico, algumas patologias carenciais e metabólicas que deveriam 63
ter sido controladas ainda permanecem nos rebanhos, com uma ocorrência pequena, mas 64
constante. 65
As três principais enfermidades metabólicas ósseas são: raquitismo, osteomalácia e 66
osteoporose. O raquitismo ocorre em animais jovens e em crescimento, levando a 67
mineralização óssea deficiente. A enfermidade já foi descrita em diversas espécies [7]. Nas 68
duas últimas décadas, o raquitismo nos suínos recebeu pouca atenção devido aos 69
programas nutricionais fornecerem cálcio (Ca), fósforo (P) e suplementação com vitamina 70
D suficiente para crescimento ósseo normal e homeostase mineral. As dietas comerciais 71
para suínos são especificamente adaptadas para a produção de massa muscular magra e 72
crescimento, com menor consideração para formação óssea [14]. O crescimento ósseo está 73
relacionado principalmente ao metabolismo do Ca, P, magnésio (Mg), paratormônio 74
(PTH), vitamina D e fosfatase alcalina óssea [4]. 75
Suínos são sensíveis ao desenvolvimento do raquitismo devido a alta taxa de 76
crescimento e exposição limitada à luz solar. Além disso, rápido crescimento corporal e o 77
elevado ganho de peso favorece o desenvolvimento de lesões no sistema locomotor, devido 78
ao estresse biomecânico, acarretando em elevados custos na produção [2]. 79
26
O objetivo deste trabalho foi relatar dois surtos de raquitismo em granjas 80
comerciais produtoras de leitões no município de Seara, região Oeste do estado de Santa 81
Catarina, Brasil. 82
CASE 83
No mês de agosto de 2016, o Laboratório de Patologia Veterinária do IFC – 84
Campus Concórdia (LPV) diagnosticou dois casos de raquitismo em duas propriedades de 85
suínos na fase de creche no município de Seara, SC. 86
O histórico clínico foi obtido por entrevista com o médico veterinário de campo e 87
os produtores rurais. Seis animais foram submetidos à necropsia sendo coletados órgãos 88
das cavidades abdominal e torácica; sistema nervoso central e ossos; fixados em formalina 89
tamponada 10%, processados rotineiramente, embebidos em parafina e corados com 90
hematoxilina e eosina (HE) para análise histopatológica. 91
Amostras do produto para mistura da ração contendo os minerais e vitaminas 92
(premix), foram coletados e enviados para laboratório especializado, para a análise dos 93
níveis de Ca, P e vitamina D, através da metodologia de absorção atômica [18]. 94
A quantidade de Ca e P da dieta (milho e farelo de soja) foi calculada com base na 95
quantidade dos nutrientes na fórmula da ração e nos dados das Tabelas Brasileiras para 96
Aves e Suínos: Composição de alimentos e exigências nutricionais [17]. 97
Na anamnese ambos os produtores relataram que após três meses da utilização de 98
um produto para mistura na ração (premix) da mesma empresa os suínos apresentaram 99
sinais clínicos como: perda de posterior e emagrecimento progressivo. 100
Na propriedade 1, havia um lote de 100 animais, a taxa de morbidade foi de 15% 101
(15/100) e letalidade de 5% (5/100). Na propriedade 2 um lote de 30 animais, uma taxa de 102
morbidade e letalidade de 33% (10/30). Os demais animais acometidos pela enfermidade, 103
foram abatidos pelos produtores, devido ao reduzido ganho de peso. 104
27
Cinco animais da propriedade 1 e um animal da propriedade 2 foram submetidos a 105
necropsia, foi observado fragilidade e flexibilidade óssea severa (6/6), descontinuidade da 106
placa de crescimento (2/6), aumento de volume das articulações costocondrais (rosário 107
raquítico) e espessamento da cartilagem epifisiária (2/6) (figura 1). No exame 108
histopatológico foram observadas hiperplasia severa difusa da zona proliferativa e da zona 109
de cartilagem hipertróficas (Figura 2). 110
111
Figura 1. A) Gradil costal, aumento de volume (seta) das articulações costo-condrais: Rosário 112
raquítico. B) Fêmur, corte longitudinal, espessamento (seta) da cartilagem epifisiária. 113
114
115
Figura 2. Osso- fêmur. A) Adelgaçamento leve difuso das espículas ósseas, associado a 116
persistência de cartilagem não mineralizada (seta) nas espiculas ósseas. HE. 100x. B) 117
Hiperplasia severa difusa da zona de cartilagem hipertrófica. HE. 100x. 118
119
Segundo informações do produtor e do rótulo do premix para mistura, eram 120
utilizados 68 Kg de milho moído, 27 Kg de farelo de soja e 5 Kg (5%) do produto premix 121
para cada 100 Kg de ração total. Na anamnese, os produtores relataram que os suínos 122
afetados pesavam aproximadamente 20 Kg de peso vivo, e consumiam em média 1,0 Kg 123
28
de ração por dia. A quantidade preconizada de consumo de ração para suínos nessa fase é 124
de aproximadamente 953 gramas [15], já as recomendações nacionais [17] preconizam um 125
consumo de 1.036 gramas/animal. Na tabela 1 estão calculadas as quantidades de Ca, P e 126
Vitamina D disponibilizado pelo milho moído, farelo de soja [17] e o premix, sendo o total 127
segundo a análise laboratorial e o rótulo do produto. 128
Tabela 1. Quantidade de Ca, P total e vitamina D disponibilizados pelo farelo de 129
soja, milho moído e a quantidade dos minerais e vitamina de acordo com a análise 130
laboratorial e informação do rótulo para 100 Kg de ração. 131 Análise Lab. Rótulo Premix Milho Farelo de soja Ração com premix Análise Lab. Ração com premix (rótulo) Ca (g) 550,0 371,6 13,6 64,8 628,4 450,0 P total (g) 325,0 111,0 197,2 159,3 681,5 467,5 Vitamina D (UI) 192.000 200.494,5 - - 192.000 200.494,5 132
Na Tabela 2 foi calculado a quantidade de Ca, P total e vitamina D consumidos 133
segundo a análise laboratorial e o rótulo do produto (Tabela 1). Esses dados foram 134
comparados com os dados de necessidade desses minerais e vitamina com o [15] e na 135
Tabela 3 com as Tabelas Brasileiras para Aves e Suínos: Composição de alimentos e 136
exigências nutricionais [17]. 137
138 139
29
Tabela 2. Consumo de Ca, P total e vitamina D (Vit. D) dos leitões de 20 Kg com 140
consumo de 953g de ração segundo análise laboratorial e informações do rótulo e 141 comparativo com o NRC. 142 Análise Lab. Premix (1) Rótulo Premix (2) Exigência (3) Dif. 1-3 Dif. 1-3 (%) Dif. 2-3 Dif. 2-3 (%) Ca (g) 4,3 6,0 7,0 -2,7 -38,5 -1,0 -14,3 P total(g) 4,4 6,5 6,0 -1,6 -26,6 +0,5 +8,0 Vit. D (UI) 1.910,7 1.829,7 200 +1710,7 +855,3 +1.629,7 +814,8 143
Tabela 3. Consumo de Ca, P total e vitamina D (Vit. D) dos leitões de 20 Kg com 144
consumo de 1.036g de ração segundo análise laboratorial e informações do rótulo e 145
comparativo com Rostagno et. al. 146 Análise Lab. Premix (1) Rótulo Premix (2) Exigência (3) Dif. 1-3 Dif. 1-3 (%) Dif. 2-3 Dif. 2-3 (%) Ca (g) 4,3 6,0 7,9 -3,6 -45,5 -1,9 -24,0 P total(g) 4,4 6,5 3,9 +0,5 +12,8 +2,6 +66,6 Vit. D (UI) 1.910,7 1.829,7 2953,5 -1.042,8 -35,3 -1.123,8 -38,0
30
147
Em relação ao premix utilizado nas duas granjas, a tabela 4 representa as diferenças 148
entre o estabelecido em laboratório e o indicado no rótulo. 149
Tabela 4. Níveis de minerais (Ca e P total) e vitamina D e porcentagens de 150
diferenças entre o real (laboratório) e o informado (Rótulo) 151
Premix Ca Diferença
P total
Diferença Vit D Diferença
Real (Laboratório) 74,3 g/Kg -32,4% 22,2 g/Kg - 64,2% 40.098,9 UI/Kg + 4,4% Embalagem (Fornecedor) 110,0 g/Kg 62,0 g/Kg 38.400,0 UI/Kg 152 DISCUSSÃO 153
O diagnóstico de raquitismo foi estabelecido através da associação do histórico, 154
sinais clínicos, lesões macroscópicas, microscópicas e análises nutricionais. Na literatura 155
[14], a morbidade relatada é entre 2 e 40% do lote e de mortalidade de 10 a 20%; 156
semelhante aos valores descritos nestes casos. 157
As lesões clássicas de raquitismo em todas as espécies descritas na literatura são 158
caracterizadas por aumento do volume das articulações, sendo bastante marcado na 159
costocondral, espessamento da cartilagem epifisária, diminuição da densidade óssea e 160
fraturas espontâneas [7]. Estas lesões relatadas são compatíveis com as encontrados nestes 161
casos, porém as fraturas espontâneas não foram encontradas nestes casos por serem 162
animais jovens e leves. Microscopicamente há persistência de zonas de cartilagem 163
hipertróficas e espessamento de espículas ósseas desmineralizadas [14]. Os achados 164
31
patológicos encontrados neste relato foram semelhantes aos relatados em ovinos e em 165
frangos de corte [9,8]. 166
A perda de posterior ou posição do cão sentado também foi relatada [14]. Animais 167
com deficiência de vitamina D apresentam crescimento retardado, claudicação, paralisia do 168
trem posterior, sinais clínicos de deficiência de Ca e Mg, rosário raquítico, aumento das 169
articulações e apatia; e o peso do corpo dos suínos pode favorecer o arqueamento das patas 170
[2]. O emagrecimento progressivo que foi observado, pode ser explicado devido à 171
dificuldade de locomoção, que neste caso foi relatada como perda de posterior. Isso 172
também é observado em outros animais, como aves, quando apresentam dor, dificuldade 173
locomotora, e por consequência emagrecimento progressivo [11]. 174
Através da análise laboratorial (Tabela 2) observa-se uma deficiência de Ca de 175
38,5% e P total de 26,6% com uma alta suplementação de Vitamina D (855,3% acima da 176
recomendação mínima). Observa-se também que a deficiência de cálcio permanece mesmo 177
se o premix tivesse as quantidades que estavam expressas no rótulo (-14,3%) [11]. 178
Suínos alimentados com excesso de vitamina D por longos períodos de tempo 179
podem apresentar lesões de calcificação em tecidos moles e órgãos. Para suínos em 180
crescimento, o nível máximo presumido de vitamina D3 para condições de alimentação a 181
longo prazo (mais de 60 dias) é 2.200 UI D3/Kg de dieta. A forma de vitamina D 182
suplementada pode influenciar a toxicidade, mas há apenas informações suficientes 183
disponíveis para definir uma tolerância mínima para a suplementação de vitamina D3 [10]. 184
Um nível muito alto de vitamina D pode mobilizar quantidades excessivas de cálcio e 185
fósforo de ossos [15]. 186
Já na Tabela 3, independente de ser no laudo laboratorial ou na informação do 187
rótulo é evidente a ocorrência de hipocalcemia, hiperfosfatemia e hipovitaminose D [17]. 188
A hipocalcemia pode ser associada com morte súbita em dietas para suínos deficientes em 189
32
vitamina D sendo uma apresentação clínica inesperada [14]. Esta observação sugere que o 190
raquitismo dependente de vitamina D em suínos e tem o potencial de estar associada à 191
hipocalcemia letal. 192
A quantidade adequada de vitamina D também é necessária para metabolismo de 193
Ca e P, sendo que a deficiência de vitamina D reduz a retenção de Ca, P e Mg [15]. A 194
deficiência de vitamina D causa distúrbios na absorção e metabolismo de Ca e P que 195
resultam em calcificação óssea insuficiente. Na severa deficiência de vitamina D, os suínos 196
podem exibir sinais de deficiência de Ca e Mg, incluindo tetania. O tempo necessário para 197
suínos alimentados com uma dieta com baixos níveis de vitamina D desenvolverem sinais 198
clínicos de uma deficiência é em média de 4 a 6 meses [15,12,16]. Em casos de deficiência 199
severa só seriam de importância para animais de reprodução, uma vez que os animais para 200
abate já estariam em fase final de terminação. 201
Níveis adequados de Ca e P na dieta para todas as classes de suínos é dependente 202
de: (i) uma oferta adequada de cada elemento em uma forma disponível na dieta, (ii) uma 203
relação adequada de Ca e P disponível na dieta; e (iii) a presença de adequada quantidade 204
de vitamina D [15]. 205
Uma ampla relação Ca e P reduz a absorção de P, resultando em crescimento 206
reduzido e calcificação óssea deficiente, especialmente se a dieta é marginal em P. Uma 207
relação sugerida de Ca para P total para dietas à base de farelo de soja está entre 1:1 e 208
1,25:1 [15,17]. Uma relação Ca e P, mais próxima provavelmente resultará em uma 209
utilização mais eficiente de P, sendo um dos ingredientes mais caros da dieta. 210
Sinais de deficiência de Ca ou P são semelhantes aos da deficiência de vitamina D, 211
e incluem crescimento reduzido e mineralização óssea deficiente, resultando em raquitismo 212
em suínos jovens e osteomalácia em adultos. Os níveis excessivos de Ca e P podem reduzir 213
o desempenho de suínos [15], e o efeito é maior quando a relação Ca- P está aumentada. O 214
33
excesso de Ca não só diminui a utilização de P, mas também aumenta a necessidade de 215
zinco na presença de fitato [15]. De acordo com os valores da análise da ração, a relação 216
entre Ca e P na dieta fornecida estava em 3,3:1. 217
Suínos quando mantidos confinados e estabulados são mais suscetíveis a 218
raquitismo, pois o rápido crescimento associado à ausência de luz pode favorecer a 219
enfermidade [13]. Sendo assim, a única fonte de minerais e vitamina D é a ração fornecida. 220
Neste surto foi observado que havia hipocalcemia e hipervitaminose D quando levados em 221
consideração o total consumido na ração [15]. Já segundo a tabelas brasileiras para aves e 222
suínos [17], observou-se uma hipocalcemia e hipovitaminose D. 223
Em suínos não é comum encontrar casos de raquitismo causado por deficiência de 224
P, sendo o mais recorrente a falta de vitamina D que leva a uma deficiência na absorção de 225
Ca [7]. Além disso, suínos quando criados em granjas de modo intensivo, são menos 226
suscetíveis a raquitismo devido à suplementação na dieta [7]. Neste surto pode ser 227
observado que a quantidade consumida de Ca ficou significativamente abaixo do indicado 228
[15,17]. Os valores do P na dieta foram levemente superiores de acordo com a 229
recomendação Brasileira [17], mas inferior a Americana [15]. As quantidades de vitamina 230
D também foram inferiores em comparação as exigências [17], e muito superiores as 231
exigências [15]. 232
Referente as recomendações de dieta, há uma grande divergência entre o NRC 233
(2012) [15] e a Tabela Brasileira de Aves e Suínos (ROSTAGNO et al., 2017) [17], 234
principalmente referente ao P e vitamina D. Tomando como base o NRC (2012), 235
ROSTAGNO et al., (2017) consideram 13,43% a mais de Ca, 34,5% a menos de P e 236
985,5% a mais de vitamina D como adequados (tabela 5). Acredita-se que estas variações 237
ao NRC (2012) [15] sejam referentes às condições climáticas, tecnológicas e metodologias 238
de pesquisas das duas fontes (ROSTAGNO et al., 2017) [17]. As metodologias de pesquisa 239
34
são diferentes, em [17] utiliza-se pesquisas nacionais com genética e tecnologias 240
brasileiras. 241
As concentrações de Ca são baixas na maioria dos ingredientes; no entanto, a 242
adição de Ca às dietas é relativamente barata. O calcário é um complemento comum como 243
fonte de Ca na dieta de suínos e também é usado como diluente para pré-misturas e 244
medicamentos. Se estes suplementos fontes não são contabilizadas, concentrações de Ca 245
maiores do que o esperado na dieta podem ocorrer. Além disso, o Ca liberado pela fitase 246
frequentemente não é contabilizado nas formulações, contrariando o ocorrido neste caso. 247
Quando o P disponível na dieta é marginal, estas fontes de Ca não contabilizadas podem 248
resultar em um Ca maior que o esperado para o P relação. A proporção aumentada de Ca 249
digestível para P limitará a absorção de P e levará a reduções na taxa de crescimento e 250
mineralização óssea [10]. A relação que leva à problemas clínicos não está bem definida, 251
mas a proporção Ca- P analisado superior a 1,5 deve ser avaliada criticamente. Um excesso 252
de Ca é de pouca importância com a concentração adequada de P na dieta [10]. 253
Tabela 5. Diferenças entre as exigências do NRC (2012) e a tabela brasileira de 254 suínos e aves (2017). 255 Exigências NRC (1) Exigências tabela bras. (2) Diferença 2 e 1 Diferença 2 e 1 (%) Ca total (g) 7,00 7,94 +0,94 +13,43 P total(g) 6,00 3,93 -2,07 -34,5 Vitamina D (UI) 300 2953,5 +2653,5 +984,5 256
35
O P é o terceiro componente mais caro depois de energia e aminoácidos em dietas 257
de suínos, por isso as dietas são tipicamente formuladas para minimizar seu excesso. A 258
maior parte do P em ingredientes à base de grãos é encontrada na forma de ácido fítico, 259
uma forma de baixa biodisponibilidade [10]. 260
Como resultado, dietas para suínos são frequentemente suplementadas com fitases 261
comerciais para melhorar a digestibilidade do P, porque as margens de segurança são 262
baixas para P em relação à sua exigência, portanto qualquer coisa que inative fitase, como 263
calor ou armazenamento prolongado (maior que 2 a 3 meses), pode resultar em deficiência 264
de P [10]. 265
As causas mais comuns para o desenvolvimento de raquitismo são as deficiências 266
hormonais ou algum problema particular de animais na absorção dos minerais [14]. Porém 267
neste relato foi constatado que não eram causas individuais, e sim a quantidade fornecida 268
de Ca na dieta. Quanto a dosagem de P, foi avaliada de forma total, devido à inexistência 269
de informações na rotulagem das fontes do mineral. 270
A partir dos dados da análise do produto utilizado para fazer a mistura da ração 271
associado aos sinais clínicos e as lesões encontradas, foi possível concluir que a deficiência 272
de Ca na ração provocou o desenvolvimento do raquitismo. Esta enfermidade é incomum 273
em sistema de criação intensivo de suínos. O Laboratório de Patologia do IFC, Campus 274
Concórdia, entre 2013 a 2017, descreveu 10 casos de raquitismo em suínos em um total de 275
367 diagnósticos (2,7%) [5]. Em Pelotas, Rio Grande do Sul, o laboratório de patologia, da 276
Universidade Federal de Pelotas (UFPel) descreveu que as doenças carenciais em suínos 277
tiveram uma incidência de 2% (507 casos) no período de 1978 a 2015 [6]. Já em Santa 278
Maria, Rio Grande do Sul, o laboratório de patologia da Universidade Federal de Santa 279
Maria (UFSM) de 1964 a 2011, que as doenças metabólicas e nutricionais representaram 280
11,5% da casuística laboratorial em suínos (564 casos) [3]. 281
36
Conclui-se que nestes casos o raquitismo em suínos criados intensivamente no 282
Brasil ocorre, devido a inobservância dos níveis mínimos na dieta de Ca, P e Vitamina D. 283
Por mais que isso seja uma conclusão evidente, levando em consideração a tecnificação do 284
setor no país, não é esperado atualmente um erro na formulação da dieta levando a 285
mortalidade de animais e um grave prejuízo econômico aos produtores rurais. 286
287
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