UNIVERSIDADE FEDERAL DO RIO GRANDE DO NORTE CENTRO DE BIOCIÊNCIAS
PROGRAMA DE PÓS-GRADUAÇÃO EM ECOLOGIA
VICTORIA HELEN FIGUEIREDO PAIXÃO
BIOLOGIA E SUCESSO REPRODUTIVO DE COCCYZUS MELACORYPHUS (AVES: CUCULIDAE) EM UMA ÁREA DE CAATINGA
Natal/RN 2019
VICTORIA HELEN FIGUEIREDO PAIXÃO
BIOLOGIA E SUCESSO REPRODUTIVO DE COCCYZUS MELACORYPHUS (AVES: CUCULIDAE) EM UMA ÁREA DE CAATINGA
Dissertação apresentada ao Programa de Pós-Graduação em Ecologia da Universidade Federal de Rio Grande do Norte, como requisito prévio para obtenção do título de Mestre em Ecologia.
BANCA EXAMINADORA
_____________________________________________________ Dr. LEONARDO FERNANDES FRANÇA, UFERSA
Examinador Externo à Instituição
_____________________________________________________ Dr. ANDROS TAROUCO GIANUCA, UFRN
Examinador Externo ao Programa
_____________________________________________________ Dr. MAURO PICHORIM, UFRN
Presidente
Natal/RN 2019
Universidade Federal do Rio Grande do Norte - UFRN Sistema de Bibliotecas - SISBI
Catalogação de Publicação na Fonte. UFRN - Biblioteca Central Zila Mamede Paixão, Victoria Helen Figueiredo.
Biologia e sucesso reprodutivo de coccyzus melacoryphus (aves: cuculidae) em uma área de Caatinga / Victoria Helen Figueiredo Paixão. - 2019.
64f.: il.
Dissertação (Mestrado)-Universidade Federal do Rio Grande do Norte, Centro de Biociências, Programa de Pós-Graduação em Ecologia, Natal, 2019.
Orientador: Dr. Mauro Pichorim.
1. Reprodução - Dissertação. 2. Biologia Reprodutiva -
Dissertação. 3. Nidificação - Dissertação. 4. História de vida - Dissertação. 5. Semiárido - Dissertação. I. Pichorim, Mauro. II. Título.
RN/UF/BCZM CDU 591.5 Elaborado por Raimundo Muniz de Oliveira - CRB-15/429
AGRADECIMENTOS
Agradeço primeiramente aos meus pais por me tornarem quem eu sou hoje, por toda paciência, tolerância, insistência e apoio necessários para a finalização dessa etapa na minha vida. Às minhas irmãs, Virgínia por atuar como uma co-orientadora ajudando com pequenas dúvidas e construção textual, e Cecília, apesar de ainda criança esteve sempre me falando “Victoria deixe de enrolar e vá fazer seu trabalho”.
Agradeço ao meu orientador Mauro Pichorim por todo seu tempo dedicado à minha formação profissional, pelo suporte, convívio, ensinamentos е confiança ao longo das supervisões das minhas atividades que tornaram possível a conclusão desta dissertação. Agradeço também a todos os professores que me acompanharam durante minha formação acadêmica.
Sou grata a todos do laboratório que me ajudaram direta ou indiretamente no campo, sem os quais este trabalho não seria possível: Amanda Maia, Franciellen Costa, João Paulo, Jonathas Gabriel, José Victor (Zé), Paulo Fernandes, Priscilla Sabino e Tonny Marques. Em especial Phoeve e Guilherme. Agradeço também a Larissa do laboratório de borboletas e Izabela Regina, da Paraíba. Um obrigado também a Ana Clara, que não bastou sermos amigas, morarmos juntas, também realizamos campo no mesmo lugar.
Agradeço toda equipe da ESEC – Seridó, o qual se tornou uma segunda casa para mim: seu George Stephenson Batista, Paulo Roberto Fernandes de Medeiros, Moacir Jovino, Ivo Magno, Anderson Guerra, Lucas Valber, por todo o suporte exercido, pelas caronas, convívio e amizade. Agradeço também a Isabela da secretaria do Programa de Pós-Graduação em Ecologia da UFRN.
Sou grata também a todas as minhas amigas do amizade nociva pelo apoio moral e contato enquanto eu estava isolada da sociedade. Ana Clara, Beatriz Fernandes, Carla Pereira, Clarisse Silva (Kk), Kamila Barbosa, Nathália Campero e Virgínia Paixão.
SUMÁRIO
Lista de Figuras...5
Lista de Tabelas...7
Capitulo 1 - BIOLOGIA REPRODUTIVA DE COCCYZUS MELACORYPHUS (AVES: CUCULIDAE) EM UMA ÁREA DE CAATINGA. Resumo...11 Abstract...12 Introdução...13 Materiais e Métodos...16 Área de estudo...16 Coleta de dados...17 Análise de dados...18 Resultados...19 Discussão...30 Referências bibliográficas...35
Capitulo 2 - SOBREVIVÊNCIA DE OVOS E FILHOTES DE COCCYZUS MELACORYPHUS E FATORES QUE INFLUENCIAM Resumo...42 Abstract...43 Introdução...44 Materiais e Métodos...46 Área de estudo...46 Análise de dados...46 Resultados...49 Discussão...56 Referências bibliográficas...60
LISTA DE FIGURAS
CAPÍTULO 1 - BIOLOGIA REPRODUTIVA DE COCCYZUS MELACORYPHUS (AVES: CUCULIDAE) EM UMA ÁREA DE CAATINGA.
Figura 1 – Localização da Estação Ecológica do Seridó, situada na cidade de Serra Negra do Norte demarcada de vermelho no mapa. Fonte: Google Earth 2018...16
Figura 2 – Número de ninhos de C. melacoryphus (linha) e a precipitação média mensal (barras) durante o período reprodutivo de 2018. Os valores de precipitação foram obtidos através de quatro estações pluviométricas da cidade de Caicó (Fonte: Empresa de Pesquisa Agropecuária do Rio Grande do Norte – EMPARN) e uma da Estação Ecológica do Seridó (ESEC-Seridó)...22
Figura 3 – Número de ninhos de C. melacoryphus registrado por suporte vegetal na Estação Ecológica do Seridó entre 2017 e 2018. *Spp para outras espécies...23
Figura 4 – A) Ninho de C. melacoryphus com três ovos; B) Ninho com três ninhegos e um ovo. C) Ninho em Pereiro arbustivo (Aspidosperma pyrifolium); D) Quatro ovos de C. melacoryphus; E) Ninho predado, ninhego morto e cascas de ovos. Fotos: Guilherme Toledo-Lima (A, B, C e D) e Priscilla Sabino (E)...24
Figura 5 – Linha de tendência linear para mostrar a relação entre a posição relativa (da mais externa para mais interna) e o comprimento dos gravetos de sete ninhos de C. melacoryphus. Ninhos coletados na Estação Ecológica do Seridó – ESEC – Seridó nos anos de 2017 e 2018...26
Figura 6 – Linha de tendência linear para mostrar a relação entre a posição relativa (da mais externa para mais interna) e o diâmetro dos gravetos de sete ninhos de C. melacoryphus. Ninhos coletados na Estação Ecológica do Seridó – ESEC – Seridó nos anos de 2017 e 2018...26
CAPÍTULO 2 - SOBREVIVÊNCIA DE OVOS E FILHOTES DE COCCYZUS
MELACORYPHUS E FATORES QUE INFLUENCIAM
Figura 7 – Taxas de sobrevivência diária (TSDs) para as posturas de ovos dos ninhos de Coccyzus melacoryphus (entre um a seis ovos por ninho) nos anos de 2017 e 2018 na Estação Ecológica do Seridó. TSD está representada pela linha sólida e o intervalo de confiança 95% é representado pelas linhas tracejadas...53
LISTA DE TABELAS
CAPÍTULO 1 - BIOLOGIA REPRODUTIVA DE COCCYZUS MELACORYPHUS (AVES: CUCULIDAE) EM UMA ÁREA DE CAATINGA.
Tabela 1 – Características dos gravetos que compuseram o principal material de construção de sete ninhos de C. melacoryphus coletados entre 2017 e 2018 na Estação Ecológica do Seridó – ESEC – Seridó...25
Tabela 2 – Materiais utilizados na construção de sete ninhos de C. melacoryphus coletados entre 2017 e 2018 em uma área de Caatinga na Estação Ecológica do Seridó...27
Tabela 3 – Frequência dos materiais (número de ninhos em que o item ocorreu) encontrados em sete ninhos de C. melacoryphus, coletados entre 2017 e 2018 em uma área de Caatinga na Estação Ecológica do Seridó...28
Tabela 4 – Medidas dos ovos de C. melacoryphus em uma área de Caatinga na Estação Ecológica do Seridó – ESEC – Seridó...29
CAPÍTULO 2 - SOBREVIVÊNCIA DE OVOS E FILHOTES DE COCCYZUS
MELACORYPHUS E FATORES QUE INFLUENCIAM
Tabela 5 – Resultado das quatro etapas de seleção de modelos de taxas de sobrevivência diária de ninhos de Coccyzus melacoryphus registrados em 2017 e 2018 na Estação Ecológica do Seridó. Os modelos foram ranqueados com base no Critério de Informação de Akaike para pequenas amostras (AICc)...51
Tabela 6 – Taxas de sobrevivência diária (TSDs) para cada postura de ovos no período de incubação e de filhotes para o período de ninhego. Registramos ninhos com o máximo de quatro
filhotes. Ninhos de Coccyzus melacoryphus monitorados na Estação Ecológica do Seridó nos anos de 2017 e 2018. EP representa o erro padrão...52 Tabela 7 – Taxas de sobrevivência diária (TSDs) para cada suporte vegetal no período de incubação e de ninhego de ninhos de Coccyzus melacoryphus na Estação Ecológica do Seridó. EP representa o erro padrão...54
Tabela 8 – Parâmetros de sobrevivência de ninhos de Coccyzus melacoryphus da Estação Ecológica do Seridó nos anos de 2017 e 2018. Foi utilizado o período médio de incubação e de permanência de filhotes de 10 dias para calcular as taxas de sobrevivência diária e o sucesso reprodutivo...5 5
CAPÍTULO 1
BIOLOGIA REPRODUTIVA DE COCCYZUS MELACORYPHUS (AVES: CUCULIDAE) EM UMA ÁREA DE CAATINGA
BIOLOGIA REPRODUTIVA DE COCCYZUS MELACORYPHUS (AVES: CUCULIDAE) EM UMA ÁREA DE CAATINGA.
Victoria Helen Figueiredo Paixão¹ & Mauro Pichorim²
¹Programa de Pós-Graduação em Ecologia, Universidade Federal do Rio Grande do Norte. 59072-970, Natal, Brasil. E-mail: victoriahelen4@hotmail.com
2
Departamento de Botânica, Ecologia e Zoologia, Centro de Biociências, Universidade Federal do Rio Grande do Norte. 59072-970, Natal, Brasil.E-mail: pichorimmauro@gmail.com
RESUMO
Estudos sobre a dinâmica reprodutiva de aves em ambientes sazonais têm sido concentrados em regiões temperadas, implicando em lacunas de informação para regiões neotropicais. Basicamente o que conhecemos sobre teoria de história de vida das aves fundamenta-se na comparação das estratégias observadas entre áreas temperadas e tropicais úmidas. No entanto, o estudo em regiões tropicais sazonais, como a caatinga, são importantes para entendermos melhor os padrões evolutivos existentes. À vista disso, esse trabalho contribui para o conhecimento da dinâmica reprodutiva de aves de ambientes tropicais sazonais, descrevendo aspectos locais sobre a biologia reprodutiva do papa-lagarta-acanelado (Coccyzus
melacoryphus) tais como: período reprodutivo, caracterização do ninho e ovos, tamanho da
ninhada, período de incubação e de ninhego. O C. melacoryphus é uma espécie da família Cuculidae, ocorrendo em todo o Brasil, porém em parte de sua distribuição realiza movimentos periódicos. No Rio Grande do Norte, seu período de permanência está relacionado à estação chuvosa, ocorrendo entre os meses de fevereiro e junho, quando chega para reproduzir. Realizamos o estudo na Estação Ecológica do Seridó, durante o período chuvoso de 2017 e 2018 (janeiro a junho) onde executamos buscas ativa de ninhos. Revisamos os ninhos em intervalos de 2-3 dias. Registramos 63 ninhos, sendo 31 entre os dias 01 de março e 08 de maio de 2017 e 32 ninhos entre os dias 08 de fevereiro e 10 de junho de 2018. Encontramos os ninhos construídos em arbustos e árvores a uma altura média de 1,61 ± 0,88 m, e o pereiro (Aspidosperma
pyrifolium) foi a principal planta utilizada como suporte. Os ninhos com formato de “plataforma
simples” foram compostos por gravetos com a tendência dos mais externos serem maiores em comprimento e diâmetro em relação aos mais internos. Os ovos apresentaram formato subelíptico curto com coloração verde claro (cor 81 “Pearl Gray” de Smithe 1975). Os ovos pesaram 9,7 ± 0,9 g e mediram 22,1 ± 1,5 mm x 28,4 ± 1,5 mm. Observamos postura de um a seis ovos por ninho. A média de ninhegos por ninho foi de 2,60 ± 0,96 (n = 32). Em sua biologia reprodutiva, acreditamos que o C. melacoryphus atua como outros membros do gênero apresentando longo período reprodutivo quando comparado a aves de regiões temperadas, com provável período curto de incubação e de permanência dos filhotes. No entanto, o tamanho da ninhada de até seis ovos contraria o esperado para postura de aves de regiões tropicais.
ABSTRACT
Studies on the reproductive dynamics of birds in seasonal environments have been mainly focused in temperate regions generating a knowledge gap for neotropical regions. Basically, our knowledge about birds’ history life theory is based on the comparison of the strategies observed between temperate and tropical humid areas. However, studies in seasonal tropical regions, such as caatinga, are important to better understand the evolutionary patterns. This research aims at increasing our understanding about the reproductive dynamics of birds from seasonal environments, describing aspects of The Dark-billed Cuckoo’s (Coccyzus
melacoryphus) breeding biology: reproductive period, nest and egg description, posture size,
incubation and nesting period. C. melacoryphus belongs to the Cuculidae family, which occurs throughout Brazil. It performs periodic movements in part of its distribution. In Rio Grande do Norte state, its permanence period is related to the rainy season, occurring between February and June when they arrive to breed. We conducted the study at the “Estação Ecológica do Seridó” during the rainy season of 2017 and 2018 (January to June) where we performed active nest searches. We monitored nests at 2-3 days intervals. We recorded 63 nests, which 31 nests were monitored between March 1 and May 8 of 2017, and 32 nests between February 8 and June 10 of 2018. The nests were built on shrubs and trees with 1.61 ± 0, 88 m mean height, and the pereiro tree (Aspidosperma pyrifolium) was the main plant used as support. The nests showed a “simple/platafform” format, with sticks showing a tendency to present the outer ones larger in length and diameter than the inner ones. The eggs were short subelliptical with light green coloration (color 81 Pearl Gray by Smithe 1975). Clutch size varied from one to six eggs. The eggs mean weight was 9.7 ± 0.9 g, the length was 28.4 ± 1.5 mm and width was 22.1 ± 1.5 mm. The mean nestlings number per nest was 2.60 ± 0.96 (n = 32). In its breeding biology, we believe that C. melacoryphus behaves like the other members of the genus, presenting a longer reproductive period when compared to birds of temperate regions, with a probable short incubation period and nestlings’ permanence. However, clutch size of up to six eggs was contrary to that expected from tropical birds.
INTRODUÇÃO
A história de vida é entendida como o conjunto de adaptações que favorecem as relações entre o organismo e o ambiente (Robinson et al. 2010, Flatt & Heyland 2011). Seu estudo é particularmente importante para entendermos os processos adaptativos envolvidos na atividade reprodutiva das espécies (Ricklefs 2013). Entre os fatores que atuam diretamente na história de vida e, portanto, no processo reprodutivo, incluem-se a disponibilidade de alimento, presença de predadores, e o modo como o indivíduo vive (Ricklefs 2013, Winkler 2016). Nas aves, a reprodução apresenta variações entre espécies e algumas vezes entre indivíduos de uma mesma espécie entre regiões (Skutch 1985, Linden & Moller 1989, Harrison 1998, Bennett & Owens 2002, Winkler 2016).
Há uma complexidade evolutiva nas estratégias reprodutivas entre aves de regiões temperadas e tropicais. Aves neotropicais são caracterizadas por possuírem ninhadas menores, altas taxas de predação, várias tentativas reprodutivas ao ano, longo período de desenvolvimento e altas taxas de sobrevivência (Martin 1996, Wiersma et al. 2007). Nas aves de ambiente temperado geralmente ocorre o padrão contrário, com menor sobrevivência, ninhadas maiores, desenvolvimento rápido, etc. Estes padrões parecem estar relacionados à sazonalidade do ambiente. No entanto, estudos sobre a dinâmica reprodutiva de aves em ambientes sazonais têm sido concentrados em regiões temperadas, implicando em lacunas de informação para regiões tropicais sazonais. É possível afirmar que em regiões temperadas, a reprodução é estimulada pela sazonalidade do fotoperíodo e disponibilidade de alimento (Hau 2001), enquanto que em regiões tropicais esse estímulo ocorre principalmente pela intensidade das chuvas (Sick 1983, Boyle 2011, Pereira 2012, Winkler 2016). A estação chuvosa é responsável por promover maior abundância de recursos como artrópodes, frutos e sementes, fonte de alimento na dieta de aves nessas regiões (Araújo 2009, Marone 1992, Illera & Diaz 2006, Medeiros et al. 2012). Podemos então assumir que a duração e intensidade do período chuvoso tem potencialidade de influenciar o início e frequência da reprodução em aves do semiárido (Cavalcanti et al. 2016), de forma que para algumas espécies espera-se que o período reprodutivo esteja restrito ao período chuvoso.
Entre as características de história de vida, o tamanho da ninhada pode ser considerado como a mais marcante por suas variações entre aves ao longo do globo. Em geral, as aves que se
reproduzem em regiões de maiores latitudes depositam ninhadas maiores do que as espécies tropicais (Slagsvold 1982, Martin 1996, Martin et al. 2000, Auer et al. 2007, Ricklefs 2013, Winkler 2016). Aves canoras botam geralmente menos ovos por vez nos trópicos do que quando comparadas aos indivíduos que se reproduzem nas latitudes mais altas (Ricklefs 2013). Nas regiões tropicais, as aves apresentam geralmente ninhadas de dois ovos (Skutch 1985). No entanto, no cerrado, algumas aves apresentam posturas maiores, variando de um a três ovos (Medeiros & Marini 2007, Marini et al. 2012). Estudos que visem detalhar a biologia reprodutiva são, dessa forma, necessários para uma maior compreensão sobre a ecologia das espécies e para entendermos as diferenças adaptativas entre regiões.
Os ninhos, entre suas funções, são construídos viabilizando a proteção dos ovos e filhotes contra predadores (Hansell 2000, Winkler 2001, Gill 2007). Além dos fatores bióticos, os ninhos oferecem proteção contra pressões ambientais como calor, frio ou chuva (Winkler 2001, Pough
et al. 2008). Quanto à estrutura, os ninhos podem ser abertos ou fechados, encontrados em
cavidades, construções, suspensos, ou ainda sobre o solo ou parede, características que determinam a segurança dos mesmos. O processo de construção dos ninhos e escolha do local de nidificação tem extrema importância para o sucesso reprodutivo das aves. Este depende da influência das características dos locais de nidificação, como a composição vegetal (Moller 1988, Martin 1993, Harrison 1998), disponibilidade de alimento e segurança contra predadores (Martin 1996, Winkler 2001, Marshall & Cooper 2004, Ricklefs 2013).
O processo de construção dos ninhos, assim como a produção de ovos, incubação e cuidado parental são atividades com alto custo energético (Nur 1987, Gauthier & Thomas 1993, Hansell 2000, Stanley 2002, Gill 2007, Moreno et al. 2010). Por exemplo, a andorinha-de-dorso-acanelado (Petrochelidon pyrrhonota) tem preferência pela construção de ninho em lugares que demandam menor custo (Gauthier & Thomas 1993). O local de nidificação é influenciado pelas características do habitat, uma vez que as plantas apresentam diferentes estruturas que podem ser consideradas materiais potenciais para a construção do ninho, como raízes, hastes, gravetos, folhas, flores e frutos. Poucos estudos descrevem os materiais utilizados na construção dos ninhos, no entanto, estes se tornam importantes, pois também influenciam no sucesso reprodutivo (Hansell 2000, Winkler 2001).
O papa-lagarta-acanelado (Coccyzus melacoryphus) é uma das 136 espécies da família Cuculidae, das quais 53 são parasitas de ninho (Kruger & Davies 2004, Payne 2005). Estes são
principalmente insetívoros e especialistas em lagartas de Lepidoptera (del Hoyo et al. 1997). O padrão de ocorrência do papa-lagarta-acanelado ainda necessita ser compreendido, em especial com relação à sazonalidade. Alguns autores indicam que a espécie ocorre em todo o Brasil incluindo grande parte da América do Sul em países como Argentina, Uruguai, Paraguai, entre outros (Sick 1997, BirdLife International 2019, Payne & Kirwan 2019). Em parte de sua distribuição realiza movimentos periódicos. No Rio Grande do Norte, seu período de permanência está relacionado à estação chuvosa, ocorrendo entre os meses de fevereiro e junho quando chega para reproduzir. Dentro desse contexto, descrevemos neste estudo o período reprodutivo, de incubação e de cuidado da prole, os tamanhos de postura e ninhada, e caracterizamos ninhos, ovos e filhotes do C. melacoryphus em uma área de caatinga, objetivando comparar estas informações com as de outras regiões ou espécies de forma a entendermos melhor as diferenças entre aspectos reprodutivos de aves tropicais de ambientes úmidos e sazonais, bem como o quanto se distinguem de congêneres de zonas temperadas.
MATERIAIS E MÉTODOS
Área de estudo
O estudo foi realizado na Estação Ecológica do Seridó – ESEC-Seridó (06° 34’ 36,2” S e 37° 15’ 20,7” W) que consiste em uma Unidade de Conservação de proteção integral. A ESEC se localiza no município de Serra Negra do Norte, Rio Grande do Norte. (Figura 1). É constituída de um fragmento de Caatinga hiperxerófila primária e em regeneração, possui 1.166 ha e é circundada por fazendas e formações secundárias. Nessa região, segundo a classificação de Köppen, o clima é semiárido do tipo BsW’h’, o qual apresenta variações de temperatura com mínima de 22°C e máxima de 33°C (ICMBIO 2004). A precipitação ocorre entre os meses de janeiro e junho, variando entre 350 e 800 milímetros (Velloso et al. 2002).
Figura 1 – Localização da Estação Ecológica do Seridó, situada no município de Serra Negra do Norte, RN (demarcados em vermelho no mapa, fonte: Google Earth 2018).
Coleta de dados
Durante os períodos chuvosos (janeiro a junho) de 2017 e 2018 realizamos buscas ativas de ninhos na área de estudo. Estas consistiram na procura sistemática de indícios de reprodução da espécie. Observamos cuidadosamente a flora e o movimento das aves circundantes e investigamos árvores e arbustos aleatórios e também usamos pistas diversas como indivíduos carregando material de ninho ou alimento, ou quando registramos a saída repentina de uma ave de algum local. As buscas ocorreram em um grid previamente definido com oito trilhas paralelas, intercaladas a cada 50 m, de aproximadamente 300 m de comprimento cada. Percorremos metade do grid (quatro trilhas) por dia, e no terceiro dia as áreas de entorno, a ordem de início e término das trilhas foi invertida a cada ciclo. Totalizamos 5 h/dia de esforço de busca por ninhos, com início às 5 h e término às 10 h da manhã.
Georeferenciamos os ninhos encontrados para posterior monitoramento, que aconteceu em intervalos de dois ou três dias. Para cada ninho identificamos a planta suporte, altura, grau de camuflagem (variando de zero a dois) e o conteúdo interno (quantidade de ovos e/ou filhotes). Medimos a altura dos ninhos em relação ao solo, com auxílio de trena, e identificamos a planta suporte no momento do registro quando possível, caso contrário utilizamos fotos para posterior identificação. A partir da observação e acompanhamento do conteúdo interno do ninho pudemos determinar o tamanho da ninhada, período de incubação dos ovos, período de ninhego e período reprodutivo.
Definimos o tempo de incubação como aquele entre a postura do primeiro ovo e a primeira eclosão, e o período de ninhego entre a eclosão dos ovos e a saída do primeiro filhote do ninho. Para o período reprodutivo consideramos o intervalo entre o primeiro e último ninho ativo encontrado.
Após o abandono ou saída dos filhotes coletamos alguns ninhos para identificarmos e medirmos os materiais usados na construção. Para avaliar se houve diferença de tamanho dos gravetos que compunham os ninhos de acordo com a posição que ocupavam, medimos os gravetos (comprimento e diâmetro) a partir do exterior para o interior do ninho. Para as métricas dos ninhos, utilizamos régua para inferir a altura, profundidade, diâmetro interno e diâmetro externo. Para a descrição da forma dos ninhos seguimos Simon e Pacheco (2005).
Em relação aos ovos, medimos comprimento e largura, pesamos e descrevemos a forma e coloração. O formato dos ovos seguiu a descrição de Baicich & Harrison (1997) e a coloração de acordo com o guia de cores de Smithe (1975). Medimos o comprimento e largura dos ovos com paquímetro de precisão de 0,05 mm. Pesamos com balança do tipo dinamômetro de 10 g com precisão de 0,1 g. Não medimos todos os ovos dos ninhos encontrados para minimizar a influência externa.
Análise de dados
Para os dados de medidas calculamos média e desvio padrão. Testamos com chi-quadrado a aleatoriedade dos suportes vegetais escolhidos para a construção dos ninhos. Para entendermos se ocorreu alguma forma de estruturação no processo de construção dos ninhos, aplicamos regressões lineares para verificar possíveis tendências de variação no comprimento e diâmetro dos gravetos empregados na construção. Realizamos as análises nos programas R 3.0.1 (R Development Core Team) e JMP 10.0 (SAS Institute Inc., Cary, NC, 1989-2007).
RESULTADOS
Registramos 63 ninhos, destes, 31 entre 1 de março e 8 de maio de 2017 e 32 ninhos entre 8 de fevereiro e 10 de junho em 2018 (primeiro e último registro anual respectivamente). Encontramos mais ninhos ativos em março de ambos os anos (n = 23 em 2017 e n = 19 em 2018). De uma forma geral, a reprodução da espécie iniciou após as primeiras chuvas na região (fevereiro), teve pico em março antes das chuvas mais intensas e gradativamente diminuiu até o final do período chuvoso, em junho (Figura 2).
Os ninhos foram construídos em arbustos e árvores a uma altura média 1,61 ± 0,88 m do solo (min 0,17 m – máx 4,41 m). A planta principal utilizada como suporte foi o pereiro (Aspidosperma pyrifolium, Família Apocynaceae), com 46% dos ninhos, seguida por mofumbo (Combretum leprosum, Família Combretaceae) com 16% e por emaranhado de pereiro com outras espécies com 14%. Encontramos ninhos em menor quantidade em jurema (Mimosa
tenuiflora, Família Fabaceae), faveleira (Cnidoscolus quercifolius, Família Euphorbiaceae),
pinhão-bravo (Jatropha molissima, Família Euphorbiaceae), quixabeira (Sideroxylon
obtusifolium, Família Sapotaceae), velame (Croton sp., Família Euphorbiaceae), marmeleiro
(Croton sonderianus, Família Euphorbiaceae) e emaranhados de lianas diversas (Figura 3). Portanto, observamos que a frequência de ocorrência de ninhos não foi uniforme entre as plantas suporte, sendo mais comum em pereiro (X² = 121,9; df = 10; p < 0,05).
Os ninhos foram compostos principalmente por gravetos secos em uma estrutura pouco elaborada no formato de “plataforma simples” (simple/platafform ver Simon & Pacheco 2005). Em média os ninhos (n = 8) apresentaram as seguintes medidas: altura de 6,06 ± 0,63 cm, profundidade de 2,43 ± 0,75 cm, diâmetro externo de 13,55 ± 1,84 cm e diâmetro interno de 6,65 ± 2,02 cm (Figura 4 A, B e C). Não encontramos nenhum tipo de forração interna compondo a câmara incubatória. O principal material utilizado na construção foi gravetos de pereiro (Aspidosperma pyrifolium), presentes em todos os ninhos coletados para descrição (n = 7). Estes gravetos não possuíam espinhos, eram retilíneos, geralmente sem bifurcações e mediram em média 9,74 ± 4,77 cm de comprimento e 1,61 ± 0,76 mm de diâmetro (Tabela 1).
Observamos a tendência dos gravetos mais externos dos ninhos serem maiores em
comprimento e diâmetro em relação aos mais internos (Figuras 5 e 6). Ou seja, as dimensões dos gravetos diminuíram do exterior para o interior dos ninhos, sendo que 38,6% da variação do comprimento dos gravetos dependeu da posição relativa do graveto ao longo do eixo externo-interno do ninho (comprimento do graveto = 14,9 – 10,3*posição relativa do graveto; r2 = 0,386; F1, 1407 = 882,2; p < 0,05; Figura 5). No caso da medida de diâmetro dos gravetos, 32,1% de sua variação dependeu da posição relativa (diâmetro do graveto = 2,37 - 1.51*posição relativa do graveto; r2 = 0,321; F1, 1409 = 666,7; p < 0,05; Figura 6).
Encontramos em menor quantidade gravetos não identificados com espinhos, representando 0,48% de todo o material encontrado nos ninhos e presente somente em três dos sete ninhos analisados. Folhas secas, apesar de baixa representatividade (3,68% de todo o material), estiveram presentes em todos os ninhos, subdivididas em folhas de velame (Croton sp.), de jurema (Fabaceae), de pereiro (Aspidosperma pyrifolium), imburana (Commiphora
leptophloeos) e faveleira (Cnidoscolus quercifolius), com diferentes frequências (Tabela 2).
Também registramos inflorescências e cascas de imburana. Ao todo, 95,64% dos materiais dos ninhos de C. melacoryphus foram gravetos (Tabelas 2 e 3).
Os ovos apresentaram formato subelíptico curto (tipo “short subelliptical” de Harrison 1997) com coloração verde claro (cor 81 “Pearl Gray” de Smithe 1975) (Figura 4 – A e D). O peso médio dos ovos foi 9,7 ± 0,9 g, o comprimento foi 28,4 ± 1,5 mm e a largura foi 22,1 ± 1,5 mm (Tabela 4). Observamos posturas de um (n = 7), dois (n = 6), três (n = 19), quatro (n = 17), cinco (n = 12) e seis (n = 2) ovos por ninho. As menores (1 a 2) provavelmente representavam posturas incompletas, pois ocorreram em ninhos predados ou abandonados antes do início da incubação. Dentre os ninhos que acompanhamos até a eclosão a postura média foi de 3,79 ± 0,71 ovos (min = 3 e máx = 5, n = 17) e o período de incubação mínimo foi de 10 dias. Portanto, observamos eclosão somente em ninhos com posturas entre três e cinco ovos.
Em 2017 monitoramos 14 ninhos com ninhegos (n = 31) e em 2018 foram 11 (n = 32). A média de ninhegos por ninho foi de 2,60 ± 0,96 (min = 1 e máx = 4). Aparentemente observamos apenas um ninho com sucesso nesta fase, no qual três filhotes eclodiram, mas apenas dois permaneceram no ninho por 10 dias. Outros dois ninhos apresentaram ninhadas com permanência máxima de oito dias, para os quais não pudemos saber se os filhotes foram predados ou abandonaram precocemente o ninho. Em 15 ninhos os filhotes foram predados no
início da fase de ninhego, quando os filhotes tinham sete dias ou menos. Para os ninhos que classificamos como predados encontramos sinais de predação como ninhos destruídos, ninhos intactos, porém com ovos quebrados ou cascas e presença de penas no ninho e entorno. Também obtivemos o registro de um filhote morto no ninho, porém, a forma que ele foi encontrado não condiz com os predadores esperados, como aves, répteis e mamíferos (Figura 4 – A).
Durante nossas visitas aos ninhos os ninhegos não emitiam sons e permaneciam imóveis, e quando tinha adulto presente observamos no máximo um. Dos 32 ninhos monitorados em 2018 registramos a presença de um adulto em pelo menos uma visita em 18 ninhos (56 %). Destes, em apenas duas ocasiões houve resistência do adulto em deixar o ninho, em um havia três ovos e no outro quatro ovos próximos à eclosão (dois e três dias após os ninhegos haviam nascidos, respectivamente). Também observamos uma única vez um adulto com alimento próximo ao ninho. De forma geral, notamos que os adultos são bastante discretos ao se aproximarem dos ninhos, realizando voos curtos a baixa altura e por entre a vegetação, não vocalizando e ao notarem algum sinal de ameaça deixam o ninho de forma silenciosa e com antecedência.
Figura 2 – Número de ninhos de Coccyzus melacoryphus (linha) e a precipitação média mensal (barras) durante o período reprodutivo de 2018. Os valores de precipitação foram obtidos através de quatro estações pluviométricas do município de Caicó (Fonte: Empresa de Pesquisa Agropecuária do Rio Grande do Norte – EMPARN) e uma da Estação Ecológica do Seridó.
Figura 3 – Número de ninhos de Coccyzus melacoryphus registrado por suporte vegetal na Estação Ecológica do Seridó entre 2017 e 2018. *Spp para outras espécies.
Figura 4 – A) Ninho de Coccyzus melacoryphus com três ovos; B) Ninho com três ninhegos e um ovo. C) Ninho em pereiro arbustivo (Aspidosperma pyrifolium); D) Quatro ovos de Coccyzus melacoryphus; E) Ninho predado, ninhego morto e cascas de ovos. Fotos: Guilherme Toledo-Lima (A, B, C e D) e Priscilla Sabino (E).
A
B
Tabela 1 – Características dos gravetos que compuseram o principal material de construção de sete ninhos de Coccyzus melacoryphus coletados entre 2017 e 2018 na Estação Ecológica do Seridó. Peso (g) Número total de gravetos Comprimento médio ± DP (cm) Diâmetro médio ± DP (mm) Maior Comprimento (cm) Menor e maior diâmetro (mm) Ninho 1 - 265 10,7 ± 5,7 1,5 ± 0,8 43,5 0,3 - 7,9 Ninho 2 21,5 301 9,5 ± 4,7 1,2 ± 0,5 35,5 0,2 - 3,8 Ninho 3 52 207 10,8 ± 4,9 1,8 ± 0,7 43,5 0,2 - 3,4 Ninho 4 39 108 10,7 ± 4,4 2,4 ± 0,6 27 0,4 - 4 Ninho 5 41,5 300 8,1 ± 3,3 1,4 ± 0,5 28 0,2 - 3,9 Ninho 6 34 107 9,5 ± 4,4 2,2 ± 0,7 25,5 0,5 - 3,7 Ninho 7 16 122 8,5 ± 4,2 1,3 ± 0,8 24,7 0,3 - 3,5
Figura 5 – Regressão linear entre o comprimento dos gravetos e suas respectivas posições relativas (da mais externa (0.0) para mais interna (1.0)) de sete ninhos de Coccyzus melacoryphus coletados na Estação Ecológica do Seridó entre 2017 e 2018 (comprimento do graveto = 14,9 – 10,3*posição relativa do graveto; r2 = 0,386; F1, 1407 = 882,2; p < 0,05). As setas representam a borda exterior e interior do ninho respectivamente.
Figura 6 – Regressão linear entre o diâmetro dos gravetos e suas respectivas posições relativas (da mais externa para mais interna) de sete ninhos de Coccyzus melacoryphus coletados na Estação Ecológica do Seridó entre 2017 e 2018 (diâmetro do graveto = 2,37 - 1.51*posição relativa do graveto; r2 =
0,321; F1, 1409 = 666,7; p < 0,05). As setas representam a borda exterior e interior do ninho respectivamente.
Tabela 2 – Materiais utilizados na construção de sete ninhos de Coccyzus melacoryphus coletados entre 2017 e 2018 em uma área de Caatinga na Estação Ecológica do Seridó.
Material do ninho Espécie e/ou Gênero % Relativa
Gravetos Não identificado 95,64
Folhas secas Aspidosperma pyrifolium,
Commiphora leptophloeos, Croton Spp
3,68
Gravetos com espinhos Não identificado 0,48
Inflorescência de Aristida Aristida elliptica 0,14
Tabela 3 – Frequência dos materiais (número de ninhos em que o item ocorreu) encontrados em sete ninhos de Coccyzus melacoryphus, coletados entre 2017 e 2018 em uma área de Caatinga na Estação Ecológica do Seridó.
Material do ninho Espécie, Gênero e/ou Família Frequência
Gravetos de pereiro Aspidosperma pyrifolium 7
Casca de imburana Commiphora leptophloeos 6
Folhas secas de velame Croton Spp; Euphorbiaceae 6
Folha de jurema Fabaceae; Mimosoideae 4
Folhas secas de pereiro Aspidosperma pyrifolium 3
Gravetos com espinhos Não identificado 3
Folha de imburana Commiphora leptophloeos 2
Inflorescência de Aristida Aristida elliptica 2
Casca de fruto de faveleira Cnidoscolus quercifolius 1
Tabela 4 – Medidas dos ovos de Coccyzus melacoryphus em uma área de Caatinga na Estação Ecológica do Seridó.
Média + DP Mínimo e Máximo n° de ovos
Comprimento (mm) 28,4 ± 1,5 25,5 - 29,9 24
Largura (mm) 22,1 ± 1,5 18 - 24,2 24
DISCUSSÃO
Observamos que o período reprodutivo do C. melacoryphus está relacionado à estação chuvosa da região, iniciando após as primeiras chuvas e diminuindo gradativamente até o final do período chuvoso. Assim como o período reprodutivo de aves de regiões tropicais está relacionada à estação chuvosa (Sick 1983, Boyle 2011, Pereira 2012, Winkler 2016), a maioria dos cucos de regiões tropicais e subtropicais também se reproduz no período chuvoso (del Hoyo 1997). Apesar de haver tentativas reprodutivas de Guira guira no Brasil central durante meses secos, este Cuculidae tem atividade reprodutiva mais intensa durante o período chuvoso (Macedo 1992). A chuva promove maior disponibilidade de alimento, tanto frutos quanto artrópodes (Araújo 2009, Marone 1992, Illera & Diaz 2006, Medeiros et al. 2012), fator que influencia os cucos que são principalmente insetívoros. Aparentemente o pico reprodutivo ocorreu um pouco antes das chuvas mais intensas (Figura 2), como uma forma de evitar perdas devido às condições climáticas. Esta característica de evitar reproduzir durante as maiores chuvas também já foi observada em outras aves de áreas sazonalmente secas no Brasil (Aguilar et al. 2000, Medeiros & Marini 2007).
A planta principal utilizada como suporte foi o pereiro (Aspidosperma pyrifolium). Entre os fatores que influenciam a escolha do lugar de construção do ninho (clima, predadores, disponibilidade de alimento) há a possibilidade de ser a disponibilidade de materiais adequados para construção do ninho (Hansell 2000, Winkler 2001). A escolha do pereiro como principal suporte para nidificação pode estar ligado à dominância dessa espécie, como vegetação arbustivo-arbórea, na área de estudo (Amorim et al. 2005). Dessa forma, o C. melacoryphus se mostra como uma espécie material-especialista, que pode ser influenciada pela disponibilidade de dado material em um momento crítico. O pereiro oferece também maior camuflagem do ninho, ou seja, estes se tornam menos visíveis a predadores orientados pela visão, aspecto que influencia também na escolha do lugar de nidificação (Borgmann & Conway 2015). Portanto, a seleção do pereiro pelo C. melacoryphus pode ser explicada como uma resposta comportamental para construção de ninhos mais protegidos.
Os ninhos variaram em tamanho, formato e composição. Os ninhos de C. melacoryphus aqui definidos com formato de “plataforma simples” e pouco elaborados estão de acordo com o
descrito pela literatura (Erwin 1989, de la Peña 2013). Uma característica marcante dos ninhos de C. melacoryphus é seu aspecto de pouco elaborado, podendo ser confundido com ninho inativo. Um ninho de papa-lagarta-de-papo-ferrugem (Coccyzus pumilus) foi descrito como construídos por gravetos tão frouxos de forma que dava pra ver o céu através dele (Thomas 1978). De forma similar, ninho de papa-lagarta-de-asa-vermelha (Coccyzus americanos) foi descrito como bastante frágil no qual o conteúdo podia ser visto através de fendas nas paredes laterais (Potter 1980). Esse comportamento pode ser uma forma de diminuir o custo energético utilizado na construção do ninho.
A disponibilidade do material usado no ninho no habitat influencia na escolha das aves de lugares para construção do ninho (Collias & Collias 1984). Acreditamos que o pereiro (Aspidosperma pyrifolium) seja a fonte principal de material para confecção do ninho devido a sua predominância na região, como também por ser lugar de escolha para construção do ninho. Essa possível preferência pode então ser explicada também pelo enquadramento com o plano de fundo, no caso o material utilizado se camufla com o ambiente, como visto para o mandarim (Taeniopygia guttata), onde machos selecionam material que combinam com a cor do ambiente do local do ninho (Bailey et al. 2015). No Arizona, ninhos de Coccyzus americanos são basicamente constituídos por gravetos, dos quais os 50 primeiros gravetos medidos tiveram em média comprimento de 13 cm e diâmetro de 2,1 cm, semelhante ao descrito aqui para o C.
melacoryphus (Hamilton & Hamilton 1965). Os gravetos mais externos são responsáveis por
manter a estrutura do ninho como também podem atuar na proteção. A partir disso, observamos a tendência dos gravetos mais externos serem maiores em relação aos mais internos.
Alguns estudos mostram que certos materiais utilizados para construção do ninho podem oferecer vantagens relacionadas a características antipatogências e termoregulatórias (Collias & Collias 1984). Apesar de em menor proporção, também foi encontrado nos ninhos de C.
melacoryphus outros materiais além de gravetos como folhas de diferentes espécies vegetais. É
comum aves utilizarem diferentes tipos de estrutura (teias de aranha, penas, fibras de plantas, cascas, entre outros) para armação, adesão ou até mesmo forrar o interior do ninho (Gill 2007, Winkler 2016). No entanto, o que leva as aves a escolherem materiais adequados para construção do ninho ainda precisa de mais estudos (Collias & Collias 1984).
Os ovos de C. melacoryphus que encontramos seguem a descrição encontrada na literatura (Euler 1900, Ihering 1900, de la Peña 2013). Apesar de aves tropicais apresentarem
ninhadas menores do que aves de regiões temperadas (Martin 1996, Martin et al. 2000, Auer et
al. 2007, Ricklefs 2013, Winkler 2016), encontramos postura do C. melacoryphus de até seis
ovos por ninho. Essa variação de postura também foi encontrada para esta mesma espécie em outras regiões, como na ilha Galápagos e na Argentina (Erwin 1989, de la Peña 2013). Os ninhos monitorados na Argentina apresentaram postura média de 2,77 ± 1,11 ovos por ninho, contrastando com 3,79 ± 0,71 ovos por ninho aqui registrados (de la Peña 2013). Os cuculídeos são conhecidos por muitas espécies apresentarem posturas coletivas, como é o caso do anu-branco (Guira guira) na região central do Brasil, onde grupos de dois a 13 adultos põem entre 4-20 ovos (Macedo 1992). É possível que o C. melacoryphus tenha algum padrão de ninhos comunitários, ou seja, realizem postura coletiva no qual diferentes indivíduos depositam ovos no mesmo ninho. Pouco se sabe sobre a biologia reprodutiva do C. melacoryphus, portanto, aspectos de tamanho da ninhada podem apresentar variações regionais.
Não pudemos conhecer exatamente o período de incubação, pois não acompanhamos ninhos desde o início da postura, mas definimos um período mínimo de 10 dias. Em Galápagos, o C. melacoryphus apresenta curto período de incubação entre 10 e 12 dias, com eclosão assíncrona e considerável variação no tamanho do filhote (Erwin 1989). Em contraste, para os indivíduos de C. melacoryphus na Argentina, foi encontrado um período de incubação de 14 dias (De la Peña 2013). O anu-coroca (Crotophaga major), da mesma família, possui período de incubação semelhante, com os ovos sendo incubados por 11-12 dias. (Riehl & Jara 2009). Período curto de incubação em aves pode ser considerado resposta comportamental à predação, no qual o tempo de exposição aos predadores é diminuído (Martin 1996).
Todos os cucos são altriciais, ou seja, os filhotes são mais dependentes e permanecem no ninho enquanto crescem (del Hoyo 1997). Observamos a permanência máxima de 10 dias do filhote no ninho. Mesmo intervalo de tempo encontrado para outras espécies de cucos que criam seus próprios filhotes, como o de-papo-ferrugem (Coccycua pumila), papa-lagarta-de-bico-preto (Coccyzus erythropthalmus), papa-lagarta-de-asa-vermelha (Coccyzus
americanus), alma-de-gato (Piaya cayana), anu-preto (Crotophaga ani) e o anu-sulco-de-bico
(Crotophaga sulcirostris) (del Hoyo 1997). Um estudo no Panamá mostrou que filhotes de anu-coroca (Crotophaga major) são capazes de deixar o ninho com cinco dias (Riehl & Jara 2009). No entanto, ninhegos de C. melacoryphus apresentaram permanência entre 13 a 15 dias na Argentina (De la Peña 2013). Dessa forma, é possível que o C. melacoryphus apresente um
rápido crescimento dos filhotes como esperado para regiões tropicais, com altas taxas de predação.
A predação é considerada como a principal causa de perdas de ninhos para aves em regiões tropicais (Gil 2007, Martin 1996, Robinson et al. 2000). É possível observar vestígios deixados pelos predadores ao atacarem ninhos, de forma que geralmente, mamíferos de grande porte geralmente destroem parcialmente o ninho enquanto cobras, por exemplo, deixam a estrutura intacta (Major 1991). Em outra área de Caatinga, próximo ao rio São Francisco, foi registrado predando ninhos, répteis como teju (Salvator merianae) e cobra-cipó (Oxybelis
aeneus), e mamíferos como gambá (Didelphis albiventris) e sagui (Callithrix jacchus)
(Vilas-Bôas 2013). Algumas aves observadas na região também são consideradas como possíveis predadores, como a coruja-buraqueira (Athene cunicularia) e o cancão (Cyanocorax
cyanopogon). Em nosso estudo os resíduos das cascas dos ovos não indicaram as aves como
importantes predadoras, pois poucos ovos foram encontrados bicados. No entanto, alguns autores defendem que não se devem basear somente nos restos de ovos no ninho para identificação de predadores (Marini & Melo 1998).
Alguns autores definem C. melacoryphus como indivíduos tímidos e sempre procuram um lugar seguro quando são vistos, de forma que se torna difícil observação (Wetmore 1926, Erwin 1989). Indivíduos adultos foram observados em apenas 56% dos ninhos monitorados, dos quais em apenas duas ocasiões houve resistência do adulto ao deixar o ninho, e nunca visto em pares. Hamilton & Hamilton (1965) notaram que Coccyzus americanus evitava movimentos na presença dos pesquisadores, não se alimentando e apenas devotando seu tempo para observar o invasor e realizar um possível retiro evasivo. De forma geral, os cucos apresentam um comportamento reservado nas atividades diárias e nas áreas de reprodução (Erwin 1989).
Em resumo, acreditamos que o C. melacoryphus atua como outros membros do gênero apresentando longo período reprodutivo quando comparado a aves de regiões temperadas, com um provável curto período de incubação e de permanência dos filhotes. Alguns cuculídeos são capazes de deixar o ninho com apenas cinco dias (Riehl & Jara 2009). No entanto, o tamanho da ninhada com até seis ovos chama atenção para um possível ninho comunitário, ainda não descrito para essa espécie. Os ninhos foram construídos em sua maioria no pereiro (Aspidosperma pyrifolium), espécie arbustivo-arbórea dominante na Estação Ecológica do Seridó (ESEC-Seridó) (Amorin et al. 2005). As descrições dos ninhos e dos ovos estiveram de acordo
com a literatura. Por todos esses aspectos, este estudo contribui para suprir a escassez de informações sobre a biologia reprodutiva de aves Neotropicais, em especial o C. melacoryphus de região tropical seca como a Caatinga.
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CAPÍTULO 2
SOBREVIVÊNCIA DE OVOS E FILHOTES DE COCCYZUS MELACORYPHUS E FATORES QUE INFLUENCIAM
SOBREVIVÊNCIA DE OVOS E FILHOTES DE COCCYZUS MELACORYPHUS E FATORES QUE INFLUENCIAM
Victoria Helen Figueiredo Paixão¹ & Mauro Pichorim²
¹Programa de Pós-Graduação em Ecologia, Universidade Federal do Rio Grande do Norte. 59072-970, Natal, Brasil. E-mail: victoriahelen4@hotmail.com
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Departamento de Botânica, Ecologia e Zoologia, Centro de Biociências, Universidade Federal do Rio Grande do Norte. 59072-970, Natal, Brasil.E-mail: pichorimmauro@gmail.com
RESUMO
A probabilidade de sobrevivência de ninhos, parâmetro que define o sucesso reprodutivo de aves, pode ser influenciada por diversos fatores como altura do ninho, características do habitat, espécie suporte e ocultamento onde o ninho é construído. No entanto, a predação é a principal causa do insucesso de ninhos. Este trabalho tem como objetivo estimar o sucesso aparente, sucesso de Mayfield e Taxas de Sobrevivência Diárias dos ninhos de C. melacoryphus, comparando o sucesso entre ninhos com diferentes características: altura, tipo de suporte, tempo da estação reprodutiva, ocultamento do ninho, tamanho de postura e ninhada. Realizamos o estudo na Estação Ecológica do Seridó, durante o período chuvoso de 2017 e 2018 (janeiro a junho) onde realizamos buscas ativa de ninhos. Revisamos os ninhos em intervalos de 2-3 dias. Executamos as modelagens probabilísticas no programa MARK. Monitoramos 61 ninhos para as estimativas de sobrevivência diária e sucesso, sendo 31 em 2017 e 30 em 2018. Os parâmetros ano, período da estação reprodutiva, altura do ninho e camuflagem não foram bem classificados nos modelos do programa MARK. A taxa de sobrevivência diária (TSD) foi maior para os ninhos na fase de incubação do que na fase de ninhego e observamos uma relação positiva entre a postura (ovos e ninhego) com a sobrevivência. A predação foi a principal causa do insucesso dos ninhos (82%). As estimativas de sucesso reprodutivo por fases através do método de Mayfield foram de 19% e 11%, contrastando com 33% e 4% através da média dos modelos MARK para as fases de incubação e ninhego respectivamente. Pelo protocolo de Mayfield o sucesso reprodutivo foi de 2,11%, superior ao valor estimado pela média dos modelos MARK de 1,48%. Alguns parâmetros reprodutivos para C. melacoryphus mostraram ser diferentes do esperado para aves de regiões tropicais. A alta taxa de predação dos ninhos ocorreu como esperado para aves tropicais, no entanto, chamamos atenção para o valor do sucesso reprodutivo extremamente baixo não relatado para outras espécies da região.
Palavrass-chave: Taxas de sobrevivência diária, predação, sucesso reprodutivo, Caatinga, programa MARK.
ABSTRACT
The reproductive success of birds, a parameter of nests survival, can be influenced by many factors such as nest height, habitat characteristics, support type and concealment where the nest is constructed. However, predation is the main cause of nests failure. This study describes the reproductive biology of C. melacoryphus, to estimate apparent success, Mayfield success and survival rates, comparing the success among different characteristics: height, support type, breeding season time, nest concealment, clutch and nestling size. We carried out the study at
Estação Ecológica do Seridó, during the rainy season of 2017 and 2018 (January to June), where
we did active nest searches. We monitored the nests at intervals of 2-3 days. We performed a probabilistic modeling in MARK program. We registered 61 nests for success estimates and daily survival rates (DSR), 31 in 2017 and 30 in 2018. The parameters year, breeding season time, height of the nest, and concealment were not well classified in MARK program models. The daily survival rate was higher for the nests in incubation phase than the nestling one and a positive relationship was observed between clutch size (egg and nestlings) and survival. Predation was the main cause of nests failure (82%). The Mayfield reproductive success was 19% and 11%, contrasting with 33% and 4% by MARK models for the incubation and nestling phases, respectively. Through the Mayfield protocol, reproductive success was 2.11%, higher than the value estimated by MARK model of 1.48%. Some reproductive parameters for C.
melacoryphus were different for birds from tropical regions. The high predation levels occurred
as expected for tropical birds, however, we call attention to the extremely low values of reproductive success not reported for other species in the region
INTRODUÇÃO
Apesar das aves tropicais serem mais diversas do que aves de regiões temperadas, estudos sobre a biologia reprodutiva das aves ainda são mais frequentes nas áreas de maiores latitudes (Stutchbury & Morton 2001). Taxa de sobrevivência de ovos, filhotes e ninhos são os parâmetros mais utilizado para estimar o sucesso reprodutivo, de forma que estudos têm sido realizados para averiguar fatores que influenciam nesse processo (Lopes & Marini 2005, Gressler 2008, Rodrigues 2009, Tomaz & Alves 2009, Pichorim 2011). O local de nidificação das aves torna-se um fator crítico no sucesso reprodutivo, uma vez que este está relacionado com todo o processo reprodutivo.
O sucesso reprodutivo pode ser influenciado por fatores como altura do ninho, onde ninhos mais altos podem estar relacionados à proteção. Características do habitat e a espécie suporte onde o ninho é construído também influenciam a probabilidade de sobrevivência, estando relacionado com o ocultamento do ninho, no qual ninhos mais camuflados ou escondidos apresentam maior proteção contra predadores (Martin 1993, Roper 2000, Martin & Joron 2003, Lomascolo et al. 2010). O tempo também pode ser considerado um fator de influência, o sucesso reprodutivo tende a diminuir ao longo da estação reprodutiva como também quanto mais velho o ninho se torna, menor probabilidade de sobrevivência (Skutch 1949).
Dentre os padrões reprodutivos que diferem entre aves de regiões tropicais e temperadas, a predação, dita como principal fator de insucesso de ninhos, ocorre em maiores taxas para aves tropicais (Oniki 1979, Martin 1996, Robinson et al. 2000, Stutchbury & Morton 2001, Gill 2007). A atividade predatória influencia diretamente no sucesso reprodutivo, podendo apresentar diferentes efeitos sobre o período de incubação como de ninhego. Alguns autores afirmam um trade-off entre o tamanho na ninhada e o risco de predação do ninho (Ibáñez-Álamo et al. 2015), no qual aves tropicais possuem menor ninhada devido às altas taxas de predação (Stutchbury & Morton 2001).
O sucesso reprodutivo pode ser estimado através de diferentes métodos. O sucesso aparente que consiste em uma porcentagem simples entre os ninhos perdidos e bem sucedidos. O protocolo de Mayfield (1961, 1975) representa o tempo de exposição do ninho, no entanto, assume taxas de sobrevivência diárias constantes ao longo da estação. As regressões logísticas
realizadas no programa MARK vêm suprir as limitações das estimativas anteriores, possibilitando testes de hipóteses que avaliam o efeito de covariáveis biológicas e temporais (Dinsmore et al. 2002, Rotella et al. 2004, Dinsmore & Dinsmore 2007). Este capítulo tem como objetivo estimar o sucesso aparente, sucesso de Mayfield e Taxas de Sobrevivência Diárias dos ninhos de C. melacoryphus, comparando o sucesso entre ninhos com diferentes características: altura, tipo de suporte, tempo da estação reprodutiva, ocultamento do ninho, tamanho de postura e ninhada.
