RESULTADOS Relevância biológica

Foram encontradas 1523 espécies pertencentes à 47 ordens e distribuídas em pelo menos 193 famílias. De todas as espécies, 94 foram consideradas troglóbias e estão distribuídas em 13 ordens e pelo menos 26 famílias (Tabela 3) (Figura 2). Dos troglóbios encontrados, 9% são aquáticos (oito espécies) e pertencem às famílias Arthesiidae (Amphipoda) e Stylonicidae (Isopoda).

Figura 9: Algumas das espécies troglóbias encontradas na região Centro-norte de Minas Gerais, entre parênteses o número da caverna onde a fotografia foi registrada, de acordo com a tabela 1: A) Trichorhina sp. (16); B) Mesoveliidae sp.1 (18); C) Zalmoxidae sp.1 (21); D) Styloniscidae sp.1 (10); E) Trichopolidesmidae sp.1 (9); F) Charinus sp. (39);

Pyrgodesmidae sp.1 (39); K) Spelaeogammarus sp.1 (18); L) Isopoda sp. (35); M) Styloniscidae sp.2 (18); N) Ochiroceratidae sp.1 (10); O) Spelaeobochica spn. (3); P) Styloniscidae sp.3 (18); Q) Ochiroceratidae sp.2 (49); R) Endecous sp. (30); S)

Iandumoema sp.2 (39); T) Pselaphinae sp. (34); U) Isopoda sp. (21), V) Eukoenenia sp.1

(35); W) Styloniscidae sp.4 (43); X) Styloniscidae sp.5 (10); Y) Polydesmida spn. (28); Z) Styloniscidae sp.6 (19); α) Gonyleptidae spn. (37); β) Ochiroceratidae sp.3 (40).

A maior riqueza total (Rt) foi 158 espécies, registrada na Lapa Sem Fim em Luislândia. A menor riqueza total foi 12 espécies, encontrada na caverna da Madeira em Varzelândia (Tabela 5). A média obtida para a riqueza total foi de 61,2 (dp = 30,6). Apenas a Lapa Sem Fim e a Gruta do Engenho Velho foram categorizadas como de extremamente alta riqueza total (PRt = 8), enquanto onze cavernas foram categorizadas como de alta riqueza total (PRt = 6), 23 categorizadas como de média riqueza total (PRt = 4) e 15 categorizadas como de baixa riqueza total (PRt = 2) (Tabela 5).

A maior riqueza de troglóbios (Rtr) foi dez espécies, encontrada na Gruta do Nestor em Itacarambi e na Lapa d’água em Montes Claros. Não houve registro de espécies troglóbias em 20% das cavernas inventariadas (Tabela 5). A média de troglóbios por caverna na região foi de 2,75 (dp = 2,45). Duas cavernas foram categorizadas como de extremamente alta riqueza de espécies troglóbias (PRtr = 4), enquanto oito foram categorizadas como de alta (PRtr = 3), 21 foram categorizadas como de média (PRtr = 2) e 20 categorizadas como de baixa (PRtr = 1) (Tabela 5).

Ao todo, 81% das espécies troglóbias foram uniques (76 espécies), ou seja, possuem apenas um registro de ocorrência. A Gruta do Nestor foi a caverna com maior número de uniques troglóbios (6), seguida pela Lapa d’água do Zezé (5), ambas no município de Itacarambi (Tabela 5). 21% das cavernas com ocorrência de uniques troglóbios estão dentro de unidades de conservação (Tabela 1).

Em relação à riqueza relativa (Rr), o maior valor obtido foi 1,89 espécies por metro quadrado, observada no Sumidouro do Zezinho de Dionila em Ubaí, que foi a única caverna categorizada como de extremamente alta Riqueza relativa (PRr = 4). A Lapa do Nilsinho foi categorizada como de alta riqueza relativa (PRr = 3), enquanto as outras 49 cavernas foram categorizadas como de baixa riqueza relativa (PRr = 1). Nenhuma caverna se enquadrou na categoria de média riqueza relativa (PRr = 2) (Tabela 5).

O maior valor obtido na soma dos pesos das riquezas (∑PR) foi doze, que corresponde às riquezas da Lapa Sem Fim em Luislândia (Tabela 5). Ao todo, cinco cavernas foram categorizadas como de extremamente alta relevância biológica (RB = 4), 24 foram categorizadas como de alta relevância biológica (RB = 3) e 22 categorizadas como de média relevância biológica (RB = 2). Nenhuma caverna foi considerada de baixa relevância biológica (RB = 1) (Tabela 5).

Impactos observados

Ao todo foram registradas 14 alterações antrópicas ocorrentes nas cavernas estudadas. O impacto mais frequente foi o desmatamento da região de entorno, que foi observado em todas as cavernas estudadas. Na maioria das vezes, o desmatamento estava associado a práticas agropastoris, que foi o segundo impacto mais frequente, ocorrendo em 80% das áreas de entorno das cavernas (Tabelas 4 e 5). A soma dos pesos obtidos para cada impacto, após avaliação de efeito, potencial, permanência e extensão, variou de um a nove (Tabela 4) (Figura 3). Tabela 7: Lista dos impactos observados nas 51 cavernas do estudo; percentual de ocorrência do impacto nas cavernas (Cav.I.), número de referência (Ref); efeitos causados por cada impacto (Ef) onde a = depleção, b = enriquecimento, c = modificação; Potencial (Pot) onde T = tênue e I = intenso; permanência (Perm) onde O = ocasional e C = constante; Extensão (Ext) onde L = local e G = geral. As colunas P indicam o peso referente aos atributos apontados pela coluna imediatamente à esquerda e P final representa o peso acumulado pelos efeitos de cada impacto.

foi a Gruta Sumitumba, localizada em Coração de Jesus, que acumulou nove impactos e somou 40 pontos de peso (Tabela 5). A relação de impactos observados em cada caverna é exposta na tabela 5.

Ao todo, 20 cavernas foram categorizadas com grau de impacto extremamente alto, 19 com grau de impacto alto, oito com grau de impacto médio e quatro com grau de impacto baixo (Tabela 5).

Destacam-se as cavernas Lapa d’água do Zezé e Caverna da água do João Ferreira, ambas situadas no município de Itacarambi. Estas duas cavernas estão nos limites do Parque Nacional Cavernas do Peruaçu, entretanto, suas entradas apontam para propriedades vizinhas ao parque. Grande parte do entorno destas cavernas, foi substituído por pastagens. Observamos também, captação de água no interior das cavernas, que aparentemente é praticada à anos da mesma maneira. Entretanto, é importante que estudos, voltados ao monitoramento dos efeitos da captação de água para estas comunidades, sejam realizados a fim de evitar impactos severos às populações (Figura 3 E e G).

Figura 10: Alguns exemplos de impactos observados nas cavernas e seu entorno. A = Corte seletivo de madeira no entorno das cavernas de Jequitaí; B = Bebedouro para gado próximo à entrada da Lapa Sem Fim; C = Ponte de madeira antiga instalada por mineradores na Caverna da Madeira; D = Intenso pisoteamento na Lapa d’água de Montes Claros ; E = Captação de água na Caverna da água do João Ferreira; F = Lixo descartado em uma das entradas da Gruta Mamoneiras; G = substituição da vegetação nativa do entorno por pasto próximo às cavernas Lapa d’água do Zezé, Gruta do Nestor e Caverna da água do João Ferreira.

acordo com o iPCC e a riqueza de uniques troglóbios. (CodM = município da caverna inventariada de acordo com figura 1, Rt = riqueza total, CRt = categoria da riqueza total, Rtr = riqueza de troglóbios, CRtr = categoria da riqueza de troglóbios, Rr = riqueza relativa, CRr = categoria da riqueza relativa, ∑PR = soma dos pesos das categorias obtidas para as riquezas, RB = relevância biológica da caverna, I (Ref) = impactos observados na caverna de acordo com a referência da tabela 4, ∑PI = soma dos pesos dos impactos observados, GI = grau de impacto da caverna, RB+GI = soma da relevância biológica ao grau de impacto, iPCC = Vulnerabilidade das cavernas, RUtr = riqueza de uniques troglóbios.

Vulnerabilidade das cavernas e áreas prioritárias para conservação Ao todo, 13 cavernas foram categorizadas como de extremamente alta vulnerabilidade, 30 como de alta e oito como de média, de acordo com o iPCC (Tabela 5) (Figura 4).

Figura 11: Distribuição das cavernas que foram diagnosticadas como de extremamente alta, alta e média prioridade para conservação na região Centro-norte de Minas Gerais.

Os municípios que apresentaram cavernas de extremamente alta vulnerabilidade foram Montes Claros e Coração de Jesus, com três cavernas cada. Itacarambi e Luislândia apresentaram duas, Curvelo, Ubaí e Varzelândia apenas uma (Tabela 6). As 13 cavernas de vulnerabilidade extremamente alta foram consideradas prioritárias para conservação e estão na bacia do São Francisco. Quatro destas já estão inseridas em

(Lapa Grande e Lapa d’água) e duas no Parque Nacional Cavernas do Peruaçu (Lapa d’água do Zezé e Lapa do Cipó). As outras nove cavernas necessitam de medidas emergenciais de conservação. Algumas medidas foram sugeridas, levando em consideração as peculiaridades observadas em cada caverna (Tabela 6).

Duas áreas prioritárias para conservação foram sugeridas. Estas, além de apresentarem elevada relevância biológica, elevado grau de impacto e consequentemente vulnerabilidade extremamente alta, são frequentemente visitadas por espeleólogos e pelas comunidades locais.

A região da Lapa do Espigão, no município de Coração de Jesus, contempla duas cavernas cadastradas cuja distância das entradas é de aproximadamente 150 m. Provavelmente, existem outras cavernas ainda não cadastradas na região de entorno, que precisa ser prospectada. Duas espécies de uniques troglóbios foram encontradas na Lapa do Espigão. A Lapa Sem Fim, maior caverna de Minas Gerais, com mais de 11.000 metros de condutos, apresentou a maior riqueza do estudo, sendo que somente cerca de 20% de sua extensão foi amostrada. Das cinco espécies troglóbias encontradas, três são uniques. Para ambas áreas seria recomendável a criação de alguma unidade de conservação, como RPPN ou Monumento Natural.

Tabela 9: Prioridades para conservação e as recomendações necessárias à cada uma delas (CodM = código do município, de acordo com a figura 1).

DISCUSSÃO

As cavernas tropicais são em grande parte ameaçadas por atividades minerarias (Zampaulo 2010, Donato et al. 2014), que podem até mesmo ocasionar a destruição completa destes ambientes, e atividades agropastoris, que frequentemente substituem a vegetação de entorno por monoculturas (Simões et al. 2014, Souza-Silva et al. 2015). Tais ameaças, podem ocasionar grandes perdas para a ainda pouco conhecida biodiversidade subterrânea, que de forma geral apresenta elevado grau de endemismos (Christman et al. 2005). Além das diversas espécies troglóbias, as cavernas também abrigam muitas espécies que exercem importantes serviços ecossistêmicos, como por exemplo controladores de pragas, dispersores de sementes e polinizadores (Boulton et al. 2008, Kunz et al. 2011, Guimarães 2014), o que torna a conservação das cavernas e das características fundamentais à manutenção de sua fauna, ainda mais importante.

Relevância Biológica

Diversas cavernas foram amostradas com metodologias similares em diferentes regiões do Brasil, os resultados destas amostragens demonstram que a riqueza da fauna das cavernas é heterogênea de região para região do Brasil. Em Altinópolis, na região norte do estado de São Paulo, a média obtida foi de 19 espécies (dp = 11,32) por caverna (Zeppelini Filho et al. 2003). Em Pains, região Centro-oeste do estado de Minas Gerais, a média obtida foi de 35 espécies (dp =19,04) por caverna (Zampaulo 2010). Em Luminárias, Centro-sul de Minas Gerais, a média obtida foi de 31 espécies (dp = 14,57) (Souza-Silva et al. 2011c). Em Cordisburgo, região Central de Minas Gerais, a média de riqueza obtida foi de 80 espécies (dp = 47,86) (Souza 2012). Na região Noroeste do estado de Minas Gerais, a média de riqueza encontrada foi de 63 espécies (dp = 19,09) (Simões et al. 2014). Na região Oeste do estado do Rio Grande do Norte, a média de riqueza obtida foi de 38 espécies 9 (dp = 13,83) (Bento 2011). A média de riqueza obtida nas cavernas da região Centro-norte de Minas Gerais se aproxima da obtida na região noroeste, encontrada por Simões e colaboradores (2014), também em Minas Gerais. Possivelmente, essa semelhança é influência do grupo litológico e da proximidade das áreas, uma vez que as duas regiões abrangem, em grande parte, o Grupo Bambuí e são justapostas. Em relação às espécies

troglóbias, a região estudada apresentou a terceira maior média de riqueza para troglóbios do Brasil, perdendo apenas para a região de Cordisburgo, que apresentou em média 3,8 espécies por caverna (Souza 2012) e para a região do quadrilátero ferrífero, onde as cavernas ferruginosas apresentaram, em média, 5,79 espécies (Souza-Silva et al. 2011b).

Mais de 80% das cavernas inventariadas neste estudo apresentaram registros únicos para troglóbios (uniques). Espécies troglóbias, em geral, apresentam alto grau de endemismos (Christman et al. 2005), embora existam raros casos de espécies desta categoria com ampla distribuição (Christman et al. 2005). Das espécies troglóbias que obtiveram registros de ocorrência em mais de uma cavidade, apenas 22% foram encontradas em cavernas de diferentes municípios (3 colêmbolos e 1 pseudoescorpião). Todos os demais troglóbios não uniques, ocorreram em cavernas geograficamente próximas, o que corrobora com o padrão observado por Christman e colaboradores (2005), que mencionaram que quanto mais densa a amostragem de cavernas em uma mesma região, menor a probabilidade de ocorrência de uniques, e mais verídico o diagnóstico dos endemismos. Corroborando o elevado grau de endemismo das espécies troglóbias, as duas cavernas que mais apresentaram uniques troglóbios estão geograficamente muito próximas, inseridas na mesma borda de maciço, no município de Itacarambi (distando cerca de 800 metros). Por outro lado, deve-se considerar que o número de cavernas inventariadas é reduzido em comparação com o número de registros conhecidos para a área de estudo (404 cavernas). Assim, alternativamente, o elevado grau de registros únicos observados para os troglóbios na região Centro-norte de Minas Gerais, pode ser reflexo da distância geográfica entre as cavernas inventariadas. Desta forma, somente com a intensificação de amostragens nas cavernas desta região, será possível diagnosticar, com acurácia, o real grau de endemismo das diferentes espécies encontradas neste trabalho.

Impactos observados

Por mais que em muitas regiões do Brasil, as atividades minerárias sejam frequentemente responsáveis por diversos impactos nas cavernas (Zampaulo 2010, Donato et al. 2014), tais atividades não foram observadas no presente estudo. O impacto mais frequentemente

atividades agropastoris.

A substituição da paisagem de entorno por atividades agropastoris, além de reduzir a heterogeneidade da matriz, diminui a diversidade de espécies e ocasiona, potencialmente, a utilização de químicos controladores de pragas e fertilizantes (Parise e Pascali 2003, Neill et al. 2004). Os químicos utilizados nas paisagens adjacentes às cavernas, podem ser lixiviados para o interior da caverna pela água das chuvas, ou penetrar o solo, atingindo o lençol freático que se conecta às águas subterrâneas podendo chegar aos ambientes cavernícolas. A alteração dos padrões físico-químicos da água, muitas vezes altera a estrutura das comunidades subterrâneas, podendo até mesmo levar espécies endêmicas à extinção (Neill et al. 2004).

A presença de lixo, constatada em grande parte das cavernas deste estudo, é também recorrente em diferentes regiões do Brasil. Em todos os estudos supracitados que avaliaram impactos antrópicos em cavernas brasileiras foi constatada a presença de lixo em algumas cavernas (Zampaulo 2010, Bento 2011, Souza 2012, Simões et al. 2014). Cavernas turísticas, além de apresentarem lixo aparentemente descartado pelos visitantes, podem possuir resíduos da própria adequação da caverna para visitação, como é relatado por Souza (2012), que encontrou lâmpadas, restos de fiação e de construções de alvenaria. Descarte de materiais e carcaças de animais em cavernas, ou até mesmo o transporte de lixo para o interior da caverna por ação da água, é relatado em diversos países (Beynen e Townsend 2005). O lixo, dependendo de sua composição, pode contaminar micro-habitats, aumentar os recursos orgânicos (eutrofizando sistemas primordialmente oligotróficos) e alterar a estrutura das comunidades.

Outro impacto recorrente, observado em 12% das cavernas inventariadas, é a explotação dos recursos hídricos das cavernas. De maneira geral, as cavernas fazem parte do sistema hidrológico da região que se desenvolvem (Milanovic 2005, Ford e Williams 2007). Atuam no escoamento da água das chuvas, recarga de drenagens, aquíferos e frequentemente, possuem drenagens ativas (Beynen e Townsend 2005, Milanovic 2005). A exploração dos recursos hídricos de uma caverna pode resultar em modificações dos padrões de fluxo e nível da água devido ao barramento das drenagens, muitas vezes construídos para viabilizar a explotação da água. Além disso, pode reduzir ou aumentar

fluxo de nutrientes, interromper a passagem de indivíduos de jusante para montante, restringindo ou até mesmo interrompendo o fluxo gênico de populações, além de modificar o hábitat de condutos adjacentes que anteriormente eram secos e passam a ser submersos (Beynen e Townsend 2005).

Quase metade das cavernas apresentaram trechos com compactação do solo. Praticamente todas as atividades que exigem visita à caverna, mesmo a pesquisa, contribuem para a compactação dos sedimentos em diferentes regiões de uma caverna. Na caverna turística Lapa d’água (Montes Claros), é notável a existência de grandes extensões de solo compactado. A compactação do solo reduz sua permeabilidade, favorecendo alagamentos na superfície e condições anóxicas no subsolo, que prejudicam várias espécies, principalmente microrganismos (Beynen e Townsend 2005). A compactação do solo na porção epígea dos sistemas cársticos também prejudica o ambiente hipógeo, pois reduz potencialmente o fluxo de água para o epicarste, podendo alterar a taxa de recarga do aquífero e a taxa de crescimento dos espeleotemas (Beynen e Townsend 2005). Compactação do solo, depredação de espeleotemas e pichações são impactos frequentemente observados em cavernas turísticas (Lobo 2006).

Conservação e prioridades para conservação no eixo Centro-norte de Minas Gerais

Dos municípios amostrados, apenas Buenópolis, Itacarambi, Montes Claros e Rio Pardo de Minas possuem unidades de conservação (Brasil 2016). No entanto, foram inventariadas cavernas apenas no Parque Nacional Cavernas do Peruaçu e no Parque Estadual da Lapa Grande. Das cavernas cadastradas para os municípios do estudo (404 cavernas) 28% encontram-se inseridas em unidades de conservação (113) (CECAV 2016). É válido lembrar, no entanto que, como já mencionado, as cavernas cadastradas representam um número ínfimo da real quantidade existente (Auler e Piló 2011) e que os parques citados, são voltados para o espeleoturismo, o que os torna melhor prospectados que o restante das áreas amostradas. Das 94 espécies troglóbias encontradas, 40,4% ocorrem em cavernas já inseridas em unidades de conservação, o que não significa que estejam integralmente protegidas.

para fins de consumo humano, animal ou para irrigação, o que pode trazer risco às populações de espécies estigóbias. Algumas destas cavernas localizam-se nos limites do PARNA Cavernas do Peruaçu, e estudos deveriam ser conduzidos no intuito de se verificar a viabilidade de tais práticas e o seu potencial impacto sobre populações subterrâneas. Nas cavernas do Parque Estadual da Lapa Grande, as espécies presentes em cavernas turísticas estão ameaçadas pela visitação, uma vez que tais cavernas não possuem ainda plano de manejo detalhado, que leve em consideração sua fauna. Para tal, é necessário avaliar a mudança sazonal da distribuição das populações e seus recursos tróficos, para que, com uma margem segura, sejam mapeadas as áreas ideais para visitação.

Para as cavernas de extremamente alta vulnerabilidade é importante que seja realizado reflorestamento das paisagens adjacentes com espécies nativas; educação ambiental à população dos municípios, mas principalmente das comunidades de entorno e, em casos de cavernas influenciadas por drenagens alogênicas, monitoramento das microbacias adjacentes. As duas áreas prioritárias para conservação, ocorrem em municípios que não possuem unidades de conservação. Tanto a Lapa do Espigão, quanto a Lapa Sem Fim, estão com a paisagem adjacente completamente modificada, e necessitam de reflorestamento.

Apesar de ter sido utilizado neste trabalho o índice de vulnerabilidade para definir as cavernas prioritárias, a legislação brasileira, desde 2008, utiliza outros critérios para valorar as cavernas (Brasil 2008). Quanto aos atributos biológicos avaliados pela legislação, o principal para impedir que uma caverna sofra impactos irreversíveis é a presença de espécies troglóbias com acentuado grau de endemismo (Brasil 2009). Os troglóbios considerados “raros”, nas diretrizes da legislação, são aqueles que ocorrem em até três cavernas. Este limite arbitrário, surgiu do consenso de pesquisadores e empreendedores do setor minerário em 2011.

Se o presente estudo tivesse a finalidade de valorar as cavernas inventariadas como estabelecido por lei, apenas pela raridade das espécies troglóbias, 37 das 51 cavernas seriam categorizadas como de relevância máxima (Brasil 2009). A legislação brasileira estabelece que cavernas de máxima relevância e seu raio de influência, não podem sofrer quaisquer impactos irreversíveis (Brasil 2008). O raio de influência sugerido pela legislação é de 250m tomados a partir da projeção da caverna no

ambiente externo (Brasil 2004), que, em alguns casos, pode garantir a conservação de um maior número de cavernas. A conservação de cavernas e seu raio de influência protege pequenos fragmentos de paisagem, que permitem que o aporte de matéria orgânica aos organismos cavernícolas não seja interrompido. Além disso, estes fragmentos servem de refúgio também para diversas espécies epígeas, principalmente de invertebrados e facilitam a dispersão da biodiversidade regional (Tscharntke et al. 2002).

Aplicabilidade de índices para a conservação do patrimônio espeleológico brasileiro

Nos últimos anos, diversos índices foram criados com a finalidade de nortear a conservação do patrimônio espeleológico. Os três mais recentes, que levam em consideração a biodiversidade dos sistemas cavernícolas, são: Índice de status de conservação (Donato et al. 2014), o índice utilizado por Simões e colaboradores para definir áreas prioritárias para conservação no noroeste de Minas Gerais (Simões et al. 2014) e o

Índice de cavernas prioritárias para conservação (Souza-Silva et al.

2015). Das três metodologias de avaliação, a que melhor avaliou e distribuiu pesos à biodiversidade de invertebrados cavernícolas, de acordo com o enfoque desse trabalho, foi o Índice de cavernas prioritárias para conservação (Souza-Silva et al. 2015).

A biodiversidade de invertebrados, obtida através de amostragem sistêmica nas cavernas, é pouco contributiva para o resultado final do índice proposto por Donato e colaboradores (2014), uma vez que o mesmo pontua a presença de espécies com características troglomórficas e a riqueza de invertebrados. Esta última é categorizada, arbitrariamente, em intervalos de uma a cinco espécies, seis a dez espécies e onze ou mais espécies. Caso este índice tivesse sido utilizado neste trabalho, em relação à fauna de invertebrados, as cavernas seriam diferenciadas apenas pela presença e ausência de espécies troglomórficas, uma vez que todas as cavernas apresentaram mais de onze espécies de invertebrados.

As classes de riqueza de invertebrados propostas por Donato e colaboradores (2014), não se adequam aos padrões de riqueza observados para as cavernas Neotropicais. Ao revisitar os resultados de onze estudos, que, ao todo, informam a riqueza de 578 cavernas brasileiras (Zeppelini Filho et al. 2003, Rheims e Franco 2003, Zampaulo 2010, Bento 2011,

et al. 2014, Gallão e Bichuette 2015), percebe-se que apenas 5,7% destas cavernas apresentam riqueza de invertebrados menor ou igual a dez. Assim, dentro deste universo de 578 cavernas, 545 delas seriam