Padrões de distribuição de espécies selecionadas

As abundâncias de várias espécies foram diferentes entre os três grupos de distância da foz do rio e em menor extensão entre as áreas abrigadas e expostas à ação das ondas (Tabela I-6; Figura I-7). Por exemplo, a abundância de A. saxatilis, H. adscensionis, C. striatus, H. poeyi, S. frondosum e C. multilineata decresceu com a proximidade da foz do rio, enquanto H. steidachneri, S. flaviventris e S. greeleyi tiveram um padrão oposto. Stegastes fuscus foi mais abundante em distâncias intermediárias da foz do rio, enquanto nesta área M. delalandii apresentou as menores abundâncias. Abudefduf saxatilis e S. fuscus foram mais abundantes nos locais abrigados, enquanto H. adscensionis, M. delalandii, S. frondosum e C. multilineata foram mais abundantes nos locais expostos. Diferenças na abundância de A. saxatilis, H. steidachneri, C. striatus, H. poeyi, S. frondosum, S. fuscus e M. delalandii foram observadas entre os dois períodos analisados.

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Tabela I-6. Resultados da PERMANOVA para espécies selecionadas considerando os três grupos definidos de acordo com o dbRDA. Font. Var., Fonte de Variação.

Espécies Abudefduf saxatilis Holocentrus adscensionis Haemulon steindachneri Haemulon aurolineatum Font. Var. gl MS F P MS F P MS F P MS F P Grupos 2 2154 54,9 *** 11,2 30,8 *** 9070,4 33,32 *** 6085,2 10,2 *** Exposição 1 6451 16,4 *** 5,4 14,8 *** 790,97 2,90 ns 370,72 0,6 ns Período 1 2200,5 5,6 * 0,01 <0,1 ns 1396,5 5,13 * 1516,9 2,5 ns Gr*Ex 2 1755,6 4,4 * 4,5 12,3 *** 482,3 1,77 ns 132,75 0,2 ns Gr*Per 2 233,9 0,6 ns 2,3 <0,1 *** 593,24 2,17 ns 1738 2,9 ns Ex*Per 1 1155,1 2,9 ns <0,1 <0,1 ns 53,33 0,19 ns 1201,7 2,0 ns Gr*Ex*Per 2 1291,6 3,3 * <0,1 <0,1 ns 14,71 0,05 ns 626,6 1,0 ns Resíduos 240 392,32 0,4 272,21 595,7 Total 251 Espécies Serranus flaviventris

Chaetodon striatus Sphoeroides greeleyi Halichoeres poeyi

Font. Var. gl MS F P MS F P MS F P MS F P Grupos 2 79,1 17,9 *** 16,5 26,6 *** 13,5 17,5 *** 52,3 112,1 *** Exposição 1 0,03 0,1 ns 0,5 0,9 ns 0,8 1,0 ns 1,1 2,3 ns Período 1 0,5 0,1 ns 9,5 15,4 *** 1,4 1,8 ns 4,7 10,2 *** Gr*Ex 2 0,9 0,2 ns <0,1 <0,1 ns 0,5 0,6 ns 0,3 0,7 ns Gr*Per 2 2,8 0,6 ns 0,5 0,8 ns 2,1 2,8 ns 4,3 9,2 *** Ex*Per 1 1,0 0,2 ns 0,7 1,1 ns 0,1 0,1 ns 1,1 2,4 ns Gr*Ex*Per 2 0,3 0,1 ns 0,3 0,5 0,2 0,2 ns 1,3 2,7 ns Resíduos 240 4,4 0,6 0,8 0,5 Total 251 Espécies Sparisoma frondosum

Stegastes fuscus Chromis multilineata Malacoctenus

delalandii Font. Var. gl MS F P MS F P MS F P MS F P Grupos 2 74,4 36,3 *** 154,8 105,0 *** 0,62 6,6 *** 6,5 5,6 *** Exposição 1 24,6 11,9 *** 63,2 42,9 *** 0,65 6,9 *** 8,9 7,6 *** Período 1 9,3 4,5 * 24,2 16,4 *** <0,1 <0,1 ns 8,4 7,3 *** Gr*Ex 2 18,8 9,2 *** 34,3 23,2 *** 0,67 7,1 *** 3,8 3,2 * Gr*Per 2 5,2 2,5 ns 11,8 8,05 *** <0,1 <0,1 ns 3,2 2,8 * Ex*Per 1 5,2 2,5 ns 29,3 19,9 *** <0,1 0,6 ns 0,1 0,1 ns Gr*Ex*Per 2 2,9 1,4 ns 11,4 7,7 *** <0,1 0,3 ns 3,6 3,1 ns Resíduos 240 2,0 1,5 0,1 1,1 Total 251

(gl = graus de liberdade; MS = média da soma dos quadrados, F = pseudo-F, *=p<0,05; **=p<0,01,

39 0 0.2 0.4 0.6 1.4 - 4.6 8.1 - 9.2 11.2 - 13.1 Distância (km) Chromis multilineata 0 10 20 30 40 50 60 Abudefduf saxatilis 0 10 20 30 Haemulon steindachneri 0 10 20 30 40 Haemulon aurolineatum 0 1 2 3 Serranus flaviventris 0 1 2 3 A bund â nci a (40 m 2) Sphoeroides greeleyi 0 1 2 3 4 5 1.4 - 4.6 8.1 - 9.2 11.2 - 13.1 Stegastes fuscus 0 1 2 3 Chaetodon striatus 0 1 2 3 4 5 _{Sparisoma frondosum} 0 1 2 3 Halichoeres poeyi 0 1 2 3 Holocentrus adscensionis 0 0.5 1 1.5 Malacoctenus delalandii A B C A B C A B C B A B A B A A B B A A B C A A B A B A B C A B

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Figura I-7. Média da densidade (indivíduos por 40 m2± EP) para espécies selecionadas entre os três grupos definidos de acordo com o dbRDA. Colunas pretas e brancas representam as áreas abrigadas e expostas a ação das ondas, respectivamente. Letras maiúsculas indicam os resultados das comparações par a par da PERMANOVA entre os três grupos de distância. Comparações par a par para a exposição às ondas: Abudefduf saxatilis = abrigadas > expostas (p < 0.001); Holocentrus adscensionis = expostas > abrigadas; Malacoctenus delalandii = expostas > abrigadas; Sparisoma frondosum = expostas > abrigadas; Chromis multilineata = expostas > abrigadas; Stegastes fuscus = abrigadas > expostas.

4. DISCUSSÃO

A presença de várias ilhas ao longo de um gradiente de condições oceanográficas fornece uma boa oportunidade para investigar a importância de variáveis que atuam em uma escala local (biológicas e estruturais) e variáveis que atuam em maior escala (distância da foz do rio e exposição às ondas) para as assembleias de peixes recifais. Os resultados do presente estudo demonstram que a distância da foz do rio desempenha um papel principal nos padrões espaciais de todas as variáveis respostas analisadas. A riqueza de espécies (percentagem estimada dos componentes de variação, ECV = 35,9%), biomassa (ECV = 38,2%) e diversidade dos grupos tróficos (ECV = 31,4%) foram influenciadas mais fortemente pela distância, enquanto seu efeito para a abundância (12,4%) foi menor. Diferenças entre recifes próximos e distantes da foz do rio atingiram um máximo de até 4,5x para a riqueza, 11x para a biomassa e 10x para a abundância. Recifes rochosos localizados próximos a foz do rio foram caracterizados por elevada cobertura de MAE e baixa complexidade estrutural. Em tais áreas, as espécies mais abundantes foram H. steindachneri, S. flaviventris e S. greeleyi, as quais são típicas de locais mais próximos da costa com menores visibilidades e maior influência terrígena através dos recifes rochosos (GIBRAN & MOURA, 2012). Afastando-se da foz do rio, a cobertura de zoantídeos predominou assim como o número de refúgios. Nestes recifes de distância intermediária da foz, as espécies crípticas como S. fuscus, Coryphopterus spp., E. signifer e S. cristata foram as mais características. Os locais mais distantes da foz foram caracterizados por elevada cobertura de MAE e algas frondosas, e maior altura do substrato. Espécies que tanto dependem de fontes alimentares da base da cadeia alimentar como herbívoros (S. frondosum), e planctívoros (C. multilineata), quanto os predadores de invertebrados vágeis como H. poeyi e H. adscensionis foram espécies características destes locais.

Variações espaciais em comunidades recifais próximas à costa têm sido detectadas como um gradiente de decréscimo das descargas terrestres à medida que a distância do rio aumenta (MALLELA et al., 2007). Os processos específicos envolvidos com a influência do rio, que afetam as variáveis de peixes, não podem ser identificados a partir deste estudo. As medições de salinidade de fundo não apresentaram diferenças significativas entre os grupos de locais e um fraco gradiente de turbidez foi detectado. A limitação da realização dos censos visuais a ocasiões de boa visibilidade da água podem estar relacionadas à baixa variação registrada para estes parâmetros. Entretanto, quando dados físicos não estão disponíveis, medidas simples de distância podem servir como substitutos razoáveis de processos físicos oceanográficos (KARNAUSKAS et al.,

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2012), com o uso da distância de um recife para o próximo estuário podendo ser utilizado como um considerar a influência da intensidade de sedimentação nas assembleias (BEGER & POSSINGHAM, 2008).

Possíveis mecanismos relacionados com a correlação positiva entre a riqueza e a distância do rio incluem a redução da qualidade do habitat para assentamento, inibição da herbivoria pelo depósito dos sedimentos, e efeitos da baixa visibilidade na alimentação de planctívoros (BELLWOOD & FULTON, 2008; WENGER et al., 2011, 2012) com a proximidade da foz. O aumento das descargas de sedimentos é associado com o declínio na abundância e riqueza de peixes recifais devido ao efeito indireto da perda do habitat (AIROLDI et al., 2008). Podem acarretar mudanças dramáticas nas características dos bentos, como consequência do aterramento do substrato consolidado resultando na perda de habitat disponível para assentamento (SCHIEL et al., 2006). A biomassa no presente estudo parece ser influenciada mais fortemente pelo gradiente de distância do rio, que foi a única covariável com efeito significativo. Os locais mais próximos da foz foram dominados por espécies de pequeno porte e baixo valor comercial, enquanto além da maior abundância, nos recifes mais distantes ocorreram espécies maiores, como os herbívoros raspadores e carnívoros. O forte efeito da distância sobre estas variáveis pode tanto ser atribuído a fatores físicos relacionados a distância quanto a inter-relação de gradientes oceanográficos e de variáveis estruturais. Importantes diferenças na composição de espécies de grupos específicos através do gradiente de distância podem ser relacionadas a diferentes níveis de influência do rio e consequente sedimentação. A presença e abundância de peixes herbívoros tais como, Sparisoma frondosum, Acanthurus chirurgus e Kyphosus sp foi maior em recifes de distantes da foz do rio (8 a 13 km - média da abundância de todos os peixes herbívoros em todos os locais = 5,76±0,68 indivíduos por 40m2) comparados com os recifes próximos (1,4 a 4,6 km - média da abundância para todos os locais = 0,45±0,08 indivíduos por 40m2). Diversos estudos reportaram uma redução no número de herbívoros e na pressão de herbivoria em áreas com elevada sedimentação (LETOURNEUR et al., 1998; AIROLDI, 2003; BELLWOOD & FULTON, 2008; GOATLEY & BELLWOOD, 2012). Experimentos demonstram um aumento na taxa de forrageamento de herbívoros quando depósitos de sedimentos foram removidos (BELLWOOD & FULTON, 2008). Nossos resultados sugerem que a disponibilidade de alimento por si só não é o motivo para o aumento na abundância de herbívoros com a distância, uma vez que o MAE também foi a cobertura bêntica dominante (média % cobertura > 72,71± 2,5 EP) nos recifes mais próximos da foz do rio (< 3,3 km da foz do rio). MAE foi considerada o item alimentar preferencial de muitas espécies de herbívoros raspadores na costa brasileira (BONALDO et al., 2006; FRANCINI-FILHO et al., 2009). BONALDO & BELLWOOD (2010) sugeriram que a relação negativa entre depósitos de sedimentos e taxa de herbivoria pode ser explicada pelo decréscimo no valor nutricional de MAE causados pelo elevado depósito de sedimentos. Entretanto, possíveis diferenças na composição das espécies do MAE de algas entre áreas próximas e distantes da influência do rio podem estar relacionadas com a distribuição dos peixes herbívoros observadas.

Mecanismos além da inibição da herbivoria podem estar envolvidos nos padrões espaciais detectados. O herbívoro territorialista S. fuscus, que ocorre em variáveis distâncias da costa e tipos de cobertura bêntica (FERREIRA et al., 2004; MENDONÇA-NETO et al., 2008; MEDEIROS et al., 2010), apresentou baixa abundância em locais com menos de 5 km de distância da foz do rio. WENGER et al.

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(2011) demonstraram experimentalmente que o aumento nas concentrações de sedimentos em suspensão pode afetar diretamente a escolha do local de assentamento por peixes Pomacentrídeos, quepreferiram o coral vivo quando se assentando em águas claras, enquanto em condições de turbidez acima de 45 mg l-1, nenhum habitat preferencial foi detectado. Espécies planctívoras (representados por P. schomburgkii e C. multilineata) também foram positivamente correlacionadas com a distância da foz do rio, padrão que pode ser ao menos parcialmente relacionado ao efeito da transparência da água. A visibilidade da água é considerada importante para peixes planctívoros que utilizam a visão para detectar seu alimento (MUSSI et al., 2005; FLOETER et al., 2007). Dessa maneira, mecanismos como seleção de habitats e a capacidade de detecção de presas podem estar envolvidos no uso diferenciado do gradiente por estas espécies.

Mudanças nas características do habitat relacionadas à distância geralmente incluem o aumento da profundidade e da complexidade topográfica. Um efeito significativo da interação entre a altura do substrato e a distância para a estrutura da assembleia de peixes indica que não é possível interpretar separadamente os efeitos destas covariáveis para a assembleia. A altura do substrato não aumentou regularmente com a distância, considerando que estas variáveis não foram colineares. Entretanto, diferenças na altura do substrato atingiram um máximo entre o local mais próximo (1,4 km, 34,55±0,93 cm) e o mais distante da foz do rio (13 km, 119±13,26 cm), os quais apresentaram as maiores diferenças na estrutura da assembleia, o que pode estar relacionado às interações significativas detectadas.

A altura do substrato explicou a maior percentagem do componente de variação da abundância de peixes (17,4%), e uma menor, mas significativa parte da variabilidade para a estrutura da assembleia (7,3%) e para a riqueza de espécies (10,7%). Estes resultados claramente indicam a importância da estrutura tridimensional do substrato para o aumento na abundância de peixes. Os mecanismos envolvidos no efeito da complexidade do habitat para a riqueza e abundância incluem um maior número de nichos devido ao aumento da disponibilidade de microhabitats, assim como uma maior produtividade e diversificação dos recursos para os peixes, tais como alimento, refúgio contra predação ou contra luz, e locais de descanso ou acasalamento (GARCÍA- CHARTON & PÉREZ RUZAFA, 2001). A importância das variáveis estruturais observada neste estudo está de acordo com estudos prévios que indicaram relações positivas entre o aumento da complexidade do habitat e o número de peixes (CHARBONNEL et al., 2002; GRATWICKE & SPEIGHT, 2005; HUNTER & SAYER, 2009), e riqueza de espécies (FABI & FIORENTINI, 1994; CHARBONNEL et al., 2002; GRATWICKE & SPEIGHT, 2005; HARBORNE et al., 2011).

O número de refúgios, considerado aqui como o número de buracos e fendas por 0,36 m2, foi de importância limitada para a riqueza de espécies, uma vez que locais com maior riqueza tiveram menor número de refúgios (0,83±0,14 e 0,37±0,09) e maior altura do substrato (106,67±11,6 e 119±13,26 cm). Grandes pedras são ideais para conferir estrutura tridimensional aos recifes, as quais aumentam a abundância total de peixes, enquanto a abundância de pedras menores entre 10 a 50 cm caracterizam um cenário favorável à disponibilidade de refúgios para peixes jovens ou pequenos (DE RAEDEMAECKER et al., 2010). Espécies de pequeno porte, como os herbívoros S. fuscus e S. cristata e o predador de invertebrados móveis Coryphopterus spp., foram positivamente correlacionadas com o dbRDA2 que representa áreas com maior número de refúgios (variando de 2,68±0,27 a 4,11±0,3 refúgios por quadrat). (MEDEIROS et al., 2010) também encontraram uma maior abundância de S. fuscus em áreas com

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maiores quantidades de buracos, os quais eles utilizam como abrigo. A abundância de refúgios é particularmente importante para pequenos peixes que são mais susceptíveis a predação nos recifes (ALMANY & WEBSTER, 2006). Por outro lado, predadores de pequeno porte, que são capazes de ocupar áreas com muitas reentrâncias, podem se beneficiar pelo forrageamento em um microhabitat com grande disponibilidade de presas (CONI et al., 2012).

Este estudo encontrou relações significativas entre a estrutura da assembleia de peixes e a cobertura bêntica. As relações mais marcantes foram a dominância de distintas espécies de predadores de invertebrados vágeis em áreas dominadas por macroalgas, tanto próximas (p. ex., H. steindachneri, S. flaviventris) quanto distantes (H. poeyi, H. adscensionis e H. aurolineatum) da foz do rio. Em áreas com baixa cobertura de macroalgas, em distâncias intermediárias da foz, foi observada uma redução na abundância de predadores de invertebrados vágeis (Figura 7). As macroalgas são conhecidas por abrigarem uma maior abundância e diversidade de assembleias de invertebrados porque, dentre outros efeitos, elas fornecem maior disponibilidade de superfície para colonização pela fauna e algas epifíticas (CHEMELLO & MILAZZO, 2002; CACABELOS et al., 2010), fornecendo mais alimento para predadores de invertebrados bentônicos. A cobertura bêntica de habitats locais parece ser o fator determinante da abundância de grupos tróficos, enquanto processos relacionados ao gradiente de distância da foz do rio podem atuar na abundância de espécies específicas.

Apesar de relações significativas entre a estrutura da assembleia de peixes e a cobertura bêntica terem sido detectadas, a influência da cobertura bêntica na riqueza de espécies, abundância de peixes e biomassa parece ser de importância limitada, considerando a ação das outras covariáveis. Razões para esta falta de associação inclui a similar cobertura do substrato através dos extremos de distância. Os locais com a menor riqueza de espécies (média por transecto = 5,5 espécies) e com a maior riqueza (15 espécies) foram ambos dominados por MAE (% de cobertura – 95,23% e 79,1% a 1,4 e 13 km da foz do rio, respectivamente). O mesmo ocorreu para biomassa de peixes, a qual teve os valores médios extremos (0,68 kg e 7,54 kg) nos locais dominados por MAE (% cobertura – 60,15% a 4,4 km e 79,1% a 13 km da foz do rio, respectivamente). Isto indica que a variação na riqueza, abundância e biomassa na área estudada está mais relacionada a fatores associados à distância do que a variáveis biológicas (cobertura bêntica). Distúrbios crônicos causados pelo homem às populações de peixes também podem ser uma explicação para a falta de relações entre a cobertura bêntica e algumas variáveis da assembleia de peixes (KUFFNER et al., 2010).

A diversidade dos grupos tróficos apresentou relações significativas com um maior número de covariáveis, com destaque para a distância, cobertura bêntica e altura do substrato, além de interações significativas. Isto indica que múltiplos fatores, tanto físicos, biológicos e estruturais influenciaram os padrões de diversidade trófica das assembleias de peixes. A ação conjunta do predomínio de macroalgas, baixa complexidade topográfica e influência terrígena foram relacionadas a áreas dominadas apenas por predadores de invertebrados vágeis. Uma maior diversidade de grupos tróficos foi observada à medida que a distância da foz do rio aumenta e os habitats tornaram-se topograficamente complexos e com cobertura bentônica mais variável. A maior consequência para muitos ecossistemas influenciados por distúrbios antrópicos ou naturais é a homogeneização ecológica, quando múltiplas espécies especialistas ou grupos, são substituídos por poucas espécies ou grupos, mais generalistas, formando ecossistemas mais simples (MCKINNEY & LOCKWOOD, 1999; DEVICTOR et al.,

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2008, CHONG-SENG et al., 2012). Neste sentido, habitats mais complexos permitem que diferentes espécies de peixes ou grupos tróficos com diferentes preferências ecológicas em termos de alimento e abrigo coexistam na mesma assembleia local.

Poucas evidências foram encontradas para sugerir que a ação das ondas teve um amplo efeito direto na assembleia de peixes. Isto pode ser em parte devido ao relativo pequeno grau de diferença entre os locais ‘expostos’ e ‘abrigados’ com ilhas localizadas em uma enseada, com uma pequena distância para o obstáculo (continente, outra ilha) mais próximo. As distribuições de poucas espécies pareceram ser diretamente influenciadas pelo movimento da água neste estudo. Um exemplo foi a espécie planctívora C. multilineata, que claramente preferiu locais expostos e o herbívoro territorialista S. fuscus que foi mais abundante nas áreas abrigadas. Este padrão está de acordo com o reportado por (FLOETER et al., 2007), que sugeriu que a habilidade de natação influenciou a abundancia de Chromis que possui nadadeiras caudais bifurcadas mais longas que a de outros pomacentrídeos. A maior influência de fatores físicos associados ao movimento da água na distribuição de peixes planctívoros é esperada, já que o vento direciona o transporte do zooplancton a partir de áreas oceânicas para áreas rasas (KARNAUSKAS et al., 2012). Peixes com características morfológicas que os beneficiem em locais com elevada energia são geralmente bons indicadores de locais expostos.

O grau de movimento de água pode ser relacionado às diferenças na complexidade topográfica entre áreas abrigadas e expostas à ação das ondas. O depósito de sedimentos no lado abrigado das ilhas é relacionado a uma menor complexidade em relação ao lado exposto (SANTIN & WILLIS, 2007). Diferenças na altura do substrato entre áreas abrigadas e expostas aumentaram com a distância, até um máximo de 2x na ilha mais distante da foz do rio. A maior abundância de espécies carnívoras nas áreas expostas pode ser relacionada a variações na estrutura do habitat. HARBORNE et al. (2011) sugeriram que piscívoros podem atingir um máximo de caça entre corais de tamanhos médios a largos que oferecem cobertura suficiente para se aproximarem da presa, mas poucos refúgios para as presas se comparado aos corais mais altos. É possível hipotetizar que um mecanismo semelhante ocorra em recifes rochosos uma vez que áreas com rochas > 1m neste estudo, geralmente tiveram menor número de refúgios e maior abundância de peixes carnívoros.

O efeito significativo do período de amostragem (dois verões) foi observado para a maioria das variáveis respostas (exceto para a diversidade dos grupos tróficos), o qual explicou uma considerável proporção da variabilidade (<21%). As diferenças entre os dois períodos pode ser em parte atribuída a influência de espécies muito abundantes que geralmente deslocam-se em grandes cardumes. Isto foi indicado pela maior importância do período de amostragem para variáveis como a abundância e biomassa. Como essas variáveis condensam a informação de toda a comunidade, variações na abundância de peixes gregários em um mesmo local entre os dois anos podem acarretar as diferenças observadas entre os períodos de amostragem. Estas variações na abundância são comuns para espécies muito móveis, e esta variabilidade pode ser grande mesmo em escalas menores, de minutos a horas (WILLIS et al., 2006). Entretanto, a falta de interações significativas entre o período de amostragens e as outras covariáveis indica que os padrões de relação entre as variáveis respostas e o ambiente foram consistentes para os dois anos.

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As variáveis preditoras deste estudo explicaram uma grande percentagem da estimativa dos componentes de variação das variáveis respostas (soma do ECV, excluindo o período entre as amostragens e as interações: riqueza de espécies, 60,8%; abundância, 55,8%; biomassa, 59,1% e diversidade dos grupos tróficos, 74,8%). Isto indica a adequação das variáveis biológicas, estruturais e físicas escolhidas para explicar a variação dos padrões observados. Medidas de distância da costa são utilizadas para considerar a influência da exposição às ondas sobre as assembleias de peixes (FLOETER et al., 2007; KARNAUSKAS et al., 2012). Entretanto neste estudo, como as ilhas estão localizadas na baía da Ribeira, que é inserida em outra área abrigada, a baía da Ilha Grande, o aumento da distância para a foz dos rios não representa necessariamente um aumento da distância para a costa. Este fato, aliado as medições de aspectos da cobertura bêntica e da complexidade topográfica terem sido realizadas, indica que a distância pode melhor representar a influência de processos físicos associados à drenagem continental.

Estes resultados fornecem base empírica de como a interação de múltiplos gradientes podem afetar os padrões espaciais das assembleias de peixes. Cada variável