Padrões fitogeográficos da flora arbórea do Brasil Central

MARCELO LEANDRO BUENO

PADRÕES FITOGEOGRÁFICOS DA FLORA ARBÓREA DO

BRASIL CENTRAL

Tese apresentada ao Programa de Pós-Graduação em

Biologia Vegetal do Departamento de Botânica do

Instituto de Ciências Biológicas da Universidade Federal

de Minas Gerais, como requisito parcial à obtenção do

título de Doutor em Biologia Vegetal.

Área de Concentração Ecologia Vegetal

BELO HORIZONTE – MG

MARCELO LEANDRO BUENO

PADRÕES FITOGEOGRÁFICOS DA FLORA ARBÓREA DO

BRASIL CENTRAL

Tese apresentada ao Programa de Pós-Graduação em

Biologia Vegetal do Departamento de Botânica do

Instituto de Ciências Biológicas da Universidade Federal

de Minas Gerais, como requisito parcial à obtenção do

título de Doutor em Biologia Vegetal.

Área de Concentração Ecologia Vegetal

Orientador: Prof. Dr. Ary Teixeira de Oliveira-Filho

Universidade Federal de Minas Gerais

BELO HORIZONTE – MG

043

Padrões fitogeográficos da flora arbórea do Brasil Central [manuscrito] / Marcelo Leandro Bueno. – 2014.

95 f. : il. ; 29,5 cm.

Orientador: _{Ary Teixeira de Oliveira-}Filho.

Tese (Doutorado) – Universidade Federal de Minas Gerais, Departamento de Botânica.

1. Cerrado - Teses. 2. Análise de variância – Teses. 3. Paleontologia – Quaternário – Teses. 4. Fitogeografia – Teses. 5. Biologia vegetal – Teses. I. Oliveira Filho, Ary Teixeira. II. Universidade Federal de Minas Gerais. Departamento de Botânica. III. Título.

!

etapas do trabalho, tornando possível sua realização, às quais quero expressar meus

sinceros agradecimentos.

À Universidade Federal de Minas Gerais (UFMG) e ao Programa de Pós Graduação em

Biologia Vegetal, pela oportunidade da realização do doutorado.

Agradeço aos meus amigos e familiares por ser paciente com as férias, festas e

aniversários que perdemos. À minha querida família, Pai, Mãe, Juninho e Alexandre, ao

meu sogro Ademir e a Joana e as minhas cunhadas e a Vó Ana! A tia Eva e o tio Terry

por todo apoio. Muito obrigado.

Eu sou grato pelo apoio e paciência da minha esposa e mais próxima colega, Vanessa

Pontara. Pessoalmente, devo a ela a minha sanidade mental, para saber exatamente

quando reduzir nosso estresse, com uma caminhada ou uma garrafa de vinho.

Profissionalmente, ela foi minha assistente mais dedicada. Sem o seu apoio, tanto pessoal

quanto profissional, esta tese não teria sido possível. Agradeço pelos meus filhos Bruno e

Davi que são acima de tudo a maior inspiração para continuar sempre em frente…

Ao Prof. Ary Teixeira de Oliveira-Filho, não apenas por sua orientação, mas também pela

oportunidade de convívio e aprendizado diário, pelo exemplo e inspiração profissional e e

por todo apoio que teve comigo e com minha família, nós agradecemos. Pela sua

agradável convivência e amizade, agradeço à sua atenção, dedicação e confiança a mim

dispensadas. Pela orientação, apoio na realização deste trabalho, mas principalmente,

pelos seus ensinamentos e exemplo de um grande mestre.

A todo o corpo docente do Departamento de Botânica da UFMG. Àos coordenadores do

curso do Programa de Pós-Graduação em Biologia Vegetal, Profa. Denise Trombet e do

Prof. João Renato, pelo profissionalismo e por terem me atendido com a maior presteza

em tudo que me foi necessário.

A todos os colegas da PG em Biologia Vegetal. Obrigado pela agradável convivência e

aprendizado. Fiz amigos que levarei para a vida toda.

Aos meus amigos de uma vida. Por motivos de espaço, seria impossível agradecer a

todos. Obrigado a cada um de vocês.

Escócia: Eugenio Valderrama, Rosevelt Garcia, Oswaldo. Sou muito grato a todos que

muitas vezes de um simples “tea time” eu aprendi muito.

Ao Dr. James A. Ratter, que foi desde sempre uma inspiração pelos trabalhos no Cerrado,

e ao conhecê-lo minha admiração só aumentou, por toda humildade e pela pessoa que é.

Agradeço por tudo que me ensinou, durante as várias conversas sobre o Cerrado durante

o almoço ou no “coffee time” no Royal Botanic Garden, ou mesmo no templo do Cerrado

“Ratter‘s office”, devido a enorme quantidade de livros sobre o Cerrado…Muito

Obrigado Jimmy!

Ao Danilo pela amizade e por toda ajuda que me proporcionou na Escócia, e por todas as

conversas sobre a tese e pela ajuda nas análises no R.

Ao Kyle Dexter por toda colaboração e ajuda no Royal Botanic Garden e quando

forneceu seu apartamento para ficarmos aos pés do maravilhoso Arthur’s Seat, e também

ser vizinho da rainha no Holyrrod Palace.

Ao “Bira” por toda ajuda e compreensão e como sempre muito prestativo quando

escrevia ou mesmo nas conversas pelo skype sobre modelagem.

Ao Marcelo Nascimento e Dora pela linda família e pela ótima convivência mesmo que

curta em Edinburgh.

Ao Royal Botanic Garden Edinburgh por fornecer a ótima estrutura para poder trabalhar

e conviver com ótimos pesquisadores.

Às agências de fomento CAPES pela consessão da bolsa de estudos e ao CNPq pela bolsa

sanduíche (CNPq SWE - Processo 202096/2011-4).

Aos professores da UFMS (Ângela Sartori, Arnildo Pott, Geraldo A. Damasceno Junior,

Flávio Macedo) por todo incentivo e colaboração em minha formação para chegar até

este momento.

Agradeço a Ana Claudia (Asteraceae power), Bruno, Leila, Danilo e Capitú por me

acomodarem em seu lar.

Aos membros da banca, Dra. Anne Priscila Gonzaga Machado, Dr. Arnildo Pott, Dr.

Evandro Machado e ao Dr. João Renato Stehmann, pelas valiosas sugestões.

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Valeu a pena? Tudo vale a pena

Se a alma n

ã

o

é

pequena.

Quem quer passar al

é

m do Bojador

Tem que passar al

é

m da dor.

Deus ao mar o perigo e o abismo deu,

Mas nele

é

que espelhou o c

é

u.

!

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!

!

Nem tudo o que

é

torto

é

errado. Veja as pernas do

Garrincha e as

á

rvores do Cerrado.

!

RESUMO GERAL

01

INTRODUÇÃO GERAL

02

Objetivos

06

Referências Bibliográficas

07

CAPÍTULO 1 -

The Effects of Quaternary Climatic Fluctuations on the

Distribution of Cerrado Tree Species

11

Abstract

12

INTRODUCTION

14

METHODS

16

Study area

16

Dataset

17

Bioclimatic variables

17

Species distribution modelling

18

RESULTS

19

DISCUSSION

21

Model for cerrado indicator species

21

Cerrado distribution during the LIG, LGM and Holocene

22

Cerrado current distribution, stable areas and conservation

25

CONCLUSION

27

REFERENCES

28

Table 1

34

Figure 1

35

Figure 2

36

Figure 3

37

Figure 4

38

Figure 5

39

CAPÍTULO 2 -

Padrões fitogeográficos da flora arbórea do Brasil central, uma

proposta do Triângulo Fitofisionômico do Cerrado

40

RESUMO

41

ABSTRACT

42

INTRODUÇÃO

42

Figura 1

44

MATERIAL E MÉTODOS

45

Área de Estudo

45

Banco de dados geográficos e de variáveis

45

Análise de Dados

47

RESULTADOS

50

Ordenação dos grupos fitofisionômicos e relação dos preditores ambientais e

espaciais

50

Diversidade-β entre os grupos fitofisionômicos e espécies indicadoras

51

DISCUSSÃO

52

Ordenação dos grupos fitofisionômicos

52

Diversidade-β e espécies indicadoras

56

CONCLUSÃO

59

REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS

60

Figure 2

68

Figure 3

69

Figure 4

70

Figure 5

71

Figure 6

72

Table 1

73

Table 2

74

CAPÍTULO 3 -

A Study In An Area Of Transition Between Seasonally Dry

Tropical Forest And Mesotrophic Cerradão, In Mato Grosso Do Sul,

Southwestern Brazil

75

!

2!

espaciais, como preponderantes para caracterizar os padrões flora arbórea do Cerrado. A

partir de um banco de dados, que consiste em uma matriz de espécies constituído de dados

binários de presença de 2.155 espécies em 623 áreas distribuídos em todo Domínio, buscamos

elucidar os padrões fitogeográficos da Flora arbórea do Brasil Central. Avaliamos a

distribuição de espécies arbóreas indicadoras por meio da paleomodelagem, e a discriminação

florística e a influência dos fatores determinantes na proposta do triângulo fitofisionômico do

Cerrado (fertilidade do solo, drenagem do solo e relação com a presença de água). Os

resultados da paleomodelagem, apontaram que no último interglacial ocorreu uma expansão

das espécies indicadoras, tanto para as florestas Amazônia como para a Atlântica, mas de

forma fragmentada, corroborando com as manchas de cerrado em áreas disjuntas hoje no

interior da Amazônia, contradizendo a teoria dos refúgios, que foca a maior expansão do

cerrado no último glacial máximo. Nossos resultados indicam que no último glacial máximo

as espécies indicadoras se retraíram para as depressões interplanálticas e encostas das

montanhas da região central do Domínio Cerrado, limitando a ocorrência nas áreas mais altas.

A distribuição das fitofisionomias do Domínio Cerrado, demonstraram que as variáveis

propostas para determinar o turnover _{florístico das fitofisionomias, foram preponderantes}

para caracterizar padrões fitofisionômicos. Os padrões resultantes influenciaram tanto a

diversidade-β como as espécies indicadoras das fitofisionomias. Concluímos que as

flutuações climáticas do Quaternário foram determinantes para a distribuição das espécies

indicadoras do cerrado, assim como, os fatores propostos e apresentados no triângulo

fitofisionômico do Cerrado para a determinação das fitofisionomias, da mesma maneira que,

para as diferenças em diversidade-ß e espécies indicadoras. Enfatizamos a importância desses

resultados no entendimento dos processos dinâmicos tanto em uma escala temporal como

sucessional, para a biodiversidade do Domínio Cerrado.

Palavras-chave: bioma Cerrado, diversidade beta, Quaternário, partição de variância, áreas

O termo savana tem sido aplicado a diversos tipos de vegetação nos diferentes

continentes, com ênfase nos campos da América do Sul, as formações parque da África e

os bosques abertos da Austrália e da Ásia (Oliveira & Marquis, 2002; Hill

et al

_{., 2011).}

Deste modo, as savanas ocupam um

continuum

_{entre florestas e campos gramíneos}

estépicos, com uma mistura variável de árvores e gramíneas (Hill

et al

_{., 2011). De acordo}

com Frost

et al.

_{(1986), quatro fatores principais seriam responsáveis pelos padrões e}

processos das comunidades de savanas: água, nutrientes, fogo e herbivoria. Para as

savanas da região Neotropical, foram incluídos juntamente com os três primeiros fatores,

o clima e eventos históricos (Sarmiento, 1983). A herbivoria tem pouca importância nas

savanas da região Neotropical, devido à pequena biomassa de ungulados.

A

distribuição de savanas neotropicais

_{abrange todas as formações campestres}

com maior ou menor grau de cobertura lenhosa e as formações arbustivo-arbóreas,

englobando desde campos limpos até savanas florestais, que ocorrem no Brasil,

Venezuela, Colômbia, Guiana, Suriname, Guiana Francesa, Paraguai, Bolívia, e norte da

Argentina (Cole, 1986).

Compreende, portanto, os Llanos venezuelanos e Llanos de

Mojos na Bolívia (com ‘matas’ de savana e palmeirais

– Hueck, 1972); as “savanas de

altitude” e a Gran Sabana

nas Guianas; as savanas amazônicas e o Pantanal no território

brasileiro; assim como, certamente, as formas pertencentes ao conceito de Cerrado

sentido amplo (

lato sensu

_{), segundo Hueck (1972), Sarmiento (1983) e Cole (1986).}

No Brasil o termo Cerrado é utilizado para designar as savanas do Domínio

Fitogeográfico do Cerrado (Cole, 1960, 1986), cuja origem junto com as savanas

sulamericanas datam entre 25 a 28 milhões de anos (Gottsberger &

Silberbauer-Gottsberger, 2006). Porém, a dinâmica dos acontecimentos recentes durante o

Quaternário, são descritos por ter muita influência nos atuais limites das formações

vegetacionais da América do Sul (Burnham & Graham, 1999). As flutuações climáticas

da vegetação durante o Quaternário, com ciclos de expansão e contração das florestas

secas e úmidas (Ratter

et al

_{., 1978; Prado & Gibbs, 1993; Oliveira-Filho & Ratter, 1995),}

podem ser diretamente relacionadas aos padrões biogeográficos complexos que tem sido

!

3!

funcionando assim possivelmente, como uma matriz permeável para a dispersão de

espécies entre esses ecossistemas (Oliveira-Filho & Ratter, 1995, 2002; Ab’Saber, 2003;

Gottsberger & Silberbauer-Gottsberger, 2006).

Os Domínios Cerrado e dos Llanos incluem

as maiores áreas contínuas de savana

nas Américas (Sarmiento, 19

83; Mistry, 2000). Na qual, o Cerrado é determinado a

segunda maior região fitogeográfica da América do Sul, cobrindo cerca de 1,5 a 1,8

milhões de quilômetros quadrados, o que representa cerca de 23% do território brasileiro

(Ribeiro & Walter, 2008). Sua área contínua abrange os Estados de Goiás, Tocantins e o

Distrito Federal, parte dos Estados da Bahia, Ceará, Maranhão, Mato Grosso, Mato

Grosso do Sul, Minas Gerais, Piauí, Rondônia e São Paulo e também ocorre em áreas ao

Norte nos Estados do Amapá, Amazonas, Pará e Roraima, e ao Sul, em pequenas “ilhas”

no Paraná. No território brasileiro, as disjunções acontecem na Floresta Amazônica,

Floresta Atlântica, Caatinga (Eiten 1994) e no Pantanal (Adámoli, 1982; Allem & Valls,

1987; Abdon

et al., 1998). Outra importante característica do Domínio Cerrado, é ser

recortado por rios das três maiores bacias hidrográficas da América do Sul:

Tocantins-Araguaia, que abastece a bacia amazônica; São Francisco; e Prata, que inclui sub-bacias

do Paraná e do Paraguai (Lima & Silva, 2008).

grandes extensões (Ab’Sáber, 1983; Lopes, 1984).

Diferentes tipos de vegetação são registrados no Cerrado, como as florestas

estacionais semideciduais e deciduais e ambientes úmidos, embora a maior parte seja

representada por uma vegetação savanóide conhecida como cerrado (Eiten 1972, 1979;

Ribeiro & Walter, 2008). Uma característica inerente a essa heterogeneidade

fitofisionômica do Cerrado é a fragmentação da paisagem, em lugar da descontinuidade

espacial, em que as diferentes fitofisionomias ocorrem em mosaicos de manchas de

diferentes tamanhos e configuração (Silva

et al.,

2006; Ribeiro & Walter, 2008).

Portanto, a heterogeneidade espacial e a disposição em mosaico das fitofisionomias é

uma característica própria do Cerrado, como destacado por Silva

et al., (2006),

com a

presença das formações campestres e florestais (

Eiten 1972, 1982).

Contudo, Walter (2006), ao analisar a distribuição da flora do Cerrado nas suas

diferentes formações e fitofisionomias, verificou a tendência das fitofisionomias

componentes de cada formação serem mais similares entre si, ou seja, florestas similares

com florestas, savanas com savanas. Embora fitofisionomias não sejam mais semelhantes

entre si em relação a flora, existem diferenças florísticas e estruturais dentro da mesma

fitofisionomia que se devem, em geral, às variações na fertilidade e nas características

físicas dos solos (Haridasan, 2000; Moreno et al., 2008). De acordo com Duarte (2007),

as características edáficas e hidrológicas estão relacionadas tanto com a distribuição dos

complexos vegetacionais de determinada região, como também dentro da mesma

formação e são comumente associadas à distribuição espacial das espécies.

Essa variação fitofisionômica concede ao Cerrado uma riqueza florística elevada,

e contribuindo com cerca de 5% da diversidade de fauna e flora mundiais (Klink

et al.,

2005). Além de tudo, o Cerrado contém a flora mais rica dentre as savanas mundiais,

incluindo cerca de 12.000 espécies de plantas já catalogadas. As famílias mais

importantes são: Fabaceae, Asteraceae, Orchidaceae, Poaceae, Melastomataceae,

Eriocaulaceae, Rubiaceae, Myrtaceae, Euphorbiaceae e Lamiaceae (Mendonça

et al.,

2008).

Essa elevada riqueza registrada para o Cerrado decorrente é muita influênciada

!

5!

Oliveira-Filho & Ratter (1995), por exemplo mostraram haver espécies amazônicas e

atlânticas que penetraram no Cerrado através das matas de galeria ou florestas

estacionais.

As fitofisionomias do Cerrado revelam padrões consistentes de diversidade-

β

no

domínio do Cerrado. Em conformidade com Ratter

et al., (2001) e Bridgewater

et al.

(2004), os padrões fitogeográficos e fitofisionômicos do Domínio Cerrado podem ser

observados com base na distribuição de suas espécies lenhosas, ou seja, da diversidade-

β

.

Esses padrões podem ser reflexos da ocorrência e da densidade de espécies com

distribuição ampla, isto é, há um grupo de espécies generalistas que ocorrem

amplamente, mas, em âmbito local, há um grande número de espécies de ocorrência mais

restrita a flora (Felfili

et al., 2004). Méio

et al., (2003), analisando a distribuição

geográfica de 290 espécies arbóreas e arbustivas do cerrado

sensu stricto, afirmaram

haver um gradiente florístico atlântico-amazônico no sentido sudeste-noroeste do Cerrado

e encontraram 41,1% das espécies ocorrendo apenas no Cerrado, 44,8% comuns com a

Floresta Atlântica, apenas 1,4% comuns com a Floresta Amazônica e 12.7% ocorrendo

nos três domínios fitogeográficos.

Por apresentar alta taxa de endemismo, 44% em sua flora (Myers

et al.,

2000;

Silva & Bates, 2002) e grande riqueza biológica, o Cerrado está seriamente ameaçado

pela grande perda de habitat, que o faz ser considerado um

hotspots de biodiversidade

para conservação (Myers et al., 2000; Mittermeyer et al., 1999).

Segundo Myers

et al., (2000), restam apenas 20% da vegetação natural do

Cerrado e apenas 6% de area está protegida em unidades de conservação, a mais baixa

proporção de todos os 34

hotspots mundiais. Klink & Machado (2005) apontam que o

Cerrado possuí 4,1% encontra-se em unidades de conservação, sendo 2,2% de área

protegida em unidades de conservação, porém considerando terras indígenas esse valor

sobe para 6,48%. Visto que o estabelecimento de unidades de conservação é o principal

instrumento para a conservação da biodiversidade (Pressy

et al., 1993; Terborgh, 2003),

particularmente em ecossistemas sob forte influência antrópica, como é o caso do

do Cerrado protegida em unidades de conservação até 2010, porém, foi atingido apenas

7,44% (MMA, 2011a), enquanto, por contraste, a Amazônia possui 25% de área

protegida tendo com meta alcançar os 30% (MMA, 2011b).

As características geoambientais da área do Cerrado são específicas, merecendo

estudos mais aprofundados para avaliar e regular os processos de intervenção que o

homem vem promovendo. O Cerrado vem sendo ocupado desordenadamente, num ritmo

acelerado, que parece ir muito além da capacidade de resistência e recuperação de seus

sistemas ecológicos naturais e criadas pelo homem. Assim, as perspectivas para o

Cerrado parecem sombrias, pois nada parece escapar à maior ameaça desse modelo

perverso de interação homem-natureza (Ferreira, 2003).

OBJETIVOS

O objetivo geral desta tese é analisar os padrões fitogeográficos da flora arbórea

do Brasil central. Para isso ela foi dividida a tese em três capítulos:

O primeiro capítulo aborda à influência das mudanças climáticas do Quaternário

que foram marcante na deteminação das formações florestais da América do Sul, assim

como para o Domínio Cerrado. Deste modo, verificar se tais fatores paleoclimáticos

contribuiram para a distribuição das espécies arbóreas do Cerrado é de extrema

importância para entender a distribuição atual do Cerrado.

O segundo capítulo é baseado nos fatores determinantes do mosaico de

fitofisionomias do Domínio Cerrado como: fertilidade do solo, disponibilidade de água e

o tipo de substrato, e como influenciariam nas fitofisionomias do domínio Cerrado. Desse

modo, tais fatores poderiam tanto caracterizar as fitofisionomias como influenciar na

diversidade-β, riqueza e nas espécies indicadoras das fitofisionomias que ocorrem sob as

mesmas condições climáticas.

!

7!

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2006. 389 f. Tese (Doutorado) - Departamento de Ecologia,

Universidade de Brasília, Brasília.

!

Effects of Quaternary Climatic Fluctuations on the Distribution of

1!

Neotropical Savanna Tree Species

2!

3!

Marcelo Leandro Bueno

, R. Toby Pennington

, Kyle G. Dexter

, Luciana Hiromi Yoshino

4!

Kamino

, Vanessa Pontara

, Danilo Rafael Mesquita Neves

, James Alexander Ratter

& Ary

5!

Teixeira de Oliveira-Filho

6!

7!

1

Programa de Pós-graduação em Biologia Vegetal, Universidade Federal de Minas Gerais –

8!

UFMG, Campus Pampulha, Cep 31270-090, Belo Horizonte, Brazil.

9!

2

Royal Botanic Garden Edinburgh, 20a Inverleith row, EH3 5LR, Edinburgh, UK.

10!

3

School of GeoSciences, University of Edinburgh, 201 Crew Builing, King’s Buildings, EH9

11!

3JN, Edinburgh, UK.

12!

4

Instituto Prínstino, Rua Desembargador Ribeiro da Luz, 36, sala 3. Barreiro, Cep 30640040,

13!

Belo Horizonte, Brazil.

14!

15!

*e-mail: buenotanica@gmail.com

16!

17!

18!

19!

20!

!

12!

ABSTRACT

23!

Aim

_{To develop niche models for tree species characteristic of the typical cerrado (woody}

24!

savannas) of central South America, and hindcast distributions to evaluate the influence of

25!

the Last Glacial Maximum and Last Inter-Glacial on cerrado vegetation.

26!

Location

_{Cerrado Biogeographic Domain, central South America.}

27!

Method

_{We compiled a dataset of tree species checklists in typical cerrado vegetation}

28!

(n=282) and other vegetation types, including seasonally dry tropical forest, of the Cerrado

29!

Domain (n=355). We then

performed an Indicator Species Analysis to select species that best

30!

characterize typical cerrado vegetation

.

_{We developed niche models for the selected species}

31!

for present-day climate using the Maxent algorithm. We then used these models to assess the

32!

probability of occurrence of each species across South America at the following time slices:

33!

Current (0 ka pre-industrial), Holocene (6 ka BP), Last Glacial Maximum (LGM - 21 ka BP),

34!

and Last Interglacial (LIG - 130 ka BP).

35!

Results

_{The developed niche models were robust for all 10 of the selected indicator species}

36!

(AUC values: 0.93 – 0.99) and showed the highest probability of occurrence in the core area

37!

of the Cerrado Domain, as well as in several postulated refugia. The palaeomodels suggested

38!

changes in the distributions of species throughout the Quaternary, with maximum expansion

39!

into other biomes and connections with other South American savannas during the LIG. The

40!

LGM models suggested a retraction of cerrado vegetation to inter-tableland depressions and

41!

the slopes of the Central Brazilian Highlands.

42!

Main Conclusion

_{Contrary to previous hypotheses, such as the Pleistocene Refuge theory,}

43!

we found the widest expansion of cerrado species likely occurred during the LIG, which

44!

seems to be due to its warmer climate. The retraction of species during the LGM, may be

45!

palynological and phylogeographic studies.

47!

48!

KEYWORDS

49!

Biogeography, Cerrado Biogeographic Domain, Last Glacial Maximum, Neotropical

50!

savanna, palaeodistribution modelling, refuge areas, refuge theory

51!

52!

53!

54!

55!

56!

57!

58!

59!

60!

61!

62!

63!

64!

65!

66!

67!

68!

!

14!

INTRODUCTION

71!

Global climate fluctuations, and more particularly glacial/interglacial cycles, have

72!

major consequences for the origin and distribution of living organisms (Hewitt, 2000). While

73!

at one time, tropical regions were considered to have been more stable than temperate regions

74!

during Pleistocene climate cycles, much research has suggested otherwise (e.g. Jablonski et

75!

al., 2006; Keppel

et al., 2014). Savanna is one of the principal biomes in the Neotropics

76!

(Bourliére, 1983), and it is thought to have shifted its distribution significantly during

77!

Pleistocene climate cycles (Ledru, 2002). The Cerrado represents the largest expanse of the

78!

savanna biome in the Neotropics, and there has been extensive research aimed at

79!

understanding its distribution during Pleistocene climate cycles (e.g. Oliveira-Filho & Ratter,

80!

1995, 2002; Ledru, 1991, 1993, 2002; Salgado-Labouriau, 1997, Salgado-Labouriau

et al.,

81!

1998; Werneck et al., 2012).

82!

The Pleistocene Refuge theory postulated that the cerrado and South American

83!

savannas expanded into the Amazon during the Last Glacial Maximum (LGM;

20,000-84!

13,000 years before present, 20-13 Ka) and fragmented the distribution of rain forests in this

85!

area (e.g., Haffer, 1969, 1982; Prance, 1982). However, other paleoecological studies suggest

86!

a scenario of retraction of the cerrado tree flora during the LGM probably caused by the

87!

considerable declines in both precipitation and temperature (Absy et al., 1991; Barberi, 1994,

88!

2001; Behling, 1995; De Oliveira, 1992; Ledru, 1991, 1993, 2002; Lima Ribeiro et al., 2004;

89!

Ferraz-vicentini, 1996; Salgado-Labouriau, 1973, 1984, 2001; Salgado-Labouriau

et al.,

90!

1997, 1998). Thus, there is uncertainty regarding the distribution of the cerrado during the

91!

LGM based on previous, primarily paleoecological, studies.

92!

Meanwhile, there has been less investigation of the distribution of savannas, and the

93!

cerrado in particular, during the Last Interglacial (LIG; although see Werneck

et al., 2012),

94!

which began ~130,000 to 116,000 BP (130 - 116 Ka) and was significantly warmer than the

95!

insolation (Otto-Bliesner et al., 2006). Furthermore, the Holocene also represents a key time

97!

slice in which to understand the past distribution of savannas, given that it lies between the

98!

LGM and present (Mayle & Whitney, 2012). Holocene palaeorecords suggest an increase of

99!

both temperature and humidity, which was accompanied by an expansion of the cerrado tree

100!

flora (Van Der Hammen, 1991).

101!

While the Pleistocene Refuge theory as applied to the Amazon has been controversial

102!

(Colinvaux

et al., 2000, Colinvaux & De Oliveira 2001; Bush & De Oliveira, 2006), recent

103!

investigations in the Neotropics have provided increased evidence that climatically stable

104!

areas could have played the role of vegetation refugia throughout the Quaternary climatic

105!

fluctuations and that these postulated refugia can help to predict patterns at of species

106!

richness, endemism and genetic variation in populations (Graham

et al., 2006; Carnaval &

107!

Moritz, 2008; Carnaval

et al., 2009; Keppel

et al., 2012; Werneck

et al., 2011, 2012;

108!

Montade et al., 2014).

109!

Environmental niche modelling (ENM) can be used to complement palynological

110!

studies and, in combination with phylogeographic studies, can enhance our capacity to

111!

hindcast and forecast changes in population and vegetation dynamics (Scoble & Lowe, 2010;

112!

Mellick

et al., 2012). This study is the first to hindcast to the Last Inter-Glacial (LIG) and

113!

Last Glacial Maximum (LGM) the distributions of tree species endemic to the cerrado, the

114!

largest extension of savanna in South America. A similar research in the Cerrado Domain,

115!

Werneck

et al. (2012), found lower AUC value by can be related to the drawback of their

116!

approach, since they modelled the distribution of a vegetation type (IBGE, 2004), which is

117!

less realistic biologically than studying the responses of individual species (Collevatti et al.,

118!

2013). We use ENM to infer the past distribution of ten dominant and indicator typical

119!

cerrado tree species to investigate the possible influence of Quaternary climatic fluctuations.

120!

!

16!

METHODS

123!

Study area

124!

The prevalent vegetation type of the Cerrado Domain is the typical cerrado, a woody

125!

savanna that varies from open grasslands to forested savannas with closed canopy called

126!

cerradão (Ribeiro & Walter, 2008). The typical cerrado vegetation grows on acid, dystrophic

127!

soils and is one of the richest savanna floras of the world, with over 12,000 species of

128!

vascular plants (Mendonça et al., 2008). In addition to typical cerrado vegetation, the Cerrado

129!

Domain also includes seasonally dry tropical forests (SDTF) in areas where the soil is more

130!

fertile and with a higher pH. These forests have a distinct flora, sharing few species with the

131!

typical cerrado, do not have a grass dominated understorey, and are therefore less prone to

132!

dry season fire. In areas where rainfall is higher and less strongly seasonal, SDTF is

semi-133!

deciduous, rather than fully deciduous, contrasting with the typical cerrado, where woody

134!

plants are evergreen. On soils of intermediate fertility in the Cerrado Domain, ‘mesotrophic

135!

cerradão’ occurs, which is a type of forested savanna whose flora consists of a blend of

136!

species characteristic of SDTF and other of typical cerrado vegetation (Oliveira-Filho &

137!

Ratter, 2002).

138!

The Cerrado Biogeographic Domain spreads across the Central Brazilian Highlands,

139!

which comprise

¼

_{of Brazil’s surface and to smaller areas in northwestern Paraguay and}

140!

eastern Bolivia (Oliveira-Filho & Ratter, 2002). It is the second largest Biogeographic

141!

Domain in South America, surpassed in area only by the Amazonian Forest (Ribeiro &

142!

Walter, 2008). The Cerrado Domain extends over 20 degrees of latitude and from altitudes of

143!

100 m in the Pantanal (western floodplains) to 1500 m in the highest tablelands of the Central

144!

Plateau (Ribeiro & Walter, 2008). There is remarkable variation in mean annual temperatures

145!

across the region, ranging from 18 to 28°C. Rainfall also varies widely, from 800 to 2000

146!

mm.yr

, with a long-lasting dry season during the austral winter (approximately April–

147!

Dataset

149!

The floristic dataset was extracted from NeoTroTree (Oliveira-Filho, 2014), a

150!

database that consists of tree (defined as free-standing woody plants >3 m in height) species

151!

checklists for ~1500 geo-referenced sites compiled from the literature and herbarium

152!

specimen records. We extracted from NeoTroTree all 623 sites from the Cerrado Domain,

153!

including SDTF and mesotrophic cerradão. We then performed an ordination of the 623 sites

154!

×

2155 species matrix by non-metric multidimensional scaling (NMDS) using the Sørensen

155!

coefficient, after discarding species that occurred in only one site (McCune & Grace, 2002).

156!

We ran NMDS on the R statistical program using the vegan package (R Development Core

157!

Team 2012), and used the resulting diagram to discriminate the vegetation types based on the

158!

spectrum of tree species composition and then select a group of 288 sites of typical cerrado

159!

vegetation. The other 335 sites were distributed into three groups: 106 sites of seasonal

160!

semideciduous forests, 107 of seasonal deciduous forests and 122 of mesotrophic cerradão.

161!

We then performed an Indicator Species Analysis, ISA (Dufrene & Legendre, 1997),

162!

of the same matrix to extract the indicator species of typical cerrado tree flora. The ISA

163!

produces an IV (indicator value) obtained by a combination of frequency within a group

164!

compared to the other groups (specificity) and presence in most sites of that group (fidelity).

165!

We performed the analysis using the labdsv package (Roberts, 2013) in the R Statistical

166!

Software (R Core Team, 2013). We then selected the ten species with the top IVs in typical

167!

cerrado and extracted their geographical coordinates from NeoTroTree.

168!

169!

Bioclimatic variables

170!

For all sites, we obtained the value, at a 5 km spatial resolution, of the 19 standard

171!

BIOCLIM variables, which reflect various aspects of temperature, precipitation, and

172!

seasonality and which are likely to be important in determining species distributions

!

18!

and from 78°31’W to 35°00’W, a larger spatial range than that of the Cerrado Domain,

175!

following Werneck

et al. (2012). We retained in the model ten out of the 19 bioclimatic

176!

variables, eliminating from groups of strongly interrelated variables (r > 0.9) those with

177!

presumed lesser biological relevance. This procedure was done to avoid or minimize

178!

overparametrization of our modelling with redundant variables. The final selected variables

179!

were: annual mean temperature, mean temperature diurnal range, isothermality, temperature

180!

annual range, mean temperature of wettest quarter, mean temperature of driest quarter, mean

181!

temperature of warmest quarter, annual precipitation, precipitation of wettest month and

182!

precipitation of driest month.

183!

184!

Species distribution modelling

185!

We modelled the suitable areas for the current potential distribution of the ten selected

186!

indicator tree species using Maxent v. 3.3 (Phillips

et al., 2006). It has been demonstrated

187!

that Maxent often outperforms other modelling techniques when generating predictions of

188!

species ranges (Elith

et al., 2006, 2011). In addition, an important reason for choosing

189!

Maxent was that it allowed us to use “presence-only” species data (Elith et al., 2006).

190!

Meanwhile, to evaluate the quality of the models, we produced an independent set of

191!

data for each species divided into two sets (75% training and 25% test) before performing the

192!

final modelling. The model generated by the subsampling technique, used for larger samples,

193!

was validated by area under the receiver operating characteristic (ROC) curve, known as the

194!

AUC (Area Under Curve), is widely used to estimate the predictive accuracy of distributional

195!

models derived from presence– absence species data (Lobo et al., 2008). The AUC gives an

196!

estimate of how well the model distinguishes species occurrences from random locations, and

197!

models with values above 0.75 are considered potentially useful (Elith, 2002). We chose the

198!

“Minimum Training Presence" as threshold selection method because it assumes that the

199!

observed so far, and that sites above that threshold are indeed suitable for the species (for

201!

more details, see Pearson et al., 2007).

202!

In order to produce models to infer the palaeodistribution of the indicator tree species

203!

of typical cerrado, we produced projections (resulting from the sum projection of each

204!

species in each scenario, that are summed up to characterize the respective probabilility of

205!

occurrence of typical cerrado vegetation in each scenario) and compared the suitability of

206!

occurrence to Current (0 ka pre-industrial), Holocene (6 ka BP), Last Glacial Maximum

207!

(LGM - 21 ka BP), and Last Interglacial (LIG - 130 ka BP). We performed all geographic

208!

information system (GIS) analyses on ArcGIS v.10 (ESRI, 2011).

209!

To indicate potential areas of stability for the species of typical cerrado throughout the

210!

Quaternary, we adopted protocols similar to those used in recent studies for other Neotropical

211!

domains (Carnaval & Moritz, 2008; Werneck

et al., 2011, 2012) where converted models

212!

were produced from continuous outputs into presence/absence maps by applying the lowest

213!

presence threshold for each model. This approach maximizes agreement between observed

214!

and modelled distributions, balancing the cost arising from an incorrect prediction against the

215!

benefit gained from a correct prediction (Pearson

et al., 2007). By summing up the

216!

presence/absence maps obtained under Current, Holocene (6 ka BP), LGM (21 ka BP) and

217!

LIG (130 ka BP) projections, we generated a map of areas showing historical stability. This

218!

combined map depicted areas that were potentially occupied by typical cerrado species

219!

during the climatic oscillations of the Quaternary. These historically stable areas, or refugia,

220!

were defined as those grid cells for which the presence of all indicator species was inferred in

221!

all models and time projections.

222!

223!

RESULTS

224!

!

20!

concentrated on the right side of diagram and those of seasonal semideciduous forests and

227!

seasonal deciduous forests on the left side. Sites of mesotrophic cerradão appear as a floristic

228!

link between typical cerrado and seasonal deciduous forests.

229!

Ten tree species identified by ISA as the most important indicators of typical cerrado

230!

and chosen to generate niche models and predict current and past distributions

are given in

231!

Table 1. The quality of the models, according the AUC, values were significant for all

232!

species, with values ranging between 0.93 – 0.99. This was confirmed by the correct

233!

assignment of testing data under the models, which were significant, indicating that the

234!

models showed a good performance in distinguishing species occurrences related with

235!

bioclimatic variables.

236!

The palaeomodels suggest significant changes in the distribution ranges of typical

237!

cerrado tree species across the Quaternary (Fig. 2). The typical cerrado tree flora experienced

238!

its maximum expansion during the Last Inter-Glacial (LIG) when the modelled species

239!

spread toward the south and east of the Amazon basin as well as toward the Atlantic coast in

240!

both southeastern and northeastern Brazil (Fig. 2A). All these areas shelter current-day

241!

cerrado enclaves within moist forests of both the Amazonian and Atlantic Forest Domains, as

242!

well as in the semi-arid thorn-woodlands of the Caatinga Domain (see Fig. 2D). The

243!

expansion toward the Amazon basin, however, does not suggest that Amazonian forests were

244!

confined to distinct refugia, or that there were connections from the typical cerrado to the

245!

northern savannas of the Llanos Domain.

246!

In great contrast with the LIG, the models suggest a maximum retraction of the

247!

modelled cerrado species during the Last Glacial Maximum (LGM), with an almost entire

248!

withdrawal from both eastern Amazonia and Atlantic coastal areas coupled with a contraction

249!

toward central Brazil and eastern Bolivia. The most suitable areas were concentrated on the

250!

upper Xingu, Araguaia and Tocantins river valleys, to the north, and Grande and Paranaíba

251!

to inter-tableland

depressions and the slopes of Central Brazilian Highlands as well as the

253!

low suitability of higher altitudes (Fig. 3).

254!

In the Holocene (Fig. 2C) the modelled species expanded their distributions to

255!

approached those of the current distribution of the typical cerrado vegetation. The results

256!

obtained for the Current projection (Fig. 2D) showed a distribution very similar to that of the

257!

Cerrado Domain according to IBGE (2004).

258!

Some areas in the central region of the Cerrado Domain showed a high probability of

259!

climatic stability throughout the Quaternary and are shown in yellow in Fig. 3. These

260!

postulated typical cerrado refugia occur mainly in Minas Gerais state, São Paulo state and the

261!

Federal District, with smaller areas scattered across the Cerrado Domain in other states, such

262!

as Tocantins, Goiás and Mato Grosso. The distribution of Brazilian conservation units show a

263!

low level of coincidence with these postulated refugia (Fig. 4).

264!

265!

DISCUSSION

266!

Model for cerrado indicator species

267!

Our results demonstrated the greatest extent and greatest contraction of typical

268!

cerrado tree species in the LIG and LGM, respectively, followed by a re-expansion in the

269!

Holocene. The values obtained by AUC modelling suggest that the environmental variables

270!

used in our models provided important information on the distribution of the tree species

271!

selected as indicators of typical cerrado, and were higher than those obtained by Elith et al.,

272!

(2006) and in other research modelling neotropical vegetation (Carnaval & Moritz, 2008;

273!

Werneck

et al., 2012). Moreover, the indicator species method has been widely and

274!

effectively used as ecological indicators of community types, habitat conditions, or

275!

environmental changes (Dufrêne & Legendre, 1997; Carignan & Villard, 2002; Niemi &

276!

!

22!

Cerrado distribution during the LIG, LGM and Holocene

279!

The maximum expansion of the typical cerrado tree flora into the present-day Atlantic

280!

and Amazon rainforests during the LIG was probably related as the climate models suggest

281!

warmer and slightly drier climate. Seasonal climates expanded toward the Atlantic coast in

282!

southeastern Brazil, as the palaeomodel indicated suitable areas for typical cerrado species as

283!

near the coast as the Paraíba river valley, in Rio de Janeiro and São Paulo. In fact, there used

284!

to be small typical cerrado remnants in this region, most of which have disappeared due to

285!

habitat alteration in the last century (Matsumoto & Bittencourt, 2001).

286!

The widest expansion within Amazonian, took place especially within present day dry

287!

belt “Amazonian Dry Corridor” a transverse zone extending in a northwest-southeast

288!

direction and crossing the lower Amazon around Óbidos e Santarém cities, with mean annual

289!

precipitations below 1750 mm (Haffer, 1969; Figueroa & Nobre, 1990; Van der Hammen &

290!

Absy, 1994). Although most of this region is forested, numerous isolated savannas are

291!

founded here, and this zone connects the open plains of central Venezuela with the unforested

292!

region of central and northeastern Brazil (Haffer, 1969). Ab’Saber (2003) suggested the

293!

existence of savanna corridors in Amazonia during the Quaternary, though he was not certain

294!

about the period when such corridors existed. He also hypothesised that the corridors

295!

probably linked present-day disjunct patches of Amazonian savannas. Our models provide

296!

some corroboration for this idea, showing the expansion of cerrado species toward many of

297!

those disjunct savannas (Sanaiotti

et al., 2002), such as Alter do Chão, Amapá, Redenção,

298!

Roraima, Humaitá and the Beni in Bolivia.

299!

Our results are congruent with those of Werneck

et al., (2012) who also suggested

300!

past connections to other areas of savannas in South America in the LIG, but neither the

301!

occurrence of significant areas or savanna corridors across central Amazonia during the LGM

302!

nor a connection to the northern savannas of the Llanos Domains. These findings contrast

303!

massive savanna expansion due to a drier climate in the LGM. Palynological records

305!

obtained at Carajás near the eastern transition of Amazon rainforests to the Cerrado Domain

306!

(Absy

et al

., 1991) demonstrated a decrease in the frequency of pollen of typical cerrado tree

307!

genera at ca. 28.000 BP and earlier at ca. 50.000 BP, which were interpreted as caused by

308!

drier climates. These same pollens are, however, well represented, together with high

309!

increase in the frequencies of rainforest taxa, during past moister climatic phases.

310!

Palaeoecological studies from localities across lowland tropical South America

311!

support a drop in temperature during the LGM indicated by the expansion of cold-adapted

312!

taxa, which are now relictual elements in both Amazonian and Central Brazilian Highlands,

313!

such as

Podocarpus

,

Ilex

,

Myrsine

and

Hedyosmum

(Colinvaux

et al

., 1996; Cardenas

et al

.,

314!

2011), or vanished completely, like

Araucaria

(Ledru, 1993). On the other hand, there was a

315!

drastic retraction of the tropical palm

Mauritia,

which has been used as an indicator of higher

316!

temperatures (Barberi, 2001), and the disappearance of tree species characteristic of

317!

seasonally dry tropical forest in southern Bolivia (Whitney

et al

., 2013).

318!

Many authors agree that climate in the central area of the Cerrado Domain during the

319!

LGM was characterized by a drop in both precipitation and temperature (Barberi, 1994, 2001;

320!

Ferraz-Vicentini, 1993, 1999; Ferraz-Vicentini & Salgado-Labouriau, 1996; Lima-Ribeiro

et

321!

al

., 2004). However, according to Salgado-Labouriau

et al

., (1998), there was no

322!

synchronicity of LGM climates inferred from palynological studies in the Cerrado Domain,

323!

which they attributed to differences in latitude and regional topography.

324!

Our models emphasize low suitability for typical cerrado tree species during the LGM

325!

at high altitudes (above 800 m) in the Cerrado Domain, particularly on the Central Brazilian

326!

Highlands system. This may be related to climatic conditions inferred from palaeorecords by

327!

Barberi (1994; 2001) and Salgado-Labouriau

et al

. (1997), in which they infer, from the

328!