4. Métodos
4.1. Análise de dados:
4.1.2 Sequências comportamental
Nós utilizamos o programa Ethoseq para extrair sequências probabilistas dos comportamentos de aquisição, manipulação e ingestão de alimentos a partir dos dados coletados, e analisar se as transições e rotinas desses comportamentos diferem entre grupos de indivíduos em diferentes fases do desenvolvimento (infantes, Juvenis I, II e III, e adultos). Foram utilizadas 1.568 sequências comportamentais com 8 a 10 passos consecutivos, sendo 705 de indivíduos adultos (machos e fêmeas) e 863 de imaturos. Os dados observados foram transformados em matrizes de primeira ordem (comportamentos anteriores versus comportamentos subsequentes). O Programa Ethoseq constrói as transições mais prováveis entre os comportamentos anteriores e subsequentes através do método das árvores orientadas de caminhos mais curtos (Japyassu et al, 2006). As probabilidades de cada comportamento analisado foram calculadas por indivíduo ao longo das faixas etárias. Um mesmo indivíduo poderia estar presente em duas ou mais faixas etárias a depender de sua idade no início das observações (Infantes, Juvenis 1, Juvenis 2, Juvenis 3).
70 4.1.3.Centralidade social
Utilizamos os valores de centralidade (Eigenvector) dos indivíduos (ver cap. anterior) calculados a partir de análises de rede social (proximidade 1 metro), como indicadores de oportunidade de aprendizagem social. Foram realizados 18.081
varreduras de registros comportamentais e de proximidade.
4.2. Análises estatísticas
Para testar a hipótese 1 comparamos as diferenças entre os sucesso alimentar e probabilidade das sequências comportamentais através de análise de modelo linear geral, utilizando a identidade dos indivíduos como variável controle. Os dados foram analisados pelo programa IBM – SPSS 18. O nível de significância foi a=0,05 two tailed.
Para testar a hipótese 2 realizamos análises de correlação entre a centralidade e a porcentagem geral de forrageio, manipulação de comida, manipulação de ambiente, ingestão e surrupio.
As análises de correlação foram divididas em três blocos:
1. Correlação parcial entre centralidade e índices de sucesso alimentar, e centralidade e porcentagem geral dos comportamentos, controlados pela idade dos indivíduos.
2. Correlação parcial entre centralidade e índices de sucesso alimentar, e centralidade e porcentagem geral dos comportamentos excluindo os adultos, também controlados pela idade dos indivíduos.
71 3. Correlação de Spearman entre a centralidade e índices de sucesso alimentar, e centralidade e porcentagem geral dos comportamentos separando as categorias etárias.
5. Resultados
As análises de GLM a partir das porcentagens de tempo dedicado a cada comportamento alimentar analisado, mostraram um aumento significativo em forrageio nos períodos de juventude II e III quando comparados a infância e a juventude I. Juvenis I, II e III também ingeriram significativamente mais que infantes e, juvenis III ingeriram mais alimentos quando comparados a coespecíficos adultos (Gráfico 1, Tabela 3 – para valores estatísticos).
Gráfico 1. Porcentagem de tempo dedicada ao forrageio e ingestão nas diferentes idades analisadas.
0,00 5,00 10,00 15,00 20,00 25,00 30,00 35,00 40,00 45,00 I N F A N T E S J U V E N I S I J U V E N I S I I J U V E N I S I I I A D U L T O S
Comportamento Alimentar
Ingestão Forrageio72 Notou-se ainda uma mudança no padrão de aquisição de alimentos entre imaturos de diferentes idades, com infantes fazendo uso da amamentação (F=18,1 p<0,05), juvenis I, coletando alimentos a partir do forrageio de outros indivíduos (surrupio) (F=3,67 p<0,05) e, juvenis II e III, passando a empregar mais tempo no comportamento de manipulação (Gráfico 2, Tabela 3).
Tabela 3. Valores estatístico da análise multivariada dos comportamentos alimentares.
Análise multivariada - idades – Pairwise comparison
Comportamento Pares P
Forrageio INF - JUV 2 0,013
Forrageio INF - JUV 3 0,008
Come INF - JUV 1 0,001
Come INF - JUV 2 0,001
Come INF - JUV 3 0,002
Come JUV 3 - AD 0,024
Surrupio JUV 1 – INF <0,05
Surrupio JUV 1 – JUV 2 <0,05
Surrupio JUV 1 – JUV 3 0,003
Surrupio JUV 1 - AD 0,007
Manipula Ambiente JUV 1 - AD 0,063
Mama INF – JUV 1 <0,05
Mama INF – JUV 2 <0,05
Mama INF – JUV 3 <0,05
Manipula Ambiente JUV 2 - AD 0,072
Manipula Ambiente JUV 3 - AD 0,004
Manipula Comida JUV 2 - AD 0,034
73
Gráfico 2. Porcentagem de tempo dedicado a cada comportamento por infantes e juvenis.
Dos sete índices de sucesso alimentar comportamental utilizados para analisar as diferenças na aquisição de alimentos entre imaturos, três mostraram diferenças significativas. Os índices de sucesso alimentar 2 (CO/FO) e 3 (CO/MC) foram significativamente maiores apenas para juvenis I quando comparados aos infantes. E o índice 5 (CO/[FO+MC]) foi significativamente maior para juvenis II do que para juvenis III e adultos. Houve ainda uma tendência a significância no índice de sucesso alimentar 3 (CO/MC) entre juvenis I e II. Quando comparados aos adultos, juvenis de todas as idades foram significativamente mais bem sucedidas nos índices 1 (CO/[FO+MC+MA) e 6 (CO/[FO+MA]) (Tabela 4, Gráfico 3).
0,00 0,50 1,00 1,50 2,00 2,50 3,00 3,50 4,00 I N F A N T E S J U V E N I S I J U V E N I S I I J U V E N I S I I I
Estratégias de aquisição de
alimento por idade
74
Tabela 4. Valores estatísticos da análise multivariada dos índices de sucesso na aquisição de alimento em diferentes
idades.
GLM – Idades
Índices Pairwise comparison p
Sucesso alimentar 1 (CO/[FO+MA+MC]) JUV 1 - AD 0,042
Sucesso alimentar 1(CO/[FO+MA+MC]) JUV 2 - AD 0,01
Sucesso alimentar 1(CO/[FO+MA+MC]) JUV 3 - AD 0,007
Sucesso alimentar 2 (CO/FO) INF - JUV 1 0,08
Sucesso alimentar 3 (CO/MC) INF - JUV 1 0,025
Sucesso alimentar 3 (CO/MC) JUV 1 - JUV 2 0,097
Sucesso alimentar 5 (CO/[FO+MC]) JUV 2 - JUV 3 0,041
Sucesso alimentar 5 (CO/[FO+MC]) JUV 2 - AD 0,052
Sucesso alimentar 6 (CO/[FO+MA]) JUV 1 - AD 0,053
Sucesso alimentar 6 (CO/[FO+MA]) JUV 2 - AD 0,063
Sucesso alimentar 6 (CO/[FO+MA]) JUV 3 - AD 0,003
Gráfico 3. Análise multivariada para os índices de sucesso alimentar de todas as idades.
Nas análises das sequências comportamentais foi observado um menor número de rotinas envolvendo o comportamento de comer em infantes, com relação a juvenis e adultos (ver Tabela 5). As probabilidades de sequências iniciadas em forrageio e terminadas em comer aumentaram de 3,92% para 6,38% entre infância e juventude I, e para 8,36% na Juventude 3. Similarmente, a probabilidade de sequências iniciadas em
0,00 2,00 4,00 6,00 8,00 10,00 12,00 14,00 16,00 18,00
S. alimentar 1 S. alimentar 2 S. alimentar 3 S. alimentar 5 S. alimentar 6 Infantes Juvenis I Juvenis II Juvenis III Adultos
75 manipulação e terminadas em ingestão aumentou de 7,41% em Juvenis II, para 25% em Juvenis III e 30,43% em Adultos (Tabela 6).
Tabela 5. Sequências envolvendo o comportamento de ingestão nas diferentes fases do desenvolvimento
analisadas.
Infantes Juvenis I Juvenis II Juvenis III Adultos
FO-CO FO-CO FO-CO FO-CO FO-CO
CO-O CO-O CO-O FO-CO-MC CO-O
CO-O-MM CO-O-MM CO-FO CO-O CO-FO
SC-CO CO-FO CO-MC CO-FO CO-MC
MM-CO CO-SC CO-SC CO-MC CO-SC
O-CO CO-MC MC-CO CO-SC SC-CO
SC-CO SC-CO MC-CO O-CO
SC-CO-MC SC-CO-MC SC-CO SC-CO-MC
MM-O-CO O-CO O-CO MC-CO-FO
O-CO MC-CO
FO - forrageio; CO - come; MM - mama; SC - surrupio; MC – manipula comida; O - Outros.
Tabela 6. Cada rotina consiste dos dois comportamentos apresentados em sequência e suas probabilidades de
ocorrência por fase do desenvolvimento. Probabilidade de ocorrência Rotina
comportamental
Infantes (%) Juvenis I (%) Juvenis II (%)
Juvenis III (%) Adultos (%)
FO-CO 3,92 6,38 8,36 7,25 5,87
MC-CO - - 7,41 25 30,43
As análises de correlação parcial mostraram a existência de correlação positiva entre a centralidade e os índices de sucesso alimentar 2 (r=0,66, p<0,05) e 5 (r=0,29, p=0,008). Além de uma correlação negativa entre a centralidade e o tempo dedicado ao forrageio (r=-0,52, p<0,05).
Quando as análises foram realizadas utilizando apenas os indivíduos imaturos (infantes e juvenis), foram encontradas tendências de correlação entre a centralidade e os índices de Sucesso alimentar 2 (CO/FO) (r=0,27, p=0,08) e 4 (r=0,29, p=0,06), além de uma correlação positiva entre a centralidade e o índice de Sucesso alimentar 7
76 (CO/[MA+MC]) (r=0,30; p=0,05) (gráfico 4). A correlação negativa entre centralidade e tempo de forrageio se manteve (r=-0,43; p<0,05) (gráfico 5).
Gráfico 4. Correlação entre o índice de centralidade e a sucesso alimentar 7 - ingestão/manipula alimento e manipula
ambiente. Análise utilizando apenas indivíduos imaturos (infantes e juvenis I, II e III) (r=0,30; p=0,05).
Gráfico 5. Correlação entre o índice de centralidade e o a porcentagem de tempo dedicada ao forrageio entre
imaturos (infantes e juvenis) - (r=-0,43; p=0,05)
Nas análises realizadas utilizando blocos de idades foi encontrada uma correlação positiva entre centralidade e o índice de Sucesso alimentar 7 (CO/[FO+MC]) entre Juvenis I (r=0,87; p=0,05) (Gráfico 6). E correlação negativa entre centralidade e tempo
0 10 20 30 40 50 60 70 80 0 0 , 1 0 , 2 0 , 3 0 , 4 0 , 5 C EN TR A LID A D E
SUCESSO ALIMENTAR 7 (CO/[MA+MC])
0 10 20 30 40 50 60 70 0 0 , 1 0 , 2 0 , 3 0 , 4 0 , 5 C EN TR A LID A D E FORRAGEIO
77 de forrageio (r=-0,58; p=0,02) entre Juvenis II (Gráfico 7). Entretanto, entre os Juvenis III não foram encontradas correlações entre nenhum dos índices e a centralidade.
Gráfico 6. Correlação entre o índice de centralidade e o índice de Sucesso alimentar 5 - porcentagem de
ingestão/porcentagem de forrageio e manipulação de alimento entre juvenis I (r=0,87; p=0,05).
Gráfico 7. Correlação entre o índice de centralidade e a porcentagem geral de forrageio entre juvenis II (r=-0,58;
p=0,02). 0 0,2 0,4 0,6 0,8 1 1,2 1,4 1,6 0 0 , 0 5 0 , 1 0 , 1 5 0 , 2 0 , 2 5 0 , 3 0 , 3 5 C EN TR A LID A D E
SUCESSO ALIMENTAR 5 (CO/[FO+MC])
0 10 20 30 40 50 60 0 0 , 1 0 , 2 0 , 3 0 , 4 0 , 5 C EN TR A LID A D E FORRAGEIO
78 5. Discussão:
Neste capítulo analisamos duas hipóteses: a de que a sucesso alimentar aumenta com o desenvolvimento e a de que a sucesso alimentar está relacionada a rede social.
A ingestão de alimentos foi crescente ao longo do desenvolvimento, sendo menor em infantes, quando comparados aos períodos Juvenis I, II e III, e caiu nos adultos quando comparados aos juvenis III. Juvenis II e III dedicaram mais tempo ao forrageio que infantes. Este padrão é consistente com o maior investimento desses indivíduos às atividades de alimentação observado em outros estudos (Janson & van Schaik, 1993, Fragaszy & Boinski, 1995, Verderane 2005, Verderane, 2010). Os resultados da análise multivariada dos 7 índices de sucesso alimentar estabelecidos indicam que, enquanto as razões CO/FO e CO/MC separadamente aumentam no período Juvenil 1 em relação a infância, apenas no período Juvenil II a razão completa CO/ [FO+MC] (Índice 5) é alcançada. O menor número de sequências de comportamentos alimentares envolvendo ingestão em infantes é consistente com a hipótese de que a experiência aumenta a variabilidade de ações utilizadas no forrageio (sequências envolvendo manipulação, por exemplo), tornando indivíduos mais velhos flexíveis e eficientes (Boinski & Fragaszy, 1989). Além disso as análises de sequência comportamental mostraram que a probabilidade de ingestão a partir do comportamento de forrageio [Fo>In] aumentou entre a infância e a juventude II, e, similarmente, a probabilidade de ingestão após a manipulação de comida [Mc>In] também foi gradualmente maior a partir do segundo período da juventude, até a idade adulta. Esses resultados corroboram a hipótese do desenvolvimento gradual da eficiência de forrageio desses animais. (Janson & van Schaik, 1993, Gunst et al, 2008).
79 Entretanto, verificamos queda na probabilidade de ingestão após forrageio em adultos e, semelhança no número total de sequências envolvendo ingestão entre juvenis I, II, III e adultos, o que parecem contradizer essa hipótese. Por um lado, é possível que o aprovisionamento diário de alimento, esteja enviesando a quantidade de comida ingerida por indivíduos menos experientes, tornando várias estratégias de forrageio (várias sequências) bem sucedidas. Por outro lado, Fragaszy et al, (2004) discute que, apesar o repertório comportamental do macaco-prego adulto já ser demonstrado desde as 24 semanas, a sequência e o sucesso podem ser diferentes, com indivíduos ingerindo itens alimentares diferentes. De fato, pesquisas demonstram variação entre as dietas de indivíduos imaturos e adultos (Winandy, 2009; Verderane, 2010) e, como observado por Winandy (2009) em estudo com esse mesmo grupo de macaco-prego, juvenis dedicam mais tempo ao forrageamento de frutas do que ao de invertebrados, quando comparados aos adultos. Portanto, a aparente maior eficiência (sequência forrageio - come) entre juvenis quando comparados aos adultos pode ser consequência do forrageamento de invertebrados resultar em menos alimento ingerido por tempo de forrageio. Ou seja, primatas imaturos costumam optar por uma dieta de mais fácil obtenção, ingerindo maiores quantidades de alimentos que exigem menos força e habilidade para serem adquiridos (Janson & van Schaik, 1993), sem, necessariamente, obterem um ganho energético superior aos indivíduos adultos. Um maior sucesso comportamental que pode não ser refletido em maior eficiência nutricional.
O maior tempo dedicado a manipulação por juvenis acima de 12 meses, corrobora os resultados de Fragaszy e Adams-Curtis, (1991), onde uma maior frequência de manipulação entre juvenis com mais de 6 meses foi marcante, elevando-se rapidamente ao longo do primeiro ano de vida e permanecendo estável ao longo da juventude, com os maiores índices em juvenis de 13 a 39 meses. Segundo as autoras, as altas taxas de
80 manipulação em macacos pregos juvenis, reforça a ideia de que esse comportamento é intrinsicamente atraente a esses indivíduos, além de refletir uma alta frequência de atividade de forrageamento, mesmo quando a eficiência é baixa.
Byrne e Suomi (1996) também encontraram maior frequência de comportamentos manipulativos entre os juvenis (indivíduos de 0 a 6 anos), quando comparados aos adultos do grupo. Juvenis, inclusive, combinaram objetos e superfícies com maior frequência do que infantes e adultos (Fragaszy & Adams-Curtis, 1991), realizando ações combinatórias em uma frequência de 64 episódios por hora, para 15-17 episódios por hora em infantes e adultos. Isso pode refletir uma maior tentativa e erro por parte dos juvenis e uma redução no numero de sequencias dos adultos que passam a apresentar apenas aquelas mais eficientes.
As mudanças nas probabilidades de amamentação, surrupio e manipulação de alimentos entre infantes, juvenis I, II e III, sugerem uma mudança nas estratégias de aquisição de energia, com infantes recebendo maior suporte materno através da amamentação, juvenis I fazendo uso de alimentos processados por outros indivíduos (surrupio) e, juvenis II e III passando a manipular alimentos com maior frequência. Em conjunto, nossos dados refinam análises anteriores mostrando que entre 06 e 12 meses ocorre o pico de aprendizagem social das habilidades manipulativas, através do comportamento de surrupio. A partir dos 12 meses ocorre maior frequência de obtenção de alimento e aprendizagem individual a partir de forrageio individual e manipulação comida.
Segundo Resende et al 2004a,b e Coelho et al, 2015, juvenis ativamente escolhem indivíduos mais velhos, experientes e dominantes como alvos de observação Durante episódios de quebra de sementes, com a coleta de restos de alimentos (surrupio) como possível fator proximal que funciona como motivação por trás dessa escolha. Nossos
81 resultados indicam que esse pico de surrupio ocorre no período Juvenil 1, ou seja, sugerimos que juvenis I estão mais tempo com oportunidade de observação de outros indivíduos para o aprendizado de habilidades específicas. Nos períodos juvenis II e III, os indivíduos passam a dedicar mais tempo na obtenção e manipulação do próprio alimento. Esse resultado coaduna-se com o obtido no capitulo anterior que mostra uma maior inserção de juvenis II e III em comportamentos agonísticos.
As análises de correlação entre centralidade e os índices de sucesso alimentar, mostraram que indivíduos mais centrais são também os mais bem sucedidos em ingestão de alimentos a partir do forrageio e manipulação, e dedicam menos tempo a procura de comida. Esses resultados indicam a importância da tolerância social e rede de afiliados para a permanência em melhores áreas de forrageio e, possivelmente, como indicado em outros estudos (Resende et al, 2004, Agostini & Visalberghi, 2005; Resende et al, 2008) maiores oportunidades de aprendizado social das técnicas de manipulação de alimentos. A rede social parece ter sua importância no comportamento alimentar diminuída com a idade, o que é demonstrado pela ausência de correlação entre centralidade e qualquer um dos 7 índices de sucesso alimentar analisados para juvenis II e III. Novamente, esse padrão corrobora a sugestão de mudança de estratégia alimentar ao longo da idade, com infantes e juvenis I dependendo mais de redes sociais e juvenis II e III dependendo mais de habilidades e aprendizagem individual, ou ainda ser resultado do aumento no número de agressões sofridas por juvenis a partir do segundo ano de vida, o que os obriga a refinar individualmente as habilidades adquiridas, e aparentemente já consolidadas ao final do primeiro ano, para buscar alimentos por conta própria em maior frequência.
82 7. Conclusão
Foi observada uma maior proporção de tempo dedicada às atividades de forrageio e ingestão de comida entre imaturos, com destaque para o segundo e terceiro períodos. Juvenis também apresentaram maior e sucesso alimentar, e o segundo período da juventude parece ser o momento no qual esse sucesso começa a se consolidar. Os dados indicam uma mudança no padrão de aquisição alimentar ao longo do desenvolvimento de macacos prego, com infantes obtendo alimento através de amamentação, juvenis 1 obtendo alimento através de coleta de restos de alimentos, e portanto, tendo maiores oportunidades de aprendizado social e maior dependência da rede social para sobrevivência e, a partir do período juvenil 2 os indivíduos passam a ter maior proporção de obtenção de alimento e aprendizagem por conta própria. De forma coerente, a centralidade na rede social correlaciona com eficiência alimentar apenas antes dos 12 meses de idade;
83 8. Anexos GLM F P Forrageio 2,970 ,017 Come 6,439 ,000 Manipula Comida 1,424 ,226 Manipula ambiente 2,276 ,056 Centralidade 7,113 ,000
Sucesso alimentar 1 (CO/[FO+MA+MC]) 2,798 ,023
Sucesso alimentar 2 (CO/FO) 1,746 ,135
Sucesso alimentar 3 (CO/MC) 1,664 ,154
Sucesso alimentar 4 (CO/MA) ,607 ,695
Sucesso alimentar 5 (CO/[FO+MC]) 1,653 ,157
Sucesso alimentar 6 (CO/[FO+MA]) 2,568 ,034
Sucesso alimentar 7 (CO/[MA+MC]) ,605 ,696
Valores estatísticos das correlações parciais entre centralidade e índices de eficiência comportamental. Idade utilizada como variável controle
r P
Centralidade e Sucesso alimentar 1 (CO/[FO+MA+MC])
0,13 0,24
Centralidade e Sucesso alimentar 2 (CO/FO) 0,66 < 0,05 Centralidade e Sucesso alimentar 3 (CO/MC) -0,14 0,21 Centralidade e Sucesso alimentar 4 (CO/MA) -0,066 0,56 Centralidade e Sucesso alimentar 5
(CO/[FO+MC])
0,29 0,008
Centralidade e Sucesso alimentar 6 (CO/[FO+MA])
0,082 0,47
Centralidade e Sucesso alimentar 7 (CO/[MA+MC])
-0,044 0,72
Centralidade e forrageio -0,52 < 0,05
Centralidade e come 0,16 0,15
Centralidade e Man. Comida 0,15 0,19
Centralidade e Man. Ambiente -0,045 0,69
Valores estatísticos das correlações parciais entre centralidade e índices de eficiência comportamental para indivíduos imaturos. Idade utilizada como variável controle
r p
Centralidade e Sucesso alimentar 1 (CO/[FO+MA+MC]) 0,17 0,28 Centralidade e Sucesso alimentar 2 (CO/FO) 0,27 0,08
Centralidade e Sucesso alimentar 3 (CO/MC) 0,00 0,99 Centralidade e Sucesso alimentar 4 (CO/MA) 0,29 0,06
84 Centralidade e Sucesso alimentar 6 (CO/[FO+MA]) 0,10 0,53 Centralidade e Sucesso alimentar 7 (CO/[MA+MC]) 0,30 0,05
Centralidade e forrageio -0,43 0,00
Centralidade e come 0,20 0,19
Centralidade e Man. Comida 0,15 0,33
Centralidade e Man. Ambiente 0,05 0,75
Valores estatísticos das análises de correlação de Spearman entre centralidade e índices de eficiência comportamental por idade
Infantes Juvenis I Juvenis II Juvenis III
rs p rs p rs p Rs p
Centralidade e Sucesso alimentar 1 (CO/[FO+MA+MC])
0,57 0,11 -0,36 0,55 0,11 0,70 0,19 0,48
Centralidade e Sucesso alimentar 2 (CO/FO) 0,33 0,39 0,46 0,43 0,42 0,12 0,27 0,31 Centralidade e Sucesso alimentar 3 (CO/MC) - - 0,80 0,10 0,29 0,30 -0,34 0,20 Centralidade e Sucesso alimentar 4 (CO/MA) 0,18 0,64 -0,67 0,22 0,46 0,09 0,09 0,74 Centralidade e Sucesso alimentar 5 (CO/[FO+MC]) 0,33 0,39 0,87 0,05 0,36 0,19 -0,14 0,60 Centralidade e Sucesso alimentar 6 (CO/[FO+MA]) 0,64 0,07 -0,36 0,55 -0,09 0,74 0,20 0,46 Centralidade e Sucesso alimentar 7
(CO/[MA+MC]) 0,18 0,64 -0,67 0,22 0,44 0,10 0,13 0,64 Centralidade e forrageio - 0,25 0,52 -0,46 0,43 -0,58 0,02 0,01 0,96 Centralidade e come 0,12 0,76 0,36 0,55 0,28 0,31 0,11 0,69 Centralidade e Man. Comida - - 0,80 0,10 0,22 0,42 -0,26 0,32 Centralidade e Man. Ambiente 0,55 0,13 -0,36 0,55 -0,21 0,46 0,14 0,59
85 6. Considerações finais
Teorias e modelos recentes da biologia evolutiva destacam a importância da plasticidade fenotípica para a adaptação dos indivíduos a ambientes flutuantes e, por conseguinte, para a evolução das espécies (Bateson e Laland, 2013). Os modelos predizem que grande parte desta plasticidade fenotípica (que inclui a flexibilidade comportamental) ocorre durante o desenvolvimento dos indivíduos. Entretanto, o período juvenil em animais ainda é a fase de vida menos estudada pela biologia.
Modelos sócio ecológicos tentam predizer o padrão hierárquico e de afiliação entre indivíduos de um grupo como o reflexo de forças competitivas e cooperativas que atuam sobre os indivíduos em determinado ambiente e ao longo das estações (Sterck et al, 1997). Porém, a influência dos imaturos nas redes sociais do grupo ainda é pouco explorada por tais modelos. Duas abordagens não mutuamente excludentes propõe que imaturos podem ser utilizados como moeda de troca pelas fêmeas lactantes, e que a tolerância à proximidade dos filhotes é crucial para a aprendizagem de habilidades manipulativas importantes para a sobrevivência dos imaturos que ainda estão aprimorando seu repertório comportamental de forrageio.
Os resultados apresentados por essa pesquisa mostram que a díade mãe-imaturo funciona como centro de atração social para o grupo, com intensa catação recebida, mas também oferecida pelas mães a outros indivíduos. Esse padrão difere do esperado caso a troca de catação estivesse sendo enviesada por alguma regra de mercado biológico. Por outro lado, corrobora estudos recentes de que a afiliação entre fêmeas é importante para formação de redes de tolerância e cuidado cooperativo de infantes (Silk et al., 2003; Tiddi et al., 2010).
86 Nossas análises também mostram mudanças nas estratégias de aquisição de alimentos por primatas imaturos, com infantes obtendo alimentos via amamentação, juvenis 1 via coleta de alimentos já processados (surrupio) e juvenis 2 e 3 obtendo alimento via forrageio e manipulação individual. As correlações positivas entre centralidade e eficiências na ingestão de alimentos dão suporte ao padrão de tolerância social observado nessas espécies, o que pode garantir a sobrevivência dos imaturos, principalmente durante o primeiro ano de vida, quando a coleta de alimentos pré- processados (scrounging) foi observado como estratégia frequente à obtenção de alimentos. A queda na importância da rede social para obtenção de comida por juvenis mais velhos pode estar relacionada ao aumento na manipulação e eficiência de ingestão a partir desse comportamento, ou pode ser resultado do aumento no número de agressões sofridas por juvenis a partir do segundo ano de vida, o que os obriga a refinar individualmente as habilidades adquiridas e buscar alimentos por conta própria em uma frequência mais alta.
A tolerância entre fêmeas adultas e para com os imaturos é de particular importância principalmente quando consideramos a fragmentação e perda de habitat sofrida por espécies de macacos-prego, onde os indivíduos vivenciam situações de alta densidade populacional. Observações feitas por Lins (2015), por exemplo, mostram que, apesar de oferecer proteção às flutuações ambientais, o uso de alimentos reserva por juvenis oferece pressão de seleção para habilidades manipulativas. A cana-de-açúcar, considerado como alimento reserva constante para o grupo observado por ela, foi menos utilizada pelos juvenis, que dedicavam mais tempo a observação de coespecíficos e ao surrupio durante essa atividade do que ao consumo a partir da própria manipulação.
Atualmente, a taxa de mudança ambiental é presumida por exceder a taxa de resposta e mudança comportamental de muitas populações (Hoffmann & Sgro, 2011), o
87 que evidencia a necessidade de tolerância social para manutenção da coesão do grupo e para o aprendizado de habilidades específicas de fundamental importância para a sobrevivência dos indivíduos. Os imaturos exercem influência na rede social do grupo e