Área de estudo
Descrição no capítulo 1, página 14.
Análise de dados
Calculamos as estimativas de sucesso reprodutivo e taxas de sobrevivência diárias (TSDs - probabilidade de o ninho sobreviver por um dia) por meio de seleção de modelos probabilísticos com o uso do programa MARK (Dinsmore et al. 2002, Dinsmore e Dinsmore 2007). As modelagens probabilísticas executadas no programa MARK permitem avaliar o efeito de covariáveis de grupo (e.g. fase reprodutiva, ano de estudo, etc) e de cada ninho (e.g. altura, planta suporte, tamanho de postura, etc) sobre a probabilidade de sobrevivência, descrevendo as relações entre as TSDs sobre os parâmetros de interesse. Como o uso de modelagens não tem sido comum para análises de sucesso reprodutivo em aves neotropicais, também calculamos o sucesso por meio do protocolo de Mayfield (Mayfield 1961, 1975) e pelo sucesso aparente ou porcentagem simples, de forma a permitir comparações com estudos anteriores que usaram estes métodos mais simples.
Seguimos quatro passos para a construção dos modelos no MARK, utilizando a estratégia
ad hoc de seleção partindo de uma escala mais ampla para uma mais restrita dos fatores que
influenciaram a sobrevivência dos ninhos. Na primeira etapa comparamos modelos sob efeito dos anos monitorados (ninhos de 2017 ≠ de 2018) em conjunto com a diferenciação das fases de reprodução (incubação e período de ninhego) com modelos mais simples (somente o efeito da fase ou do ano) e com o modelo nulo constante. A melhor estrutura foi preservada para a etapa seguinte, na qual testamos se houve influência temporal linear ou quadrática na sobrevivência. A tendência linear assumiu a premissa de que a sobrevivência variou gradualmente entre o início e o fim da estação reprodutiva. Na tendência quadrática a premissa foi de que a sobrevivência nos extremos da estação reprodutiva (início e fim) foram semelhantes entre si, mas diferentes da porção central (respeitando uma função polinomial quadrática). Na terceira etapa testamos o efeito aditivo das covariáveis individuais de cada ninho para camuflagem, postura e altura. A camuflagem do ninho foi categorizada de zero a dois, na qual zero representou ninhos expostos e
dois os ninhos mais escondidos e menos perceptíveis. Esta classificação foi feita de forma comparativa entre todos os ninhos por apenas um avaliador. A postura do ninho representa o número de ovos e/ou filhotes encontrados no ninho, variando de um a seis para a postura de ovos, e de um a quatro para ninhegos. A altura consistiu na distância do ninho em relação ao solo. A partir desta análise preservamos o modelo com a melhor estrutura para a quarta etapa de seleção. Nesta última etapa testamos os efeitos das plantas suporte. Construímos modelos comparando a sobrevivência entre as 10 plantas suporte (faveleira, pereiro, quixabeira, velame, mofumbo, pinhão-bravo, jurema, emaranhado, lianas e marmeleiro).
A seleção de modelos em cada etapa descrita acima e o conjunto final apresentado foram ordenados com base no Critério de Informação de Akaike para pequenas amostras (AICc), no qual o modelo de melhor ajuste é representado por aqueles com menor valor de AICc. O Delta AICc (ΔAICc) representa a diferença do AICc do modelo considerado em relação ao melhor ajustado, significando uma medida de distância entre os modelos. Modelos com ΔAICc menor ou igual a 2 são semelhantes quanto ao ajuste (segundo Burnham & Anderson 2002). O peso dos modelos (AICc weight) é uma medida relativa da importância de cada um dentro do conjunto total analisado. Todas as análises foram realizadas no programa MARK (versão 8.x) (Gary & Burnham, 1999).
Para estimar o sucesso reprodutivo, elevamos as TSDs das fases de incubação e de ninhego ao número médio de dias necessário para completar o período de incubação e de ninhego respectivamente. Para estimar o sucesso reprodutivo através do MARK, utilizamos as taxas de sobrevivência do modelo de menor AICc da última etapa. Utilizamos uma média de 10 dias tanto para o período de incubação quanto para o período de permanência do filhote.
O protocolo de Mayfield (1961, 1975) representa o sucesso reprodutivo a partir do tempo de exposição do ninho, ou seja, o número de dias que o ninho permanece ativo a partir do primeiro dia encontrado até o dia que se tornou inativo. O sucesso reprodutivo conforme Mayfield assume TSDs constantes ao longo da estação, sendo obtidas através da seguinte fórmula:
A quantidade de dias-ninho representa a soma de todos os dias de exposição (dias monitorados) de cada ninho em cada fase. As TSDs são calculadas separadamente para os períodos de incubação e de ninhego, e cada uma é elevada à duração média (em dias) de cada ciclo para se obter o respectivo sucesso das etapas. Obtemos o sucesso reprodutivo total multiplicando as taxas de sucesso de cada fase (incubação e ninhego).
O sucesso aparente, ou porcentagem simples, é a razão entre o número de ninhos que obtiveram sucesso e número total de ninhos encontrados. Este método não leva em consideração a idade do ninho, de forma que superestima o valor a ser encontrado para o sucesso reprodutivo, sendo utilizado somente para fins descritivos e comparativos, visto que muitas vezes é o único conhecido para as espécies.
Consideramos um ninho como abandonado quando o número de ovos no ninho não foi alterado após pelo menos 13 dias (aproximadamente cinco revisões) e nenhum adulto visualizado nas imediações durante tais visitas. Consideramos como predados os ninhos com conteúdo vazio antes da primeira eclosão, ou antes dos ninhegos apresentarem características morfológicas e tempo necessários para deixar o ninho, ou quando o ninho ou os ovos foram encontrados destruídos. Determinamos como sucesso quando houve um tempo de permanência do ninhego de no mínimo 10 dias no ninho, tempo que acreditamos ser possível o desenvolvimento para a saída dos filhotes do ninho (del Hoyo 1997).
RESULTADOS
Monitoramos 61 ninhos para as estimativas de sobrevivência diária e sucesso, sendo 31 em 2017 e 30 em 2018. Na primeira etapa de modelagem constatamos que o modelo com a variável fase de reprodução (períodos de incubação ≠ de ninhego) teve melhor ajuste em relação ao modelo mais parametrizado (fase+ano) e modelo nulo constante (Tabela 5). Considerando este modelo melhor classificado, a TSD durante a fase de incubação foi de 0,9016 e durante o período de ninhego de 0,7102. Nesta etapa observamos que a covariável ano se comportou como um parâmetro não informativo, pois sua presença no segundo modelo não melhorou o ajuste, o qual teve o ΔAICc < 2, por isso esta covariável não foi mais usada nas etapas seguintes. Na segunda etapa, as tendências linear e quadrática formaram modelos mal classificados (ΔAICc > 2) em relação ao modelo com apenas fase, sendo então descartadas (Tabela 5).
Na terceira etapa, os parâmetros camuflagem e altura não foram importantes, ou seja, não apresentaram influência nas taxas de sobrevivência. Por outro lado, o modelo que considerou a influência aditiva entre fase e postura, que variou de um a seis ovos por ninho, foi o mais ajustado, mesmo com um parâmetro a mais em relação ao melhor modelo da etapa anterior (Tabela 5). Observamos uma relação positiva entre postura e sobrevivência (Figura 7), sendo a TSD para os ninhos com três ovos de 89% (EP = 0,01, n = 19), com quatro ovos foi 91% (EP = 0,01, n = 17) e com cinco ovos foi 93% (EP = 0,02, n = 12). As TSDs nos tamanhos da ninhada registrados foram inferiores às posturas de ovos (Tabela 6).
Observamos na quarta etapa uma incerteza dos modelos (ΔAICc < 2) quando adicionamos cada planta suporte como covariável, apenas modelos com emaranhado, liana e marmeleiro apresentaram ΔAICc > 2 (Tabela 5). Para as demais plantas é possível que exista alguma diferença nas taxas de sobrevivência, mas a base de dados analisada não permitiu separar totalmente tais influências. Apesar da incerteza observada, a planta suporte quixabeira foi a que apresentou maior sobrevivência diária e o velame a menor (95% e 85% contra 75% e 50% respectivamente para cada suporte vegetal nas fases de incubação e ninhego, ver Tabela 7).
Ao analisarmos o peso acumulado das covariáveis considerando todas as combinações possíveis a partir do modelo mais parametrizado, verificamos também que “fase” e “postura” foram as mais importantes, pois acumularam maiores pesos (99% e 68% respectivamente). As
demais covariáveis apresentaram pesos acumulados abaixo de 50% (em ordem decrescente camuflagem, ano, altura, linear, quadrático e plantas).
Dos 61 ninhos acompanhados 82% (n = 50) foram predados, 16,4% (n = 10) abandonados e um teve sucesso (sucesso aparente total = 1,6%). Observamos o abandono dos ninhos somente na fase de incubação. A predação foi a principal causa de insucesso dos ninhos. Dos ninhos predados, 58% (n = 29) foram na fase de incubação e 42% (n = 21) na fase de ninhego. As estimativas de sucesso reprodutivo por fases através do método de Mayfield foram de 19% e 11%, contrastando com 33% e 4% através da média dos modelos MARK para as fases de incubação e ninhego respectivamente. Pelo protocolo de Mayfield o sucesso reprodutivo total foi de 2,11%, superior ao valor estimado pela média dos modelos MARK que foi de 1,48% (Tabela 8).
Tabela 5 – Resultado das quatro etapas de seleção de modelos de taxas de sobrevivência diária de ninhos de Coccyzus melacoryphus registrados em 2017 e 2018 na Estação Ecológica do Seridó. Os modelos foram ranqueados com base no Critério de Informação de Akaike para pequenas amostras (AICc).
Modelos Ka AICc Delta AICcb Peso do AICcc
Primeira etapa S(fase) 2 207,54 0,00 0,73 S(ano + fase) 3 209,52 1,98 0,27 S(.) 1 221,26 13,72 0,00 S(ano) 2 223,28 15,74 0,00 Segunda etapa S(fase) 2 207,54 0,00 0,67 S(fase + linear) 3 209,57 2,03 0,24 S(fase + quadrática) 4 211,61 4,07 0,09 S(.) 1 221,26 13,72 0,00 Terceira etapa S(fase + postura) 3 205,90 0,00 0,55 S(fase) 2 207,54 1,64 0,24 S(fase + camuflagem) 3 208,99 3,09 0,12 S(fase + altura) 3 209,46 3,56 0,09 S(.) 1 221,26 15,36 0,00 Quarta etapa S(fase + postura) 3 205,90 0,00 0,17
S(fase + postura + faveleira) 4 206,74 0,84 0,11
S(fase + postura + pereiro) 4 207,25 1,34 0,09
S(fase + postura + quixabeira)
4 207,32 1,41 0,09
S(fase + postura + velame) 4 207,48 1,58 0,08
S(fase + postura + mofumbo) 4 207,80 1,90 0,07
S(fase + postura + pinhão) 4 207,81 1,91 0,07
S(fase + postura + jurema) 4 207,89 1,98 0,06
S(fase + postura + emaranhado)
4 207,94 2,03 0,06
S(fase + postura + liana) 4 207,94 2,04 0,06
S(fase + postura + marmeleiro)
4 207,94 2,04 0,06
S(.) 1 221,26 15,36 0,00
a
b
Representa a diferença do AICc do modelo considerado em relação ao melhor ajustado, significando uma medida de distância entre os modelos.
c
Tabela 6 – Taxas de sobrevivência diária (TSDs) para cada postura de ovos no período de incubação e de filhotes para o período de ninhego. Registramos ninhos com o máximo de quatro filhotes. Ninhos de Coccyzus melacoryphus monitorados na Estação Ecológica do Seridó nos anos de 2017 e 2018 (EP representa o erro padrão).
Incubação Ninhego Postura TSDs EP TSDs EP 1 0,8361 0,0460 0,6187 0,0818 2 0,8660 0,0277 0,6727 0,0632 3 0,8911 0,0172 0,7225 0,0550 4 0,9121 0,0154 0,7674 0,0561 5 0,9293 0,0178 - - 6 0,9433 0,0200 - -
Figura 7 – Projeção das taxas de sobrevivência diária (TSDs) para as posturas de ovos dos ninhos de Coccyzus melacoryphus (entre um a seis ovos por ninho) nos anos de 2017 e 2018 na Estação Ecológica do Seridó. TSD está representada pela linha sólida e o intervalo de confiança 95% é representado pelas linhas tracejadas.
Tabela 7 – Taxas de sobrevivência diária (TSDs) para cada suporte vegetal no período de incubação e de ninhego de ninhos de Coccyzus melacoryphus na Estação Ecológica do Seridó. EP representa o erro padrão.
Incubação Ninhego TSDs EP TSDs EP Quixabeira 0,9508 0,0528 0,8533 0,1365 Faveleira 0,9444 0,0361 0,8284 0,0905 Pinhão-bravo 0,9189 0,0612 0,7822 0,1425 Mofumbo 0,9057 0,0303 0,7554 0,0807 Lianas 0,9004 0,0944 0,7422 0,2099 Emaranhado 0,8994 0,0521 0,7396 0,1143 Marmeleiro 0,8963 0,1207 0,7333 0,2638 Pereiro 0,8843 0,0222 0,6942 0,0750 Jurema 0,8810 0,0656 0,7047 0,1275 Velame 0,7527 0,2831 0,4957 0,3801
Tabela 8 – Parâmetros de sobrevivência de ninhos de Coccyzus melacoryphus da Estação Ecológica do Seridó nos anos de 2017 e 2018. Foi utilizado o período médio de incubação e de permanência de filhotes de 10 dias para calcular o sucesso reprodutivo de cada fase.
TSDs (%) Sucesso reprodutivo por fase (%)
Sucesso reprodutivo (%)
Incubação Ninhego Incubação Ninhego
Mayfield 84,87 80,09 19,39 10,86 2,11
MARK 89,58 73,23 33,27 4,43 1,48
Sucesso aparente
DISCUSSÃO
Observamos que o parâmetro fase de reprodução (incubação e ninhego) representou o modelo melhor classificado entre as duas primeiras etapas, de modo que a taxa de sobrevivência diária (TSD) foi maior para os ninhos na fase de incubação do que na fase de ninhego. Um declínio no sucesso reprodutivo ao longo da estação pode ocorrer em decorrência do maior movimento realizado pelos pais na alimentação dos filhotes, o que atrai predadores aumentando assim a taxa de predação e diminuindo a taxa de sobrevivência (Skutch 1985). Alguns estudos no cerrado não encontraram diferenças entre TSDs no período de incubação e de ninhego (Lopes & Marini 2005, Medeiros & Marini 2007, Marini et al. 2009) enquanto outro apresenta TSD maior e constante durante a fase de ninhego (Lima & Roper, 2016). Essas etapas excluíram os parâmetros ano, tempo linear e quadrático.
Estudos mostram que o ano e o tempo da estação reprodutiva (tendências linear e quadrática) do ninho podem influenciar nas TSDs (Skutch 1949, Wilson et al. 2007, Gressler 2008, Santos 2008, França et al. 2016). Variações nas taxas entre anos são provocadas por diferentes condições abióticas como, por exemplo, o volume e/ou intensidade da precipitação. A probabilidade de insucesso dos ninhos também pode aumentar conforme a estação reprodutiva avança, quanto mais velho, maior esforço é exigido dos pais (Skutch 1949). Essa tendência pode ser explicada também pelo comportamento de forrageamento dos predadores (Stutchbury & Morton 2001), onde estes variam de acordo com a abundância dos ninhos ou através do aprendizado de procura. Alguns estudos no cerrado mostram que há essa relação onde a probabilidade de sobrevivência tende a diminuir ao longo da estação reprodutiva (Gressler 2008, Santos 2008), como também Elaenia chiriquensis em uma área fragmentada não apresenta essa variação (Medeiros 2004). Os resultados encontrados não mostram um efeito temporal sobre as taxas de sobrevivência.
Outras variáveis testadas que podem influenciar no sucesso reprodutivo foram altura e camuflagem dos ninhos. Ninhos mais altos podem estar relacionados à maior segurança contra predadores terrestres, assim como ninhos que apresentem maior grau de camuflagem (Howlett & Stuchbury 1996, Roper 2000). A maior parte dos predadores são visualmente guiados, de modo que uma maior exposição dos ninhos pode influenciar nas taxas de sobrevivências. No entanto,
altura e camuflagem não foram consideradas parâmetros importantes pela seleção de modelos para explicar os padrões de sobrevivência dos ninhos de C. melacoryphus.
Observamos que a sobrevivência aumentou em ninhadas maiores, onde ninhos com maior postura obtiveram melhor desempenho na fase de incubação e de ninhego, apresentando maiores TSDs. Padrão também observado para Mimus saturninus no cerrado (Rodrigues 2009) e para
Streptoprocne biscutata no sul do Brasil somente no período de incubação (Pichorim 2011).
Nossos resultados não corroboram a hipótese de que ninhadas menores retratam maior sucesso reprodutivo, como esperado para aves de regiões tropicais, que possuem tamanho de ninhada menor quando comparadas às regiões temperadas (Skutch 1985, Martin 1996, Stutchbury & Morton 2001). De forma geral, ninhadas maiores exigem maior atividade parental através da manutenção no ninho, mais filhotes para alimentar e proteger contra predadores, características que influenciam na sobrevivência.
Apesar da preferência pelo pereiro (Aspidosperma pyrifolium) como principal suporte na construção dos ninhos (vide capítulo 1), observamos uma incerteza dos modelos quando adicionado cada planta suporte como covariável. Espera-se que as características dos suportes vegetais influenciem na sobrevivência dos ninhos (Martin 1993). Contudo, alguns estudos apontam que o hábitat ou sua composição vegetal não estão relacionados com o sucesso reprodutivo dos ninhos (Braden 1999, Zanette & Jenkins 2000, Rodrigues 2009). Para os ninhos de C. melacoryphus não podemos afirmar algum padrão que justifique as diferenças na escolha do suporte vegetal, fazendo-se necessários mais estudos e monitoramento de ninhos.
O sucesso reprodutivo em aves é geralmente menor nos trópicos do que nas regiões temperadas (Oniki 1979, Skutch 1985, Ricklefs 2013). Os valores obtidos pelos modelos do MARK corroboraram o sucesso reprodutivo encontrado através do protocolo de Mayfield e de sucesso aparente. No entanto, o sucesso reprodutivo que obtivemos para C. melacoryphus foi extremamente baixo, mesmo para aves de regiões tropicais. O valor de ~2% é consideravelmente menor do que 7% e 15% encontrado para outro estudo na Caatinga (França et al. 2016) e 4,7% para Volatinia jacarina no cerrado (Carvalho et al. 2007). Estes valores são baixos quando comparado a espécies de outras regiões tropicais sazonais (Lopes & Marini 2005, Medeiros & Marini 2007, Marini et al. 2009b). Alguns estudos no cerrado mostram sucesso de Mayfield para
Tyrannus savana de 45,9% (Marini et al. 2009), Neothraupis fasciata de 40,5% (Soares 2007) e
baixo sucesso reprodutivo que encontramos. Talvez possa ser alguma característica regional ou temporal, embora os modelos não tenham indicado influência do tempo, podendo então ter sido reflexo do período curto amostrado (dois anos). É possível que em áreas tropicais com grande sazonalidade, como é a Caatinga, a sobrevivência seja bastante diferente entre anos em uma escala de tempo maior, alternando períodos com baixas e altas taxas de sucesso. O período que acompanhamos (2017 e 2018) talvez tenha representado um destes intervalos de baixíssimo sucesso, e só por meio de um acompanhamento de longo prazo poderemos entender melhor a reprodução da espécie na região.
De forma geral, o motivo do baixo sucesso esteve ligado à alta atividade predatória. A predação é maior em regiões tropicais do que em regiões temperadas, sendo considerada a principal causa de perdas de ninhos para aves tropicais (Skutch 1985, Martin 1996, Robinson et
al. 2000, Gill 2007). Para os ninhos de C. melacoryphus, a predação foi a principal causa do
insucesso reprodutivo, representado por 82% dos ninhos predados, valor similar observado também em outras regiões tropicais sazonais. Estudo na Caatinga apresentou 69% dos ninhos predados (França et al. 2016), como também em regiões do cerrado onde a predação ocorreu em 88% dos ninhos de Mimus saturninus (Rodrigues 2009), 78% dos ninhos de Suiriri islerorum, (Lopes & Marini 2005), 63% dos ninhos de Elaenia chiriquensis (Medeiros & Marini 2007), 61% de Neothraupis fasciata (Soares 2007) e 53% de Cypsnagra hirundinacea (Santos 2008). De forma geral, a taxa de predação encontrada para C. melacoryphus esteve dentro do esperado para aves de regiões tropicais, estimada em torno de 80 a 90%, podendo apresentar variações entre regiões (Stutchbury & Morton 2001, Roper 2000).
A elevada taxa de predação pode ser explicada pela diversidade de predadores que ocorrem nos trópicos (Stutchbury & Morton 2001). Répteis, serpentes, mamíferos e aves podem ser consideradas como os principais predadores de aves, são abundantes e diversos ocorrendo também na área de estudo (Vilas-Bôas 2013, Lima & Roper 2016). A atividade predatória pode também estar relacionada com a fase no qual o ninho se encontra, de forma que os ninhegos geralmente possuem maior taxa de predação (Martin 1996). Entretanto, uma fauna predatória mais especializada em ovos, devido à imobilidade, odor e até mesmo coloração, podem explicar a maior predação durante a fase de incubação do que de ninhego para os ninhos de C.
Alguns parâmetros reprodutivos para C. melacoryphus mostraram ser diferentes do esperado para aves de regiões tropicais. As taxas de sobrevivência diárias não foram influenciadas pelas covariáveis ano, tempo da estação reprodutiva, altura, camuflagem e uma incerteza com os suportes vegetais. A relação positiva entre a sobrevivência e o tamanho da ninhada também é incomum para aves tropicais que apresentam ninhadas pequenas. Apesar de a predação ser a principal causa do insucesso dos ninhos como esperado, chamamos atenção para o valor extremamente baixo do sucesso reprodutivo não relatado para outras espécies da região. Ressaltamos a importância de estudos sobre biologia reprodutiva da avifauna de ambientes tropicais sazonais como a Caatinga.
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