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67 Efeitos das variáveis ambientais na estruturação de comunidades arbóreas
em florestas montanas tropicais
Rocha, Diogo S.B.; Martini, Adriana M.Z.; Amorim, André M.A.
Resumo
Os sistemas de florestas montanas tropicais envolvem uma grande amplitude de variações ambientais, representando ‘laboratórios naturais’ para investigação dos mecanismos que influenciam os padrões de diversidade e distribuição de espécies. A riqueza, diversidade e composição de espécies ao longo dos gradientes de altitude podem ser influenciadas de diferentes formas por fatores determinísticos e/ou estocásticos. Este trabalho teve como objetivo investigar a importância relativa dos fatores que influenciam a variação da riqueza, diversidade e composição de espécies arbóreas, em florestas montanas ao norte da Mata Atlântica. A área de estudos localiza-se no norte da Mata Atlântica, em altitudes entre 400 m e ca. 1.000 m acima do nível do mar. As amostragens foram realizadas em 18 unidades amostrais de 0.1 ha distribuídas em duas cotas altitudinais e três serras, coletando-se todos os indivíduos vivos com DAP ≥ 2.5 cm, excluindo as lianas. Foram amostrados 5680 indivíduos, distribuídos em 519 morfoespécies, dentre as quais, 111 estiveram presentes nas três localidades. Foi registrado um aumento do número de indivíduos e redução da riqueza de espécies com aumento da altitude, corroborando o padrão mais comumente observado em comunidades arbóreas tropicais no mundo. A redução da diversidade em relação à altitude foi observada apenas em uma mesma localidade, o que possivelmente seria explicado pela atuação de fatores topográficos em menor escala moldando a diversidade de diferentes formas em cada localidade. A topografia e os fatores edáficos apresentaram importância similar e atuaram de forma independente, influenciando as variações na composição de espécies, uma vez que a explicação gerada pela interação desses fatores foi muito baixa para os padrões observados nas comunidades. A estrutura espacial não apresentou influência sobre a composição de espécies. As áreas a 500m de altitude apresentaram um clima e composição de espécies mais similar entre as serras e as áreas a 800m foram mais distintas. Além disso, foram observadas maiores diferenças entre os sítios em uma mesma serra do que sítios de uma mesma altitude em diferentes serras.
Palavras-chave: Partição de variância; heterogeneidade ambiental; Mata Atlântica;
altitude, topografia, solos, composição de espécies.
68 Abstract
Tropical montane forest systems involve a wide range of environmental variations, making them excellent 'natural laboratories' concerning research about the mechanisms that influence the patterns of diversity and species distribution. The richness, diversity and composition of species along the altitudinal gradients can be influenced in different ways by deterministic and/or stochastic factors. This study aimed to investigate the relative importance of the factors influencing the variation in richness, diversity and composition of tree species in montane forests of northern Atlantic rainforest. Study area is located in the northern Atlantic rainforest, at altitudes between 400 m and ca. 1,000 m above sea level. We sampled all live individuals with DBH ≥ 2.5 cm, excluding lianas, in 18 sampling units of 0.1 ha distributed in two elevational quotas and three mountain ranges. We sampled 5680 individuals, distributed in 519 morphospecies, among which 111 were present in the three localities. Increases in number of individuals and decreases of species richness with increasing altitude were recorded in study area, according to the pattern most commonly observed in tropical tree communities in the world. The reduction of diversity in relation to altitude was observed when considered a same locality, which, probably, was explained by role of topographic factors on a smaller scale, which shape diversity in different ways in each locality. The topography and soil factors showed similar importance and acted independently, influencing in the changes in species composition. The interaction between these factors was very low to the patterns observed in the communities. The spatial structure had no effect on the species composition. The areas at 500 m altitude presented weather and species composition more similar among the mountains while the areas at 800m were more distinct regarding the same factors. In addition, we observed greatest differences in species composition between sites of the same mountain, than between sites at the same altitude in different mountains.
Keywords: Variation Partitioning; environmental heterogeneity; Atlantic Rainforest;
altitude; topography; soils, species composition.
69 Introdução
A heterogeneidade ambiental dos sistemas naturais resulta da descontinuidade de condições abióticas ao longo do espaço e os processos ecológicos atuando em diferentes escalas influenciam o estabelecimento e sobrevivência dos indivíduos (Denslow 1980; Li
& Reynolds 1995). As florestas montanas tropicais são bons exemplos dessa amplitude de variações ambientais em uma escala espacial relativamente pequena (Beals 1969;
Gentry 1988; Kitayama 1992; Rahbek 1995; Lieberman et al. 1996; Vázquez & Givnish 1998; Oliveira-Filho & Fontes 2000; Thomas et al. 2009; Rocha & Amorim 2012;
Sanchez et al. 2013), representando ‘laboratórios naturais’ para investigação dos mecanismos que influenciam os padrões de diversidade e distribuição de espécies (Körner 2007). Em linhas gerais, o aumento da altitude representa um gradiente complexo de variabilidade ambiental com redução da temperatura, decréscimo da disponibilidade de nutrientes no solo, aumento da precipitação pluviométrica e diferenças topográficas (Lomolino 2001; Bendix et al. 2008; Unger et al. 2010; Lippok et al. 2014). Essa variabilidade ambiental influencia, ainda que indiretamente, os padrões florísticos (Eisenlohr & Oliveira-Filho 2015) e o estabelecimento dos indivíduos (Ogden & Powell 1979; Denslow 1980; Austin et al. 1984; Proctor et al. 1988; Li & Reynolds 1995; Pendry
& Proctor 1997; Ghazoul & Sheil 2010).
Os padrões de riqueza, diversidade e composição de espécies ao longo dos gradientes de altitude podem ser influenciados de diferentes formas por fatores determinísticos (processos ambientais) (Wright 2002; Tuomisto et al. 2003; Phillips et al.
2003; Costa et al. 2005) e/ou estocásticos (e.g. dispersão) (Hubbell 2001; McGill et al., 2006; Chave 2004). Em escalas locais, a topografia e a composição edáfica, por exemplo, destacam-se como importantes condicionantes de mudanças na vegetação com efeitos sobre a composição, porte das árvores e altura do dossel (Clark et al. 1998; Botrel et al.
2002; Valencia et al. 2004; Kubota et al. 2004; Jones et al. 2006; Comita et al. 2007). Em macro e mesoescala, considerando faixas latitudinais, os fatores climáticos globais são os principais estruturadores da vegetação, atuando como filtros para as espécies, selecionando aquelas que possuem características que as permitem sobreviver e se estabelecer em cada ambiente (Gentry 1988; Wright 2002).
A influência de fatores determinísticos na composição e estrutura das comunidades arbóreas de florestas montanas tropicais vem sendo investigada ao longo de gradientes altitudinais (Pendry & Proctor 1997; Gaston 2000; Kraft et al. 2011; Blundo
70 et al. 2012; Sanchez et al. 2013; Rezende et al. 2015) e um padrão tipicamente encontrado inclui, dentre outros, a redução da riqueza de espécies e da altura média das árvores nas maiores altitudes (Gentry 1988; Kitayama 1992; Liebermann et al. 1996; Lomolino 2001;
Kitayama & Aiba 2002; Moser et al. 2008; Homeier et al. 2010). Em contraposição, há estudos que apresentam, por exemplo, a ausência de influência dos gradientes de altitude sobre a riqueza (Lippok et al. 2014), ou ainda a existência de uma relação positiva entre o número de espécies e a altitude (Mishra & Jeeva 2012).
Nesse contexto, a ideia de processos ambientais (e.g. variação das características edáficas e topografia) e a distância geográfica (representando fatores estocásticos) atuando isoladamente tem sido desconstruída, considerando-se que, em geral, os fatores abióticos estão espacialmente estruturados (Borcard et al. 1992; Peres-Neto et al. 2006;
Diniz-Filho et al. 2012). Deste modo, os padrões das comunidades vegetais podem ser explicados pelos processos ambientais (determinísticos), pelas distâncias geográficas (estruturação espacial), mas também por uma fração compartilhada dessas variáveis (Borcard et al. 1992; Lortie et al. 2004; Peres-Neto et al. 2006).
Considerando a necessidade de entendimento dos padrões de estruturação das comunidades vegetais em sistemas heterogêneos como as florestas montanas tropicais, este trabalho tem como objetivo investigar a importância relativa dos fatores que influenciam a variação da riqueza, diversidade e composição de espécies arbóreas, em florestas montanas ao norte da Mata Atlântica, norteado pela hipótese de que a variabilidade abiótica, ao longo dos gradientes altitudinais, é o principal estruturador da comunidade arbórea, atuando como filtro da composição de espécies em diferentes altitudes.
71 Material e métodos
Área de estudo
O presente trabalho foi desenvolvido na região norte da Mata Atlântica, em áreas de Floresta Ombrófila Densa Submontana e Montana (IBGE 2012) ou moist forest (sensu Holdridge 1967) localizadas no Nordeste do Brasil, em uma faixa de altitude entre 200 m e ca. 1.100 m acima do nível do mar. As amostragens foram realizadas em três serras nesta região: Serra da Pedra Lascada (SPL), Município de Barro Preto, no Parque Nacional da Serra das Lontras (SLO), entre os municípios de Arataca e Una, e na Reserva Particular do Patrimônio Natural Serra Bonita (SBO), no Município de Camacan, todas localizadas no Estado da Bahia (Figura 1).
O clima na região é do tipo Af, quente e úmido sem estação seca, seguindo a classificação de Köppen (Peel et al. 2007), com intensa precipitação anual (ca. 2000 mm ano-1), umidade relativa do ar geralmente acima de 80% e temperatura média anual de 24-25°C (CEI 1994).
Amostragem da vegetação
Em cada uma das três serras foram instaladas três unidades amostrais (UAs) na cota altitudinal de 500 m e outras três na cota de 800 m, totalizando 18 UAs (Figura 1, Anexo 1). Cada UA totalizou 0,1 ha, formada por 10 sub-parcelas de 2 x 50 m dispostas paralelamente e equidistantes 20 m entre si, de acordo com o método proposto por Gentry (1982). Cada conjunto de três UAs em uma mesma cota de altitude (500 ou 800 m) compõe um sítio e cada serra, incluindo ambas as altitudes, compõe uma localidade (Anexo 2).
Foram amostrados todos os indivíduos vivos com DAP ≥ 2.5 cm, excluindo as lianas. O material botânico coletado foi herborizado e uma amostra de cada morfoespécie depositada no Herbário do Centro de Pesquisas do Cacau (CEPEC). A identificação taxonômica foi realizada por meio de comparação com material depositado no Herbário CEPEC e pela consulta a especialistas nos diferentes grupos taxonômicos. A lista de espécies (Anexo 3) está organizada de acordo com APG III (2009).
72 Figura 1 – Localização das áreas amostradas em florestas montanas ao norte da Mata Atlântica. Os círculos são as unidades amostrais (UA) e os retângulos são os sítios.
SPL = Serra da Pedra Lascada; SLO = Serra das Lontras e SBO = Serra Bonita.
73 Variáveis climáticas
Foram instaladas seis estações meteorológicas, compostas por um conjunto de pluviômetro (Onset HOBO RGB-M002), termômetro automáticos (Onset HOBO Pro RH/Temp) e data logger, com intervalo de registro a cada 1h, no período de abril/2014 a março/2015, para medições das variáveis ambientais. Uma estação meteorológica foi instalada em cada sítio, a ca. 150 m de distância das SU, a fim de se obter dados de temperatura (T), umidade relativa do ar (RH), ponto de orvalho (PO) e pluviosidade (Prec) específicos do sítio.
Foram calculadas as médias, máximas, mínimas e amplitude de variação da temperatura, umidade relativa do ar e pluviosidade ao longo do ano, além do total acumulado de chuvas para o período. A depressão do ponto de orvalho (DPO) foi calculada de acordo com a fórmula: DPO = Tar – Tpo, onde, Tar é a temperatura do ar e Tpo é a temperatura do ponto de orvalho. O período de molhamento foliar (Onh) foi calculado considerando a soma das horas em que DPO ≤0,1°C e RH ≥ 90% (Almeida &
Machado 2009), que é equivalente à porcentagem do número de horas com formação de orvalho..
Descritores edáficos e topográficos
Três amostras de solo foram coletadas entre 0-20 cm de profundidade, excluindo- se a serapilheira, em três pontos equidistantes, nas extremidades e no centro de cada UA.
O total de 54 amostras foi encaminhado para análise no Laboratório de Solos da CEPLAC (Ilhéus – Bahia), para caracterização física (proporção de areia, argila, silte, silte/argila, grau de floculação, umidade equivalente) e das variáveis químicas (N, P, K, Al, Ca, Mg, C e pH) do solo. Posteriormente calculou-se as médias destas variáveis para cada uma das 18 UAs.
As variáveis topográficas inclinação, vertente e curvatura foram calculadas para cada UA com auxílio do Spatial Analyst Tools no Arcgis 10.2, com base no modelo digital de elevação. A altitude, em metros, foi medida in situ utilizando-se GPS Garmin 76Csx.
74 Descritores espaciais
Como alternativa ao uso direto das coordenadas geográficas, que permitem a análise espacial em apenas uma escala, foram utilizados descritores espaciais (Moran’s Eigenvector Maps (MEMs); Dray et al., 2006). Esses MEMs foram calculados a partir das coordenadas em UTM (Anexo 1) gerando variáveis independentes, que representam diversas escalas espaciais, o que permite modelar qualquer tipo de estrutura espacial (Borcard & Legendre 2002). Os MEMs foram obtidos usando o pacote “spacemakeR” do R environment (R Development Core Team 2015).
Análises dos dados
Para descrever as diferenças na diversidade entre as áreas, foram utilizados perfis de diversidade com a série de Hill (1973). De uma forma geral, esse método é uma generalização dos índices de diversidade (e.g. Shannon, Simpson), proporcionando uma informação mais completa sobre a diversidade analisada (Tóthmérész 1995; Magurran 2004; Chao et al. 2012; Chao et al. 2014). Esse método soluciona a falta de um critério objetivo na escolha entre um ou outro índice (Melo 2008), possibilitando analisar, inclusive, a importância relativa da riqueza de espécies e da equabilidade para os valores de diversidade obtidos entre as áreas.
Foram aplicadas análises de regressão múltipla para investigar se as mudanças na riqueza de espécies e densidade de indivíduos podem ser explicadas pelas variáveis climáticas, utilizando-se os sítios (i.e., soma de espécies e indivíduos das três UAs de cada sítio) como amostras. A riqueza de espécies entre as áreas foi comparada através da densidade de espécies (número de espécies por UA; 0.1 ha), sendo consideradas apenas as espécies com mais de 3 indivíduos, nesta e nas análises subsequentes.
A seleção das variáveis climáticas foi realizada a partir de uma matriz de correlação e foram eliminadas as variáveis que possuíam correlação maior que 0.8 com outras variáveis, de forma que foram selecionadas: pluviosidade acumulada (Pacum), temperatura média do ar (Tmed), amplitude da temperatura (Tamp) e período de molhamento foliar (Onh). As variáveis selecionadas foram padronizadas devido às suas diferentes unidades de medida.
Uma análise exploratória dos dados foi realizada por meio da Principal Component Analysis (PCA) para observar o padrão de agrupamento dos sítios em relação
75 às variáveis climáticas. Uma segunda PCA foi realizada considerando-se a abundância das espécies, para analisar se os sítios apresentam agrupamentos semelhantes em função do clima e da composição de espécies.
Com o intuito de quantificar as contribuições relativas da topografia, composição do solo e distâncias geográficas para explicar os padrões de distribuição das espécies nas amostras foi realizada uma análise de partição de variância (Borcard et al. 1992; Peres- Neto et al. 2006). Foram quantificadas as frações explicadas ajustadas (R2adj) para cada conjunto de variáveis, individualmente, bem como pela sua fração compartilhada. Foram utilizados dois conjuntos de dados ambientais (solos e topografia) e um terceiro conjunto com os descritores espaciais (MEMs). A significância das frações ambientais e espaciais para explicar a variação da comunidade na análise de partição de variância foi estimada a partir de testes de permutação utilizando 999 randomizações (Peres-Neto et al. 2006;
Peres-Neto & Legendre 2010).
As variáveis dos solos foram selecionadas a partir da matriz de correlação.
Havendo duas variáveis com correlação ≥0.8 uma era selecionada e a outra eliminada até que permaneceram apenas variáveis com correlação <0.8. Ao observar que as variáveis restantes ainda apresentavam colinearidade, foi realizada uma forward selection, de acordo com indicações de Blanchet et al. (2008) e Eisenlohr (2014), a fim de selecionar apenas variáveis que proporcionam contribuição significativa para explicar a variação da composição florística. Dentre as variáveis do solo foram selecionadas Nitrogênio (N) e Carbono (C), no conjunto dos descritores espaciais apenas o MEM1 e todo o conjunto de dados topográficos foi utilizado, visto que não foi observada correlação entre as variáveis.
Foram realizadas, separadamente, duas análises de partição de variância, a primeira incluindo a altitude e a segunda excluindo esse fator. Esse procedimento visou identificar a contribuição relativa (ainda que indireta) da altitude e, consequentemente, dos fatores, que associados a ela, podem influenciar a distribuição das espécies. É importante destacar que a altitude per se não representa uma variável de interferência direta nos padrões da comunidade, mas sim um conjunto complexo de mecanismos que envolvem a variabilidade das condições abióticas, estruturadas em função do gradiente altitudinal.
Os descritores espaciais (MEMs) foram selecionados exclusivamente através da forward selection. Essa seleção foi realizada com auxílio do pacote “packfor” no R environment (R Development Core Team 2015) e apenas a variável selecionada (MEM1) foi utilizada nas análises.
76 Para estimativas não tendenciosas de partição de variância e para controlar o problema da ausência de linearidade entre os dados brutos de abundância das espécies foi utilizada a transformação “Hellinger” (Legendre & Gallagher 2001). A partição de variância foi realizada utilizando-se o pacote “vegan” (Oksanen 2010), sendo utilizadas as UAs como amostras.
77 Resultados
Foram amostrados 5680 indivíduos, distribuídos em 519 morfoespécies (Anexo 3), dentre as quais, 111 (21.4%) foram comuns entre as três localidades (Figura 2). Cerca de 20% das espécies estiveram representadas por apenas um indivíduo. O número total de indivíduos variou de 780 a 1180 entre os sítios, aumentando, nessa escala, no sentido das cotas mais baixas para as mais altas (Figura 3a). O número de indivíduos variou de 202 a 427 por UA, com média total de 316 (±62.1) (Figura 3b).
Diferentemente da tendência observada para o número de indivíduos, as maiores riquezas ocorreram nos sítios a 500 m de altitude. A menor riqueza (134 espécies em 0.3 ha) foi registrada na SLO-800 m e a maior (235) na SBO-500 m (Fig. 3c). A riqueza nas UAs variou entre 69 e 133 espécies em 0.1 ha (103±21.4) (Figura 3d).
Figura 2 – Diagrama de Venn mostrando a proporção de espécies compartilhadas entre as três àreas de floresta montana ao norte da Mata Atlântica, Brasil. SBO = Serra Bonita, SLO = Serra das Lontras, SPL = Pedra Lascada.
SPL
SLO SBO
55
108 35 113
57
40
111
78 Figura 3 – a) Riqueza de espécies por localidade, b) Riqueza de espécies por unidade amostral (sp/0.1ha), c) Densidade de indivíduos por localidade e d) Densidade de indíviduos por unidade amostral em três florestas montanas ao norte da Mata Atlântica, Brasil. SBO = Serra Bonita, SLO = Serra das Lontras, SPL = Pedra Lascada.
Dentro de uma mesma localidade as curvas do perfil de diversidade das duas cotas não se cruzaram (Figura 4), indicando claramente diferenças na diversidade em todos os índices. Os sítios SBO e SLO, na cota altitudinal de 500 m, apresentaram as maiores diversidades de espécies, independentemente do peso dado à dominância (Figura 4). O sítio SPL-500 apresentou maior número de espécies (158) do que os três sítios a 800 m, porém houve cruzamento entre as curvas dos perfis de diversidade desse sítio com SBO- 800. As curvas dos sítios SLO-800 e SPL-800 também se cruzaram, e esses foram os que apresentaram as menores diversidades entre os sites, o que significa que, apesar das diferenças na riqueza de espécies, a diversidade não é diferente entre os sítios quando a abundância relativa é considerada.
79 Figura 4 – Pérfís de diversidade para os sítios amostrados em três florestas montanas ao norte da Mata Atlântica, Brasil, usando a série de Hill. SBO = Serra Bonita, SLO = Serra das Lontras, SPL = Pedra Lascada.
O aumento da precipitação acumulada e do período de molhamento foliar (Onh), aliado à redução da temperatura média e da amplitude anual da temperatura, estiveram relacionadas diretamente à redução da riqueza (R²adj=0.998, p=0.02) (Anexo 4) e ao aumento da densidade de indivíduos (R²adj =0.990, p=0.066) (Anexo 5) ao longo do gradiente de altitude. Observou-se uma tendência de agrupamento dos sítios em função da altitude, com uma explicação de 91% da variação climática pelos dois primeiros eixos da PCA de dados ambientais. O eixo 1 (74%) apresentou os sítios agrupados em função de maiores períodos de molhamento foliar e precipitação acumulada no lado positivo. Ao passo que os sítios com maiores temperaturas média e amplitude de temperatura do lado negativo, sendo que SPL-800 m SLO-500 m ficaram em posição intermediária (Figura 5a). O eixo 2 (17%) agrupou os sites em função da maior correlação com a temperatura média (Figura 5a).
O agrupamento dos sítios a partir da abundância das espécies (Figura 5b) também apresentou as amostras agrupadas em função da altitude, com uma explicação de 58% por
80 meio dos dois primeiros eixos. O eixo 1 (35%) apresentou maior correlação com as espécies Cyathea glaziovii e Schefflera varisiana, mais abundantes nos sítios a 800 m e Cecropia glaziovii e Guapira opposita, mais abundantes nos sítios a 500 m, além de Helicostylis tomentosa que ocorreu exclusivamente nos sítios a 500 m. O eixo 2 (22%) apresentou mais forte correlação com as espécies Cyathea phalerata e Myrtaceae sp 08, que foram mais abundantes e exclusivas do sítio SBO-800 m. Os sítios a 500 m de altitude apresentaram maiores similaridades na composição de espécies entre si, apresentando índices de Morisita-Horn (Magurran 2004) entre 0.59 e 0.65. Os sítios a 800 m apresentaram índices entre 0.22 e 0.50 (Anexo 6).
Figura 5 – Principal component analysis (PCA). a) para as variáveis climáticas e b) para as espécies em três florestas montanas ao norte da Mata Atlântica, Brasil.