Marcelo Leandro Bueno1, Vanessa Pontara1, Danilo Rafael Mesquita Neves2, James Alexander Ratter3 & Ary Teixeira de Oliveira-Filho1
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Programa de Pós-graduação em Biologia Vegetal, Universidade Federal de Minas Gerais – UFMG, Campus Pampulha, Cep 31270-090, Belo Horizonte, Brasil.
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Faculty of Environment, University of Leeds, 3.66a School of Geography, University Road, Leeds, West Yorkshire, LS2 9JT, UK.
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! 41! Com o objetivo de avaliar a discriminação florística e a influência dos fatores determinantes para as fitofisionomias no Domínio Fitogeográfico do Cerrado (fertilidade do solo, drenagem do solo e presença de água), utilizamos a ordenação por NMDS de listagens de espécies arbóreas. Para avaliar as determinantes ambientais e espaciais, foi realizada uma modelagem de escores da ordenação como variáveis resposta e filtros ambientais e espaciais como variáveis preditoras. A matriz de espécies constituiu de dados binários de presença de 2155 espécies em 623 áreas. A discriminação das fitofisionomias foi complementado com a obtenção de três indices de diversidade-ß e de análises de espécies indicadoras. Os resultados demonstraram que as variáveis foram preponderantes para caracterizar e ao mesmo tempo segregar as quatro fitofisionomias. O cerradão mesotrófico foi caracterizdo como uma área de transição de espécies entre o bloco savânico (cerrado típico) e o bloco florestal (Floresta Estacional Decidual e Floresta Estacional Semidecidual), determinado por fatores edáficos particularmente vinculado à fertilidade. Essa relação ecotonal foi caracterizada ainda por uma maior similaridade do cerradão mesotrófico com cerrado típico e com a Floresta Estacional Decidual e menor similaridade com a Floresta Estacional Semidecidual. O cerrado típico apresentou baixa similaridade com o bloco florestal, confirmado pelas espécies indicadoras. Dentro do bloco florestal, foi registrada alta similaridade entre as fitofisionomias, porém, os fatores determinantes para cada tipo fitofisionômico foram importantes para distinguir as respectivas espécies indicadoras. Concluimos que os fatores ambientais propostos e apresentados no triângulo fitofisionômico do Cerrado foram condizentes na determinação das fitofisionomias, assim como, as diferenças em diversidade-ß e espécies indicadoras.
In order to assess the floristic discirmination and the related factors as determinants existing for Cerrado Domain phytogeographic physiognomies (soil fertility, drainage and water availability), we using the NMDS ordenation analyze of lists of tree species. To evaluate the role of environmental and spatial determinants, modeling in the ordination scores as response variables and environmental and spatial filters as predictor variables was performed. The matrix of species constituted in the presence of binary data 2155 species in 623 sites. The discrimination of vegetation types was complemented with getting three indices of diversity-ß and analysis of indicator species. The results showed that the variables were predominant feature at the same time segregating the four vegetation types. The mesotrophic cerradão was characterized as an area of transition between savanna species block (typical cerrado) and the forest block (Seasonal Dry Forest - SDF and Semideciduous Seasonal Forest -SSF), determined by soil factors particularly linked to fertility. This ecotonal relationship was further characterized by a greater similarity with the typical cerrado and mesotrophic cerradão with SDF and less similarity with the SSF. The typical cerrado showed low similarity with the forest block, which confirmed by the indicator species. Within the forest block, was recorded similarity among vegetation types but the determining factors for each type were physiognomies important to distinguish the respective indicator species. Thus, we conclude that the proposed environmental factors and presented in the Cerrado Phytophysiognomy Triangle were consistent in determining vegetation types, as well as differences in ß-diversity and indicator species.
! 43! deteminada pelo espaço multidimensional do nicho ecológico que ela ocupa inlcuindo fatores, como o clima, fertilidade do solo, distúrbios e interações bióticas (MacArthur 1972). Esses fatores atuam como filtros determinando o pool regional de espécies dentro das comunidades locais (Whittaker 1967; Keddy 1992; ter Steege & Zagt 2002, Toledo et al. 2012). O cerrado, como outras savanas, apresenta dentre seus principais fatores determinantes, o clima, o solo, a presença de água, a drenagem, a geomorfologia, o fogo e o pastejo (Cole 1986; Collinson 1988; Mistry 1998). Embora a influência das variáveis variam de um lugar para outro, Cole (1986) relata que o clima e o solo exerceriam papel preponderante nas fitosionomias e na distribuição das savanas.
Ao analisar a distribuição da flora do Cerrado nas suas diferentes formações e fitofisionomias, Walter (2006) verificou a tendência das fitofisionomias componentes de cada formação serem mais similares floristicamente e estruturalmente entre si, ou seja, florestas similares com florestas, savanas com savanas. Embora as mesmas fitofisionomias sejam mais semelhantes entre si, existem diferenças florísticas e estruturais dentro das mesmas, que se devem, em geral, às variações na fertilidade e nas características físicas dos solos (Haridasan 2000). Particularidades do solo também estão vinculadas ao característico mosaico de diferentes formas fitofisionômicas do Domínio do Cerrado que ocorrem sob o mesmo clima, (IBGE 2003; Ribeiro & Walter 2008), mesclando manchas de formações savânicas e florestais (Eiten, 1972, 1982).
Dentre os descritores gerais das comunidades, a riqueza e a diversidade de espécies são um dos mais simples, intuitivos e que tem permitido descrever padrões em diversas escalas (Magnurran 2003). A diversidade-β em particular, que permite avaliar a mudança da composição entre as fitofisionomias, ao capturar informações sobre o padrão espacial da biodiversidade (Koleff et al. 2003). Os estudos voltados para a diversidade-β tem recebido grande atenção devido à importante relação entre riqueza de espécies local e regional e à força de dispersão de diferentes táxons para o reconhecimento de padrões de distribuição biogeográfica (Harrison et al. 1992; Lennon et al. 2001; Koleff & Gaston 2002; Koleff et al. 2003). No entanto, estudos que analisaram a diversidade-β no Domínio do Cerrado são escassos e pontuais (Ratter & Dargie 1992; Castro & Martins
determinar os fatores que fazem com que ocorra uma mudança na composição da flora das comunidades (como no caso da diversidade-β), pode render respostas a questões importantes no contexto biogeográfico do Cerrado (Anderson et al. 2010, Bridgewater et al. 2004).
A segregação fitofisionômica observada no Domínio Fitogeográfico do Cerrado, reflete a importância das condições físicas e ambientais na diversidade, distribuição e composição florística da vegetação (Ribeiro & Walter 2008). Oliveira-Filho & Ratter (2002) na tentativa de caracterizar os principais tipos fitofisionômicos do Domínio Cerrado e relacioná-los aos principais fatores ambientais determinantes, indicaram três fatores principais: regime de drenagem, fertilidade do solo e a relação com a presença de água. Deste modo, deparamos com o que poderia ser representado nos três lados de um triângulo, na qual denominamos como “Triângulo Fitofisionômico do Cerrado” (Figura 1), frente aos fatores determinantes para a ocorrência das fitofisionomias do Cerrado proposto por Oliveira Filho & Ratter (2002).
Figura 1. Proposta do Triângulo Fitofisionômico do Cerrado e respectivas variáveis ambientais prevalescentes na sua determinacão de acordo com Oliveira-Filho & Ratter (2002).
Com o intuito de verificar se a proposta do “Triângulo Fitofisionômico do Cerrado” estaria representando de forma coerente os agrupamentos florísticos e fitofisionômicos fizemos as seguintes perguntas: (i) haveria diferencial florístico
Fertilidade do solo Presença de água Drenagem do solo
! 45! relacionados coeretemente com preditores ambientais e espaciais? (iii) qual seria a relação da diversidade-β entre os grupos fitofisionômicos determinados pelo Triângulo Fitofisionômico e (iv) quais seriam as espécies indicadoras de cada grupo?
Materiais e Métodos
Área de estudo
Como segundo maior Domínio Fitogeográfico da América do Sul, o Cerrado cobre cerca de 2 milhões de km2, representando ca. 22% da superfície terrestre do Brasil, além de pequenas áreas no leste da Bolívia e noroeste do Paraguai (Ratter et al. 1997). Embora no Domínio do Cerrado ocorram florestas e planícies inundáveis, a vegetação prevalescente é o cerrado stricto sensu uma savana cuja fisionomia varia de campos abertos a savanas florestadas com dossel fechado (Eiten 1972; Furley 1999; Ribeiro & Walter 2008). O Cerrado possui uma das mais ricas floras de savanas do mundo, com mais de 12.000 espécies de plantas vasculares (Mendonça et al. 2008). Este elevado número de espécies está relacionado com uma ampla gama de condições ambientais, como a altitude variando de cerca de 1500 m a Serra dos Pirineus a quase 100 m no Pantanal, deteminando uma grande variação na composição florística (MMA 2009). O clima é estacional, com um período chuvoso, que dura de outubro a março, seguido por um período seco, de abril a setembro (Adámoli et al., 1987). A precipitação média anual é de 1.500 mm, e a temperatura média anual apresenta-se em torno de 24ºC, sendo que as médias mensais apresentam pequena estacionalidade (MMA 2009).
Banco de dados geográficos e de variáveis
Extraímos do banco de dados do TreeAtlan 2.1 (Oliveira-Filho 2010) todo conjunto de 68.752 registros de ocorrência de espécies de árvores das 623 áreas áreas assinaladas como pertencentes ao Domínio do Cerrado (Figura 2). No TreeAtlan, as “espécies” arbóreas e arborescentes crescendo acima de 3 m de altura são definidas como plantas arbóreas. O TreeAtlan contém registros de ocorrência de espécies compiladas da literatura e espécimes de herbário para > 2000 áreas da América do Sul tropical e
numa área circular com um diâmetro de 10 km. Portanto, onde dois ou mais fitofisionomias co-ocorrer, pode haver sobreposição de áreas, cada um para um tipo fitofisionomia distinta.
Convertemos os registros de ocorrência em uma matriz binária de presença (1) ou ausência (0) das 2155 espécies nas 623 áreas. Classificamos as 623 áreas em três blocos, divididos em quatro grupos fitofisionômicos com base em uma ordenação NMDS explanatória da matriz de espécie (Figura 3a), que gerou a proposta do Triângulo Fitofisionômico do Cerrado, adotando o sistema de clasificação e nomenclatura proposto por Oliveira-Filho (2009). O bloco florestal foi composto pelo grupo da Floresta estacional semideciduifólia, referida a partir deste ponto como “FES” (106 áreas distribuídas em florestas ripícolas e de encosta ocorrendo sobre solos de alta fertilidade) e pelo grupo da Floresta estacional deciduifólia referida como “FED” (107 áreas compostas por florestas ripícolas e de encosta ocorrendo sobre solos de fertilidade intermediária a alta); O bloco intermediário foi composto pelo grupo do cerradão mesotrófico. Uma savana florestada ocorrendo sobre solos de fertilidade intermediária (122 áreas). O bloco savânico foi composto por 288 áreas de Savana arbóreo-arbustiva ou arbustiva (cerrado stricto senso) e Savana florestada (cerradão distrófico), todos ocorrendo sobre solos de baixa fertilidade.
Também extraímos as variáveis ambientais do banco de dados do TreeAtlan, sendo selecionados dez e sete variáveis relacionadas ao clima e ao substrato respectivamente, além das coordenadas geográficas e altitude do centro a área circular. Obtivemos para todas as coordenadas geográficas as 19 variáveis do padrão WorldClim (Hijmans et al. 2005), com uma resolução espacial de 30’, das quais refletem vários aspectos da temperatura, precipitação e sazonalidade que são consideradas importantes para determinar a distribuição das espécies.
Nós mantivemos no modelo cinco das 19 variáveis bioclimáticas, eliminando dos grupos partir de grupos de variáveis fortemente inter-relacionadas aquelas consideradas como de menor relevância, por meio de uma matriz de correlação (r > 9). Este procedimento foi realizado para evitar ou minimizar a overparametrizatição de variáveis redundantes. As bioclimáticas mantidas foram: temperatura anual, sasonalidade da
! 47! elas: a evapotranspiração potencial (mm) derivada de camadas Worldclim por Zomer et al. (2006); a variável período de déficit hídrico extraída de diagramas de Walter (Walter 1985), e a frequência média de geadas (dias), e a cobertura de nuvens (%) ambas obtidas a partir de conjuntos de dados em grade produzidos por Jones & Harris (2008).
Foram selecionadas sete variáveis relacionadas com o solo superficial; 0-20 cm de profundidade, obtidas a partir do solo Banco de Dados Mundial (FAO/IIASA/ISRIC/ISSCAS/CCI 2012), seguido da seleção de uma única classe de solo para cada área com base na experiência dos autores em relações solo-vegetação. As seis variáveis foram: classe de drenagem (ranks); rochosidade (% de superfície); fração de areia (%), carbono orgânico (% peso), pH em água e saturação total de bases (V%); e a média da umidade do solo (%) obtido do International Soil Moisture Network (www.ipf.tuwien.ac.at/insitu/).
Análise de dados
Distribuição espacial e ambiental
Obtivemos a contribuição relativa dos componentes ambientais e espaciais (particionamento de variância) como variáveis preditoras para explicar a variação na composição de espécies como variável resposta, seguindo a rotina proposta pelo Dray et al. (2012) e Legendre et al. (2012), utilizando os pacotes “Spacemaker”, “packfor” (Dray et al. 2009), “vegan” (Oksanen et al. 2013) e “spdep (Bivand 2013) no ambiente estatístico do R. Esta rotina envolve (i) a remoção de espécies unicatas; (ii) a transformação de Hellinger dos registros de ocorrência binários; (iii) a preparação de duas análises de redundância, uma para as espécies e variáveis ambientais e outra para espécies e filtros espaciais; e (iv) seleção progressiva de variáveis ambientais e espaciais, esta última dividida em dois componentes, a macro-espacial e a micro-espacial. A rotina produz, ao final as frações da variância explicadas exclusivamente pelos componentes ambiental, macro-espacial e micro-espacial e sua significância, bem como, as frações explicadas por combinações inseparáveis entre os componentes ambiental macro e micro- ambiental.
Cerrado, utilizamos a mesma ordenação das áreas por (NMDS) (Figura 3a), para obter eixos ortogonais representando as variações na composição florística da comunidade e a formação de grupos fitofisionômicos e florísticos, com base no índice de similaridade de Bray-Curtis para os dados de presença-ausência entre as áreas estudadas.
Avaliamos a adequação da ordenação, por meio de valor de “stress” (Oksanen 2011), que é uma medida da monotonicidade entre a matriz de dissimilaridade comunidade e as distâncias calculadas a partir da matriz de configuração da NMDS (McCune et al. 2002). Segundo Clarke (1993), valores de “stress” superiores a 0,3 indicam que a representação da ordenação não é melhor que arbitrária e não devemos tentar interpretar configurações, a menos que valores de “stress” sejam inferiores a 0,2, sendo ideais os valores inferiores a 0,1. Exibimos a influência do valor de “stress” em um gráfico de ordenação de distância em função da distância de dissimilaridade da comunidade (Shepard plot – stressplot) para determinar o ajuste da qualidade da configuração do NMDS (Kruskal 1964). O pacote vegan (Oksanen et al. 2013) que registra duas estatísticas de correlação: utilizando o “stress” com base em R2 e o “stress” ajustado com base em R2. O primeiro é o coeficiente de determinação entre a distância da ordenação e a dissimilaridade da comunidades, e o segundo é a correlação entre a função do NMDS ajustado e os pontos.
Efetuamos uma análise não-paramétrica de ANOSIM (Clarke 1993), com 1000 permutações, com o objetivo de confirmar a significância dos grupos discriminados pela NMDS. Este método gera um R - estatístico global, que é uma medida da distância entre os dois grupos. Um valor R próximo de 1 indica que os grupos são fortemente desiguais, enquanto que um valor de R próximo de zero indica que os grupos são dificilmente distinguíveis (Clarke 1993). As variáveis ambientais foram ajustados a posteriori e inseridos na forma de vetores para a ordenação produzido por NMDS, utilizando 1000 permutações e excluindo as variáveis redundantes ou com baixa significância na análise (P < 0,001). Ambas as análises foram realizadas com o pacote vegan do ambiente R.
Diversidade Beta entre as fitofisionomias
! 49! composição de espécies à riqueza e a substituição de espécies. Nos cálculos são considerados e ponderados de diversas maneiras os diferentes elementos que compõem as relações da composição de espécies entre duas fitofisionomias, como o número de espécies compartilhadas (a), o número de espécies perdidas (b), e o número de espécies ganhas (c). Para o estudo da diversidade-β das fitofisionomias do Cerrado, utilizamos índices pertencentes a três grupos de medidas, segundo Koleff et al. (2003):
(i) ßsor (Sørensen 1948) pertencente ao grupo de medida de continuidade de espécies, em
função da dependência dos valores de espécies compartilhadas (a), que sinalizam uma semelhança na composição florística das comunidades, ou para a continuidade de nichos de uma comunidade à outra; é expressa como: βSor= 2a/(2a + b + c). O resultado de βSor
varia de 0 (quando as comunidades amostrais comparadas não tem espécies em comum) para o máximo valor de 1 (quando as áreas amostradas tem exatamente as mesmas espécies). A riqueza regional de espécies é a soma de a, b e c, e riqueza local é a soma de b ou c com a. ßsor depende fortemente da variação da componente a uma vez que
incorpora as diferenças na composição de espécies atribuídas à diferenças na riqueza de espécies. ßsor no entanto, não considera a importância relativa de espécies compartilhadas
entre as exclusivas às comunidade (Koleff 2005).
(ii) ßgl (Lennon et al. 2001) pertence às medidas de gradientes de espécies, que são
utilizadas para detectar quando existe grande diferença na riqueza de espécies entre as comunidades analisadas. ßgl é expressa como: βgl = 2|a+b|/(a + b+ c), e atinge os seus
valores mínimos quando b e c são semelhantes e a é baixo. Essa medida varia de 0 (mesma riqueza de espécies entre as comunidades) a 2 (grande magnitude de diferença na riqueza de espécies entre as comunidades) e nos permite cruzá-la com outras medidas de diversidade-ß e verificar se são influenciados pela diferença na riqueza de espécies (Lennon et al. 2001).
(iii) ßsim é uma medida de perda e ganho de espécies ou, em outras palavras, substituição
de espécies, e é sensível a diferenças na composição de espécies entre as comunidades (Koleff 2005), sendo expresso como: β
SIM= min(b, c)/a + min(b, c). βSIM varia de 0 (quando não há espécies em comum) para um valor máximo de 1 (todas espécies idênticas)
Para complementar as análises de diversidade beta, calculamos o índice de espécies indicadoras (ISA), para buscar as dez principais espécies que são indicadoras ("fiéis"), de cada grupo fitofisionômico (Dufrêne & Legendre 1997). O ISA produz um VI (valor do indicador), obtido por uma combinação da frequência dentro de um grupo, em comparação com os outros grupos (especificidade) e presença na maioria dos locais do referido grupo (fidelidade). Uma espécie com alto VI é aquela que possui uma abundância significatimente mais alta em alguma área que nas outras, sendo então considerado um bom indicador da primeira.
Desta forma, é possível também identificar as espécies que estariam tornando as fitofisionomias mais similares entre si. As análises foram feitas utilizando o pacote labdsv (Roberts 2013) no ambiente estatístico do R (R Development Core Team 2012).
Resultados
Ordenação dos grupos fitofisionômicos e relação com preditores ambientais e espaciais
Na representação diagramática da ordenação da NMDS, os quatro grupos fitofisionômicos do Cerrado foram claramente distinguidos no espaço bidimensional (Figura 3a). O valor de "stress" da NMDS foi 0,0935 (P = <0,001), que corresponde a uma variância explicada de 91,57%, indicando que a ordenação bidimensional foi adequada para as interpretações. Isto foi confirmado pelo “stressplot” que sugere que a configuração geral foi adequado representar a estrutura da matriz (R2 = base do stress 99,1% e base ajustada R2 = 95,5%) (Figura 3b). A consistência dos grupos fitosionômicos com base na composição de espécies foi confirmado por ANOSIM (r = 0,73, P = 0,001), corroborando a consistência florística para o Triângulo Fitofisionômico do Cerrado. O resultado da representação diagramática da ordenação da NMDS dos quatro grupos fitofisionômicos do Cerrado, foram congruentem frente a representação aos fatores determinantes do “Triângulo Fitofisionômico do Cerrado”, caracterizado nos três lados de um triângulo (Figura 4).
As variáveis ambientais selecionadas na partição de variância produziram um modelo (R2 ajustado = 0,049) significativo ao nível de 0,05 (Tabela 1). A variância explicada pelos preditores ambientais foi significantiva (F = 2,5376, P = 0,005), e no
! 51! ambiental explicou 3%, enquanto o preditor espacial 14% e ambiental espacialmente estruturado 2% e resíduos indeterminados 81%.
As variáveis ambientais foram significativamente relacionadas (P < 0.001) com pelo menos um dos eixos de ordenação da NMDS estão relacionadas na Tabela 2, e representada pelos vetores a posteriori no diagrama da NMDS (Figura 5). As variáveis que foram preponderantes na correlação com o padrão de diferenciação florística das fitofisionomias do Cerrado, mostraram uma forte influência da fertilidade do solo, da presença de água, da drenagem e de altitude. O primeiro eixo do NMDS foi mais fortemente relacionado com V% (saturação por base), drenagem e areia, enquanto o segundo eixo é mais fortemente relacionada com a temperatura anual, altitude, precipitação annual e evapotransiparação potencial (Tabela 2). O primeiro eixo reflete, principalmente, um gradiente ambiental correlacionado com a fertilidade do solo, evidenciando o papel transicional do cerradão mesotrófico. Para o segundo eixo as variáveis ambientais são destacadas para a presença de água e a estacionalidade climática (Figura 5).
Diversidade-β entre os grupos fitofisionômicos e espécies indicadoras
A análise da diversidade beta entre as fitofisionomias destacou os maiores valores para o índice de βsor entre o cerrado típico e cerradão mesotrófico (0,71) e entre FED e
FES (0,60), poderia estar indicando uma maior florística entre estes pares (Figura 6). Também ficou evidenciado que a conexão florística entre o bloco savânico e o florestal do Triângulo Fitofisionômico se faz uma figura de um gradiente florístico e edáfico, com o cerradão mesotrófico na interface ecotonal entre os blocos. O gradiente também se fez estar pelas dez espécies indicadoras do cerradão mesotrófico, cujos VIs são relativamente altos ou no cerrado típico ou no FES (Tabela 3).
O papel ecotonal do cerradão mesotrófico, fica válida na comparação com o cerrado típico e a FED, que apresentam os menores valores de βgl (0,58 e 0,87),
respectivamente, ou seja, riquezas semelhantes e muitas espécies em comum (Figura 6). Por outro lado, ficou caracterizada a menor similaridade do cerradão mesotrófico com a
pelas poucas espécies em comum (βgl 1,00) (Tabela 3).
O baixo valor de turnover de espécies entre os blocos savânico e florestal ficou