O período de imaturidade em macacos-prego (Sapajus sp.): habilidades de forrageio e redes sociais

Texto

(1)UNIVERSIDADE FEDERAL DO RIO GRANDE DO NORTE CENTRO DE BIOCIÊNCIAS PROGRAMA DE PÓS-GRADUAÇÃO EM PSICOBIOLOGIA. VANESSA CARLA COELHO DE LIMA. O PERÍODO DE IMATURIDADE EM MACACOS-PREGO (Sapajus sp.): HABILIDADES DE FORRAGEIO E REDES SOCIAIS. Dissertação apresentada à Universidade Federal do Rio Grande do Norte, para obtenção do título de Mestre em Psicobiologia.. Natal 2016.

(2) VANESSA CARLA COELHO DE LIMA. O PERÍODO DE IMATURIDADE EM MACACOS-PREGO (Sapajus sp.): REDES SOCIAIS E HABILIDADES DE FORRAGEIO.. Dissertação. apresentada. à. Universidade Federal do Rio Grande do Norte, para obtenção do título de Mestre em Psicobiologia.. Orientadora: Dra. Renata Gonçalves Ferreira. Natal 2016.

(3) Catalogação da Publicação na Fonte Universidade Federal do Rio Grande do Norte - Sistema de Bibliotecas Biblioteca Central Zila Mamede / Setor de Informação e Referência Lima, Vanessa Carla Coelho. O período de imaturidade em macacos-prego (Sapajus sp.): habilidades de forrageio e redes sociais / Vanessa Carla Coelho de Lima. - Natal, RN, 2016. 96 f. : il. Orientadora: Prof.ª Dr.ª Renata Gonçalves Ferreira. Dissertação (mestrado) - Universidade Federal do Rio Grande do Norte. Centro de Biociências. Programa de Pós-Graduação em Psicobiologia 1. Macacos-prego (Sapajus sp.) - Dissertação. 2. Macacos-prego – Desenvolvimento - Dissertação. 3. Redes sociais - Dissertação. 4. Forrageamento - Dissertação. 5. Sequência comportamental Dissertação. I. Ferreira, Renata Gonçalves. II. Título. RN/UF/BCZM. CDU 599.822.

(4) Título:. O PERÍODO DE IMATURIDADE EM MACACOS-PREGO (Sapajus sp.): REDES SOCIAIS E HABILIDADES DE FORRAGEIO.. Autora: VANESSA CARLA COELHO DE LIMA. Data da defesa: 23/05/2016. Banca Examinadora:. ___________________________________ Prof. Dra. Briseida Dôgo de Resende Universidade de São Paulo, SP. ___________________________________ Prof. Dra. Maria de Fátima Arruda Universidade Federal do Rio Grande do Norte, RN. ___________________________________ Prof. Dra. Renata Gonçalves Ferreira Universidade Federal do Rio Grande do Norte, RN.

(5) Ao meu amado pai, Aldo Dias de Lima..

(6) Agradecimentos. À Renata Ferreira, pelas horas de orientação, apoio, paciência e ensinamentos. Pelo carinho e amizade, pelo respeito, e acima disso, pela confiança dedicada a mim. Você tem minha total admiração e gratidão. À professora Fátima Arruda, pelas excelentes sugestões e correções durante minha qualificação e pela disposição para participar novamente desse processo. À professora Briseida Resende, por aceitar o convite e dedicar um tempo à leitura e avaliação dessa pesquisa. À minha família, em especial meus amados pais Célia e Aldo (In memoriam), minha irmã Anne e meu sobrinho Lucas, pelo amor, paciência, cuidado e compreensão nas horas que não pude estar presente. À Maria Luiza, eu não estaria aqui sem você ao lado. Obrigada pelo carinho, apoio, respeito, pelas horas de estudo, e principalmente pela cumplicidade. “You are my person”. Ao CoLab - IDSS, em especial à Patrícia Barbalho. Obrigada pela amizade construída em meio ao trabalho, pelas palavras de apoio em momentos difíceis, pela ajuda com o SocProg, R, SPSS e pelas muitas risadas. Aos meus queridos amigos, João Henrique, Marcel, Beron, Wilton, Gleyson, Berg, Gabriela, Suelayne e Rayane, obrigada por todo carinho e momentos de descontração em meio ao estresse. À CNPq pelo apoio financeiro, essencial para a realização desse trabalho. E a todos os outros, que de alguma forma contribuíram para a realização desse trabalho e que, porventura, esqueci de mencionar, minhas sinceras desculpas e meu Muito Obrigada!.

(7) Resumo. O estudo do desenvolvimento tem recebido destaque com a crescente aceitação de novos modelos que defendem que processos comportamentais podem ter um papel importante no surgimento e manutenção das variações fenotípicas. Essa perspectiva é particularmente relevante no estudo de espécies que vivem em ambientes socialmente e ecologicamente complexos, pois é durante o desenvolvimento que os indivíduos aprimoram o comportamento adequado para sobrevivência diante das condições imediatas. Nós avaliamos as mudanças nas redes sociais, padrões de forrageamento e obtenção de comida em macacos-prego imaturos, especificamente analisando as seguintes hipóteses: 1. Filhotes de macacos-prego exercem atração generalizada em outros membros do grupo; 2. As relações sociais de fêmeas lactantes são mediadas por regras de mercado; 3. A eficiência do comportamento alimentar aumenta com o desenvolvimento; 4. A proximidade social atua como facilitador no comportamento alimentar. Para isso, foram utilizados dados coletados em um grupo de macacos-prego (Sapajus sp.) composto por 26 indivíduos, habitantes do Parque Ecológico do Tietê (PET), com cerca de 20 ha, localizado na Zona leste de São Paulo. As observações foram realizadas entre os anos de 1999 e 2001, totalizando 304 horas, 18.081 varreduras de comportamento e proximidade, e 1568 sequências comportamentais. Infantes foram os mais tolerados entre todos os imaturos, possuindo os mais altos níveis de alcance e força em suas redes de proximidade, enquanto juvenis a partir do segundo ano de vida receberam significativamente mais abordagens agressivas. Esses resultados suportam evidências da alta tolerância aos indivíduos infantes. Entretanto, os resultados não oferecem suporte ao modelo de que as interações de fêmeas lactantes seguem regras de mercado, pois essas fêmeas tanto receberam quanto ofereceram mais catação. Nas análises do comportamento alimentar, foi detectada mudança nas estratégias de obtenção de alimentos, com infantes fazendo uso da amamentação; juvenis I, adquirindo alimentos a partir do forrageio de coespecíficos; e juvenis II e III gradualmente aumentando a porcentagem de tempo dedicada a manipulação do próprio alimento. O sucesso alimentar de juvenis 1 se correlacionou a centralidade. Entretanto, a centralidade não se correlacionou à eficiência de forrageio em juvenis acima de 2 anos. Atualmente, a taxa de mudança ambiental é presumida por exceder a taxa de resposta evolutiva de muitas populações, sabendo que a plasticidade fenotípica (que inclui a flexibilidade comportamental) ocorre durante o desenvolvimento dos indivíduos, a tolerância social para manutenção da coesão do grupo e para o aprendizado de habilidades específicas é fundamental importância para a aprendizagem de estratégias de sobrevivência dos indivíduos. Palavras-chave: desenvolvimento, redes sociais, macacos-prego, forrageamento, sequência comportamental..

(8) Abstract. The study of development has been highlighted with the growing acceptance of new models that argue that behavioral processes can play an important role in the origin and maintenance of phenotypic variation. This perspective is particularly relevant in the study of species living in socially and ecologically complex environments, because is during development that individuals improve appropriated behavior for survival in the face of immediate conditions. We evaluated the changes in social redes and changes in patterns of foraging and obtaining food in immature capuchin monkeys, specifically analyzing the following hypotheses: 1. Infants exert widespread attraction to other members of the group; 2. The social relations of lactating females are mediated by market forces; 3. The feeding behavior efficiency increases with development; 4. Social proximity acts as a facilitator in foraging behavior. We used data collected from a group of capuchin monkeys (Sapajus sp.) inhabitants of the Tiete Ecological Park (PET) (about 20 ha), located on the east side of São Paulo and composed of 26 individuals. The observations were made between the years 1999 and 2001, totaling 304 hours, 18,081 scans of behavior and proximity, and 1568 behavioral sequences. Infants were the most tolerated among all immature, having the highest levels of reach and strength in their proximity redes, while juveniles from the second year of life received significantly more aggressive approaches. These results support the evidence high tolerance to individual infants. However, the results do not support the model that the lactating females´ interactions follow market rules, because these females both received and offered more grooming. In the analysis of feeding behavior we detected changes in obtaining food strategies, with infants making use of breastfeeding; Juveniles I, getting food scrounging from foraging conspecifics; and juveniles II and III gradually increasing the percentage of time dedicated to handling the food by themselves. Infants were more central than at later ages, and efficiency at this age correlated to centrality. Consistently, the centrality not correlated to foraging efficiency in juvenile over 2 years. Nowadays, for many species the rate of environmental changes exceeds the capacity of animals to adapt to new conditions. Knowing that most of behavioral plasticity occurs during development, social tolerance for maintenance of group cohesion and for learning foraging skills is crucial for survival of young individuals. Keywords: development, social network, capuchin monkeys, foraging, behavioral sequence..

(9) Índice: Introdução .......................................................................................................................... 10. 1.. O Estudo do Desenvolvimento do Comportamento ............................................... 10. 1.1.. 1.1.1.. Estudo do desenvolvimento em primatas ........................................................ 14. 1.1.2.. Hipóteses sobre o lento desenvolvimento dos primatas ................................. 16. Período Juvenil: aquisição de habilidades .............................................................. 18. 1.2.. 1.2.1.. Habilidades sociais ............................................................................................ 19. 1.2.2.. Habilidade de Forrageio ................................................................................... 23. O macaco-prego ......................................................................................................... 26. 1.3.. 1.3.1.. Taxonomia, distribuição e descrição: .............................................................. 26. 1.3.2.. Desenvolvimento ................................................................................................ 27. 1.3.3.. Desenvolvimento Social..................................................................................... 28. 1.3.4.. Desenvolvimento de habilidades de forrageio................................................. 30. Objetivo .............................................................................................................................. 32. 2.. 2.1 Objetivos específicos: ...................................................................................................... 33 2.2. Hipóteses e Predições: .................................................................................................... 33 3.1 Grupo e Local de estudo: ................................................................................................ 34 3.2 Métodos de amostragem: ................................................................................................ 37 4. Artigo 1. Mudanças em redes sociais de macacos-prego decorrentes do desenvolvimento ..................................................................................................................................................... 39 1.. Objetivo:......................................................................................................................... 44 1.1. Hipóteses: ............................................................................................................... 44. 3. Grupo e Local de estudo/ Métodos de amostragem (Ver Metodologia geral) ............. 44 4.Análise de dados: ................................................................................................................ 45 4.1 Análises de redes sociais: ............................................................................................ 45 4.2 Índices de Network: .................................................................................................... 46 5. Resultados: ......................................................................................................................... 48 5.1. Mudanças no padrão de relacionamentos sociais de fêmeas em períodos de lactação e não lactação ...................................................................................................... 48 5.2. Mudanças no padrão de relacionamentos sociais dos imaturos - (Infância, Juventude I, II e III).......................................................................................................... 52 6. Discussão ............................................................................................................................ 55 7. Conclusões: ........................................................................................................................ 59 8. Anexos ................................................................................................................................ 60 1. 5. Artigo 2.Mudanças no comportamento de forrageamento de macacos prego (Sapajus sp.) imaturos ........................................................................................................... 62.

(10) 2.. Objetivo:......................................................................................................................... 66 2.1. Hipóteses: ............................................................................................................... 67. 3.. Grupo de estudo e coleta de dados (Ver metodologia geral) ..................................... 67. 4.. Métodos .......................................................................................................................... 68 4.1. Análise de dados: ........................................................................................................ 68 4.1.1. Orçamento de atividade alimentar ........................................................................ 68 4.1.2 Sequências comportamental .................................................................................... 69 4.1.3.Centralidade social ................................................................................................... 70. 5. Resultados .......................................................................................................................... 71 5.. Discussão: ....................................................................................................................... 78. 7. Conclusão ........................................................................................................................... 82 8. Anexos ................................................................................................................................ 83 6.. Considerações finais .......................................................................................................... 85. 7.. Referências bibliográficas................................................................................................. 88.

(11) 1.. Introdução. 1.1.. O Estudo do Desenvolvimento do Comportamento. Em seu trabalho clássico, Tinbergen (1963) ofereceu a perspectiva da ontogenia como o quarto pilar para o estudo do comportamento animal, marcando assim a chamada nova síntese da etologia moderna (Crews & Groothuis, 2005). Até então os ‘três maiores problemas da biologia’ tratados por Huxley (1825-1925) - causa, valor para sobrevivência e evolução - tornaram-se quatro, com a adição do desenvolvimento como mais uma questão necessária à completa compreensão de todo e qualquer comportamento estudado. Segundo o próprio Tinbergen, apesar da clara sobreposição dos campos cobertos por essas perguntas, uma ciência da Biologia do Comportamento compreensiva e coerente deveria dar igual atenção para cada uma dessas vertentes e, por consequência, para sua integração (Tinbergen, 1963, pág. – 411; Barret & Stulp, 2013). Entre estudiosos do comportamento da primeira metade do século XX, a abordagem ontogenética vivia uma dicotomia causada pelas diferentes perspectivas utilizadas por estudantes do comportamento na Europa Ocidental (Etologia) e na América do Norte (Psicologia experimental) (Crews & Groothuis, 2005). Na Europa, a etologia era fortemente influenciada pelos estudos de Konrad Lorenz (1903-1989) sobre o desenvolvimento de padrões motores espécies-específicos, enfatizando o papel da natureza e do biológico no desenvolvimento comportamental. Enquanto na América do Norte, a psicologia experimental era liderada por pesquisadores como Skinner (19041990) e a teoria da análise experimental do comportamento, que defendia o caráter essencialmente aprendido dos comportamentos (Bolhuis,1999).. 10.

(12) O debate natureza versus criação (nature/nurture) durou décadas e só a partir dos anos 70, com a colaboração de Lehrman pela psicologia experimental, e Tinbergen, pela Etologia, ele perdeu força para dar lugar a um pensamento integrador e atualmente prevalecente de que: as predisposições biológicas, existentes em todos os indivíduos, e sua modulação pelo ambiente (onde genes, fatores internos e externos, incessantemente interagem uns com os outros), são resultado de um sistema nervoso essencialmente plástico (Ferreira, 2011; Snell-Rood, 2013). Embora diferenças no comportamento entre indivíduos possam ser atribuídas às diferenças na contribuição de um desses fatores, cada agente é importante e indispensável para o desenvolvimento do comportamento individual (Crews & Groothuis, 2005). Apesar do estudo sobre o desenvolvimento humano ser frequente sob as perspectivas da Psicologia Humana e da Medicina, nas ciências biológicas o nascente interesse na pesquisa do desenvolvimento animal foi posteriormente ofuscado pelo crescimento de outras áreas como a sociobiologia (com Wilson, em 1975) e a ecologia comportamental (com Krebs & Davies, em 1978; Stamps, 2003). Apenas recentemente o tema voltou a ganhar espaço nas pesquisas em Biologia do Comportamento Animal (Bateson, 2001a). Esse novo interesse acompanhou a progressiva aceitação de recentes teorias biológicas, como a Construção de Nicho (Laland, 2004) e a Epigenética (Jablonka, 2004). Tais modelos defendem que processos comportamentais podem ter um papel maior do que previamente se suspeitava no desenvolvimento e na manutenção das variações fenotípicas (intra e interespecíficas). Na proposta da Teoria da Construção de Nicho, os organismos não apenas adquirem genes de seus ancestrais, mas também uma “herança ecológica”, um legado de pressões da seleção natural que tem sido modificado pela construção de nicho de seus ancestrais genéticos ou ecológicos (Laland, 2004). O 11.

(13) exemplo clássico é a herança do cupinzeiro pelas gerações seguintes, que passam a vivenciar temperaturas cada vez mais amenas devido ao crescimento do ninho coletivo. Ao mesmo tempo, a Epigenética defende que modificações do genoma não reprodutivo podem ser herdadas pelas próximas gerações, sem que haja modificação na sequência do DNA durante o desenvolvimento. As células dentro de um mesmo organismo adquirem e transmitem informações às suas células filhas, e esse processo leva a mudanças fenotípicas fisiológicas, morfológicas ou comportamentais (Jablonka, 2004). Processos evolutivos ligados à herança extragenética, como estudos de efeitos citoplasmáticos, efeitos parentais e herança cultural, tradições comportamentais e legados ecológicos (i.e. nichos construídos) ocorrem durante o desenvolvimento do indivíduo, e têm importante papel na evolução das espécies. Bateson e Laland, 2013 defendem que a herança de fenótipos espécie específicos, bem como, a presença de diferentes fenótipos dentro de uma mesma população, pedem atenção à recorrência das causas não genéticas do desenvolvimento. Tais autores revisaram as definições das quatro questões propostas por Tinbergen, e propuseram mudanças em algumas das nomenclaturas tradicionais. Valor para sobrevivência, por exemplo, foi proposta a ser chamada de “utilidade atual”. Segundo os autores, a troca evidenciaria o caráter plástico dos fenótipos, que não necessariamente se desenvolvem para uma determinada função, mas que podem ter sua utilidade mudada conforme as necessidades atuais. O desenvolvimento do comportamento é, segundo essas perspectivas, um momento em que se evidencia e ocorre a plasticidade fenotípica, mais frequentemente a comportamental. Segundo Snell-Rood (2013), para ser mais bem entendida, a plasticidade comportamental deve ser classificada em dois segmentos: plasticidade de ativação, e plasticidade do desenvolvimento. A primeira se refere ao disparo diferencial de uma rede neural subjacente quando exposta a diferentes ambientes, ou seja, a mudança em um 12.

(14) fenótipo, geralmente comportamental, que pode ser induzido rapidamente em resposta a um ambiente particular, e igualmente rapidamente revertido (Kasumovic, 2013). A segunda, que é mais relevante para esse trabalho, se refere ao desenvolvimento de diferentes fenótipos comportamentais diante de diferentes ambientes. Ou seja, engloba tudo que é definido como aprendizado ou qualquer mudança morfológica, fisiológica ou comportamental decorrente da experiência (Snell-Rood, 2013). Sendo bastante relevante a influência do ambiente juvenil na integração dos fenótipos adultos. Para ilustrar essa diferença, basta tomar como exemplo o comportamento de se esconder ou forragear em um ambiente diante da presença ou ausência de um predador. Essa resposta é resultado da plasticidade de ativação, enquanto o desenvolvimento de comportamentos relativamente mais “tímidos” ou “ousados” (viés de personalidade), nesse mesmo contexto, é dependente da plasticidade do desenvolvimento (Kasumovic, 2013). O ambiente de desenvolvimento pode, inclusive, influenciar o fenótipo adulto de maneira irreversível dependendo das experiências nos primeiros anos de vida. A tomada de decisão causada pela exposição a diferentes condições no início do desenvolvimento, por exemplo, pode levar indivíduos de mesma espécie a trajetórias ontogenéticas diferentes e acarretar, portanto, em diferentes fenótipos integrados quando adultos (Kasumovic, 2013). Num viés aplicado desta discussão, uma vez que a taxa atual de mudança ambiental é presumida por exceder a taxa de resposta de muitas populações (Hoffmann & Sgro 2011). Atualmente pesquisadores buscam entender como os organismos reagem frente a ambientes em constantes modificações e, sugerem que a plasticidade fenotípica é responsável por acompanhar essas mudanças.. 13.

(15) 1.1.1. Estudo do desenvolvimento em primatas. Durante muito tempo, o estudo do desenvolvimento e a história natural dos primatas infantes e juvenis permaneceram pouco entendidos, e com o status de fase de vida mais negligenciada na pesquisa moderna em comportamento de primatas (Pereira & Fairbanks, 1993). Só a partir dos anos 50, com os estudos de Harry Harlow (Harlow & Zimmermann, 1959) sobre o apego infantil e o papel da díade mãe-filhote no desenvolvimento de macacos rhesus, o tema passou a ganhar espaço dentro das pesquisas científicas. Ainda assim, após anos do estudo moderno da ecologia e comportamento de primatas, o período de imaturidade ainda permanece como uma das fases menos compreendidas do ciclo de vida desses animais (Pangel & Harvey, 1993, Peternelli, 2009). Esta é uma situação contraditória visto que a história de vida dos primatas é marcada pelo prolongamento no desenvolvimento (Kappeler et al, 2003). Os ciclos de vida desses animais são mais extensos, quando ajustados ao tamanho do corpo, apresentam longos períodos de gestação, baixas taxas reprodutivas, extensas taxas de crescimento (pré e pós natal), maturação sexual tardia, baixas taxas de mortalidade, grandes recém nascidos e um tempo de vida mais longo do que o previsto para o seu tamanho corporal (Walker et al, 2006). Características essas que distinguem a Ordem primata das demais. Os filhotes de primatas são altriciais, e, portanto, dependem do cuidado materno e/ou alo-materno para realizar atividades básicas como: alimentação, regulação de temperatura em determinados ambientes, e locomoção durante, pelo menos, as primeiras semanas de vida (Pereira & Fairbanks, 2002, Isler & van Shaik, 2012). A teoria do ciclo de vida (Life history theory) busca compreender a diversidade nos atributos ligados à aptidão de um organismo. Esta perspectiva propõe que a seleção 14.

(16) natural deve favorecer os ciclos de organismos nos quais os recursos são alocados entre crescimento, manutenção e reprodução, de maneira que se potencialize o sucesso reprodutivo do indivíduo (Pereira & Fairbanks, 1993; Joffe, 1997, Jones, 2011). Logo, a manutenção de um período no qual uma grande quantidade de tempo e energia é depositada, sem que a reprodução possa acontecer, levantou questões a respeito das condições sob as quais essas características seriam adaptativas (Pereira, 1993, Jones, 2011). Além dos custos inerentes à redução de aptidão reprodutiva, o longo período de imaturidade expõe o animal a outros riscos, prologando uma fase de vida bastante vulnerável, na qual os indivíduos possuem menor tamanho corporal e encontram-se mais propensos à predação e à falta de alimentos (Janson & van Schaik, 1993, O’Mara, 2015). Duas principais teorias procuram explicar a variação da idade na qual a maturidade sexual é alcançada (Pagel & Harvey, 1993; Peternelli, 2009, Jones, 2011). A primeira delas defende que um dos fatores que influenciam a variação dentro do contínuo de ciclos mais rápidos (altas taxas de natalidade, vida curta e rápido desenvolvimento) e mais lentos de desenvolvimento (baixas taxas de natalidade, vida longa e lento amadurecimento) é o tamanho corporal. Nesse sentido, de um ponto de vista alométrico, animais maiores possuem ciclos de vida mais lentos (estrategistas K) do que animais menores (estrategistas R) (Pagel & Harvey, 1993). Já a segunda teoria propõe uma visão demográfica para explicar essa variação. De acordo com essa ideia, espécies com ciclos de vida mais curtos, ou submetidos a altas taxas de mortalidade possuem uma tendência para que a maturação sexual seja precocemente atingida (Janson & van Schaik, 1993). Dessa forma, garantindo o sucesso reprodutivo dentro de um trade-off entre crescimento e reprodução. Primatas, portanto, teriam um prolongado período de imaturidade porque são considerados mamíferos de grande porte, em sua maioria, e estão submetidos a taxas de mortalidade mais baixas, o que favoreceria o investimento em crescimento. Entretanto, 15.

(17) durante o desenvolvimento dos primatas, as taxas de crescimento são muito baixas, o que é contraditório à ideia de usar o tempo para “crescer mais”, visto que esse tempo não resulta em indivíduos muito grandes quando adultos.. 1.1.2. Hipóteses sobre o lento desenvolvimento dos primatas. Quatro principais hipóteses oferecem explicações a respeito das causas do longo período de imaturidade em primatas. Três delas levando em consideração a forte correlação entre idade da maturidade sexual e tamanho do cérebro (Barton, 1999, Dunbar, 2014). A hipótese da “necessidade de aprendizagem” (needing to learn) é a mais antiga delas, e relaciona o prolongamento do desenvolvimento juvenil de primatas à alta complexidade física e social na qual esses indivíduos estão inseridos. Ou seja, partindo da premissa de que cérebros grandes foram selecionados em animais que estavam diante de ambientes físicos e sociais complexos, o atraso no desenvolvimento seria uma resposta à necessidade de aprender sobre eles (Joffe, 1997; Ross & Jones, 1999; Walker et al, 2006; Dunbar, 2014). A hipótese do crescimento limitado pelo cérebro (brain growth constraint) postula que, independentemente de sua função (aprender ou manter o equilíbrio), por ser um órgão energeticamente caro, a evolução de um período de desenvolvimento prolongado é uma resposta ao tempo necessário para crescer, compensando o custo de crescimento e manutenção do tecido nervoso (van Schaik & Deanner, 2003). Uma terceira possível explicação é chamada de hipótese de aversão ao risco (Juvenile risk aversion). Essa teoria estabelece que o lento padrão de crescimento em 16.

(18) primatas evoluiu como resposta à competição por alimentos. Num ambiente com alta competição, aqueles indivíduos que possuíam taxas metabólicas mais lentas obteriam vantagens na luta pela sobrevivência diante das condições desfavoráveis (Janson & van Schaik, 1993, O’Mara, 2015). Ou seja, um trade-off entre crescimento e o risco de morrer de fome. A última hipótese argumenta que as baixas taxas de crescimento são devidas à limitação da quantidade de energia metabólica que a mãe pode oferecer ao crescimento do feto, em suporte ao crescimento do cérebro (Leigh, 2004). Comparações entre primatas do Velho e Novo mundo mostram diferenças no padrão de crescimento do cérebro. Segundo Leigh (2004), em primatas do Velho Mundo, fêmeas assumem durante a gravidez os custos metabólicos em suporte ao crescimento do cérebro de sua prole. Enquanto em primatas no Novo Mundo e grandes primatas (Apes), o crescimento do cérebro é mais uniformemente dividido entre os períodos pré e pós natal. Essa distinção é explicada por dois fatores: i. O custo da lactação parece ser mais alto nos grandes primatas e em PNM; ii. Crescimento pós natal abre a possibilidade de que os custos sejam repassados à própria prole, ou a outros indivíduos do grupo. Assim, fêmeas de espécies com maturação tardia podem investir mais no crescimento do cérebro do feto, devido a redução dos custos pessoais diante do tempo que ela teve para se desenvolver. Enquanto fêmeas de espécies que maturam relativamente mais rápido, dão à luz infantes com cérebros menores, que irão se desenvolver por muito tempo após o nascimento, transferindo os custos à própria prole ou a outros indivíduos do grupo através do cuidado alo-parental. Em calitriquídeos, por exemplo, o cuidado alo-parental, característico das espécies permite que as fêmeas tenham mais filhotes do que conseguiriam sem o auxílio de coespecíficos (Garber e Leigh, 1997). Em pesquisa com primatas do Novo Mundo, Ross (1991) chegou a 17.

(19) classificar o frequente cuidado alo-materno nessas espécies como pré-requisito para as altas taxas de crescimento pós natal. Entretanto, em 2003, a mesma autora concluiu que, embora exista uma relação entre o cuidado alo-parental, a taxa de crescimento dos filhotes e a idade do desmame, isso não resulta em uma maturação mais rápida do que em espécie sem esse tipo de cuidado. As teorias não são mutuamente excludentes, sendo evidente o relacionamento entre elas (Guns et al, 2008). Como por exemplo, a de crescimento limitado pelo cérebro e a de necessidade de aprendizagem, ou mesmo entre a de baixas taxas metabólicas (risk aversion) e a necessidade de aprendizagem (needing to learn): o pequeno tamanho pode resultar na ausência de habilidades específicas para a extração de alimentos de difícil acesso. Contudo, qualquer que tenha sido a pressão seletiva para o longo período de imaturidade nos primatas, pouco se sabe sobre a ecologia desses animais nessa fase da vida.. 1.2.. Período Juvenil: aquisição de habilidades. Um dos focos do estudo dos primatas imaturos é entender como eles desenvolvem habilidades durante a infância, através de adequações ontogenéticas, que eventualmente os ajudam a melhorar a aptidão (Janson & van Schaik, 1993, O’Mara, 2015). Ou seja, embora não possam contribuir com o próprio sucesso reprodutivo, infantes e juvenis podem aumentar sua aptidão ao maximizar as chances de alcançar a idade ou tamanho certo para o acasalamento. Imaturos estão imersos em diversas restrições causadas por fatores como: inexperiência, limitações fisiológicas ou morfológicas e competições intra-grupo e,. 18.

(20) portanto, devem ser capazes de usar da flexibilidade alimentar e comportamental para sobreviver até adquirir tamanho, força e agilidade para realizar um forrageio mais eficiente e alçar posições dentro do grupo.. 1.2.1. Habilidades sociais. A Ordem primata exibe uma impressionante variedade de sistemas sociais, abrangendo desde espécies em que os membros vivem solitariamente, até espécies nas quais os membros vivem em grandes grupos (Isbell & Young, 2001). Essa diversidade não é evidente apenas entre espécies, podendo ser verificada dentro de uma única espécie, e ainda dentro de populações (Kapeller & van Schaik, 2002). Segundo Hinde (1976), um sistema social é definido como um conjunto de indivíduos coespecíficos que interagem entre si regularmente. Para o completo entendimento de um sistema social é necessário levar em conta três elementos fundamentais: i. a organização social, que define o tamanho, a composição sexual e a coesão espaço temporal da sociedade; ii. A estrutura social, que se refere aos padrões de interações entre os membros de uma sociedade (Redes sociais), como, por exemplo, a hierarquia, a formação de coalisões ou os padrões de catação; e iii. O sistema de acasalamento, que descreve um subconjunto de relações sociais e suas consequências reprodutivas e genéticas dentro da população (Kapeller & van Schaik, 2002). A análise dessas três dimensões indica o tipo de sociedade na qual o indivíduo se desenvolve. Essas definições e as categorias resultantes, entretanto, focam em machos e fêmeas adultos e consideram pouco a participação de infantes e juvenis. Presumivelmente, devido ao histórico foco em sistemas de acasalamento para explicar os sistemas sociais (Kapeller & van Schaik, 2002). 19.

(21) Em sociedades complexas, como as formadas pela maioria das espécies dessa ordem, as atividades cotidianas dos animais ocorrem em meio a um ambiente de interações e relações com coespecíficos que, apesar de estáveis, não são estáticas e mudam a depender de eventos estocásticos (ex. predação de algum indivíduo no grupo) ou de estados fisiológicos (ex.: lactação e desenvolvimento). Os animais unem-se de diferentes maneiras, permitindo a troca de informações e o aprendizado social (Lehmann & Ross, 2011). Hinde (1983) ressalta que o comportamento que um indivíduo apresenta depende em parte de suas próprias características e em parte de com quem ele interage. Ou seja, a natureza dos participantes (propensão para formar relações dentro ou entre classes de idade/sexo), afeta as interações nas quais eles estão inseridos. E cada interação dentro de uma relação pode afetar interações subsequentes. Animais muito jovens, por exemplo, tipicamente, mantêm contato próximo com suas mães e, quando um provável pai está disponível, normalmente empregam muito tempo se associando a ele (Janson & van Schaik, 1993). Essa tendência de procurar a companhia de adultos tolerantes é explicada em termos da necessidade de segurança por parte dos infantes. Cheney (1978 citada por Janson & van Schaik, 1993), verificou que fêmeas imaturas de babuínos direcionavam muita catação às fêmeas adultas dominantes, enquanto machos de mesma idade catavam fêmeas adultas subordinadas com maior frequência. A autora sugere que esse comportamento é adaptativo para as fêmeas, pela formação de vínculos com dominantes em espécies com filopatria de fêmeas. E para os machos, por formar relacionamentos com fêmeas com as quais eles poderão mais provavelmente acasalar no futuro, sem a interferência de um macho dominante. A influência e participação de infantes e juvenis na dinâmica social do grupo têm sido demonstradas por diversas pesquisas. O desenvolvimento do relacionamento entre mãe-filhote é o mais bem estudado em grupos de primatas e outros animais (Hinde, 1983). 20.

(22) Indivíduos recém nascidos - notavelmente durante os três primeiros meses de vida, são reconhecidos como fontes de considerável atratividade para outros membros. Principalmente fêmeas que, comumente, catam mães na tentativa de tocar, manipular, cheirar ou inspecionar seus infantes (Nicolson, 1987, Mastripieri, 1994a, Matsumura, 1997, Henzi & Barrett, 2002, Tiddi et al, 2010). Em primatas do Velho Mundo (PVM), essa atratividade costuma caracterizar os imaturos como uma valiosa e restrita “mercadoria”, sobre a qual, fêmeas lactantes exercem controle de acesso (Henzi & Barrett, 2002, Frank & Silk, 2009, Wei et al, 2013), e podem adquirir benefícios sociais fazendo uso do “valor de mercado” de sua prole (Henzi e Barrett, 2002, Wei et al, 2013). Segundo a teoria do Mercado Biológico (Biological Market), as decisões de negociação entre parceiros são influenciadas pela “taxa de câmbio” atual, que é afetada pela oferta e demanda de bens e serviços, e pela capacidade das partes interessadas em superar seus concorrentes (Noe & Hammerstein, 1994). Assim, na perspectiva de um mercado infantil, as negociações entre fêmeas lactantes, e suas possíveis “parceiras de negócio”, são influenciadas por fatores como: a quantidade de infantes disponíveis (Henzi & Barrett, 2002), a posição hierárquica das fêmeas interessadas (Fruteau et al, 2009); e a idade do infante a ser manipulado (Wei et al, 2010). Outras pesquisas, entretanto, não conseguem identificar relações de mercado e destacam a atração pelos imaturos como fator importante na formação de vínculos duradouros entre as fêmeas, que aumentam o próprio fitness direto e indireto, devido ao cuidado alo-parental oferecido aos seus filhotes (Silk et al, 2003). Em primatas do Novo Mundo (PNM), a existência de um mercado de infantes é ainda um assunto pouco explorado, mas pesquisas já demonstraram que a presença de indivíduos imaturos influencia o comportamento social de outros componentes do grupo. 21.

(23) Nesses primatas, a ausência de um efeito de mercado (Tiddi et al, 2010), bem como o não conhecimento dos benefícios a longo prazo dos comportamentos oferecidos às fêmeas lactantes (Slater et al, 2007), levou pesquisadores a propor novas explicações para essa atratividade infantil, como por exemplo, o uso das abordagens afiliativas como sinal de boa intenção para a mãe durante interações tensas, como a manipulação de seu filhote (Slater et al, 2007; Tiddi et al, 2010). Entre os juvenis o status de popularidade é diferente daquele apresentado pelos infantes. Para entender o desenvolvimento social desses indivíduos, é necessário compreender as características do grupo social no qual eles estão inseridos. Um fator primordial na formação das relações entre juvenis e adultos é o padrão de dispersão da espécie em questão. Em sociedades com filopatria de fêmeas, a formação de vínculos e associações entre indivíduos se desenvolve de maneira diferente daquela de grupos patrifocais (Strier, 1993). Em cercopitecídeos, por exemplo, fêmeas herdam a posição hierárquica de suas mães, por se tratar de um sistema social matrilinear. Nesses sistemas sociais a participação de fêmeas adultas em disputas envolvendo imaturos reitera uma hierarquia entre os jovens semelhantes às de suas mães (O’Brien & Robinson, 1993). Assim, os estudos com espécies de PVM com filopatria de fêmeas mostram que juvenis mais velhas brincam menos agressivamente entre elas, e mostram maior interesse em relações com infantes. Elas se tornam mais engajadas em interações afiliativas com outras fêmeas (especialmente dentro de sua própria matrilínea) e parecem interessadas na formação de alianças com fêmeas relacionadas ou não, que sejam de alto ranking (Nash, 1993). Além disso, é mais provável que fêmeas adultas formem coalizões com uma fêmea jovem, contra uma fêmea não aparentada e menos provável que direcione agressão a um jovem aparentado. Já entre os machos, juvenis formam menos alianças com fêmeas, aparentadas ou não, e essas relações tendem a enfraquecer ao longo do tempo. Para 22.

(24) espécies onde o viés sexual de dispersão é invertido, dados sugerem que as diferenças sexuais entre juvenis são inversas (Nash, 1993). Contudo, em ambos os casos, juvenis exibem forte atração por indivíduos da mesma idade (Strier, 1993).. 1.2.2. Habilidade de Forrageio. Durante a infância, primatas, assim como todos os outros mamíferos, conseguem sua nutrição através do leite materno. Entretanto, quando desmamados, os jovens passam a ser responsáveis pela localização, obtenção e processamento de seu alimento, o que pode resultar em uma queda na energia obtida por esses indivíduos (Fragaszy & Bard, 1996). Dessa forma, as habilidades necessárias para compensar essa perda devem ser adquiridas ao longo do desenvolvimento (Joffe, 1997, Peternelli, 2009). Com a idade, as habilidades de forrageio de juvenis aumentam significativamente. Embora parte dessa melhora esteja relacionada a mudanças no tamanho, muito se deve a mudanças em experiência, através de processos de observação direta, tentativa e erro e prática (Jason & van Schaik, 1993). Conforme assumem maior independência materna, os imaturos são forçados a se adequar em um mundo fundamentalmente determinado por seus coespecíficos adultos. Esses animais enfrentam desafios pela competição de recursos monopolizáveis (Izar, 2004), que os submete ao risco de inanição, bem como, pela maior exposição aos riscos de predação, já que dedicam mais tempo ao forrageio e menos a vigilância (Janson & van Schaik, 1993, Peternelli, 2009). Pesquisas apontam que a eficiência de forrageio de indivíduos imaturos é inferior à dos adultos (Janson & van Schaik, 1993, Gunst et al, 2008). Essa menor competência 23.

(25) é, segundo esses autores, devido ao menor tamanho corporal, e por consequência, menor força, além da falta de experiência. Esses fatores limitam o uso de determinados alimentos, forçando esses indivíduos a investir consideravelmente mais tempo em forrageio para alcançar suas demandas metabólicas, quando comparados a coespecíficos adultos de tamanho semelhante (Gunst et al, 2008). Apesar de imaturos geralmente imitarem ou seguirem o comportamento de adultos, provando alimentos que eles habitualmente comem, a ausência de força e habilidades específicas faz com que esses indivíduos evitem certos tipos de alimentos e substratos de forrageio, o que implica em desproporcional ingestão de nutrientes. E, embora imaturos em algumas ocasiões explorem alimentos que não são comidos pelos adultos, a maioria desses itens raramente é novamente ingerida e contribui muito pouco para o ganho energético (Janson & van Schaik, 1993). Essa menor eficiência de forrageio pode levar a consequências fatais. Em pesquisa com babuínos, por exemplo, períodos de seca prolongados causaram um aumento na mortalidade até quatro vezes maior entre os imaturos do que entre indivíduos adultos e subadultos (Hamilton, 1985, citado por Janson & van Schaik, 1993). A condição de risco dos imaturos em períodos desfavoráveis de disponibilidade de alimentos pode se refletir nas estratégias sociais adotadas por adultos para reduzir o impacto da competição intra-grupo. Ferreira et al, 2006, por exemplo, encontraram formação de coalizões protecionistas em um grupo de Cebus (Sapajus) apella, com o macho dominante intervindo em conflitos entre juvenis e outros machos, proteção que ocorreu preponderantemente em situações de forrageio. A aprendizagem social tem um importante papel na aquisição do conhecimento por parte dos imaturos (Visalberghi & Adessi, 2003, Galloway et al., 2005). Estudos. 24.

(26) demonstram que primatas inexperientes se comportam de forma intensamente curiosa a respeito do que os outros indivíduos estão comendo. Infantes, por exemplo, habitualmente cheiram a boca de suas mães enquanto elas comem, e apesar de menos evidente com o passar do tempo, esse interesse permanece nos juvenis ao longo do desenvolvimento (Jason & van Schaik, 1993). A aprendizagem socialmente mediada determina a maneira como os alimentos são localizados, escolhidos e processados, influenciando, inclusive, o surgimento e disseminação de tradições comportamentais (Fragaszy et al, 2004). Tal aprendizagem é diretamente influenciada pelos padrões de proximidade entre imaturos e outros membros do grupo (Resende, 2004). Em síntese, segundo MacKinnon (2006), quatro teorias podem ser utilizadas para explicar os padrões de forrageamento e escolha de dieta de primatas imaturos. A aversão ao risco, que limita a quantidade de energia obtida; O aprendizado social, que leva os indivíduos juvenis a associarem suas dietas às daqueles indivíduos próximos a eles; A ausência de habilidades essenciais especificas, que limita a obtenção e processamento de determinados alimentos; e as demandas nutricionais específicas da idade.. 25.

(27) 1.3.. O macaco-prego. 1.3.1. Taxonomia, distribuição e descrição:. O gênero tradicionalmente chamado de Cebus, abrange os animais pertencentes à ordem Primata, família Cebidae, sub-família Cebinae. Atualmente o clado é dividido em dois subgrupos Cebus e Sapajus (Silva Jr., 2005; Wilson & Reeder, 2005; Boubli et al., 2012). No sub-gênero Sapajus encontram-se as espécies cujos indivíduos possuem um proeminente “topete” na cabeça, molares e estrutura corpórea mais robusta, e no Cebus as espécies gráceis, ou seja, aquelas que não possuem essas características morfológicas. Os Sapajus são popularmente conhecidos como macacos-prego, e 8 espécies são atualmente descritas para o grupo (S apella, S. macrocephalus, S libidinosus, S. cay, S. xanthosternos, S. robustus, S. nigritus e S. flavius) (Boubli et al., 2012). A distribuição geográfica desses animais abrange grande parte da América do Sul, ocorrendo na Venezuela, Brasil, Guiana Francesa, Guiana, Suriname, Equador, Peru, Bolívia, Colômbia e Argentina (Fragaszy et al., 2004). No Brasil, onde são encontradas praticamente todas as espécies do gênero, uma enorme diversidade de habitat é ocupada por esses animais, com espécies ocorrendo desde ambientes como a floresta Amazônica até a Caatinga Nordestina, o que demonstra a incrível capacidade adaptativa desses macacos. Morfologicamente, macacos-prego são primatas de porte médio, peso entre 2,5 e 5kg, membros superiores e inferiores de aproximadamente mesmo tamanho, grandes cérebros relativos ao tamanho do corpo e cauda semi preênsil. O dimorfismo sexual é moderado, mas durante a infância, o clitóris da fêmea e o pênis do macho possuem aproximadamente o mesmo tamanho, o que dificulta a identificação do sexo nos infantes (Fragaszy et al, 2004). São quadrúpedes arbóreos, mas também costumam forragear no 26.

(28) chão e são provavelmente os mais onívoros dos primatas neotropicais, reconhecidos por suas habilidades de se ajustar facultativamente a proporção de plantas e matéria animal em suas dietas de acordo com as circunstâncias sazonais locais (Fragaszy et al., 2004). Atualmente, todas as espécies de macacos-prego enfrentam, em maior ou menor grau, o problema da fragmentação de habitat e remoção da natureza para cativeiros residenciais ou institucionais. Duas espécies estão atualmente ameaçadas de extinção: S. flavius e S xanhtosternos devido à fragmentação de seu habitat (Lynch-Alfaro, Izar, Ferreira, 2014).. 1.3.2. Desenvolvimento. Considerando uma expectativa de vida de 40 anos, cerca de 3% do total da vida de um macaco-prego corresponde a infância e 10% ao período juvenil (Fragaszy &Bard, 1997). O período gestacional varia de acordo com o tamanho do corpo, como acontece com outros mamíferos placentários, e pode variar entre as espécies, com gestações durando de 155 a 162 dias. O cérebro é relativamente grande para o peso corporal (cérebro do neonato/peso corpo), e cresce proporcionalmente mais após o nascimento do que os cérebros de outros macacos (Fragaszy et al, 2004). Os recém-nascidos são parcialmente dependentes de suas mães, sendo incapazes de regular a própria temperatura quando abaixo de 32° e demonstram dificuldades para controlar a postura corporal nas primeiras semanas de vida, além de necessitarem da mãe ou de cuidadores para conseguir alimento (Fragaszy et al., 2004). Quando muito pequenos, os animais gastam a maior parte do tempo dormindo ou sendo amamentados.. 27.

(29) Com o passar das primeiras semanas, as habilidades motoras aumentam conforme o infante começa a passar mais tempo sem sua mãe.. 1.3.3. Desenvolvimento Social. O desenvolvimento social se inicia logo após o nascimento, quando a tolerância e o interesse aos infantes são grandes por parte dos outros indivíduos no grupo. As primeiras interações são de natureza unidirecional, porém, dentro de poucas semanas, os infantes passam a ter um papel mais ativo na vida social e começam a iniciar contatos e formar vínculos (Fragaszy et al. 2004), os quais podem persistir até a idade adulta (O’Brien & Robinson,1993). Infantes brincam mais frequentemente com outros infantes, abordam indivíduos que estão comendo e manipulam objetos no ambiente. Apesar do interesse generalizado que despertam, irmãos e outros parentes são mais tolerados às aproximações, do que animais não aparentados (Fragaszy et al., 2004). Admite-se que juvenis de até 2 anos possuem acesso irrestrito a todos os membros do grupo e vivem um universo social bastante tranquilo e favorável (Fragaszy et al., 2004; Byrne & Suomi, 2009). Existe cuidado alo-parental na forma de transporte do filhote (Fragaszy et al. 2004), alo-amamentação (Baldovino & Bitetti, 2007), partilha de alimento (Ferreira et al, 2002) e defesa contra agressores (Ferreira et al, 2006). Com o passar do segundo ano de vida, entretanto, as rejeições aos contatos dos juvenis passam a ser mais frequentes (Verderane, 2005). O macaco-prego recém-desmamado deve enfrentar o desafio da perda de privilégios diante da inevitável diminuição de interesse por parte dos outros indivíduos do grupo (Pereira 1993), e precisa adquirir e desempenhar habilidades sociais e de forrageio satisfatórias para sobreviver a essas mudanças. Conforme ficam mais velhos, 28.

(30) juvenis assumem padrões sociais mais adultos, incluindo comportamento sexual, interações agressivas e participações em interações intra-grupo (Fragaszy et al, 2004). A catação constitui a mais comum forma de interação afiliativa em macacos prego e a mais frequente abordagem de mães aos filhotes (Weaver & de Waal,2003). Esse comportamento é recebido em alta frequência por indivíduos imaturos, principalmente durante o primeiro ano de vida, e só começa a ser oferecido por eles a após os 12 meses de idade (Verderane, 2005). Fêmeas dominantes, preferencialmente dão suporte em coalisões a fêmeas juvenis aparentadas (irmãs e filhas), o que sugere a importância do parentesco e do sexo no desenvolvimento da posição hierárquica de juvenis (Robinson, 1981), bem como, na redução nas taxas de agressão recebidas. Além disso, como a fêmea dominante ocupa uma posição central no grupo, enquanto outras fêmeas adultas são periféricas, ela frequentemente está próxima quando um juvenil precisa de suporte em coalisões. Machos adultos protegem filhotes em disputas de forrageio contra indivíduos mais velhos (Ferreira et al, 2006). Como regra geral, infantes e juvenis interagem mais com indivíduos aparentados, particularmente a mãe, mas isso não impede que os imaturos se envolvam em interações com outros membros do grupo, especialmente em brincadeiras (O’Brien, 1991). Segundo Ferreira (2003), o padrão de atração social parece ser mais dependente de hierarquia para indivíduos adultos, e necessidades semelhantes para os imaturos, do que de parentesco. Juvenis são particularmente interessados no macho alfa e podem direcionar comportamentos amigáveis exclusivos a esses indivíduos (Fragaszy et al, 2004).. 29.

(31) 1.3.4. Desenvolvimento de habilidades de forrageio. Adams-Curtis & Fragaszy (1997), descrevem o desenvolvimento das habilidades manipulativas no decorrer dos primeiros 6 meses de vida. Segundo Fragaszy et al. (2004), infantes mordem objetos sólidos já nos primeiros meses e, naturalmente, ingerem alguns pedaços, além de obterem pequenas sobras de outros indivíduos do grupo. E, provavelmente devido a seu intrínseco interesse em manipulação, ou sua menor eficiência em obter o alimento, são forrageadores extremamente persistentes. O período de 2 a 4 meses é considerado como um marco de notável crescimento no controle motor, com aumento na frequência de atividades manuais em até 4 vezes. No período de 17 a 24 semanas o repertório de ações se expande para incluir todos as atividades adultas. Pesquisas demonstram (Verderane, 2005; Peternelli, 2009; Winandy; 2012) que indivíduos imaturos diferem bastante nesses aspectos do comportamento quando comparados a coespecíficos adultos, ressaltando a importância de se entender o momento e as mudanças que levam a essa transição. Verderane (2005), em seu trabalho sobre o desenvolvimento de macacos prego infantes, realizado no Parque Ecológico do Tietê, encontrou que alguns filhotes adicionaram alimentos sólidos às suas dietas logo no segundo mês de vida, e no terceiro, todos já faziam uso desse tipo de comida. No quinto mês, infantes já dedicavam a mesma proporção de tempo que os adultos ao comportamento de forrageio. Entretanto, a autora afirma que esse resultado não significa que os infantes estivessem obtendo o mesmo ganho energético, nem ingerindo os mesmos alimentos que os adultos. Fragaszy & Boinski (1995), ressaltam que adultos, em muitos casos, não fazem uso de técnicas diferentes daquelas usadas pelos jovens para obter e processar determinados tipos de alimentos. O que parece faltar aos juvenis é a força e precisão 30.

(32) necessária para repetir o mesmo processo. A capacidade de se locomover por conta própria é totalmente alcançada por volta dos 12 meses ou mais cedo, e tem importante papel no aparecimento de ações que exigem mais força e balanço no movimento dos quatro membros. Fragaszy (2004) ainda ressalta que a alta frequência do comportamento de manipulação espontânea em juvenis de cativeiro, bem como, a persistente atividade de forrageio em ambientes naturais, mesmo com baixa eficiência, demonstra que jovens macacos prego adquirem adaptações ontogenéticas para lidar com os desafios da imaturidade. Um dos caminhos seguidos pelos jovens para obter alimento acontece através do suporte social. O realce de estímulo, ou seja, a preferência por forragear em ambientes que eles viram outros forrageando (Drapier et al.,2003) têm importante papel nesse contexto. Imaturos são propensos a se alimentarem ao mesmo tempo e próximos a outros indivíduos, levando a descoberta das mesmas fontes de alimento e ao refinamento das técnicas de procura e manipulação. Eles podem ainda cheirar a boca de outros animais do grupo, ou comer pequenos pedaços deixados por eles. As relações de proximidade dos indivíduos imaturos têm, portanto, importante papel no desenvolvimento de habilidades de forrageio através das oportunidades de aprendizagem social; quanto mais tempo dois indivíduos permanecem em proximidade, maiores as chances de que um adquira informações do outro (Resende et al, 2004b). A tolerância social característica de grupos de macacos-prego (Izar, 1994, Ferreira et al 2008), permite que indivíduos imaturos adquiram alimentos a partir de coespecíficos mais velhos, seja por partilha direta, ou scrounging (pegar alimento descartado por outros indivíduos (surrupio) -Ferreira et al, 2002). Além disso, macacos-prego exibem habilidades manipulativas mais elaboradas baseadas no estilo de forrageio extrativista e fazem uso de ferramentas para alcançar presas de difícil acesso (Resende, 2004; Ottoni 31.

(33) & Izar, 2008; Perry, 2011). Suas habilidades manipulativas podem ir desde comportamentos extremamente fortes, como bater objetos ou alimentos duros contra uma superfície, até outros extremamente delicados, como retirar pequenos invertebrados de buracos utilizando pequenos galhos (Fragaszy et al., 2004). Resende (2004), em seu estudo sobre o desenvolvimento de comportamentos manipulativos de macacos prego, observou que o sucesso para quebra de cocos só foi obtido após dois anos de idade, e ainda assim, com índices inferiores aos de indivíduos adultos. Num estudo com macacos da espécie (Sapajus apella), (Gunst, Boinski & Fragaszy, 2010), verificaram que o comportamento de extrair larvas de bambus utilizando um graveto como ferramenta de acesso foi pouco observado no repertório dos infantes e que a completa aquisição das técnicas necessárias a esse comportamento só foi adquirida por volta dos 6 anos, evidenciando a complexidade dessas tarefas e a importância do aprendizado durante o desenvolvimento para adquiri-las.. 2.. Objetivo. O presente trabalho teve por objetivo investigar o perfil do desenvolvimento de macacos prego durante a infância e juventude, com ênfase nas mudanças nas redes sociais (capítulo1) e no comportamento alimentar (capítulo 2).. 32.

(34) 2.1 Objetivos específicos:. 1. Investigar as diferenças nas redes sociais (relações de catação, agressão e proximidade) de indivíduos imaturos em diferentes categorias etárias. 2. Verificar se/como a presença do filhote influencia as redes sociais de sua mãe. 3. Comparar animais de diferentes categorias etárias quanto ao padrão de comportamentos alimentares e a sequência comportamental de forrageio. Para isso, foram testadas as seguintes hipóteses e suas respectivas previsões:. 2.2. Hipóteses e Predições:. Hipótese 1. Os filhotes de macaco prego exercem atração generalizada e recebem cuidados de vários membros do grupo, portanto, predizemos que: 1) Infantes a) são alvo de maior frequência de abordagens amigáveis, quando comparados aos indivíduos em outras fases da juventude; (b) Os índices de proximidade de indivíduos infantes são mais altos do que os de animais em fases posteriores do desenvolvimento. (c) Entre os infantes, os filhos de fêmeas dominantes possuem índices de proximidade mais altos que os filhos de fêmeas subordinadas. (d) Jovens de sexos diferentes possuem relações de proximidade diferentes, com jovens fêmeas dispondo de relações mais próximas do que machos, durante o desenvolvimento, devido a filopatria de fêmeas nas espécies em questão. 2) Fêmeas com infantes a) aumentam a proximidade social com outros indivíduos; b) recebem mais catação do que oferecem esse comportamento, c) recebem menos interações agressivas do que em períodos de não lactação.. 33.

(35) Hipótese 2.. As sequências comportamentais de forrageio mudam conforme o. indivíduo se torna mais experiente. Assim predizemos que: 1) As sequências do comportamento de forrageio e manipulação de comida terão maior probabilidade de ingestão, devido ao aumento na eficiência com o desenvolvimento.. 3. Métodos. 3.1 Grupo e Local de estudo: Os dados foram coletados no Parque Ecológico do Tietê (PET), localizado na Zona leste de São Paulo - SP, de outubro de 1999 até junho de 2001, com um total de 21 indivíduos, ocupando uma península com área de 20ha, com aprovisionamento de comida. (Figura 1 – visão do PET). Como o grupo foi derivado de cinco indivíduos fundadores, não se sabe ao certo a qual espécie de macaco-prego ele pertence, mas a cor da pelagem sugere que pode ser uma mistura de Sapajus apella, S. nigritus e S libidinosus (Ferreira, 2004).. 34.

(36) Figura 1: vista aérea do espaço do parque ecológico do tietê ocupado pelo grupo estudado (fonte: Google Earth – escala 1cm/260m).. O grupo vinha sendo acompanhado por diversos pesquisadores desde 1988 e, portanto, os meses de nascimento são conhecidos para todos os imaturos estudados. A composição do grupo pode ser vista na Tabela 1. Os imaturos foram divididos em quatro classes de desenvolvimento: Infantes: indivíduos de 0 a 4 meses, Juvenis I: de 5 a 12 meses, Juvenis II: de 1 a 2 anos e Juvenis III: indivíduos de 3 a 5 anos para fêmeas ou 3 a 6 para machos (Fragaszy et al. 2004).. 35.

(37) Tabela 1. Composição do grupo – idade e sexo dos indivíduos observados durante o estudo (fonte: Ferreira, 2004).. NOME Bisqui Suspeito Medeiros Eli Pedro Meire. IDADE/SEXO Adulto/Macho Adulto/Macho Adulto/Macho Adulto/Macho Adulto/Macho Adulto/Fêmea. Edu Darwin Ana Lobato André Ada Janete Vavá Joana Janeiro Física Frank Cisca Manoel Química Fractal Filó. Juvenil III Juvenil I Adulto/Fêmea Juvenil II Infante Infante Adulto/Fêmea Juvenil II Infante Infante Adulto/Fêmea Juvenil III Juvenil II Juvenil II Juvenil I Infante Infante. OBSERVAÇÕES Macho alfa Fundador – castrado Fundador – castrado. Fêmea alfa – fundadora – Morreu 17 meses após o início das observações. Provável filho da Meire – 25/09/96 Filho da Meire – 22/05/99 Fundadora Provável filho da Ana - ??/01/97 Filho da Ana – 30/11/99 – morreu aos 6 meses. Filha da Ana – 25/12/00 Nova fêmea alfa Provável filha da Janete ??/01/97 Filha da Janete – 22/10/99 Filho da Janete – 08/01/01 Fundadora Provável filho da Física – 15/09/96 Provável filha da Física - ??/07/97 Filho da Física – 23/06/98 Filha da Física – 30/05/99 Filho da Física – 24/06/00 Filha da Física – 30/05/01. 36.

(38) Durante o período de observação, cada uma das três fêmeas esteve gestante por duas vezes em períodos de cinco meses cada gestação e, lactantes durante o intervalo entre o nascimento de um filhote até a concepção do segundo. A descrição detalhada desses nascimentos é a seguinte:. Figura 2. Períodos de nascimento (mês/ano) dos filhotes das três fêmeas analisadas.. Os infantes e juvenis do PET não enfrentam escassez de alimento devido ao aprovisionamento, entretanto, ocorrem conflitos pelo acesso ao alimento aprovisionado, e eventualmente enquanto os animais passam o dia forrageando pela área, coletando insetos, frutas e flores, ou usando pedras para quebra de sementes de jerivá (Syagrus romanzoffiana) (Ferreira et al, 2008).. 3.2 Métodos de amostragem:. O grupo foi amostrado através do método focal-scan, no qual cada animal (adultos e imaturos) foi seguido por 10 minutos consecutivos, e a cada minuto foi anotado: o comportamento e a proximidade espacial dos vizinhos relativa ao animal focal nas categorias: 1, 5 e 10 metros, totalizando uma média de cinco observações mensais para cada indivíduo (Ferreira, 2003). No total, o grupo foi observado por 304 horas, e cada indivíduo por uma média de 13,20 horas. Também foram coletados dados de todas as 37.

(39) ocorrências dos comportamentos de agressão e coalizão. O etograma utilizado contou com 10 categorias de comportamentos solitários e 11 categorias de comportamentos sociais, duas das quais eram diretamente relacionadas ao cuidado aos infantes (Infant care and receive care) Tabela 2.. Tabela 2. Etograma utilizado para a coleta de dados (fonte: Ferreira, 2004). Come Leva alimento a boca e ingere. Forrageia Move-se lentamente em busca de alimento. Solitário Locomove Movimento rápido, muito raramente parando para comer ou procurar comida. Observa Parado em uma posição de alerta, olhando ao redor ou em direção a um lugar específico. Auto catação Limpa a própria pele. Manipula ambiente Manipulação do ambiente (normalmente objetos ou pedras) sem ingestão. Manipula comida Manipulação de alimento (fruta, semente, folha, inseto...). Descansa Parado em uma posição relaxada.. Social. Brinca sozinho. Infantes ou juvenis pulando, escalando ou correndo sozinho.. Marcação de urina. Espalha urina nas mãos, pés ou braços.. Uso de ferramenta Outro Catação. Uso de pedras para abrir sementes. Urinar, defecar, espirrar etc. Limpar a pele de outro. Foi anotado: a) Quem catou e quem foi catado; b) quem iniciou a interação; c) se foi recíproca; e d) o contexto.. Observa outros. Observar de perto o que outro indivíduo está fazendo.. Cuidado ao infante. Carregar, alimentar, catar, lipsmack (beijos ao infante) ou segurar/manipular um infante. Um infante é carregado, alimentado, catado, etc.. Recebe cuidado Brinca Comportamento sexual Interações alimentares -surrupio Agressão de alta intensidade Evita Ameaça Mostra submissão. Dois ou mais indivíduos lutam ou perseguem uns aos outros em forma de filiação Inclui inspeção genital, monta (com ou sem movimentos pélvicos), ou comportamento proceptivos das fêmeas (continuamente para um macho, às vezes tocando-o, e fazendo vocalizações específicas em relação a ele). Um indivíduo derruba ou permite que outro leve pedaços do seu alimento (a partir de suas mãos ou boca), ou um indivíduo rouba o alimento de outro. Perseguir, empurrar ou morder. Anotando: a) identidade do agressor e do agredido; b) quem iniciou; c) se a escalada de agressão ocorreu. Refere-se ao deslocamento espacial de um animal pela abordagem de outro. Um indivíduo desloca ativamente outro movendo em direção a ele. Um indivíduo encolhe o seu corpo, seus lábios se estendem lateralmente, levanta as sobrancelhas enquanto faz caretas em direção a outro.. 38.

(40) 4. Artigo 1. Mudanças em redes sociais de macacos-prego decorrentes do desenvolvimento. A teoria do Mercado Biológico é uma abordagem que vem sendo empregada para interpretar relações sociais em grupos de primatas; (lêmures - Port et al., 2009; macacosprego - Tiddi et al, 2010; macaco cinomolgo - Gumert, 2007; babuínos - Frank & Silk, 2009; macacos vervet - Fruteau et al, 2009; macacos dourados - Wei et al, 2013; gibões Barelli et al, 2011; chimpanzés - Koyama et al, 2012; humanos - Barclay P. 2015) e em outros animais (peixes - Bshary & Noe, 2003; patos - Jaatinen & Öst, 2011). Segundo essa perspectiva, as relações sociais podem ser interpretadas como decisões de negociação entre indivíduos que são influenciadas pela oferta e demanda de parceiros (Noe & Hammerstein, 1994). As trocas podem ser de diversos tipos (ex.: animais subordinados podem trocar catação, por tolerância ou suporte em interações agressivas Henzi & Barrett, 2002). Tradicionalmente, o comportamento de manipular infantes foi interpretado como uma oportunidade que as fêmeas juvenis têm de manipular e cuidar de imaturos, constituindo situações nas quais elas podem aprender e praticar habilidades motoras que são importantes no cuidado materno (Lancaster, 1971). Mais recentemente, a abordagem do mercado biológico tem sido empregada para explicar padrões de interação entre adultos e filhotes. Pesquisas nessa área destacam o papel de indivíduos imaturos como fontes de grande atração social (Nicolson, 1987, Matsumara, 1996, Henzi e Barrett, 2002, Tiddi et al, 2010), e portanto, importantes agentes causadores de mudanças no padrão de relacionamento social de suas mães e de outros adultos do grupo (Altmann 1980; Nicolson 1987).. 39.