Maria Marcolina L. Cardoso, José Luiz Attayde & André de Roos
RESUMO
As tilápias são um dos principais grupos de espécies introduzidas por sua alta taxa de crescimento e facilidade de reprodução, e representam uma importante fonte alimentar e desenvolvimento local em comunidades de pescadores. Todavia, mudanças na estrutura em tamanho e tamanho dos estoques de tilápia (de populações pouco densas com grandes adultos para superpopulações de indivíduos atrofiados) tem ameaçado não somente a pesca como também parecem ser responsáveis pelos impactos negativos sobre espécies nativas. Aqui nós investigamos teoricamente o papel da pesca, predação e capacidade suporte dos recursos sobre a estrutura e dinâmica populacional da tilápia, com o objetivo de encontrar um balanço entre as pressões de mortalidade por pesca e predação que garantam a sustentabilidade da pesca a longo prazo. Nós parametrizamos um modelo de populações estruturadas (Physiologically Structured Models – PSPM) para a tilápia-do-Nilo, descrevendo a estrutura populacional para uma série de valores de pressão de pesca e predação, e variando a capacidade suporte inicial dos recursos. Nossos resultados mostram que uma alta pressão de pesca pode levar a estados alternativos de equilíbrio, com um dos estados compostos de tilápias atrofiadas e superpopulosas e outro com grandes adultos, mas com uma biomassa baixa pesca. A predação por outro lado, parece ser um facilitador da pesca, aumentando a produção de biomassa de grandes adultos. Nós entendemos que alta pressão de pesca e eutrofização (que relaxam a competição entre adultos de tilápias) sob condições de baixa pressão de mortalidade sobre juvenis são os principais fatores responsáveis pelas superpopulações e nanismo das tilápias. Tais resultados precisam ser testados empiricamente, mas sugerimos a colheita de juvenis, em paralelo com a pesca sobre adultos, quando se deseja romper o estado de nanismo e garantir a sustentabilidade da pesca.
Palavras-chave: espécies exóticas, mudança ontogenética de nicho, história de vida,
ABSTRACT
Tilapia are one of the major groups of species introduced in world representing an important food source and improving the local development in fishing communities. However, changes in the size structure of tilapia and abundance of stocks (from dense populations with large adults to overpopulations of atrophied individuals) have threatened not only fishing but also appear to be responsible for the negative impacts on native species. Here we theoretically investigate the role of fishing, predation and resource carrying capacity on the population structure and dynamics of tilapia, in order to find a balance between fishing mortality pressures and predation that guarantee the sustainability of the fishery in long term. We have parameterized a Physiologically Structured Models (PSPM) model for Nile tilapia, describing the population structure for a range of fishing pressure and predation values, and varying the initial support capacity of the resources. Our results show that a high fishing pressure can lead to alternative states of equilibrium, with one state composed of stunted and overcrownded tilapia and the other with large adults but with a low biomass for fishing. Predation on the other hand, seems to be a facilitator of fishing, increasing the biomass production of large adults. We understand that high fishing pressure and eutrophication (which relax competition among tilapia adults) under conditions of low mortality on juveniles are the main factors responsible for the overcrownding and dwarfism of tilapias. Such results need to be empirically tested, but we suggest harvesting juveniles, in parallel with fishing on adults, when it is desired to break the dwarf state and ensure the sustainability of fishing.
Keywords: exotic species, ontogenetic niche shift, life history, fisheries management,
5.1 INTRODUÇÃO
Um extenso corpo de trabalhos empíricos e teóricos tem demonstrado o papel da mortalidade seletiva por predadores de topo sobre a estruturação das populações de presas (Brönmark et al. 1995; de Roos e Persson 2002; Persson et al. 2007; de Roos e Persson 2013; Myers et al. 2007). Por exemplo, a mortalidade por predação sobre presas juvenis pode reduzir a competição por recurso neste estágio de vida e gerar um aumento de biomassa de adultos em consequência do rápido crescimento somático dos juvenis sobreviventes (Brönmark et al. 1995; Persson et al. 2007; de Roos e Persson 2013). Em contraste, a mortalidade sobre adultos, ao reduzir a competição, pode aumentar a fecundidade individual e a assim, a biomassa de juvenis no sistema (Schröder et al. 2009; Nilsson et al. 2010). Este efeito de relaxamento da competição pela mortalidade pode ser responsável não apenas por uma mudança de distribuição de tamanho da população como também a sobrecompensação de biomassa em um tamanho particular, aumento da biomassa do tamanho de presa preferido pelo predador e facilitação entre predadores de topo, quando, por exemplo, um predador de adultos apenas sobrevive no sistema quando há a predação sobre juvenis (Persson et al. 2007; de Roos et al. 2008; de Roos e Persson 2013).
A sobrecompensação de biomassa consiste no aumento da biomassa em uma particular classe de tamanho em decorrência do relaxamento da competição (seja por aumento da mortalidade ou aumento da biomassa do recurso) e ocorre quando um estágio de vida apresenta vantagem de forrageamento sobre outro (exemplos: juvenis e adultos forrageiam sobre recursos distintos, taxas desiguais de ingestão) (de Roos e Persson 2013; Persson e de Roos 2013). Estas diferenças entre estágios de vida ou classes de tamanho causam uma limitação por um recurso em um estágio de vida, mas
não em outro. O estágio limitado pelo recurso, quando liberado da competição, apresenta a maior produção de biomassa (de Roos e Persson 2013; Persson e de Roos 2013). Exemplos de limitação de recurso e sobrecompensação de biomassa são vistos no experimento clássico de Nicholson (1957) com moscas; Cameron e Benton (2004) demonstraram a acumulação de biomassa de adultos através da colheita de ovos, juvenis ou adultos em populações de ácaros; Schroeder et al. (2009) demostrou a ocorrência de sobrecompensação de biomassa em estágios juvenis de peixes (Heterandria formosa) em decorrência do relaxamento da competição entre adultos.
Em lagos, peixes piscívoros e a pesca são duas fontes de mortalidade sobre as populações de peixes. Peixes piscívoros selecionam, em geral, pequenos indivíduos, sendo responsáveis, por exemplo, pela redução do estado de nanismo em populações de presas e aumento da biomassa de grandes adultos (Bronmark et al. 1995; Tonn et al. 1992; Cardoso et al. nesta tese), cenário benéfico para a pesca. A pesca por sua vez, tem como alvo grandes indivíduos adultos. Se os indivíduos adultos experienciam limitação por recurso, qualquer aumento na mortalidade sobre estes, pode ser responsável por uma forte liberação da competição, e consequente altas taxas reprodutivas com acumulo de biomassa no estágio juvenil (Schroeder et al. 2009). Neste sentido, os estudos de limitação por recursos e dos padrões de resposta à diferentes tipos mortalidades parecem ser essenciais para o manejo de espécies de importância comercial e também controle de populações de espécies exóticas.
As tilápias são peixes ciclídeos de grande importância comercial e amplamente introduzidos nos trópicos, com a finalidade de aumento da produção pesqueira (Canonico et al. 2005; Gu et al. 2015). Apresentam mudança ontogenética de nicho, sendo predadores visuais, alimentando-se preferencialmente de zooplâncton quando alevinos (<7cm) e aumentam gradualmente o consumo de algas a medida que
crescem em tamanho tornando-se filtradores onívoros, mas apresentam alta taxa de filtração sobre o fitoplâncton quando grandes adultos (Beveridge e Baird 2000). Apesar de serem peixes conhecidos pela rápida taxa de crescimento individual, e, portanto, o segundo peixe mais utilizado pela aquicultura mundial, as populações de tilápias exibem uma alta variabilidade em tamanho máximo alcançado nos lagos, tanto onde são nativas quanto onde são introduzidas, sendo altamente susceptível a superpopulações de pequenas tilápias (nanismo) e redução dos ganhos com a pesca (Ishikawa et al 2013; Cardoso et al., primeiro e terceiro capítulos desta tese). O estado de nanismo em populações de tilápias tem sido usualmente descrito como uma resposta a estresses ambientais, como baixa concentração de oxigênio, predação e pequeno tamanho dos lagos (Kolding 1993; Kolding et al. 2008; Lowe-McConnel 2000). Entretanto, de um ponto de vista teórico, por exemplo, a baixa concentração de oxigênio e lagos de pequeno porte, não são fatores suficientes para explicar a ocorrência do nanismo.
Baseado na teoria, em populações com taxas de forrageamento desigual entre juvenis e adultos, como o caso das tilápias, uma alta biomassa de recurso para adultos pode ser responsável por uma alta produção de biomassa de alevinos e juvenis, acarretando em altas densidades e baixa taxa de crescimento individual dos juvenis, com consequente sobrecompensação de biomassa e nanismo da população. O Objetivo deste trabalho foi diagnosticar, através da modelagem experimental, as condições que levam a ocorrência de nanismo nas populações de tilápias. Para isto, investigamos os seguintes cenários: i) simulação da dinâmica de populações de tilápias na ausência de predadores piscívoros e pesca; ii) na presença de predador mas não da pesca; iii) com pesca e ausência de predador; e, iv) sistemas onde a tilápia sofre a pressão de mortalidade por pesca e por predação. A simulação destes cenários
foi realizada para três cenários de recurso: i) igual biomassa de recurso para juvenis e adultos; ii) maior biomassa do recurso para juvenis (limitação alimentar na fase adulta - reprodução); iii) maior biomassa do recurso para adultos (limitação na fase juvenil - maturação). Esta abordagem nos permite então mapear as combinações de mortalidade por pesca e predação, e limitação do recurso para as quais o nanismo pode ocorrer, auxiliando para o manejo da pesca e controle das tilápias em lagos cuja população é nativa assim como em lagos onde foi introduzida.
Nossa hipótese é que o nanismo ocorre quando adultos não são limitados pelo recurso, seja pela alta biomassa do recurso no sistema ou alta mortalidade sobre adultos. Supomos que lagos com alta produtividade do fitoplâncton e alta pressão de pesca podem ser fatores desencadeadores do nanismo nas populações de tilápias. E, uma população de tilápias que gere uma pesca sustentável somente será possível na presença de um predador reduzindo a competição entre juvenis. Neste sentido, a predação por um peixe piscívoro age como um facilitador para o sustento da pesca.
Figura 1: Cenários mortalidade específica por tamanho sobre a tilápia e produtividade do
recurso. A pesca representa a mortalidade sobre indivíduos adultos (>15cm), enquanto o predador representa a pressão de mortalidade sobre os juvenis (<10cm). Estes cenários simulam: i) lagos que não possuem predadores naturais nem há pesca sobre a tilápias; ii) lagos que possuem predador mas não a pesca; iii) lagos que possuem pesca mas não predador; iv) lagos onde a tilápia sofre a pressão de mortalidade por pesca e por predação. A simulação destes cenários foi realizada para três cenários de recurso: i) igual biomassa de recurso para juvenis e adultos; ii) maior biomassa do recurso para juvenis (limitação alimentar na fase adulta - reprodução); iii) maior biomassa do recurso para adultos (limitação na fase juvenil - maturação).
5.2 DESCRIÇÃO DO MODELO
Nós utilizamos um modelo de populações estruturadas (physiological structured population model – PSPM, Kirkilinois et al. 2001; Dieckman et al. 2003; de Roos et al. 2008) para investigar as implicações da produtividade dos recursos e tipos de mortalidade sobre as populações de tilápias e dinâmica da comunidade. Nos modelos PSPM, as respostas a nível populacional são uma explícita consequência da condição fisiológica a nível de indivíduo. Primeiramente, capturamos a história de vida de organismos individuais através de equações de nível individual (Capítulo 3) e depois traduzimos para os níveis populacionais. A análise do PSPM nos permite analisar como fatores externos, como disponibilidade de recursos e predação, afetam características de nível individual, como o comprimento e fecundidade, e as influências da história de vida do indivíduo sobre a dinâmica da população.
As condições de vida do organismo foram descritas através de um modelo DEB simplificado (DEBkiss - Dynamic Energy Budget model keep as simple stupid, Jager et al. 2013). Os modelos DEB usam a lei de conservação da massa e energia para descrever a alocação de energia para manutenção, crescimento, armazenamento e reprodução de um indivíduo ao longo da vida (Kooijmam and Metz 1984; Kooijman 2010). Supõe-se que uma fração κ de energia assimilada seja alocada para manutenção e crescimento somáticos, e o restante (1-κ) é alocado para armazenamento e reprodução (Jager et al. 2013; Kooijman 2010). A completa descrição do modelo a nível de indivíduo e a estimação dos parâmetros está disponível no Capítulo 3 e as equações e estimativas estão disponíveis nas Tabela 1, 2 e 3.
Mortalidade
Em nosso modelo populacional, os indivíduos de uma coorte sofrem quatro tipos de mortalidade: d0 - mortalidade independente do tamanho; ds - mortalidade
sobre juvenis; dH - mortalidade por pesca; e, dq - mortalidade por fome. A
mortalidade independente do tamanho (d0) reflete a taxa de mortalidade natural não
exercida pela predação ou pesca. A mortalidade dependente do tamanho sobre pequenos indivíduos é descrita como um declínio exponencial com tamanho ( ), em que µ é o expoente de mortalidade aplicado, Ls é o tamanho
característico de mortalidade juvenil pelo predador. A mortalidade por pesca foi modelada como uma função de probabilidade que aumenta sigmoidalmente com o tamanho do corpo. Caracteriza-se pelo limiar de tamanho de pesca T (medido em cm), no qual a pesca atinge a metade do seu valor máximo ). A mortalidade por fome inicia quando a energia gasta em manutenção é maior que a energia assimilada ( ), ), e aumenta com o tamanho devido a maior
necessidade metabólica de grandes indivíduos. A fração de energia assimilada que é direcionada para crescimento é dada por k. JA, JM e k foram estimados no capítulo 3.
A mortalidade natural foi estimada a partir de por Njiru et al. (2008), Tah et al. (2009) e Wudneh (1998) como 0.72, 0.94 e 1.0 por ano, respectivamente, para a população de tilápias do Nilo em Lagos Victoria, Ayame e Tana, que dão uma estimativa de 0.002 dia (ou 0.73 ano). As mortalidades por predação e pesca foram variadas no modelo ( ), e assumimos Ls = 5.0cm como o tamanho médio a partir
do qual o consumo sobre juvenis reduz, e T = 15.0cm como a metade do tamanho médio capturado da tilápia.
Tabela 1: Equações para os processos a nível de indivíduo.
N Descrição Equação
Eqn 1a Forrageamento sobre recurso 1
(Zooplâncton) (
)
Eqn 1b Forrageamento sobre recurso 2
(Fitoplâncton)
Eqn 2a Ingestão sobre o recurso 1
Eqn 2b Ingestão sobre o recurso 2
Eqn 3 Ingestão total
Eqn 4 Assimilação do recurso )
Eqn 5 Manutenção somática )
Eqn 6 Crescimemto em tamanho ) )
Onde:
e
Eqn 7 Reprodução contínua ) ) para
*
Eqn 8 Mortalidade por predação ) ( )
Eqn 9 Mortalidade por pesca ) )
Eqn 10 Mortalidade por fome ) {
† L é descrito em termos de comprimento volumétrico, ou seja, L = Lw*δ, em que Lw é o
comprimento físico e δ o fator de correção de forma.
* O tamanho de maturação foi descrito aqui como uma fração do tamanho máximo (φ) e uma função do nível alimentar (f).
Tabela 2: Equações para os processos a nível de população. Equações Descrição ) ∫ ) ) Dinâmica da biomassa do zooplâncton ) ∫ ) ) Dinâmica da biomassa de algas ) ) ∫ ) ) Reprodução da população do consumidor ) ) ) ) ) )) ) Dinâmica da distribuição de tamanho do consumidor Tabela 3: Descrição dos parâmetros do modelo e valores utilizados para simulação.
Parametro Descrição Unidade Valor
Recurso*
Z Densidade da biomassa zooplânctonica g/m3 -
A Densidade da biomassa fitoplanctônica g/m3 -
ρZ Taxa de renovação da biomassa zooplânctonica dia 0.1
ρA Taxa de renovação da biomassa fitoplanctônica dia 0.1
Zmax Capacidade suporte do zooplâncton g/m3 -
Amax Capacidade suporte do fitoplanctôn g/m3 -
HZ Densidade de meia saturação para o zooplâncton g/m 3
1
HA Densidade de meia saturação para o fitoplâncton g/m3 1
Consumidor†
L Comprimento cm -
Lb Comprimento ao nascer cm 0.9
Lm Comprimento físico máximo estimado para a espécie cm 60.5 LZA Comprimento físico do corpo para troca de recursos cm 6.5
Lj Comprimento físico de maturação cm -
φ Fração do tamanho máximo para puberdade cm 0.6
Conversões
dv Densidade de peso-seco g/cm3 1
δ Fator de correção de forma - 0.345
Parâmetros primários
Taxa máxima de assimilação área-específica g/cm2/ano 32.64
Custo volume-específico da manutenção g/cm3/ano 1.446 Custo volume-específico da manutenção da maturidade g/cm3/ano 0.047
Peso ao atingir puberdade g -
WB0 Assimilado em um ovo g 0.007
Eficiência de conversão de assimilados em ovos - 0.76 Eficiência de conversão de assimilados em estrutura - 0.8 Eficiência de conversão de estrutura em assimilados - 0.8
Fração do assimilado para fluxo somático - 0.85
Parâmetros da mortalidade
µ0 Mortalidade independente do tamanho dia 0.002
µs Mortalidade dependente do tamanho para juvenis dia -
µH Mortalidade dependente do tamanho para adultos dia -
µq Mortalidade por fome dia 0.001
Ls Comprimento físico para mortalidade de juvenis cm 5.0
T Tamanho limite para pesca (cm) cm 15.0
* Valores estimados a partir de (Attayde et al. 2010). † Valores estimados no capítulo 3.
Análise do modelo
A dinâmica populacional resultante dos processos a nível individual é estudada com simulações numéricas utilizando o método de integração desenvolvido por de Roos et al. (1992). As dinâmicas da comunidade são estudadas em uma ampla gama de mortalidade e produtividade dos recursos. Construímos um diagrama de bifurcação para cada pequeno aumento na mortalidade por pesca e predação (ou seja, a cada aumento de 0.001), para uma variedade de produtividades de recursos. Este procedimento fornece o limite de persistência do consumidor para uma variedade de pressão de mortalidade e abundância de recursos. O limite de persistência de uma espécie ocorre no nível de produtividade de recursos para a qual a população não pode se sustentar e é perdida de uma comunidade.
Para os valores de produtividade e mortalidade de interesse, investigamos o padrão de dinâmica temporal da população. A dinâmica assintótica do sistema é determinada utilizando integrações de tempo em períodos de 400 anos, dos quais os primeiros 350 anos de dinâmica transitória são desconsiderados. Para cada passo no tempo ou para cada valor de produtividade e mortalidade, podemos descrever os efeitos sobre a estrutura do tamanho da população e o estado fisiológico dos indivíduos
A simulação foi realizada variando a mortalidade por predação e por pesca para diferentes níveis de produtividade dos recursos (zooplâncton e alga). Para visualização dos resultados nós dividimos a população em três estágios: alevinos (<6.5cm), juvenis (indivíduos maiores que 6.5, mas que não reproduzem) e adultos (indivíduos maiores que 6.5, mas que reproduzem).
5.3 RESULTADOS
Na figura 2, mostramos todas as combinações de mortalidade para as quais há crescimento populacional positivo, negativo e regiões de ocorrência de estados alternativos de equilíbrio. Os estados alternativos apenas ocorrem quando se tem pesca e igual biomassa inicial do recurso para adultos e juvenis ou os adultos são sujeitos a menor biomassa inicial do recurso (Figura 2). Em ambos os casos, o estágio adulto parece ser limitado pela biomassa do recurso. Na ausência de pesca e maior biomassa inicial de recurso para juvenis não ocorrem estados alternativos (Figura 2).
Figura 2: Combinações de mortalidade para as quais há crescimento populacional positivo
(cinza), extinção (branco) e regiões de ocorrência de estados alternativos – EA - (em amarelo). As simulações foram realizadas para três cenários do recurso: igual biomassa inicial do recurso para alevinos e adultos (RJ = 50g/m3, RA = 50g/m3), menor biomassa inicial
do recurso preferencial dos alevinos (RJ = 5g/m3, RA = 50g/m3) e menor biomassa inicial do
Efeitos isolados das mortalidades por pesca e predação
A figura 3 apresenta os cenários de sistemas com apenas mortalidade independente do tamanho (Fig. 3 – Painéis A), apenas mortalidade por predação – sobre juvenis (Fig. 3 – Painéis B e C) e apenas mortalidade por pesca – sobre adultos (Fig. 3 – Painéis D e E) para igual capacidade suporte dos recursos (RJ = 50g/m3, RA = 50g/m3). Os valores isolados de
mortalidade para os quais é possível a invasão da espécie são: para mortalidade independente do tamanho, entre 0.005 e 0.012 dia-1, mortalidade por predação (na ausência de pesca) entre 0.01 e 0.093 dia-1 e, mortalidade por pesca (na ausência de predação), entre 0.012 e 0.8 dia-1.
O aumento da mortalidade independente do tamanho e mortalidade por pesca aumentam a dominância de biomassa juvenis e/ou alevinos no sistema. Dominância de biomassa de grandes adultos apenas é encontrada em sistemas com alta mortalidade tamanho dependente sobre alevinos (predação) na ausência de pesca (Fig. 3 – Painéis B). Alta mortalidade por pesca, na ausência de predação, leva a ocorrência de bi-estabilidade na população de tilápias, com dominância de biomassa de alevinos ou juvenis (Fig. 3 – Painéis C).
O tamanho máximo atingido pelas populações de tilápias aumenta com a mortalidade independente do tamanho (Fig. 3 – Painéis A) e mortalidade por predação (Fig. 3 – Painéis B). Mas, na ausência de mortalidade sobre juvenis, grandes tamanhos de tilápias adultas só ocorrem em condições de alta mortalidade tamanho-independente (Fig. 3 – Painéis A). O aumento da mortalidade por pesca reduz o tamanho máximo, médio e de maturação das populações de tilápias na ausência de mortalidade sobre juvenis (Fig. 3 – Painéis C) e cria um cenário no qual tanto pequenos como grandes adultos podem ocorrer.
Ciclos populacionais ocorrem na ausência de predação e pesca, com um aumento das flutuações ao longo do tempo (Figura 4). Na presença de pressão de predação ou pesca,