Riqueza de espécies 61 43 52 45 41 52
Abundância de indivíduos 609 588 401 563 154 346
Espécies exclusivas 30 16 23 17 13 25
290
Para a análise de espécies indicadoras, que nos informa quais espécies ocorrem
291
especialmente em determinadas estações, observou-se que nas FEDs de SRMG a
292
estação chuvosa apresentou apenas uma espécie indicadora, Basileuterus hypoleucus
293
(Tabela 3). Já na estação seca esse número subiu para nove espécies, sendo as espécies
294
Turdus leucomelas, Brotogeris chiriri, Lathrotriccus euleri (P=0.0002) as mais
295
representativa nessa estação (Tabela 3). Nas do PELC foram 16 espécies que
296
apresentaram significativa representatividade, sendo 11 na estação chuvosa, com
297
destaque para a espécie Hemithraupis guira e Columbina squammata (P=0.0002), e
298
cinco na estação seca, na qual destaca-se a espécie Myrmochilus strigilatus (P=0.0002)
299
(Tabela3). Já nas do PEMS foram 11 espécies indicadoras, das quais três na estação
300
chuvosa, sendo a principal a espécie Myiopagis viridicata (P=0.0004), e oito na estação
301
seca, das quais as principais foram Crypturellus noctivagus e Lepidocolaptes wagleri
302
(P=0.0002) (Tabela 3).
303
Tabela 2: Riqueza de espécies, abundância de indivíduos e número de espécies exclusivas de aves nas Florestas Estacionais Deciduais nas respectivas estações do ano. PELCC: Parque Estadual da Lagoa do Cajueiro e reserva biológica Serra Azul na estação chuvosa; PELCS: Parque Estadual da Lagoa do Cajueiro e reserva biológica Serra Azul na estação seca; PEMSC: Parque Estadual da Mata Seca na estação chuvosa; PEMSS: Parque Estadual da Mata Seca na estação chuvosa; SRMGC: Santana do Riacho-MG na estação chuvosa; SRMGS: Santana do Riacho-MG na estação seca.
17
Figura 5: Gráfico mostrando o resultado da análise de escalonamento multidimensional não-métrico (NMDS) para as aves amostradas nas três áreas de Florestas Estacionais Deciduais, no qual cada área foi amostrada na estação chuvosa e seca. Δ, e □: estação chuvosa de Parque Estadual Lagoa do Cajueiro e reserva biológica Serra Azul (PELC), Parque Estadual da Mata Seca (PEMS) e Santana do Riacho-MG (SRMG), respectivamente; ▲, ♦ e ■: estação seca daPELC, PEMS e SRMG respectivamente.
18 1
Espécies PELCC PELCS PEMSC PEMSS SRMGC SRMGS
Turdus Leucomelas 0.0002 Crypturellus noctivagus 0.0002 Hemithraupis guira 0.0002 Myrmochilus strigilatus 0.0002 Brotogeris chiriri 0.0002 Lathrotriccus euleri 0.0002 Columbina squammata 0.0002 Lepidocolaptes wagleri 0.0002 Myiopagis viridicata 0.0004 Furnarius leucopus 0.0004 Hemitriccus margaritaceiventer 0.0004 Veniliornis passerinus 0.001 Lepidocolaptes squamatus 0.001 Pachyramphus polychopterus 0.001 Lanio pileatus 0.001 Conirostrum speciosum 0.001 Paragioenas picazuro 0.002 Dendrocolaptes platyrostris 0.002 Gnorimopsar chopi 0.002 Euphonia chlorotica 0.002 Nystalus maculatus 0.003 Myiopagis caniceps 0.004 Phyllomyias fasciatus 0.006 Myiarchus ferox 0.006 Amazilia lactea 0.009 Piaya cayana 0.01 Thamnophilus caerulescens 0.01 Hylophilus amaurocephalus 0.01 Troglodytes musculus 0.01 Basileuterus hypoleucus 0.01 Leptotila verreauxi 0.02 Celeus flavescens 0.02 Polioptila plumbea 0.02 Tangara cayana 0.02 Pitangus sulphuratus 0.04 Turdus amaurochalinus 0.04 Camptostoma obsoletum 0.05
Tabela 3: Espécies selecionadas como mais características a cada uma das estações nas três Florestas Estacionais Deciduais, de acordo com a análise de espécies indicadores. PELCC: Parque Estadual da Lagoa do Cajueiro e reserva biológica Serra Azul na estação chuvosa; PELCS: Parque Estadual da Lagoa do Cajueiro e reserva biológica Serra Azul na estação seca; PEMSC: Parque Estadual da Mata Seca na estação chuvosa; PEMSS: Parque Estadual da Mata Seca na estação chuvosa; SRMGC: Santana do Riacho-MG na estação chuvosa; SRMGS: Santana do Riacho-MG na estação seca.
19
Em relação à florística, as três FEDs juntas apresentaram 133 espécies de plantas
1
e 1263 indivíduos (Anexo 2). Analisando separadamente cada uma, as FEDs do PELC
2
apresentaram uma riqueza de 41 espécies de plantas e abundância de 413. As do PEMS
3
apresentaram 56 espécies de plantas e uma abundância de 519. Já as FEDs de SRMG
4
obtiveram uma riqueza de 61 espécies e abundância de 332 indivíduos. Quanto à
5
composição, as três áreas apresentaram apenas uma espécie em comum, Myracrodruon
6
urundeuva, uma planta da família Anacardiaceae, popularmente conhecida por aroeira.
7
As FEDs de SRMG compartilharam apenas esta espécie de planta com o PEMS e nove
8
espécies com as do PELC. As duas FEDs do Norte de MG compartilharam 17 espécies
9
de plantas.
10
O resultado da análise de sobreposição de nicho de Pianka entre a composição
11
de plantas das áreas mostrou a ocorrência de uma baixa similaridade, sendo 7.4% de
12
similaridade entre as FEDs da PEMS com as da SRMG. Já as FEDs da PELC e da
13
SRMG compartilharam nove espécies, e o valor do índice de Pianka para essa relação
14
foi de 18.6% de semelhança na composição. As FEDs do norte de MG apresentaram
15
uma maior similaridade na composição, 41.2%, com 17 espécies compartilhadas. Todas
16
as relações foram significativamente diferentes, pois a média dos valores observados foi
17
menor do que 95% dos valores aleatorizados.
18
A análise da estrutura do dossel mostrou uma maior abertura nas FEDs do Norte
19
de MG, tanto na estação chuvosa quanto na estação seca em comparação com as FEDs
20
de SRMG (Tabela 4). As FEDs do PEMS apresentaram a maior variação entre as
21
estações (Tabela 4). Os resultados dos GLMs mostraram que todas as relações entre as
22
estações, chuvosa e seca, em cada área apresentaram diferenças significativas (P<0.05)
23
(Figura 6).
20 1
Estação Chuvosa Estação Seca
PELC 19.6 64.9
PEMS 15.8 72.2
SRMG 12.4 46.4
Para todas as variáveis relacionadas à vegetação mensuradas neste estudo, as
2
FEDs do PELC apresentaram os menores valores, exceto para a abundância de plantas,
3
que foi menor nas FEDs de SRMG (Tabela 5). Porém, estas apresentaram maior altura
4
média, riqueza de árvores e HCI. Já as FEDS do PEMS apresentaram maior área basal e
5
abundância de plantas (Tabela 5). As análises realizadas com os GLMERs para verificar
6
a existência de correlação positiva entre riqueza de espécies de aves com as medidas de
7
heterogeneidade estrutural não foram significativas para nenhuma das relações, ou seja,
8
todas apresentaram P>0.05.
9
Tabela 4: Dados de cobertura do dossel em porcentagem obtidos das três Florestas Estacionais Deciduais amostradas nas estações chuvosa e seca. PELC: Parque Estadual Lagoa do Cajueiro e reserva biológica Serra Azul; PEMS: Parque Estadual da Mata Seca; SRMG: Santana do Riacho-MG.
21
Figura 6: Gráficos obtidos a partir dos modelos lineares generalizados, nos quais mostram a relação entre a porcentagem de abertura do dossel entre as estações chuvosa e seca nas três áreas de Florestas Estacionais Deciduais amostradas. Barras com diferentes cores mostram as relações que apresentaram diferenças significativas. PELC: Parque Estadual Lagoa do Cajueiro e reserva biológica Serra Azul; PEMS: Parque Estadual da Mata Seca; SRMG: Santana do Riacho-MG.
Área Altura Média Área basal Riqueza Abundância HCI
PELC 7.1 18.5 41 413 36.2
PEMS 9.7 25.2 55 518 63.7
SRMG 11 20.7 61 332 84.8
Tabela 5: Valores das medidas de estrutura da vegetação e do índice de complexidade de Holdridge (HCI) obtidos nas três Florestas Estacionais Deciduais. A altura: medida em metros (m); área basal: m² / há; riqueza: número de espécies arbóreas/0.1 há; abundância: número de indivíduos arbóreos/0.1 ha. PELC: Parque Estadual Lagoa do Cajueiro e reserva biológica Serra Azul; PEMS: Parque Estadual da Mata Seca; SRMG: Santana do Riacho-MG.
22
DISCUSSÃO
1
As diferenças observadas na composição, riqueza e abundância de aves entre as
2
áreas podem estar ligadas a fatores históricos e biogeográficos. As Florestas Estacionais
3
Deciduais de SRMG adquiriram um formato fragmentado e isolado dos grandes núcleos
4
de FEDs, como a caatinga (Werneck et al. 2011). Já as FEDs do PELC e do PEMS,
5
além de terem adquirido um formato mais continuo do que as anteriores, não se
6
encontram isoladas, pois se inserem no núcleo caatinga. Assim, acredita-se que estes
7
eventos tenham proporcionado uma menor riqueza e abundância de aves, especialmente
8
devido à fragmentação, nas FEDs de SRMG, e também diferenças na composição de
9
espécies entre estas e as FEDs do Norte, como efeito do isolamento, pois estes
10
influenciam diretamente as taxas de dispersão como também na distribuição espacial
11
das espécies (Mac Arthur & Wilson 1967 Apud Uezu et al. 2008; Fahrig 2003; Hewitt
12
2004; Werneck et al. 2011). Nesse trabalho, a possível influência destes dois fatores,
13
fragmentação e isolamento, na distribuição das espécies é observada pela ausência de
14
muitas espécies que são típicas de FEDs do núcleo caatinga nas FEDs de SRMG, como
15
também pela menor abundância de aves apresentada por estas.
16
Além disso, os tipos de habitat que estão no entorno das FEDs podem também
17
influenciar a composição de aves. Muitos autores têm encontrado em seus trabalhos que
18
diferentes tipos de habitat de entorno podem influenciar distintamente a composição de
19
aves nos ambientes fragmentados (Stouffer & Bierregaard 1995; Antongiovanni &
20
Metzger 2005; Kennedy et al. 2011). Por exemplo, em um trabalho com FEDs no vale
21
do Paranã, no estado do Tocantins, as quais estão bem fragmentadas e isoladas dos
22
grandes núcleos de FEDs, Pacheco & Olmos (2006) observaram influência do bioma
23
Cerrado, que é o bioma de entorno destas florestas, na composição da comunidade de
24
aves destas FEDs. No presente trabalho, este fato pode ser observado pela presença nas
23
FEDs de SRMG de espécies características e/ou endêmicas do Cerrado, que é o bioma
1
de entorno destas FEDs, como a Cyanocorax cristatellus, Ramphastos toco, Elaenia
2
cristata e Antilophia galeata (esta última foi observada fora dos pontos de coleta).
3
Outro fator que pode ter contribuído para a menor riqueza e abundância nas
4
FEDs de SRMG, e também para a diferença na composição desta área em relação às
5
outras duas é a pressão antrópica. Em um estudo em uma área de Floresta Atlântica no
6
estado de São Paulo, Aleixo (1999) encontrou que a mudança na cobertura do
sub-7
bosque e na altura do dossel, provocada por atividades antrópicas, contribuiu para a
8
redução das populações de 21 espécies de aves. Nas FEDs de SRMG a possível
9
influência dessas atividades (principalmente a agropecuária) sobre a diversidade de aves
10
pode também ser constatada pela ausência de muitas espécies endêmicas, raras e com
11
dependência florestal como, por exemplo, algumas espécies da família
12
Dendrocolaptidae (Anjos & Soares 1999). Outro fator que pode nos indicar o efeito
13
antrópico nesta área é a presença de espécie de área aberta, que apresentam menor
14
sensibilidade às alterações ambientais e são independentes de floresta. Nas FEDs de
15
SRMG observamos 14 espécies que se incluem nesta categoria (Anexo 1) (ver Silva
16
1995). Nas FEDs do Norte de MG, a pressão antrópica também é bem intensa, pois
17
nestas há presença de grandes projetos de irrigação, como o Projeto Jaíba. Apesar disso,
18
observa-se que no Norte de MG ainda existem áreas de FEDs bem preservadas, como as
19
amostradas nesse estudo. Isto é evidenciado pela presença de espécies raras/endêmicas e
20
também que apresentam alta dependência florestal, como Hylopezus ochroleucus
21
(torom-do-nordeste) Xiphocolaptes falcirostris (arapaçu-do-nordeste) e Lepidocolaptes
22
wagleri (arapaçu-de-wagler), que recebem atualmente o status de ameaçadas de
23
extinção (Silva 1995; Machado et al. 2005; IUNC 2009; CBRO 2011).
24
Algumas características intrínsecas de cada área como a presença de um rio,
1
também pode contribuir para diferenças na composição de espécies, como foi observado
2
por Blake (2007). Este autor, em um trabalho com aves em floresta Amazônica no Peru
3
e Equador, observou que áreas próximas a rios apresentaram diferenças na composição
4
de aves em relação às áreas mais distantes destes. No presente trabalho, observamos que
5
uma maior proximidade das FEDs de SRMG a um rio, distantes a cerca de 300 metros
6
deste, em relação às FEDs do Norte de MG que estão a mais de três quilômetros de um
7
rio (rio São Francisco), pode ter contribuído para a presença de algumas espécies
8
características de matas ciliares (do bioma Cerrado) nas FEDs de SRMG. Estas espécies
9
são Lanio penicillatus, Arremon flavirostris, Corythopis delalandi e Synallaxis
10
ruficapilla. A presença destas possivelmente contribuiu para a diferença significativa
11
encontrada na composição de aves entre as FEDs de SRMG e as do Norte de MG.
12
As duas FEDs do Norte de MG que apresentaram a maior semelhança na
13
composição de aves estão separadas pelo rio São Francisco, no qual apresenta em torno
14
de 500 metros de largura de uma margem à outra. Segundo alguns autores, os rios
15
podem impedir a dispersão dos indivíduos e, assim, seriam barreiras ao fluxo gênico,
16
causando diferenças populacionais, que podem levar ao processo de especiação (Sick
17
2001; Silva et al. 2004; Cabanne et al. 2008; Cabanne et al. 2011). Diante disso, era
18
esperada a existência de diferenças significativas na composição de espécies entre essas
19
duas áreas. No entanto, observou-se uma alta similaridade na composição de espécies,
20
com a restrição de ocorrência de apenas duas espécies. Estas foram Lepidocolaptes
21
wagleri, que é restrita ao lado esquerdo do rio São Francisco, e Lepidocolaptes
22
squamatus, que apresenta distribuição limitada apenas à margem direita deste. Desta
23
forma, nesse estudo, o rio São Francisco parece não ser uma barreira para avifauna
24
destas duas FEDs.
25
Nas FEDs do Norte de MG, como também nas de SRMG, era esperado
1
encontrar maior riqueza e abundância de aves na estação chuvosa. Uma maior oferta de
2
recursos alimentares nesta estação, principalmente os que são mais utilizados pelas
3
aves, como artrópodes (Janzen & Schoener 1968), pode ser a causa da maioria das aves,
4
sejam elas migratórias ou residentes, escolherem esta época como a reprodutiva (Sick
5
2001). Para a riqueza, esse padrão foi observado apenas nas FEDs do Norte de MG, já
6
para abundância apenas para as FEDs do PELC. A presença de algumas espécies
7
migratórias, Myiopagis viridicata, Myiopagis caniceps, Vireo olivaceus e
8
Pachyramphus polychopterus (Ridgely & Tudor 1994a, 1994b), na estação chuvosa foi
9
um fator que contribuiu para o aumento da riqueza e/ou da abundância nas FEDs do
10
Norte, especialmente nas do PELC. Em um estudo em FEDs no Norte de MG, Neves
11
(2009) e Pezzini e colaboradores (2008) encontraram maior concentração de artrópodes
12
e frutos zoocóricos, respectivamente, na estação chuvosa, o que pode indicar, junto com
13
os resultados deste trabalho, uma relação diretamente proporcional entre recurso
14
alimentares e a ocorrência de espécies migratórias.
15
Algumas espécies não seguiram o padrão esperado de abundância, o qual era
16
maior número de indivíduos na estação chuvosa, e contrariamente, apresentaram
17
abundância maior na estação seca. Nas FEDs do Norte de MG, estas espécies foram
18
Aratinga cactorum, Tolmomyias flaviventris, Formicivora melanogaster, Sakesphorus
19
cristatus, Myrmochilus strigilatus, enquanto nas FEDs de SRMG foram Aratinga
20
leucophtalma e Brotogeris chiriri. A maior abundância de indivíduos destas espécies na
21
estação seca pode estar relacionada a um aumento na movimentação das mesmas nesta
22
estação, devido à maior dificuldade para encontrarem presas, necessitando, assim, de
23
um maior tempo de procura por alimento, como também a necessidade de explorarem
26
outros locais durante o forrageamento, para suprirem a demanda energética (Charnov
1
1976; Loiselle & Blake 1993).
2
A diferença significativa verificada entre as interações par a par da composição
3
de aves, entre as estações chuvosa e seca nas FEDs do Norte de MG, é devido à
4
marcante distinção na estrutura do ambiente entre as duas estações, como diferenças na
5
intensidade luminosa, pluviosidade e caducifolia (Espírito-Santo et al. 2009). As
6
mudanças nestas variáveis alteram diretamente tanto a quantidade e qualidade de
7
microhabitats, quanto de recursos alimentares, levando a mudanças na composição de
8
espécies de aves (Karr & Freemak 1983). Nesse trabalho, a abertura do dossel foi uma
9
característica da estrutura vegetal que apresentou diferenças significativas entre as
10
estações, especialmente nas FEDs do Norte de MG. Esta diferença pode ter contribuído
11
para a ausência de algumas espécies nestas FEDs como, por exemplo, Tolmomyias
12
sulphurescens, que é uma espécie mais relacionada à estação chuvosa nas FEDs do
13
Norte de MG, devido à preferência desta pelo dossel fechado (Sick 2001). Já nas FEDs
14
de SRMG, a espécie T. sulphurescens esteve presente e foi abundante em ambas as
15
estações, mesmo estas apresentando diferenças significativas na abertura do dossel.
16
Este fato pode ser explicado pela menor alteração na cobertura do dossel entre as
17
estações nas FEDs da SRMG, em relação às do Norte de MG, e esta menor alteração,
18
possivelmente, não foi suficiente para provocar uma mudança na composição de aves,
19
como ocorrido nas outras duas FEDs.
20
Por outro lado, a maior abertura do dossel na estação seca nas FEDs do Norte de
21
MG pode ter contribuído positivamente para o aumento na abundância e riqueza de
22
espécies como também para diferenças na composição de aves entre as estações.
23
Observamos na estação seca um aumento das espécies de borda e/ou que tem
24
preferência por área aberta, de acordo com Silva (1995), como Myiodynastes maculatus,
27 Myiarchus tyrannulus, Cyanocorax cyanopogon, Compsothraupis loricata,
1
Gnorimopsar chopi e Euphonia chlorotica. Estas espécies possivelmente aumentaram
2
sua distribuição na estação seca devido à maior similaridade estrutural com os
3
ambientes de borda de floresta e/ou de área aberta na estação seca.
4
Para as relações entre as estações secas e também entre as chuvosas das FEDs do
5
norte de MG, era esperado que estas não apresentassem diferenças significativas, visto
6
que estão na mesma escala espacial (distancia de apenas 15 km entre as duas) e são
7
influenciadas pelas mesmas condições ambientais. Porém, a relação entre as estações
8
chuvosas das FEDs do PELC e PEMS apresentou diferença significativa. Esta diferença
9
pode estar relacionada a presença de algumas espécies de área aberta nas FEDs do
10
PELC, que foram características à esta área, de acordo com análise de espécies
11
indicadoras. A presença de espécies de área aberta nessas FEDs pode ser explicada pela
12
existência de clareiras dentro da floresta, que possivelmente proporcionaram o
13
aparecimento dessas espécies.
14
Em alguns trabalhos têm se identificado a importância da composição de plantas
15
sobre a composição de aves (e.g. Rotenberry 1985). Neste trabalho observou-se um
16
padrão bem semelhante de alterações na composição de plantas e aves em diferentes
17
áreas, no qual as FEDs do Norte de MG foram mais semelhantes entre si do que quando
18
comparadas com as de SRMG. Essa proximidade nos padrões dos dois grupos pode
19
indicar uma possível relação entre composição florística e de aves, pois as diferenças na
20
composição florística podem levar a mudanças na quantidade, no tipo e na concentração
21
do recurso como, por exemplo, alimentos, lugares para nidificação e poleiros (Wiens et
22
al. 1987; Johnsingh & Joshua 1994). Em um estudo em áreas de floresta na Costa Rica,
23
Loiselle & Blake (1993) encontraram que a variação na composição de plantas
24
influenciou a distribuição de aves frugívoras, evidenciando assim que esta composição
28
pode ser uma força importante na escolha dos habitat pelas aves. Em outro estudo,
1
Rotenberry (1985) encontrou uma influência significativa da composição de plantas
2
sobre a composição de aves, indicando que a composição florística é um dos principais
3
fatores que atuam na variação das comunidades de aves. Deste modo, a distinção na
4
composição de plantas pode ter levado a diferenças na seleção de habitat pelas aves,
5
pois estas o utilizam de diferentes maneiras de acordo com as espécies de plantas
6
disponíveis (Loiselle & Blake 1993).
7
A hipótese da heterogeneidade estrutural não foi corroborada neste estudo, ou
8
seja, não houve correlação positiva entre heterogeneidade estrutural e riqueza de
9
plantas. Algumas explicações podem ser levantadas para a não significância desta
10
relação. A pequena variação de algumas características estruturais entre as áreas
11
amostradas como, por exemplo, a altura média, que variou menos do que quatro
12
centímetros, possivelmente não foi o suficiente para a criação de novo microhabitat e a
13
consequente incorporação de novas espécies (Roth 1976). Esta baixa variação na
14
estrutura da vegetação em alguns habitas tem sido indicada como uma força negativa
15
para a incorporação de espécies especialistas a um estrato da vegetação (Roth 1976).
16
Outra explicação a ser evidenciada para a não corroboração da hipótese da
17
heterogeneidade estrutural seria que, em ambientes sazonais como as FEDs, a grande
18
variabilidade na produtividade primária e, consequentemente, de recursos pode ser mais
19
importante para a estruturação da comunidade aves do que as características estruturais
20
do ambiente (Kerr & Packer 1997; Verschuyl et al. 2008). Em um estudo nos EUA,
21
Verschuyl e colaboradores (2008) verificaram que em ambientes com maior limitação
22
de energia, a influência da complexidade ambiental sobre a estrutura da comunidade
23
tende a ser menor. Assim, nas áreas de estudo, especialmente nas FEDs do Norte de
29
MG, que são mais sazonais, o efeito da sazonalidade pode ser mais atuante sobre
1
diversidade e composição de aves.
2
As características estruturais utilizadas nesse trabalho como medidas de
3
heterogeneidade podem não ter sido tão importantes na estruturação da comunidade de
4
aves, sendo também um dos possíveis motivos para a não corroboração da hipótese da
5
heterogeneidade. Em um trabalho em habitat florestal, Ghariri et al. (2012) encontraram
6
correlação positiva entre complexidade ambiental e diversidade de aves, porém as
7
medidas da vegetação foram abertura do dossel, do estrato arbustivo alto, do estrato
8
arbustivo baixo e de herbáceas, quantidade de serrapilheira e de troncos no solo. Já Díaz
9
(2006), em um estudo com aves no Chile, encontrou que a densidade do estrato
10
arbustivo alterou a diversidade de aves, no qual uma menor abertura deste estrato
11
contribuiu para o aumento da diversidade de aves. Neste trabalho, observou-se que as
12
áreas apresentaram diferenças na cobertura do estrato arbustivo (observação pessoal),
13
mas estas não foram mensuradas e comparadas para verificar se essas diferenças foram