História de vida de tilápias e influências para pesca e estado trófico de em lagos e reservatórios tropicais

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(2) UNIVERSIDADE FEDERAL DO RIO GRANDE DO NORTE DEPARTAMENTO DE ECOLOGIA PROGRAMA DE PÓS-GRADUAÇÃO EM ECOLOGIA. MARIA MARCOLINA LIMA CARDOSO. HISTÓRIA DE VIDA DE TILÁPIAS E INFUÊNCIAS PARA PESCA E ESTADO TRÓFICO EM LAGOS E RESERVATÓRIOS TROPICAIS. Tese apresentada ao Programa de Pós-graduação em Ecologia, da Universidade Federal do Rio Grande do Norte, como requisito para a obtenção do título de Doutor em Ecologia.. Orientador: Dr. José Luiz Attayde Co-Orientador: Dr. André M. de Roos. Natal – RN 2017.

(3) Universidade Federal do Rio Grande do Norte - UFRN Sistema de Bibliotecas - SISBI Catalogação de Publicação na Fonte. UFRN - Biblioteca Setorial Prof. Leopoldo Nelson - -Centro de Biociências - CB Cardoso, Maria Marcolina Lima. História de vida de tilápias e influências para pesca e estado trófico de em lagos e reservatórios tropicais / Maria Marcolina Lima Cardoso. - Natal, 2016. 154 f.: il. Tese (Doutorado) - Universidade Federal do Rio Grande do Norte. Centro de Biociências. Programa de Pós-Graduação em Ecologia. Orientador: Prof. Dr. José Luiz de Attayde. Coorientador: Prof. Dr. André M. de Roos. 1. Espécies exóticas - Tese. 2. Onivoria - Tese. 3. Mortalidade seletiva - Tese. 4. Piscivoria - Tese. 5. Pesca Tese. 6. Nanismo - Tese. I. Attayde, José Luiz de. II. Roos, André M. de. III. Universidade Federal do Rio Grande do Norte. IV. Título. RN/UF/BSE-CB. CDU 591.5.

(4) II. UNIVERSIDADE FEDERAL DO RIO GRANDE DO NORTE DEPARTAMENTO DE ECOLOGIA PROGRAMA DE PÓS-GRADUAÇÃO EM ECOLOGIA. MARIA MARCOLINA LIMA CARDOSO. HISTÓRIA DE VIDA DE TILÁPIAS E INFUÊNCIAS PARA PESCA E ESTADO TRÓFICO EM LAGOS E RESERVATÓRIOS TROPICAIS. BANCA EXAMINADORA. _____________________________________ Dra. Vanessa Becker, UFRN (Examinador Interno). _____________________________________ Dr. Ronaldo Angelini, UFRN (Examinador Interno). _____________________________________ Dr. Gustavo Henrique Gonzaga da Silva, UFERSA (Examinador Externo). _____________________________________ Dr. Rodrigo Fernandes, UFERSA (Examinador Externo). _____________________________________ Dr. José Luiz Attayde, UFRN (Presidente da Banca).

(5) III AGRADECIMENTOS. E sem alongar demais começarei pela gratidão, a todos que de uma forma ou outra contribuíram para minha formação! Agradeço primeiro ao Criador, por tão bela natureza nos permitir investigar. Desde minha infância meus pais não me negaram o prazer da vida no campo, o caminhar com meu avô em meio as plantações, com carinho colhendo feijão, vendo borboletas e todas as cores do roçado, se banhando em açudes e se enchendo de alegria. Também eternamente grata pela leitura em grupo após o almoço do nosso primeiro livro "A revolução dos Bichos" e promovido por minha mãe. Desde de lá, não paramos mais de ler! Digo isto porque a leitura em conjunto e ver meu pai e minha mãe sempre lendo foram as maiores contribuições para a minha formação. E, meu pai com seu amor pela matemática sem dúvida está na base de meu vínculo a modelagem. E, não importa o quanto eu respire, meus irmãos são meus amores (Tiago, Leopoldina, Domitilla e Lourdes), sendo o meu auxílio durante a jornada da vida. Daniel, Por toda a sua abnegação e altruísmo estou aqui hoje! Meus sinceros agradecimentos a seus pais por toda confiança que depositaram em mim, os quais são as pessoas mais puras que já conheci, sou imensamente orgulhosa por tê-los ao lado. E, extremamente grata pela máquina de costura, para os experimentos realizar! Agradeço imensamente Attayde, pela oportunidade, por acreditar e lutar por mim, pelas ideias, e mesmo com nosso limitado tempo, auxiliou a definir a tese. Quero dizer que você sempre me inspirou muito, e está classificado como um cabra da peste! Agradeço aos meus grandes amigos Pablo, Fabiana, Maricota, Gabizona, e Danyhelton, galera barra pesada no trabalho e na amizade, e nos cafezinhos (a melhor parte)! Amo vocês! Também os amigos Leonardo Teixeira, Wanessa Souza, Fabíola, Camila, Letícia e outros que ajudaram a embelezar meus dias! Agradeço a todo o pessoal da EAJ, pelo companheirismo no trabalho, aos professores Paulo Faria e Karina Ribeiro e especialmente a Nando, e as três técnicas Simone, Joseane e Ceicinha, fundamentais para o desenvolvimento dos experimentos. São as técnicas mais fofas do mundo, sem palavras! Não posso deixar de agradecer a Vanessa Becker, maravilhosa como professora e como pessoa, muito obrigado por todo seu apoio, por me deixar aperriar no LARHISSA, e pelos cafezinhos, você é demais!.

(6) IV. Também a Giba, sempre com muitas perguntas me ajudou bastante a refletir sobre meu trabalho. I have to thank you André de Roos, and his entire working group from University of Amsterdam. André was essential to my work and academic growth; I am really blessed to have met him. Thank you, all the working group, and the group of professor Hall Caswell, for the good discussions, good friendship and perfect parties: Floor, Vincent, Hanna, Louise, Catalina, Greg, Tom, Charlotte, Silke, Jacques, Nora, Zepeng and Nienke, and of course Hall, always with us! You are all in my heart and all are wonderful! A special thanks to Floor for the inspiring discussions about my work! Tenho que agradecer as duas pessoas maravilhosas, que encantaram minha vida em Amsterdam: Cleide, obrigada pela amizade, companheirismo e todo estímulo para trabalhar! E, Giada! Thanks for the beautiful trahira and tilapia on the cover of this thesis. Thanks for all friends on coffee breaks and office time-out: Tomas, my preferred ducth, Heike (Heikazinha! Best German!), Marian, Rachid, Paula, Nienka, Renske, Rocio (most cute ever), Nina, Josinaldo, Karen and Livia. All my flatmates for the cake party histories Manu, Karla, Enrico, Akash and Anu. A special thanks to Anu, for the weekends and nights working together on the living room! Finalmente, ao Programa de Pós-Graduação em Ecologia e à Capes por todo o suporte financeiro ao longo dessa jornada, e as professoras Cristina Crispim e Jane Torelli, por estarem comigo no início de minha carreira e me permitirem utilizar os dados do PELD/CNPq. Agradeço ao Programa Ecológico de Longa Duração: Caatinga financiado pelo CNPq, fonte dos dados e questionamentos principais desta tese..

(7) V SUMÁRIO RESUMO ABSTRACT. VII VIII. PARA COMEÇAR UMA PROSA.... 1. 1 INTRODUÇÃO GERAL 1.1 Desenvolvimento Ontogenético e Relações Tamanho-Estruturadas 1.2 Mortalidade Seletiva, Relaxamento da Competição e Sobrecompensação de Biomassa 1.3 Aplicações para a Pesca e Manejo de Populações de Tilápias 1.4 Escopo da Tese 1.5 Referências 2 COLAPSO DE PREDADORES NATIVOS E MUDANÇA NA ESTRUTURA DE TAMANHO DE TILÁPIAS RESUMO ABSTRACT 2.1 INTRODUÇÃO 2.2 MÉTODOS 2.3 RESULTADOS 2.4 DISCUSSÃO 2.5 REFERÊNCIAS 3. ENRIQUECIMENTO POR NUTRIENTES E O EFEITO ESTABILIZADOR DA ONIVORIA SOBRE O PLÂNCTON RESUMO ABSTRACT 3.1 INTRODUÇÃO 3.2 MÉTODOS 3.3 RESULTADOS 3.4 DISCUSSÃO 3.5 REFERÊNCIAS 4 HISTÓRIA DE VIDA DA TILÁPIA DO NILO EM LAGOS E RESERVATÓRIOS TROPICAIS RESUMO ABSTRACT 4.1 INTRODUÇÃO 4.2 CARACTERIZAÇÃO DA ESPÉCIE 4.3 DESCRIÇÃO DO MODELO 4.4 CONJUNTO DE DADOS E ESTIMAÇÃO DOS PARÂMETROS 4.5 RESULTADOS 4.6 DISCUSSÃO 4.7 REFERÊNCIAS APÊNDICE A 5 PRESENÇA DE PREDADORES E A FACILITAÇÃO DA PESCA DA TILÁPIA RESUMO ABSTRACT 5.1 INTRODUÇÃO 5.2 DESCRIÇÃO DO MODELO 5.3 RESULTADOS 5.4 DISCUSSÃO 5.5 REFERÊNCIAS APÊNDICE A APÊNDICE B. 6 6 8 9 11 13 18 18 19 20 24 27 31 37 44 44 45 46 49 52 59 63 69 69 70 71 74 75 80 85 92 97 102 112 112 113 114 118 124 133 139 144 145. 5 CONCLUSÃO GERAL. 149. AS PROVAÇÕES DE UMA TESE I A BRAVURA II A PELEJA E O DESATINO III A PROEZA. 152 152 153 154.

(8) VI RESUMO O tamanho corporal dos indivíduos de uma espécie afeta o potencial competitivo, as taxas de consumo e as respostas em face a mortalidade e disponibilidade dos recursos. Além disso, a mudança de dieta com o aumento de tamanho do corpo tem importantes consequências para a mudança do papel exercido nas teias alimentares. Entender como as populações e comunidades são estruturadas em relação ao tamanho pode auxiliar nas práticas de manejo para controle de espécies introduzidas, aumento da produção de espécies importantes para o comércio e reintrodução ou recuperação de populações nativas. Entretanto, apenas recentemente as variações intraespecíficas têm sido levadas em consideração nos estudos de competição e predação. Nesta tese, temos como objetivo entender os efeitos da predação tamanho seletiva e competição intraespecífica por recursos sobre as variações na estrutura de tamanho de populações de peixes onívoros tropicais, como a tilápia-do-Nilo. No primeiro capítulo, apresentamos resultados empíricos que demonstram o papel da mortalidade tamanhoseletiva por um predador nativo sobre a mudança de estrutura de tamanho da tilápiado-Nilo em corpos aquáticos do Nordeste brasileiro. A predação tamanho-seletiva sobre alevinos e juvenis aumenta o tamanho máximo e médio das tilápias, ao reduzir a competição intraespecífica entre juvenis de tilápia. Na ausência de mortalidade tamanho-seletiva (ausência do piscívoro), as populações de tilápias são caracterizadas por alta biomassa de juvenis e adultos de pequeno tamanho corporal. O segundo capítulo apresenta os efeitos diferenciados de consumidores, como as tilápias, que possuem mudança ontogenética de nicho (planctívoros quando juvenis e filtradores onívoros quando adultos), sobre a dinâmica dos recursos (zooplâncton e fitoplâncton) sob baixa e alta concentração de nutrientes para o fitoplâncton. Os resultados deste trabalho demonstram que a onivoria por tilápias adultas tem um papel estabilizador sobre o plâncton em contraste ao efeito dos juvenis planctívoros. No terceiro capítulo, utilizamos um modelo que descreve os padrões de crescimento, reprodução e uso energético da tilápia ao longo da vida de acordo com a disponibilidade do recurso. Neste capítulo, encontramos uma alta variabilidade nas taxas de crescimento e reprodução da tilápia e a adoção de diferentes estratégias de vida nos lagos tropicais, como possível resposta a disponibilidade de alimento. Finalmente, no último capítulo, nós exploramos os efeitos da disponibilidade de alimento per capita sobre a dinâmica e estrutura em tamanho das populações de tilápia ao variar a capacidade suporte dos recursos e as taxas de mortalidade por predação e por pesca. Nossos resultados demonstram que a predação sobre juvenis tem um papel de facilitador sobre a pesca, ou seja, a predação aumenta a biomassa de grandes adultos, alvo da pesca. O nanismo em tilápias é favorecido pela pesca, na ausência de predação, e aumento da biomassa do recurso para adultos de tilápias (eutrofização). Nosso modelo corrobora os resultados empíricos encontrados no capítulo primeiro da tese e, não somente reflete a história de vida da tilápia, mas também indica os processos importantes na dinâmica populacional, se tornando uma ferramenta útil para o manejo da espécie. Palavras-chave: ontogenia, onivoria, mortalidade seletiva, manejo da pesca, modelos baseados em indivíduos, crescimento populacional, espécies exóticas, produtividade dos lagos..

(9) VII ABSTRACT. The individual body size affects the competitive potential, consumption rates and responses in the face of mortality and resource availability. Also, changing diet with increasing body size has important consequences for the role played in food webs. Understanding how populations and communities are structured about size helps in management practices to control introduced species, increase the production of species commercial importance, and reintroduction or recovery of native populations. However, only recently intraspecific variations have been taken into account in competition and predation studies. In this thesis, we aim to understand the effects of size-selective predation and intraspecific competition by resources on variations in the size-structure of populations of tropical omnivorous fish, such as Nile tilapia. In the first chapter, we present empirical results that demonstrate the role of size-selective mortality by a native predator on the change in size structure of Nile tilapia in manmade lakes of Northeast Brazil. Size-selective predation on fingerlings and juveniles increases the maximum and average size of tilapias in a population by reducing intraspecific competition among tilapia juveniles. In the absence of size-selective mortality (absence of piscivorous), tilapia populations are characterized by high biomass of juveniles and adults of small body size. The second chapter presents the differentiated effects of consumers, such as tilapias, which undergo ontogenetic niche shift (planktivores when juveniles and omnivorous when adults), on the dynamics of the resources (zooplankton and phytoplankton) under a low and high concentration of nutrients for the phytoplankton. The results of this work demonstrate that the omnivore tilapia has a stabilizing role on plankton in contrast to the effect of planktivorous juveniles. In the third chapter, we use a model that describes the patterns of growth, reproduction and energetic use of tilapia throughout life according to the availability of the resource. In this chapter, we found a high variability in tilapia growth and reproduction rates and the adoption of different life-history strategies in tropical lakes, as a possible response to food availability. Finally, in the last chapter, we explored the effects of per capita food availability on the dynamics and sizestructure of tilapia populations by varying resource carrying capacity and rates of mortality from predation and fishing. Our results demonstrate that predation on juveniles has a facilitating role on fishing, that is, predation increases the biomass of large adults, the target of fisheries. Dwarfism in tilapias is favored by fishing and increased biomass of the resource for tilapia adults (eutrophication), in the absence of predation. Our model corroborates the empirical results found in the first chapter of the thesis and not only reflects the life-history of the tilapia but also indicates essential processes in the population dynamics, becoming a useful tool for the species management. Keywords: ontogeny, omnivory, size-selective mortality, fishing management, individual based-models, population growth, exotic species, lakes productivity..

(10) Para começar uma prosa... || 1. PARA COMEÇAR UMA PROSA Maria Marcolina Lima Cardoso "Pra da ciência sair e o manejo aplicar, pro pescador pescar e não ter de que reclamar, nesta tese com poema popular a arte da pesquisa vou explicar!" "E, num tempo não muito distante, pra um povo sofrido, no sertão as grandes secas enfrentar, um mundo d'água foi barrar, pra abundância chegar." "Agora a horta vou sustentar e o cabritinho se esbaldar, e tem peixe, pequeno e grande que vem embelezar, e fazer o bucho da gente se aquietar." "E tem piaba, crumatan e cangati, e um bicho medonho, com sua mordida a noite aterrorizar. Seu nome já diz, "traíra", mas é gostosa de salpicar os beiço! E, com a injustiça feita em seu nome vou arengar. Mas mais tarde disso vou tratar." "E dum lugar muito distante, numa lenda ouviu-se falar, e um peixe nas brenhas se foi buscar. O pilapu, como se chama, a famosa tilápia, bicho astuto, que espiga ligeiro, num carece muito cuidado e prolifera desenfreado." "Em promessa de fartura e de agrado nos açudes foi botado. Mas que peixe tão bonito, de monte foi dispersado. E me lembro de criança, do encher dos olhos de alegria da grande tilápia pelo povo pescada." "Pois bem, que passado o tempo muita história diferente foi contada. Açude de tilápia grande, e açude de tilápia pixototinha empestada, açude que num tem mais a beleza da diversidade, com outros peixes afastados, e açude esverdeado cujo serviço foi apagado.".

(11) Para começar uma prosa... || 2 "Ao certo só é sabido que feito retirante entre açudes o pescador migra a buscar o bom pescado que mais raro fica. E o milagre da abundância já num se aplica, Tem tilápia de carrada, mas num da pra uma bicada. E agora? Como nóis fica?" "E vamos catar nos livros e fazer arretada pesquisa que pra isso ciência se aplica e de ecologia agora vamos prosar" "Essa é a ciência dos tamanhos, do indivíduo, que eu num sabia e tratava bicho como tudo igual, Assim como gente grande e pequena tem carência diferente bicho grande e pequeno também. E olhe mais, eles têm gosto e preferência! Mas se há tempo de escassez, onde a porca torce rabo, como todo ser vivente vão comer o que tem" "Assim, nasce a história do indivíduo e seu habitat! Sua história de vida, que aqui começo a traçar, e espero não complicar" "Veja bem, que desde remotos tempos da ecologia as conversas mais importantes se dão na tal "dinâmica populacional", que seja quando os bichos de um mesmo tipo aumentam ou diminuem em abundância, aparecem ou desaparecem de determinado local. E isso está ligado as tempestades da vida, a mortandade que assola, os gaviões que atacam e a quantidade de novos bichinhos que cada calango pode gerar e suportar" "E apois, vamos tagarelar sobre o indivíduo. Como se sabe cada ser vivente nasce de um tamanho e morre de outro. Da chegada do gavião, é verdade que galinha criada é mas fácil ser matada que indefeso pintinho? Da mesma maneira, vai o pescador pro açude pescar peixe pequeninho? Na sua jornada, tensão diferenciada cada indivíduo passa, uns quando grande, outros de pequenos, e outros ao longo de toda vida. E isso tem uma influência danada na tal dinâmica da população".

(12) Para começar uma prosa... || 3 "Se bem pensar, uma coisa vou explicar, imagine a traíra, carrancuda, que peixe pequeno vai abocanhar, quem crescer ligeiro melhor se dá, ou prole grande tem que botar. Daí se tira quem vai dominar quando a traíra chegar." "E olhe só que interessante, que indivíduos num cresce tudo do mesmo tante, se comida é escassa, devagar cresce, se abundante, gigantes logo aparecem maduros e cheio de vida, e um mói filhote logo se sucede. E veja bem que quanto mais cresce, Mais filhote fornece" "E mais, quando se cresce, comida diferente se apetece, assim o pequeninho com o grande não se aborrece, traíra grande não come mesmo de traíra pequena, ou tilápia grande come coisas a mais que tilápia pequena. E matute na seguinte situação: Se tilápia grande tem abundante alimentação, ela logo reproduz de montão. E, se numeroso é o filhote, e sua comida começa a minguar ele pequeno vai ficar, e pouca tilápia grande vai formar. E se tem pouca tilápia grande, comida pra ele vai sobrar, e mais filhote a somar, um ciclo vicioso e um estado assombroso vai ficar: uma multidão de alevino e pouco peixe grande pra pescar“ “Mas a beleza está em diversidade mostrar, e a natureza sábia pra todo mundo ajudar, por que o predador surgiu pra o pequeninho predar, pois rivalidade e peleja por comida vai minimizar, e pequeninho avolumar, Assim, o predador tem sua comida e o pescador peixe grande pra pescar.” “Falei aqui duma mudança catastrófica de estado de uma população, onde a mortalidade é essencial pro crescimento! E pense só que interessante, o papel do bicho predador, sem mortalidade, tenho abundância de tilápia pequena sem interesse pro comercio de alimento, mas se tenho o predador, terei abundância de grande tilápia ideal pra suprimento”.

(13) Para começar uma prosa... || 4 “E preste bem atenção, Que nesses dois estados posso ter mesmo peso total de alimento, Ou mesmo peso total de pescado, Mas de uma forma não será desfrutado, E de outra pode ser comercializado”. ... E deste problema surge esta tese, que pra esmiuçar em seguida vamos tratar....

(14) Capítulo 1 INTRODUÇÃO GERAL.

(15) Introdução Geral || 6. 1 INTRODUÇÃO GERAL. 1.1 Desenvolvimento Ontogenético e Relações Tamanho-Estruturadas. O tamanho do corpo é um dos principais fatores determinantes da história de vida e requerimentos de um indivíduo. Dependendo da espécie, o tamanho corporal pode variar entre 2 a 106 desde o nascimento até a maturidade (Hendriks e Mulder 2008). Tal variação em tamanho tem fortes implicações para as características fisiológicas dos organismos, como as taxas de assimilação e taxas metabólicas as quais escalam com o tamanho corporal de formas diferentes. Enquanto a taxa metabólica é uma função do volume do organismo (V) a taxa de assimilação ocorre em função da área (V2/3), assim a demanda metabólica aumenta mais rápido com o tamanho corporal que a assimilação, e menor quantidade de energia é alocada para crescimento e/ou reprodução em grandes indivíduos (Peters 1983; Persson et al. 1998; de Roos e Persson 2013; Kooijman 2010). A variação em tamanho corporal determina não somente a demanda energética, mas também a habilidade de forrageamento sobre certo recurso (Peters 1983; Persson et al. 1998). A habilidade de visualização e manuseio de uma presa é fortemente dependente do tamanho do predador e da presa, pequenos predadores têm dificuldade em manusear grandes presas enquanto grandes predadores podem não visualizar presas pequenas (Werner 1988; Persson et al. 1998). Devido as mudanças na demanda energética, habilidade de forrageamento sobre determinado recurso e vulnerabilidade a predação muitas espécies mudam de hábito alimentar ou habitat à medida que crescem (Werner e Gilliam 1984). A distribuição de tamanho de uma população, portanto, terá.

(16) Introdução Geral || 7 fortes implicações para a dinâmica da própria população e da comunidade (de Roos e Persson 2013). A nível populacional, devido as taxas metabólicas e de forrageamento serem dependentes do tamanho, indivíduos de uma mesma espécie podem ter habilidades competitivas diferentes (Persson et al. 1998). Uma reduzida disponibilidade do recurso pode acarretar uma baixa taxa de crescimento dos indivíduos juvenis quando estes são competitivamente inferiores, mas não afetar a reprodução dos adultos. Da mesma maneira, adultos inferiores competitivamente podem apresentar reprodução limitada quando sujeitos a baixa disponibilidade do recurso, mas os juvenis continuarem apresentando altas taxas de crescimento individual (de Ross e Persson 2013). A mudança ontogenética de nicho com o tamanho, neste sentido, pode reduzir a competição direta por recursos entre juvenis e adultos de uma mesma espécie, assim como entre diferentes espécies (Werner e Gilliam 1984; Huss et al. 2012). A nível de comunidade, predadores em geral, exercem um impacto seletivo sobre uma população ou comunidade de presas. Os exemplos mais conhecidos são a predação seletiva por peixes planctívoros e filtradores sobre grandes espécies das comunidades zooplanctônica e fitoplanctônica, favorecendo a dominância de biomassa de pequenas espécies (Brooks e Dodson 1965; Drenner et al. 1984; Lazzaro 1987; Lazzaro et al. 1992). Igualmente, predadores piscívoros forrageiam uma extensão limitada de tamanhos de presas, em geral sobre pequenos indivíduos (Nilsson e Bronmark 2000; Persson et al. 2007). Tal impacto seletivo dos predadores leva a redistribuição de tamanhos da população de presas, por exemplo para a dominância de biomassa de grandes adultos em populações de peixes (Bronmark et al. 1995; van Leeuwen et al. 2008)..

(17) Introdução Geral || 8 1.2 Mortalidade Seletiva, Relaxamento da Competição e Sobrecompensação de Biomassa. As populações podem sofrer dois tipos de controle populacional interno: controle pelo desenvolvimento, quando os juvenis são competitivamente inferiores ou estão limitados pelo alimento. Neste caso, os indivíduos apresentam baixa taxa de crescimento somático. E, controle pela reprodução, quando os adultos são inferiores competitivamente e a reprodução é limitada (de Roos e Persson 2013; Nilsson et al. 2010; Schroeder et al. 2009). O relaxamento da competição no estágio de vida controlado pode gerar um aumento da produção de biomassa por este estágio e um grande aumento de biomassa no estágio não controlado. Por exemplo, quando as populações sofrem o controle da reprodução, qualquer relaxamento da competição no estágio reprodutivo, leva a um aumento das taxas reprodutivas e consequente aumento da biomassa de juvenis no sistema. Semelhantemente, o relaxamento da competição em populações controladas pelo desenvolvimento (controle sobre juvenis) leva ao aumento das taxas de crescimento somático e aumento da biomassa de adultos no sistema (Nicholson 1957; Schroeder et al. 2009; Nilsson et al. 2010; de Roos e Persson 2013). Neste sentido, a mortalidade seletiva tem um importante papel no relaxamento da competição. O nanismo em populações de peixes, por exemplo, é um caso comum de regulação pelo desenvolvimento (baixa disponibilidade de recurso para juvenis e reduzida taxa de crescimento individual), resultando numa dominância de biomassa de pequenos indivíduos no sistema (Brönmark et al. 1995; van Leeuwen et al. 2008). A mortalidade seletiva por predadores piscívoros sobre os juvenis, entretanto, leva ao aumento da biomassa de grandes adultos (Brönmark et al. 1995; van Leeuwen et al. 2008; de Roos e Persson 2013). Este mecanismo beneficia o próprio predador, uma vez que grandes adultos apresentam maior fecundidade, produzindo alta biomassa de.

(18) Introdução Geral || 9 juvenis, tamanho alvo da predação (de Roos e Persson 2002). O aumento da biomassa em um estágio de vida como reposta à mortalidade em outro estágio é chamado de sobrecompensação de biomassa (Schroeder et al. 2009; Nilsson et al. 2010; de Roos e Persson 2013). Este mecanismo de regulação populacional baseado na história de vida dos indivíduos e mortalidade explica, por exemplo, como o colapso de predadores de topo leva a acumulação de biomassa de pequenos adultos em populações de presas (de Roos e Persson 2002; van Leeuwen et al. 2008); como predadores de topo falham em recuperar a população após o colapso pela mudança na estrutura populacional da presa (van Kooten et al. 2005; Persson et al. 2007); e a ausência de efeitos de cascata tróficas em virtude das mudanças de nicho do predador e taxas de forrageamento desiguais com o tamanho (Nilsson et al. 2010; van Leeuwen et al. 2013). Portanto, a ecologia a nível de indivíduos e a mortalidade estão na base dos efeitos a nível populacional e de comunidades, e o entendimento e avanço da teoria de populações estruturadas é fundamental para o manejo de populações e comunidades, reintrodução de espécies (a exemplo de predadores de topo), controle de espécies invasoras e aumento da produção de espécies comerciais.. 1.3 Aplicações para a Pesca e Manejo de Populações de Tilápias. Nos ambientes tropicais, a introdução de espécies tornou-se uma prática comum para o aumento da produção pesqueira e melhoria da qualidade da água (Gurgel e Fernando 1994; Hambright et al. 2002). No Brasil, por exemplo, tornou-se comum, a partir da década de 70, a estocagem de peixes como tilápias e carpas (filtradores onívoro), tucunarés e apaiaris (piscívoros) (Zaret e Paine 1973; Fernando 1991; Gurgel e Fernando 1994; Espínola et al. 2010; Menezes et al. 2012). Os efeitos da introdução.

(19) Introdução Geral || 10 de peixes onívoros filtradores como a tilápia são complexos, podendo tanto apresentar populações bem estabelecidas sem impacto sobre as espécies nativas, como favorecer o aumento do estado trófico dos lagos e a redução da produção pesqueira de espécies nativas (Starling et al. 2002; Canonico et al. 2005; Attayde et al. 2011; Gu et al. 2015). As tilápias são peixes de rápido crescimento individual, alta fecundidade e fácil adaptação aos novos ambientes, introduzidos em mais de 90 países com fins de aumento da produção pesqueira (Philippart e Ruert 1982; Canonico et al. 2005). Alimentam-se de zooplâncton nos estágios iniciais de vida e incorporam fitoplâncton na dieta, a medida que crescem (preferencialmente algas filamentosas e coloniais) (Beveridge e Baird, 2000). Entretanto, as mesmas características que fazem da tilápia um modelo para a piscicultura e pesca, a tornam propensa a altas densidades populacionais e nanismo (populações dominadas por pequenos adultos), apresentando grande variabilidade no tamanho máximo atingido (Fisher e Grant 1995; Yi et al. 1996; LoweMcConnell 2000; Ishikawa et al. 2013). Como irei mostrar nesta tese, o nanismo em tilápias tem sido encontrado, em geral, em pequenos reservatórios eutróficos como é o caso dos açudes do Nordeste (1º capítulo desta tese), reservatórios na Costa-do-Marfim (Dupponchelle e Panfili 1998) e outros pequenos reservatórios no continente Africano (Lowe-McConnel, 2000). As tilápias são peixes de grande importância econômica no Brasil e no mundo (Philippart e Ruert 1982; Gurgel e Fernando 1994; Canonico et al. 2005), mas a variabilidade em seu crescimento e os efeitos negativos sobre espécies nativas e a produtividade dos lagos tornam imprevisível os reais benefícios de sua introdução a longo prazo. Apesar de o nanismo ser uma característica comum em populações de tilápias, elas continuam ainda a serem introduzidas e não há estudos que investiguem as reais condições nas quais o nanismo em lagos e reservatórios ocorre. Baseado no estudo.

(20) Introdução Geral || 11 da história de vida dos organismos e teoria de populações estruturadas, é possível que a alta biomassa de recurso para adultos, característica de lagos eutrofizados (como os açudes do Nordeste, e reservatórios eutrofizados da Costa-do-Marfim) aumente a fecundidade de tilápias adultas sendo responsável pelas explosões populacionais e nanismo nestes lagos na ausência de mortalidade sobre juvenis, enquanto a baixa biomassa algal em lagos pode atuar no controle da reprodução prevenindo as superpopulações e nanismo.. 1.4 Escopo da Tese. Esta tese visa contribuir com o conhecimento sobre populações estruturadas tendo como questão central o efeito da produtividade do recurso e mortalidade sobre a dinâmica populacional e estrutura de tamanho de peixes filtradores onívoros, como as tilápias, nos lagos tropicais. Para isto, a tese foi dividida em 4 seções: dois capítulos de investigações empíricas sobre o status das populações de tilápia em reservatórios no Nordeste brasileiro e efeito dos diferentes estágios de vida da tilápia sobre a dinâmica e estabilidade da biomassa planctônica; e dois capítulos de modelagem experimental, utilizando uma revisão de literatura para ajustar modelos capazes de explicar e prever a dinâmica e estrutura populacional das tilápias sob diversas condições de recurso e mortalidade. A primeira parte (Capítulo 2) apresenta a distribuição de tamanho das tilápias com base na presença e ausência de peixes piscívoros em açudes do Nordeste, revelando que as populações de tilápia exibem completa compensação em biomassa e uma estrutura populacional composta por tamanhos de maior valor comercial (grande tamanho dos adultos) em resposta a redução de competição intraespecífica causada pela predação seletiva por peixes piscívoros. Na ausência de predação ou após o colapso da.

(21) Introdução Geral || 12 população de predadores, a população de tilápias é dominada por adultos de pequeno porte corporal, “estado de nanismo”. Também demonstramos que a mudança de estrutura das populações de tilápias (para a dominância de pequenos adultos) pode ser responsável pela ausência de recuperação da população do predador nativo após seu colapso. E, discutimos o papel da competição por recurso entre juvenis da presa exótica e do predador nativo sobre o colapso da população de predadores nativos. Na segunda parte (Capítulo 3), nós apresentamos o efeito diferencial da predação e onivoria sobre a estabilidade do plâncton, através de um estudo experimental manipulando o tamanho do peixe (alevinos de tilápias – zooplanctívoras, e tilápias adultas – onívoras) e a quantidade de nutrientes. Nós testamos as predições teóricas de que a onivoria pode estabilizar a dinâmica de consumidores intermediários e recursos ao enfraquecer a interação presa-predador (Holt e Polis 1997; McCann e Hasting 1997; McCann et al. 1998; Emmerson e Yearsley 2004; Gellner e McCann 2012), e abafar o efeito desestabilizador do enriquecimento por nutrientes (Rosenzweig 1971; Attayde et al. 2010). Nós demonstramos que peixes onívoros (tilápias adultas) estabilizam a dinâmica do plâncton atenuando o efeito desestabilizador do enriquecimento por nutrientes, o que não ocorre em ambientes dominados por peixes planctívoros (alevinos de tilápias), evidenciando o efeito distinto do tamanho dos indivíduos sobre a estabilidade da comunidade. Na terceira parte (Capítulo 4), nós realizamos uma extensa revisão de literatura sobre o status da tilápia no mundo com o objetivo de parametrizar um modelo a nível de indivíduo capaz de caracterizar as condições fisiológicas da tilápia (taxas reprodutivas e de crescimento, tamanho de maturação) em resposta a disponibilidade do recurso e as condições nas quais juvenis e adultos são limitados pelo recurso..

(22) Introdução Geral || 13 Por último (Capítulo 5), os efeitos da disponibilidade de recursos e tipos de mortalidade sobre a estrutura e dinâmica de populações de tilápias foram testados utilizando um modelo de populações estruturadas. Neste capítulo, nós variamos a biomassa do recurso para juvenis e adultos, e a mortalidade sobre juvenis (presença de predadores piscívoros) e sobre adultos (presença de pesca), demonstrando que a alta mortalidade por pesca, na ausência de predação, leva a ocorrência de bi-estabilidade na população de tilápias, e baixo tamanho corporal dos adultos, enquanto a predação sobre juvenis estabiliza a dinâmica da população de tilápia e do plâncton e aumenta o tamanho corporal dos adultos, agindo como facilitador da pesca. Os resultados deste trabalho confirmam os padrões empíricos encontrados no segundo capítulo e reforçam o impacto de populações dominadas por juvenis ou adultos de tilápias sobre o plâncton.. 1.5 Referências Attayde, J.L.,Brasil, J., Menescal, A. 2011. Impacts of introducing Nile tilapia on the fisheries of a tropical reservoir in North-eastern Brazil. Fisheries Managment and Ecology, 18, 437-443. Attayde, J. L., E. H. Nes, A. I. L. Araujo, G. Corso, and M. Scheffer. 2010. Omnivory by Planktivores Stabilizes Plankton Dynamics, but May Either Promote or Reduce Algal Biomass. Ecosystems 13:410–420. Beveridge, M., Baird, D. 2000. Diet, feeding and digestive physiology. Tilapias: Biology and Exploitation, (eds M. Beveridge, B. McAndrew), pp. 59-88. Kluwer Academic Publishers, Dordrecht. Brönmark, C., Paszkowski, C.A., Tonn, W.M., Hargeby, A. 1995. Predation as a determinant of size structure in populations of crucian carp (Carassiuscarassius) and tench (Tinca tinca). Ecology of Freshwater Fish, 4, 85–92. Brooks, J. L., S. I. Dodson, 1965. Predation, body size and the composition of plankton. Science 150: 26- 35. Canonico, G.C., Arthington, A., McCrary, J.K., Thieme, M.L. 2005. The effects of introduced tilapias on native biodiversity. Aquatic Conservation: Marine and Freshwater Ecosystems, 15, 463–483..

(23) Introdução Geral || 14 de Roos, A.M., Persson, L. 2002. Size-dependent life-history promote catastrophic collapse of top predators. Proceedings of the National Academy of Sciences, 99, 12907-12912. de Roos, A., Persson, L. 2013. Population and community ecology of ontogenetic development. Priceton University Press. Drenner, R. W., J. R. Mummert, F. Denoyelles, and D. Kettle. 1984. Selective particle ingestion by a filter-feeding fish and its impact on phytoplankton community structure. Limnology and Oceanography 29:941–948. Duponchelle, F., Panfili, J. 1998. Variations in age and size at maturity of female Nile tilapia, Oreochromis niloticus, populations from man-made lakes of Côte d’Ivoire. Environmental Biology of Fishes, 52, 453–465. Emmerson, M., and J. Yearsley. 2004. Weak interactions, omnivory and emergent foodweb properties. Proceedings of the Royal Society of London B. 271:397–405. Espínola, J.L., Minte-Vera, C.V., Júlio Jr, H.F. 2010. Invasibility of reservoirs in the Paraná Basin, Brazil, to Cichla kelberi Kullander and Ferreira, 2006. Biological Invasions, 12: 1873–1888. Fernando, C.H. 1991. Impacts sf fish introductions in tropical Asia and America. Can. J. Fish. Aquat. Sci. 48 (SUPPI. 4): 24-32. Fischer, G., and Grant, W. 1994. Use of native predator control overcrowding in warmwater polyculture ponds: simulation of a tucunare (Cichla monoculus) - tilapia (Oreochromis niloticus) system. Ecol. Modell. 72: 205–227. Gellner, G., and K. McCann. 2012. Reconciling the omnivory-stability debate. The American naturalist 179:22–37. Gu, D.E., Ma, G.M., Zhu, Y.L., Xu, M., Duo, L., Li, Y.Y., Wei, H., Mu, X.D., Luo, J.R., Hu, Y.C. 2015. The impacts of invasive Nile tilapia (Oreochromis niloticus) on the fisheries in the main rivers of Guangdong Province, China. Biochemical Systematics and Ecology, 59: 1-7. Gurgel, J., Fernando, C. 1994. Fisheries in semi-arid northeast Brazil with special reference to the role of tilapias. Int. Rev. ges Hydrobiol 79(1): 77–94. Hambright, K.D., Blumenshine, S.C., Shapiro, J. 2002. Can filter-feeding fishes improve water quality in lakes? Freshwater biology, 47:1173-1182. Hendriks, A.J., Mulder, C. 2008. Scalling of offspring number and mass to plant and animal size: Model and meta-analysis. Oecologia, 155(4): 705-716. Holt, R., G. Polis. 1997. Theoretical framework for intraguild predation. The American Naturalist, 149:745–764. Huss, M., Gardmark, A., van Leeuwen, A., de Roos, A.M. 2012. Size- and fooddependent growth drives patterns of competitive dominance along productivity gradients. Ecology, 93(4): 847-857..

(24) Introdução Geral || 15 Ishikawa, T., Shimose, T., and Tachihara, K. 2013. Life history of an invasive and unexploited population of Nile tilapia (Oreochromis niloticus) and geographical variation across its native and non-native ranges. In Environmental Biology of Fishes, 96(5): 603–616. doi: 10.1007/s10641-012-0050-1. Kooijman, S. 2010. Dynamic Energy Budget Theory for Metabolic Organization. Cambridge University Press, 3nd edition. 543p. Lazzaro, X. 1987. A review of planktivorous fishes: their evolution, feeding behaviours, selectivities, and impacts. Hydrobiologia, 146: 97–167. Lazzaro, X., Drenner, R. R. W., Stein, R. R. A., Smith, J. D., Smith, D. 1992. Planktivores and plankton dynamics: effects of fish biomass and planktivore type. Canadian Journal of Fisheries and Aquatic Sciences 49:1466–1473. Lin, Q., X. Jiang, B.P. Han, E. Jeppesen. 2014. Does stocking of filter-feeding fish for production have a cascading effect on zooplankton and ecological state? A study of fourteen (sub)tropical Chinese reservoirs with contrasting nutrient concentrations. Hydrobiologia, 736(1): 115-125. Lowe-McConnell, R.H. 2000. The roles of tilapias in ecosytems. In Tilapias: Biology and Explotation. Edited by M. Beveridge and B. McAndrew. Kluwer Academic Publishers.pp. 129–162. McCann, K., A. Hastings. 1997. Re-evaluating the omnivory-stability relationship in food webs. Proceedings of the Royal Society B: Biological Sciences 264:1249– 1254. Mccann, K., A. Hastings, G. R. Huxel. 1998. Weak trophic interactions and the balance of nature. Nature 395:794–798. Menezes, R.F., Attayde, J.L., Lacerot, G., Kosten, S., Souza, L.C., Costa, L.S., van Nes, E.H., Jeppesen, E. 2012. Lower biodiversity of native fish but only marginally altered plankton biomass in tropical lakes hosting introduced piscivorous Cichla cf. ocellaris. Biological Invasions, 14(7): 1353-1363. Nicholson, A. 1957. The self-adjustment of populations to change. Cold Spring Harbor Symposia on Quantitative Biology, 22, 153-173. Nilsson, P.A., Brönmark, C. 2000. Prey vulnerability to a gape-size limited predator: Behavioural and morphological impacts on northern pike piscivory. Oikos, 88: 539-546. Nilsson, K. A, Persson, L., van Kooten, T. (2010) Complete compensation in Daphnia fecundity and stage-specific biomass in response to size-independent mortality. Journal of Animal Ecology, 79, 871–878. Okun, N., Brasil, J. Attayde, J.L., Costa, I.A.S. 2008. Omnivory does not prevent trophic cascades in pelagic food webs. Freswater Biology, 53(1):129-138. Persson, L. Amundsen. P., de Roos, A.M., Klemetsem, A., Knudsen, R., Primicerio, R. 2007. Culling prey promotes predator recovery-alternative states in a whole lake experiment. Science, 316 (5823): 1743-1746..

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(26) Capítulo 2 COLAPSO DE PREDADORES NATIVOS E A MUDANÇA NA ESTRUTURA DE TAMANHO DE TILÁPIAS.

(27) Predação seletiva e o tamanho corporal de tilápias ||18. 2 COLAPSO DE PREDADORES NATIVOS E MUDANÇA NA ESTRUTURA DE TAMANHO DE TILÁPIAS Cardoso, M.M.L., Torelli, J.ER., Corso, G., Attayde, J.L. & de Ross, A.M.. RESUMO A predação tamanho-seletiva tem o potencial de relaxar a competição em populações de presas. A redução da competição entre presas juvenis aumenta as taxas de crescimento individual e leva ao domínio de grandes adultos com alta taxa reprodutiva, beneficiando a população de predador. No entanto, uma baixa biomassa do predador não é capaz de induzir tal resposta compensatória sobre a população de presas, levando ao domínio de pequenos adultos, altas densidades das populações de presas, e a extinção da população de predadores via competição entre juvenis, um mecanismo chamado interação mista de competição-predação. A introdução de espécies de peixes de presas de rápido crescimento, como é o caso das tilápias, é uma prática comum para aumentar o rendimento da pesca. No entanto, o domínio de pequenos adultos nessas populações pode ocorrer devido à baixa mortalidade por predação. Neste capítulo nós avaliamos as diferenças na estrutura de tamanho das populações de tilápia-do-Nilo (Oreochromis niloticus), um peixe introduzido altamente comercial, e sua relação com a biomassa do predador nativo Hoplias malabaricus em 7 corpos aquáticos do nordeste do Brasil. Grandes tamanhos corporais de tilápia foram encontrados na presença de alta biomassa do predador, entretanto populações densas e com baixo tamanho máximo do adulto foram encontradas em ambientes com baixa biomassa de captura do predador. A mudança da estrutura de tamanho da tilápia para uma população dominada por pequenos adultos pareceu inibir uma recuperação ou invasão subsequente da população do predador nativo, como demonstrado pela ausência sustentada ou baixa biomassa de predadores ao longo de vários anos de estudo. Concluímos que a introdução de peixes comerciais, como a tilápia-do-Nilo, em sistemas com baixa mortalidade sobre juvenis pode resultar em uma população dominada por pequenos adultos, e a sobrepesca do predador pode operar sobre a mudança na estrutura de tamanho e densidade populacional das tilápias. Além disso, a ausência de recuperação ou invasão da população do predador em ambientes com alta biomassa de pequenas tilápias pode ser devido a intensificação da competição por zooplâncton e insetos entre alevinos de tilápia e do predador. Palavras-chave: gargalo competitivo; piscivoria; espécies exóticas; produção de peixe; mortalidade tamanho-seletiva; nanismo..

(28) Predação seletiva e o tamanho corporal de tilápias ||19. ABSTRACT. Size-selective predation has the potential to relax competition in prey populations. Reduced competition among juvenile prey increases individual growth rates and leads to the dominance of large adult prey with high reproductive output, benefiting the predator population. However, low densities of predators are not able to induce such a compensatory response in a prey population, leading to a dominance of small adult prey and extinction of the predator population. Introduction of fast-growing prey fish species is a common practice to increase fisheries yield. However, a dominance of small adults with low fecundity in these populations may occur because of low predation mortality. Here we evaluate the differences in Nile tilapia size-structure (Oreochromis niloticus), a highly commercial introduced fish, and the relation with low and high biomass of the native predator Hoplias malabaricus in 7 small lakes on northeast Brazil. Nile tilapia reach large body sizes at high predator biomass but dense stunted populations are found when predator biomass is low. A change of the prey size-structure into a stunted population seems to inhibit a subsequent recovery or invasion of the native predator population, as demonstrated by the sustained absence or low predator biomass over several years of study. We conclude that the introduction of commercial fish such as Nile tilapia in systems with low mortality on juveniles may result in a population dominated by small adults and the overfishing of the predator can operate on the change in size-structure size and population density of tilapia. Furthermore, the lack of recovery or invasion of the predator population in environments with high biomass of small tilapia may be due to the intensification of zooplankton and insect competition between juveniles of tilapia and the predator.. Keywords: competitive bottleneck; piscivory; exotic species; fish yield; size-specific mortality; stunting..

(29) Predação seletiva e o tamanho corporal de tilápias ||20. 2.1 INTRODUÇÃO. Predadores podem facilitar a coexistência de diferentes espécies de presas e mudam o estágio ou classe de tamanho dominante por alterar as interações competitivas entre presas (Werner & Gilliam 1984; Chase et al. 2002; de Roos & Persson 2013). Ao exercer uma pressão de mortalidade instantânea, os predadores reduzem a densidade de suas presas assim como a competição por recurso entre elas. Por sua vez, o relaxamento da competição aumenta as taxas de crescimento e/ou fecundidade exercendo um efeito indireto positivo sobre o crescimento da população de presas (Wilbur 1988). Este efeito indireto positivo da mortalidade sobre processos dependentes do recurso, tais como maturação (crescimento) e reprodução, levam a uma redistribuição de biomassa de presas sobre determinados estágios ou classes de tamanho (de Roos et al. 2007; de Roos & Persson 2013) mas a densidade da biomassa total pode não ser afetada pela mortalidade predatória ("compensação de biomassa") ou mesmo aumentar a densidade de biomassa de uma classe específica com a mortalidade ("sobrecompensação de biomassa"). A compensação ou sobrecompensação de biomassa sobre um estágio específico ou classe de tamanho tem sido documentada para uma variedade de organismos em resposta a mortalidade dependente do tamanho (Nicholson 1957; Edley & Law 1988; Moe, Stenseth & Smith 2002; Cameron & Benton 2004; Schröder, Persson & de Roos 2009, Schröder, van Leeuwen & Cameron, 2014). O mecanismo de sobrecompensação de biomassa revela a importância da mortalidade dependente do tamanho sobre a sustentabilidade de populações exploradas, como peixes de importância comercial. A predação sobre pequenos indivíduos, por exemplo, leva uma rápida taxa de crescimento somático das presas sobreviventes, aumentando tanto a dominância de presas adultas, que são altamente fecundas, como a disponibilidade de pequenos juvenis para que os predadores se alimentem (de Roos & Persson 2002; Persson et al. 2007; van Leeuwen, de Roos & Persson 2008). Em contraste, a.

(30) Predação seletiva e o tamanho corporal de tilápias ||21 baixa biomassa ou ausência de predadores de topo que selecionam tamanhos específicos de presas (ex.: peixes piscívoros) parece causar um gargalo competitivo na fase juvenil da presa impedindo os indivíduos de atingirem grandes tamanhos de adultos, e resultando na dominância de biomassa de pequenos adultos na população de presa (Tonn, Paszkowski & Hollopainen 1992; Brönmark et al. 1995; de Roos & Persson 2002; van Leeuwen, de Roos & Persson 2008). Semelhantemente, se a mortalidade sobre grandes adultos é aumentada, o relaxamento da competição pode induzir uma resposta compensatória na reprodução resultando na sobrecompensação de biomassa de juvenis e pequenos adultos no sistema (Schröder, Persson & de Roos 2009; de Roos & Persson 2013). Em casos como esses, a ausência de predação seletiva sobre pequenos indivíduos pode reforçar o gargalo competitivo e causar o nanismo na população de presas, situação não lucrativa para a indústria pesqueira. Apesar do importante papel dos predadores sobre a estruturação de populações e comunidades de presas, muitas populações de predadores de topo têm entrado em colapso devido a sobrepesca (Hutchings 2000, 2005). Duas consequências importantes têm emergido do colapso da população de predadores: o nanismo e altas densidades em diversas populações de presas (comentado anteriormente) e a ausência de recuperação da população do predador em virtude da mudança de estrutura de tamanho da presa (de Roos & Persson 2002; Persson et al. 2007; van Leeuwen, de Roos & Persson 2008). Os mecanismos que explicam a falha na recuperação da população do predador são diversos, dentre eles estão o “efeito Allee emergente” e a competição por recursos compartilhados entre juvenis do predador e da presa. O “efeito Allee emergente” consiste no feedback positivo entre o aumento da densidade do predador e o aumento da disponibilidade de presa do tamanho preferido, com consequente aumento da taxa de crescimento populacional do predador (via aumento da fecundidade), entretanto, quando em baixas densidades, o.

(31) Predação seletiva e o tamanho corporal de tilápias ||22 predador não é capaz de provocar esse efeito positivo sobre à população de presas e si mesmo (de Roos & Persson 2002; Persson et al. 2007; van Leeuwen, de Roos & Persson 2008; de Roos & Persson 2013). Ao contrário, as altas densidades da presa limitam sua reprodução reduzindo a quantidade de presas de pequeno tamanho vulneráveis a predação. Desta maneira, a baixa de disponibilidade de recurso limita a reprodução dos predadores os quais não conseguem recuperar suas populações. Enquanto este mecanismo limita a população do predador pela reprodução, o segundo mecanismo (“interação mista competição-predação”) limita o crescimento e sobrevivência dos juvenis. Neste mecanismo, o predador quando adulto preda o consumidor, enquanto o predador juvenil compete com o consumidor por um recurso compartilhado. Essa interação mista também é um tipo de “predação intraguilda” (Polis et al. 1989; Holt & Polis 1997; Diehl & Feissel 2000) que ocorre através da mudança de dieta do predador ao longo de sua vida (Hin et al. 2011; Person & de Ross 2012; de Ross & Persson 2013). Quando predadores juvenis competem com suas presas, seu crescimento pode ser limitado quando ele é o competidor inferior, o que causa sua baixa densidade (demoram a atingir a fase adulta e reproduzir, passam mais tempo em tamanhos vulneráveis a predação) e ausência de recuperação de suas populações, o chamado gargalo competitivo de juvenis (Persson & Greenberg 1990; Byström et al 1998). Em ambas os mecanismos, a alta densidade de presas irá afetar a persistência da população do predador. Em lagos e reservatórios tropicais, a estocagem de peixes de rápido crescimento (como tilápias e carpas) é uma prática comum para aumentar a produção pesqueira. As tilápias têm sido introduzidas em várias regiões tropicais como medida de alívio da pobreza e desenvolvimento econômico local (Gurgel & Fernando 1994; Canonico et al. 2005; Gu et al. 2015). No Nordeste brasileiro, por exemplo, a fauna de peixes nativos é usualmente composta por pequenas espécies. As maiores espécies são do gênero Leporinus e.

(32) Predação seletiva e o tamanho corporal de tilápias ||23 Prochilodus (tamanho máximo próximo aos 30cm), dois grupos de espécies migradoras que dependem da chuva para reproduzir (Gurgel & Fernando 1994). A pesca depende, portanto, em grande parte, de espécies introduzidas como a tilápia-do-Nilo (Oreochromis niloticus Linnaeus 1758) (Gurgel & Fernando 1994; Attayde, Brasil & Menescal 2011). Entretanto, os benefícios da introdução de tilápias em lagos e reservatórios não são tão claros, enquanto impactos negativos sobre qualidade da água e sobre a pesca de espécies nativas têm sido reportados (Starling et al. 2002; Canonico et al. 2005; Attayde, Brasil & Menescal 2011; Gu et al. 2015; Deines et al. 2016). A introdução da tilápia tem sido atribuída como um dos possíveis fatores da redução na captura de predadores como a traíra (Hoplias malabaricus malabaricus Bloch 1794), o tucunaré (Cichla ocellaris Bloch & Schneider 1801) e apaiari (Astronotus ocellatus Agassiz, 1831) (Attayde, Brasil & Menescal 2011), contudo os mecanismos levam a redução biomassa dos predadores é ainda são pouco conhecidos. Neste capítulo, nós investigamos a relação entre o predador nativo (Hoplias. malabaricus) e a presa introduzida (O. niloticus) em sistemas com alta e baixa biomassa do predador, discutindo as mudanças em estrutura de tamanho da presa e o colapso do predador ao longo do tempo com base nas interações tamanho-estruturadas entre presa exótica e predador nativo. As tilápias são peixes onívoros, que se alimentam de zooplâncton quando alevinos (até 7 cm) e fitoplâncton quando grandes juvenis e adultos (acima de 7cm) (Beveridge & Baird 2000). São peixes de altas taxas reprodutivas, reconhecidos por reduzirem o tamanho de maturação e formarem densas populações de baixo tamanho corporal quando sob condições de estresse (Hecht & Zway 1984; Duponchelle & Panfili 1998; Lowe-McConnell 2000). A traíra (H. malabaricus) é o maior predador dos lagos estudados, é uma espécie de médio porte (tamanho máximo de 65 cm) caracterizada por crescimento lento e baixas taxas reprodutivas. Como a maioria dos.

(33) Predação seletiva e o tamanho corporal de tilápias ||24 predadores, a traíra se alimenta de zooplâncton nos estágios iniciais de vida (<2cm), após passa a consumir insetos (entre 2 e 10cm) e torna-se essencialmente piscívoro acima dos 10cm (Winemiller 1989). Nossa hipótese é de que uma redução na densidade do predador devido a sobrepesca ou outros fatores, resulta em altas densidades e nanismo das populações de tilápias. As altas densidades de tilápias evitam a recuperação da população do predador via competição entre juvenis por zooplâncton (gargalo competitivo juvenil), mas não via baixa disponibilidade de tamanhos vulneráveis a predação (efeito Allee emergente), devido as altas taxas reprodutivas das tilápias. Nós mostramos aqui que a densidade de biomassa da população de tilápia é constituída principalmente por grandes adultos quando há uma alta densidade de biomassa do predador H. malabaricus. Além disso, fornecemos evidências empíricas da mudança de estrutura de tamanho da tilápia-doNilo para uma população dominada por pequenos adultos (nanismo) após o colapso da população do predador e mostramos a falha de recuperação da população do predador na presença do nanismo na população de tilápias.. 2.2 MÉTODOS. A região do Nordeste brasileiro é caracterizada pela irregularidade e escassez de chuvas (média anual de precipitação entre 500 e 750 mm) e a dominância de rios e riachos intermitentes (Maltchik & Medeiros 2006; Maltchik et al. 2009). Devido as baixas precipitações, ao longo período seco o nível da água reduz continuamente levando ao aumento das concentrações de sais e nutrientes (Bouvy et al., 1999; Barbosa et al. 2012) e eutrofização de grande parte dos lagos (Barbosa et al. 2006; Crispim et al. 2006; Amaral et al. 2016). A comunidade de peixes é composta principalmente de espécies de pequeno porte (pequenos caracídeos e ciclídeos). As espécies nativas de importância comercial são.

(34) Predação seletiva e o tamanho corporal de tilápias ||25 Prochilodus brevis Steindachner, 1875, Leporinus piau Fowler, 1947, e o piscívoro Hoplias malabaricus, mas a pesca é baseada principalmente na captura da tilápia (Oreochromis niloticus) (Gurgel & Fernando 1994; Attayde, Brasil & Menescal 2011). O estudo foi realizado entre os anos de 2002 a 2010 em corpos aquáticos da região semi-árida do Nordeste brasileiro. Foram coletadas amostras em 5 açudes (Afogados, Cachoeira, São José III, Namorado, Soledade) uma lagoa (Lagoa Serrote) e em uma poça permanente do riacho Avelóz. Nem todos os lagos foram amostrados no mesmo período por motivos logísticos (Tabela 1). Os lagos foram amostrados 3 a 4 vezes ao ano. Ao final de 2003 uma seca severa drasticamente reduziu o volume de água dos açudes, secando a maioria deles. Tabela 1: Características físicas dos corpos aquáticos estudados: área aproximada, profundidade máxima, estado trófico. E, o período de coleta dos dados. IET = índice de estado trófico. Área (m²) 1.514.25. Prof. máx. (m) 15. PT¥ (µg/L) 515.6 (±1172.0). IET¥. Estado trófico Período de (Referências) coleta Aç. Soledade 74.9 Hipereutrófico¥ 2002-2008 Meso-eutrófico†* Aç. Namorados 241 258.0 (±223.9) 72.7 Hipereutrófico¥ 2002-2008 Oligo-mesotrófico* Aç. Afogados 77 1658 (±904.2) 85.6 Hipereutrófico¥ 2002-2004 Aç. Cachoeira 10.000.00 17.39 (±22.15) 53.45 Mesotrófico¥ 2003-2005 Aç. São José III 750 139.7 (±94.7) 70.3 Hipereutrófico¥ 2008-2010 L. Serrote 81 1 655.7 (±672.3) 77.06 Hipereutrófico¥ 2003-2008 Mesotrófico† R. Aveloz 3.6 1 131.3 (±150.7) 67.2 Eutrófico¥ 2003-2008 ¥ Valores de fósforo total fornecidos pelo projeto PELD-Caatinga entre os anos de 2002 a 2010. Cálculo do IET baseado apenas nos valores de fósforo. †Crispim et al. (2006) – para os anos de 2002 a 2004, resultado baseado nos valores de fósforo e clorofila-a. * Barbosa et al. (2006) – para os anos de 2004 a 2005, resultado baseado nos valores de fósforo e clorofila-a.. Tarrafas (15 e 20 mm de malhagem) e redes de emalhar (15, 20, 35 e 40 mm de malhagem) foram utilizadas para as coletas da comunidade íctica. As amostras foram realizadas principalmente ao dia e algumas amostras à noite. As redes ficaram por um período mínimo de 2 horas e a quantidade de horas e lances das redes foram registradas. A análise da abundância de peixes e da biomassa foi padronizada por captura por unidade de esforço (CPUE), respectivamente como o número de indivíduos e gramas capturados por.

(35) Predação seletiva e o tamanho corporal de tilápias ||26 rede de emalhar mais tarrafa por hora. A biomassa total de peixes consistiu na soma da biomassa de todas as espécies capturadas. Os peixes capturados foram identificados e medidos em laboratório. A estrutura populacional das populações foi avaliada a partir da determinação do comprimento padrão (SL), do peso total (W) e do tamanho na maturidade. Os indivíduos de tilápia foram classificados em três classes de tamanho baseados no estágio de desenvolvimento: alevinos (<7cm de tamanho padrão), juvenis ou pequenos adultos (entre 7 e 15 cm), e grandes adultos (>15cm) (Tabela 2). A discriminação entre grandes juvenis e pequenos adultos foi baseada no tamanho de maturidade da população em cada lago e tempo de coleta. O estágio de maturidade foi avaliado macroscopicamente, utilizando-se a classificação de Vazzoler (1996), e considerados apenas as fêmeas. O tamanho de maturação (L50) da população foi estimado como o comprimento no qual 50% das fêmeas alcançam a maturidade (Vazzoler 1996) e calculado através da função logística (Lowerre-Barbieri, Chittenden & Barbieri 1996):. )). . Sendo %M a fração. de indivíduos maduros por classe de tamanho, L o valor central da classe de tamanho, a uma constante do modelo e L50 o valor de tamanho de maturação a ser ajustado. O intervalo de confiança foi calculado utilizando uma abordagem de bootstrap. Nós dividimos os dados em duas categorias: ambientes com alta e baixa biomassa do predador. A classificação foi realizada com base na frequência de coletas, considerando baixa biomassa quando em 70% das coletas o predador não foi capturado. Três ambientes apresentaram baixa biomassa (Afogados, Cachoeira e São José III) e três apresentaram baixa biomassa ou completa ausência (Soledade, Serrote e Avelóz). O açude Namorados foi classificado em 2 períodos: 2002-2003 (com alta biomassa do predador) e 2004-2008 (baixa biomassa), após a seca, quando a biomassa do predador caiu drasticamente. Os valores médios dos parâmetros populacionais estudados (ex. abundância de peixes, biomassa e peso médio) em cada ambiente foram usados para as análises.

(36) Predação seletiva e o tamanho corporal de tilápias ||27 estatísticas. Como as capturas de peixes são altamente variáveis e os tamanhos amostrais diferem entre os locais de amostragem, nós comparamos as diferenças entre as categorias (alta e baixa biomassa de piscívoros) utilizando o procedimento de randomização (Manly 1997). As comparações seguiram a rotina a seguir: Primeiro, nós calculamos a média de cada variável em cada ambiente através de reamostragem. Esse procedimento embaralha os dados por remover e repetir uma amostra. Segundo, após a reamostragem, a média foi calculada, e o teste não-paramétrico de Mann-Whitney aplicado para verificar a diferença entre os grupos. Terceiro, o procedimento foi repetido 1000 vezes e o valor médio de p e tscore e a proporção de valores de p que foram menores que 0.05, foram calculados. Isso nos permite reduzir as incertezas associadas a alta variabilidade na captura pesqueira. Todos os dados foram realizados no software R (R Development Core Team 2016).. Tabela 2: Tamanho de maturidade e intervalo de confiança (IC) da tilápia-do-Nilo em corpos aquáticos do semiárido brasileiro. Alta biomassa do predador. Baixa biomassa do predador. Ambiente. L50 (cm). IC-. IC+. Afogados. 16.02. 15.20. 16.72. São José III. 11.31. 11.22. 11.34. Cachoeira. 11.26. 10.35. 12.12. Namorado - Period 1. 15.94. 13.71. 18.52. Namorado - Period 2. 7.77. 5.59. 9.54. Aveloz. 11.51. 9.22. 14.74. Serrote. 9.09. 7.6. 10.43. Soledade. 10.09. 8.82. 11.99. 2.3 RESULTADOS. Duas diferentes estruturas populacionais de tilápia foram encontradas sob alta e baixa biomassa do predador: uma população composta por baixa abundância, dominada pela biomassa de grandes adultos (SL>150mm; W>100g) e alta biomassa do predador (Fig..

(37) Predação seletiva e o tamanho corporal de tilápias ||28 1 – painéis em branco); e uma densa população de tilápias, dominada por pequenos adultos (SL<150mm; W<100g) nos lagos com baixa biomassa do predador (Fig 1. – painéis em cinza). O primeiro estado populacional foi encontrado nos açudes Afogados, Cachoeira e São José III (Fig 1 – painéis em branco). O segundo estado ocorreu na poça permanente do riacho Aveloz, Lagoa de Serrote e açude Soledade predador (Fig 1. – painéis em cinza). O açude Namorado mostrou a ocorrência das duas estruturas populacionais da tilápia ao longo do tempo: entre 2002 e 2003, apresentou o primeiro estado populacional, e nos anos seguintes (2004-2008) a população de tilápias mudou para a dominância de pequenos adultos, o que coincidiu com o colapso da população do predador (Fig 1 – açude Namorado). O colapso da população do predador no açude Namorado coincidiu com o severo período de seca entre 2000 e 2003, no qual a pesca sobre o predador é facilitada devido ao reduzido nível da água (Fig. 1 – painéis inferiores). Após a seca de 2003, a biomassa da população do predador permaneceu baixa até o final do estudo (2008). A abundancia e biomassa capturada do predador diferiram significativamente entre os dois grupos de lagos (Abundancia: w=15.96, p=0.029, %p=98.0; Biomassa: w=15.76, p=0.04, %p=81.2) (Fig. 1 e 2a). Foram encontradas diferenças significativas para o comprimento médio (w = 15.56, p = 0.03, %p = 89%), peso (w = 15.97, p = 0.02, %p = 99%) e número de tilápias capturadas (w = 0.464, p = 0.047, %p = 68%) (Fig. 3a-c), mas não houve diferença de biomassa total de tilápia capturada (w = 12.46, p = 0.319, %p = 5.1%) em lagos com alta e baixa biomassa do predador (Fig. 2b-d). Ainda, foram encontradas maiores quantidades de biomassa de pequenos adultos e juvenis para lagos com baixa biomassa do predador (% Pequenos adultos: w = 0, p = 0.028, %p = 98%; %Alevinos: w = 0.266, p = 0.03, %p = 75 %), contrastando a alta biomassa de grandes adultos em lagos com alta biomassa do predador (w = 15.99, p = 0.02, %p = 98%) (Fig. 2gi)..