Carolina Sucupira
Aplicação de um sistema de vigilância de infecções de corrente
sanguínea em crianças acompanhadas na Unidade de Hemodiálise
Pediátrica do Hospital São Paulo.
Dissertação apresentada à Universidade
Federal de São Paulo para obtenção
do título de Mestre em Ciências
Carolina Sucupira
Aplicação de um sistema de vigilância de infecções de corrente
sanguínea em crianças acompanhadas na Unidade de Hemodiálise
Pediátrica do Hospital São Paulo.
Dissertação apresentada à Universidade
Federal de São Paulo para obtenção
do título de Mestre em Ciências
Orientadora: Maria Isabel de Moraes-Pinto Co-orientador: Marcelo Luiz Abramczyk
Carolina Sucupira
Aplicação de um sistema de vigilância de infecções de corrente sanguínea em crianças acompanhadas na Unidade de Hemodiálise Pediátrica do Hospital São Paulo./ Carolina Sucupira. --São Paulo, 2010.
vi, 61f.
Tese (Mestrado) Universidade Federal de São Paulo. Escola Paulista de Medicina. Programa de Pós-graduação em Pediatria.
Título em Inglês:Application of a surveillance system of bloodstream infections in children followed up at the Pediatric Hemodialysis Unit of Hospital Sao Paulo
Universidade Federal de São Paulo
Departamento de Pediatria
Disciplina de Infectologia Pediátrica
Chefe do Departamento:
Prof. Dr. Mauro Batista de Morais
Coordenadora do Curso de Pós-graduação:
Profa. Dra. Olga Maria Silvério Amâncio
Chefe da Disciplina de Infectologia Pediátrica:
Dedicatória
Aos meus queridos papai e mamãe, que sempre foram muito presentes em todas as
fases da minha vida pessoal e profissional, sempre me apoiando e me incentivando em
todas as minhas empreitadas.
Às minhas irmãs, Nanda, Mari e Luana e aos meus cunhados Julián e Tiago que
estiveram sempre ao meu lado me fazendo espairecer e pensar em outros assuntos
que não a medicina, fazendo o meu trabalho mais leve.
Ao meu futuro marido Raphael e grande amor da minha vida, que no meio desse longo
caminho voltou ao meu lado para confortar meu coração, completar a minha vida e se
tornar o meu maior admirador.
Aos pacientes da hemodiálise e seus pais e responsáveis, que participaram e
Agradecimentos
À Dra. Maria Isabel de Moraes-Pinto, pela sua orientação na realização deste estudo.
Pela paciência para me guiar por um mundo ainda desconhecido e complicado que foi
se tornando cada vez mais possível graças a esta pessoa maravilhosa.
Ao Dr. Marcelo Abramczyk, por me fazer entrar nesta empreitada quando eu ainda
tinha dúvidas e por sua tranquilidade e praticidade que fizeram o percurso menos
estressante e mais interessante.
À minha tia Ana Cecília Sucupira, pelo exemplo de dedicação a área acadêmica e pelo
incentivo ao ensino e a pesquisa.
À amiga e companheira de CCIH Fernanda Rodrigues por ir à frente me abrindo os
caminhos e facilitando a minha jornada.
Ao Departamento de Pediatria, à Dra Lily Yin Weckx e a toda Disciplina de Infectologia
Pediátrica por acreditar neste projeto e fazê-lo possível
Ao Prof. Dr. João Tomás de Abreu Carvalhaes e a equipe da unidade de hemodiálise
pediátrica pela fundamental colaboração neste estudo.
Sumário
Dedicatória... 5
Agradecimentos... 6
1. Resumo………. 8
2. Fundamentação Científica... 10
3. Objetivo... 21
4. Referências Bibliográficas... 22
5. Artigo Científico... 25
6. Considerações Finais... 60
Resumo Introdução
A incidência de insuficiência renal crônica em crianças tem se mantido
estável nas últimas décadas, mas a prevalência quase triplicou. Apesar de a melhor
opção de tratamento para essa patologia ser o transplante renal, a maioria dos
pacientes necessita de meses a anos de diálise antes do procedimento. Metade dos
pacientes pediátricos inicia a terapia de reposição renal em hemodiálise. Infecção
relacionada ao acesso vascular é uma grande preocupação nesses pacientes, porque
a maioria da população pediátrica começa a hemodiálise usando um cateter como
acesso vascular
Métodos
De outubro de 2006 a abril de 2009, o sistema de vigilância de infecção
de corrente sanguínea proposto pelo Centers for Disease Control and Prevention foi
conduzido prospectivamente em uma unidade extra-hospitalar de hemodiálise
pediátrica.
Resultados
Durante o estudo, 30 pacientes pediátricos foram incluídos. O sexo
masculino foi predominante e a média de idade foi de 9,5 anos. A maioria dos
pacientes (73%) começou o estudo com cateter como acesso vascular. A média do
tempo de permanência dos cateteres permanentes foi de 170,6 dias e das fístulas de
2,2 anos. As principais razões para a remoção de cateteres foram problemas
mecânicos e infecção. Um a cada três pacientes foi hospitalizado a cada mês e 20%
100 pacientes-mês, em pacientes com cateter temporário, a 30 por 100 pacientes-mês,
naqueles com cateter permanente. Staphylococcus aureus foi o microrganismo mais
frequentemente identificado em 34% dos isolados, com uma taxa de resistência a
oxacilina de 21%.
Conclusão
Nosso estudo demonstrou um cenário muito diferente do que o observado
nos pacientes adultos, com maiores taxas de infecção relacionada ao acesso vascular
nas crianças. Esta vigilância ajudará na identificação e monitoramento das taxas
locais, na implementação de estratégias para a prevenção de infecção associada ao
acesso vascular e na avaliação da efetividade das intervenções de prevenção na
Fundamentação Científica
A insuficiência renal crônica (IRC) é uma patologia de relevante
importância no Brasil e no mundo. Embora sua incidência venha se mantendo estável,
a prevalência desta condição cresceu nas últimas duas décadas, aumentando,
consequentemente, o número de pacientes submetidos à hemodiálise6. Somente na
América do Norte, mais de 100 mil indivíduos iniciaram terapia de reposição renal em
2007, com uma taxa de incidência ajustada para idade, raça e sexo de 354 novos
casos por milhão de habitantes e uma taxa de prevalência de 1.665 por milhão de
habitantes, com um total de 530 mil pacientes5.
Nos Estados Unidos, existiam cerca de três mil centros de hemodiálise
em 1999, totalizando mais de 190 mil pacientes nessa modalidade de tratamento. Em
2006, havia mais de 350 mil pacientes que realizavam hemodiálise. Já no Brasil, em
1999, havia aproximadamente 38 mil pacientes com insuficiência renal crônica em
hemodiálise nos 524 centros existentes. No ano de 2005, foi registrado um crescimento
de mais de 50% na prevalência desses pacientes no Brasil, contabilizando quase 58
mil pacientes em 600 centros espalhados por todo o território nacional2, 3, 4 , 5. Em 2007,
esse número cresceu para 66.833 pacientes recebendo hemodiálise em 621 unidades
em nosso país13.
Os pacientes na faixa etária pediátrica – menores de 20 anos de idade –
com IRC perfazem uma pequena porção do total de pacientes com essa patologia.
Contudo, eles constituem um desafio para as equipes de saúde, já que é necessário
estar atento não só à patologia renal, como também às diversas manifestações
Na América do Norte, do total de pacientes com insuficiência renal
crônica em diálise, apenas 2% são menores de 20 anos e a prevalência nesta faixa
etária cresceu apenas 32% desde 1990, em contraste com o crescimento de 126% no
total da população com IRC16.
A incidência de IRC ajustada para raça e gênero é muito maior entre
adultos do que entre crianças. Nos Estados Unidos, a incidência anual dos pacientes
pediátricos com IRC cresceu de 13 casos por milhão de habitantes em 1988, para 14,6
casos em 2007, enquanto, na população adulta, a incidência de IRC foi de 185 casos
por milhão de habitantes em 1988 para 354 casos em 20075,16. Na Europa, a incidência
de pacientes pediátricos seguiu o mesmo padrão e apresentou um modesto
crescimento de 7,1 para 9,9 casos por milhão de habitantes no mesmo período16.
Em contraste, a prevalência de crianças com IRC, recebendo terapia de
reposição renal, na Europa cresceu de 22,9 casos por milhão de habitantes, em 1980,
para 62,1 casos no ano 2000, nos EUA, de 27 casos por milhão de habitantes, em
1980, para 84,6 casos em 2007. Esse aumento expressivo nas taxas de prevalência
evidencia a melhora nas taxas de sobrevivência dessas crianças5,16.
Na faixa etária pediátrica, estima-se que, por ano, sejam diagnosticados
de 1,5 a 4 novos casos de insuficiência renal crônica por milhão de habitantes no
Brasil. Em 2005, havia 517 pacientes menores de 15 anos recebendo tratamento
dialítico, dentre os quais 302 eram submetidos à hemodiálise4. Já em 2007, havia
1.084 pacientes menores de 18 anos em diálise, perfazendo 1,5% do total de pacientes
em hemodiálise no Brasil3.
A primeira opção para o tratamento dialítico em crianças com insuficiência
de Tenckhoff tem permitido a manutenção de crianças nesse tipo de diálise por
períodos de até seis anos com um único cateter. No entanto, por vezes a utilização do
peritônio torna-se impossível, particularmente em crianças com uropatias obstrutivas
submetidas a cirurgias anteriores para tentativa de correção do defeito urinário. Nesses
casos, a opção seguinte é a hemodiálise, que tem como maior problema a dificuldade
de uma boa via de acesso vascular que permita fluxo de sangue adequado na máquina
de diálise1.
Embora as fístulas arteriovenosas (FAV) sejam universalmente utilizadas
em adultos, o reduzido calibre dos vasos na criança dificulta a obtenção de fístulas de
boa qualidade para hemodiálise crônica1. Assim, o acesso inicial ao sistema vascular é
habitualmente obtido com a colocação de cateteres intra-atriais, com duplo lúmen,
introduzidos através das veias subclávias, veias jugulares ou femorais. Os cateteres
venosos centrais externos restringem a atividade física da criança e usualmente não
conseguem ser mantidos por longos períodos devido ao risco aumentado de infecção5.
Dessa forma, os cateteres continuam sendo o acesso vascular mais
usado em crianças iniciando hemodiálise, e seu uso mudou pouco nas últimas
décadas. Nos Estados Unidos, de 2003 a 2005, quatro entre cinco crianças menores
de 13 anos iniciaram o tratamento de hemodiálise com algum tipo de cateter como
acesso venoso primário, e 15,6%, com fístula. Duas em cada três crianças maiores de
13 anos, em comparação, iniciaram a terapia com cateter, enquanto 26,4% iniciaram
com fístula. A maior taxa de uso de fístula em crianças mais velhas pode se dever, em
parte, à vasculatura mais madura, portanto capaz de suportar esse procedimento
A infecção bacteriana, especialmente a relacionada ao acesso vascular, é
a mais frequente complicação infecciosa da hemodiálise, sendo a maior causa de
morbidade e a segunda maior causa de mortalidade entre os pacientes submetidos a
esse tipo de tratamento, superada apenas pelos eventos cardiovasculares2,14.
Entre os tipos de acessos vasculares, as FAV, obtidas a partir de vasos
sanguíneos próprios do paciente, apresentam menor risco de infecção; próteses
arteriovenosas, constituídas de materiais sintéticos, apresentam risco intermediário;
cateteres centrais permanentes (tunelizados e com cuff) e cateteres centrais
temporários (não tunelizados e sem cuff) apresentam risco maior de infecção. Outros
fatores de risco para infecções de acesso vascular são: local de inserção do acesso;
cirurgia recente para obtenção de acesso vascular; trauma, hematoma, dermatite ou
laceração no local de inserção do acesso; paciente com hábitos precários de higiene;
quebra das técnicas de inserção dos cateteres; idade avançada; diabetes;
Figura 1 – Cateter permanente14
Figura 2 – Fístula arteriovenosa1,14
O uso prolongado de cateteres pode comprometer a longevidade da
desse tipo de acesso em diferentes sítios, traumatizando veias centrais, levando a
estenose e trombose e dificultando a realização futura de fistulas7, 14.
As infecções de pacientes em hemodiálise podem ser causadas por
microrganismos exógenos (adquiridos através do contato com fluidos ou equipamentos
de diálise contaminados), ou endógenos (presentes na flora bacteriana do próprio
paciente). Patógenos exógenos causam numerosos surtos, a maioria resultante de
procedimentos inadequados, como reutilização do dialisador, contaminação da água,
das máquinas ou dos fluidos de diálise, ou devido à má qualidade do tratamento da
rede pública de água. Outra fonte potencial de infecção bacteriana são as medicações
contaminadas, por exemplo, devido à utilização múltipla daquelas que deveriam ser de
uso único2,11.
Patógenos endógenos inicialmente colonizam os pacientes e depois
levam à infecção. A colonização com microrganismos potencialmente patogênicos é
muito frequente em pacientes que utilizam com regularidade hospitais e outros serviços
de saúde. Ela ocorre pela transmissão dos patógenos que colonizam ou infectam
outros pacientes, ou através das mãos dos profissionais de saúde que não seguem as
precauções padrão de controle de infecção. Menos comumente, a fonte de colonização
são as superfícies do ambiente2.
A infecção ocorre quando o patógeno invade o organismo, danificando
tecidos e causando sinais e sintomas de infecção. Esta invasão é facilitada pela
presença de dispositivos invasivos, como é o caso dos acessos vasculares para
hemodiálise. Existem evidências de que, quando a prevalência de colonização por
nesta população também o é, por isso as recomendações para controle de infecção
para unidades de hemodiálise incluem prevenção de colonização2.
Dados de um estudo de vigilância em adultos em hemodiálise, realizado
nos Estados Unidos durante 20 meses, demonstraram que o risco de bacteremia era
32 vezes maior quando a hemodiálise era feita através de cateteres temporários sem
cuff do que se feita através de FAV, e 19 vezes maior se realizada através de cateteres
tunelizados e com cuff6. Esse risco de bacteremia segundo o tipo de acesso vascular
também foi encontrado em estudo de seis meses de duração realizado em 11 centros
no Canadá9. As FAV demonstraram ser o modo mais desejável de acesso vascular
para realização de hemodiálise, produzindo melhor fluxo, minimizando os riscos de
infecção e possuindo maior tempo de vida útil14.
Em vários estudos que analisaram as taxas de infecção bacteriana nos
pacientes adultos em programa de hemodiálise, a bacteremia ocorreu entre 0,63% e
1,7% dos pacientes a cada mês, e a infecção do acesso vascular com ou sem
bacteremia ocorreu entre 1,3% e 7,2%2.
Existem poucos dados publicados na literatura sobre as taxas de infecção
de corrente sanguínea em crianças em hemodiálise. Além disso, os métodos de coleta
e critérios diagnósticos usados variam muito de estudo para estudo, impossibilitando a
comparação das taxas entre os diversos centros de hemodiálise pediátricos20.
Um episódio de infecção ou sepse ocorre muito mais cedo em crianças
que iniciam hemodiálise com cateter do que naquelas que iniciam o procedimento com
fístula. Em 60 dias, por exemplo, a probabilidade de estar livre de infecção é de 79%
a probabilidade é de 62% e 92%, respectivamente. Ao final de um ano, uma em cada
duas crianças com cateter terá apresentado um episódio de infecção5.
Nos Estados Unidos, entre 2003 e 2005, a taxa de infecção em crianças
que iniciaram a hemodiálise com FAV foi de 26,7 por 100 pacientes-ano, e
notadamente mais alta naquelas com cateter, chegando a 219,3 pacientes-ano5.
O mesmo estudo mostrou que a taxa de internação hospitalar em 2006 foi
24,2% mais elevada na faixa etária pediátrica do que nos adultos, com risco de 2,1
contra 1,7 por pacientes-ano, respectivamente. Crianças de zero a nove anos
apresentam as maiores taxas, de 3,03 comparado com 1,87 naquelas com 10 a 19
anos. As taxas de admissão hospitalar devido à infecção foram 51,9% mais elevadas
em crianças do que em adultos, 0,61 e 0,4, respectivamente, por paciente-ano em
risco5.
As infecções de acesso vascular em pacientes em hemodiálise são
causadas, em ordem decrescente, por S. aureus, S. coagulase negativos, bacilos Gram
negativos, enterococos e fungos. Essas infecções têm consequências indesejáveis
para o próprio paciente, levando ao aumento da morbidade e da mortalidade, e
também para a sociedade, pelo aumento dos custos, taxas de hospitalização e
necessidade do uso de antimicrobianos. Além disso, o uso frequente dessas drogas,
principalmente da vancomicina, tem levado ao desenvolvimento de resistência
bacteriana nesses pacientes. Um dos primeiros casos relatados de enterococos
resistentes à vancomicina ocorreu em uma unidade de diálise de Londres. Nos Estados
Unidos, cinco dos seis pacientes em que foram isoladas cepas de Staphylococcus
A taxa de sobrevivência em cinco anos para um paciente adulto
recebendo hemodiálise é de 34%, e o tipo de acesso vascular interfere na mortalidade,
com as FAV sendo de menor risco e os cateteres temporários, de maior risco14.
A taxa de mortalidade anual entre os pacientes submetidos à hemodiálise
é de 23%, e as infecções são a segunda causa mais comum, responsáveis por 15%
dos óbitos. Sepse é a causa infecciosa mais comum de mortalidade, sendo
responsável por 10,9% de todos os óbitos14.
Houve substancial melhora na sobrevida de crianças e adolescentes com
insuficiência renal crônica nos últimos 40 anos, mas, apesar disso, a taxa de sobrevida
em 10 anos para crianças em diálise é cerca de 80%, e, em 20 anos, cerca de 65%.
Além disso, as taxas de mortalidade ajustadas para a idade são 30 a 150 vezes
maiores do que em crianças sem IRC16,17.
Apesar da fundamental importância das infecções relacionadas ao acesso
vascular nos pacientes em hemodiálise, existem poucos estudos descrevendo sua
epidemiologia, principalmente na faixa etária pediátrica15.
Em 1999, o Centers for Disease Control and Prevention (CDC) de Atlanta,
nos Estados Unidos, iniciou um sistema de vigilância de infecções de corrente
sanguínea relacionadas ao acesso vascular em pacientes submetidos à hemodiálise
em centros extra-hospitalares, para determinar a frequência e os fatores de risco para
essas complicações. O objetivo desta vigilância é formular e avaliar estratégias para o
controle das infecções de corrente sanguínea nessa população. Esse sistema tem o
propósito de fornecer um método para centros de hemodiálise, que permita o registro e
das hospitalizações e do início de antimicrobianos intravenosos, com a finalidade de
prevenir infecções e de retardar a disseminação de resistência antimicrobiana6.
Esse sistema de vigilância assume que, se um paciente tem uma infecção
significante, ele será hospitalizado ou iniciará antibioticoterapia intravenosa (IV) na
unidade de diálise. Esses eventos são o foco do sistema de vigilância6.
O sistema de vigilância proposto pelo CDC se baseia na coleta de dados
em formulários simples, que irão fornecer numeradores e denominadores para o
cálculo de taxas de frequência de eventos por 100 pacientes-mês. Nesse método,
deve-se registrar todo paciente que realizar hemodiálise na primeira semana do mês,
estratificando-os de acordo com o tipo de acesso venoso: FAV, prótese, cateter
permanente e cateter temporário (Anexo I). Esses dados formarão o denominador do
cálculo das taxas6.
Durante todo o mês, para cada hospitalização ou cada início de
antimicrobiano IV na unidade de hemodiálise, um formulário de incidente deverá ser
preenchido, no qual serão registrados dados clínicos simples para definir as razões da
hospitalização ou uso de antibioticoterapia IV (Anexo II e III). Esses dados permitirão
calcular, estratificadas pelo tipo de acesso vascular, as taxas de infecção da corrente
sanguínea relacionadas ao acesso, de infecção do acesso vascular, de hospitalização,
de início de antimicrobiano IV na unidade e de uso de vancomicina. Taxas por 100
pacientes-mês para os eventos ocorridos serão calculadas dividindo-se o número total
de eventos pelo número total de pacientes-mês e multiplicando-o por 100 (Anexo IV).
Uma taxa de infecção de 1,33 por 100 pacientes-mês indica que em média, 1,33% dos
Existem estudos que demonstram a aplicação desse sistema na
população adulta em alguns centros pelo mundo, padronizando dados e facilitando a
comparação e intervenção nesses eventos 6, 10, 12, 14, 18, 19. Estudo realizado no Reino
Unido, de 2002 a 2006, demonstrou taxas de bacteremia relacionada ao acesso
vascular de 6,2 por 100 pacientes-mês no início da aplicação do sistema de vigilância
proposto pelo CDC14. Essa taxa foi significativamente maior do que a encontrada nos
Estados Unidos, de 1,8 por 100 pacientes-mês, em estudo realizado de 1999 a 2001, e
de 1,2 por 100 pacientes-mês no ano de 20066,18. Outro estudo publicado, utilizando
esse método de vigilância, realizado em Portugal, de janeiro a julho de 2004, relatou
taxa de infecção de acesso vascular de 2,18 por 100 pacientes-mês19. Não existem
dados nacionais publicados referentes à vigilância de infecções de corrente sanguínea.
A ausência de dados na população brasileira, ainda mais na faixa etária
pediátrica, demonstra a importância da aplicação desse sistema em nossos centros. A
partir desses dados, poderemos avaliar a importância das infecções relacionadas à
hemodiálise e a necessidade de um sistema de vigilância epidemiológica eficiente para
monitorizá-las. Poderemos assim calcular, sistematicamente, taxas de ocorrência das
Objetivo
Realizar vigilância epidemiológica das infecções de corrente sanguínea
relacionadas à hemodiálise em população pediátrica de modo sistemático e
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Artigo Científico
Surveillance system of bloodstream infections in a pediatric hemodialysis unit.
Aplicação de um sistema de vigilância de infecções de corrente
sanguínea em crianças acompanhadas em uma unidade de hemodiálise pediátrica.
Division of Pediatric Infectious Diseases, Department of Pediatrics,
Universidade Federal de Sao Paulo, Sao Paulo, Brazil
1 Carolina Sucupira, MD
1 Marcelo Luiz Abramczyk, MD, PhD
1 João Tomás de Abreu Carvalhaes, MD, PhD
1 Maria Isabel de Morais Pinto, MD, PhD
1 Department of Pediatrics, Universidade Federal de Sao Paulo
Corresponding author: Carolina Sucupira
Rua Apinajés, 1949 apto 62
São Paulo, SP – Brasil
01258-001
carusucupira@yahoo.com.br
Disclaimer: This paper represents an original research that has not been
previously published and that it is not being considered or has been submitted for
publication elsewhere.
Conflict of Interest: The authors have disclosed that they have no
Abstract
Background: Hemodialysis vascular access infections are a great
concern in children with end stage renal disease because in the majority of the pediatric
population a venous catheter is used for the initiation of hemodialysis. Methods: From
October 2006 to April 2009, the bloodstream infection surveillance system proposed by
the Centers for Disease Control and Prevention was prospectively conducted in a
pediatric outpatient hemodialysis unit. Results: Thirty pediatric patients were included.
Male gender was predominant and mean age was 9.5 years. Most patients (73%) had a
catheter for vascular access at study entry. While the mean permanent catheter
duration was 170.6 days, it was 2.2 years for fistulas. The main reasons for catheter
removal were mechanical problems and infection. During the period of study, one in
three patients were hospitalized each month and 20% of them died. We reported 181
events and 450 patients-month.The rate of vascular access infection was 21.1 per 100
patients-month, 16.7 per 100 patients-month for patients on temporary catheters and 30
per 100 patients-month for those on permanent catheters. Staphylococcus aureus was
the microorganism most frequently identified, having been isolated in 34% of the blood
samples. Conclusions: Our study showed different results than what is observed in
adult patients, with higher rates of vascular access infection in children. The use of this
surveillance system will help identify and monitor local infection rates, implement
strategies for preventing vascular access infection and evaluate the effectiveness of
interventions to prevent infections in the pediatric population on hemodialysis.
Resumo
Introdução: A infecção relacionada ao acesso vascular é uma grande
preocupação em crianças com insuficiência renal crônica, porque a maioria da
população pediátrica começa a hemodiálise usando um cateter como acesso vascular.
Métodos: De outubro de 2006 a abril de 2009, o sistema de vigilância de infecção de
corrente sanguínea proposto pelo Centers for Disease Control and Prevention foi
conduzido prospectivamente em uma unidade extra-hospitalar de hemodiálise
pediátrica. Resultados: Trinta pacientes pediátricos foram incluídos. O sexo masculino
foi predominante e a média de idade foi de 9,5 anos. A maioria dos pacientes (73%)
começou o estudo com cateter como acesso vascular. Enquanto o tempo de
permanência médio dos cateteres permanentes foi de 170,6 dias, foi de 2,2 anos para
as fístulas arteriovenosas. Os principais motivos para a remoção de cateteres foram
problemas mecânicos e a presença de infecção. Durante o período de seguimento, um
em cada três pacientes foi hospitalizado a cada mês e 20% deles faleceram. Foram
relatados 181 eventos e 450 pacientes-mês. A taxa de infecção relacionada ao acesso
vascular foi de 21,1 por 100 pacientes-mês e variou de 16,7 por 100 pacientes-mês em
pacientes com cateter temporário a 30 por 100 pacientes-mês naqueles com cateter
permanente. Staphylococcus aureus foi o microrganismo mais frequentemente
identificado, tendo sido isolado em 34% das amostras. Conclusão: Nosso estudo
demonstrou um cenário muito diferente do que o visto nos pacientes adultos, com
maiores taxas de infecção relacionada ao acesso vascular nas crianças. A
manutenção desta vigilância ajudará na identificação e monitoramento das taxas locais,
vascular e na avaliação da efetividade das intervenções de prevenção na população
pediátrica em hemodiálise.
Introduction
The overall incidence of end stage renal disease (ESRD) in the pediatric
population has been relatively stable since the 1980s in the United States and Europe.
1-3 According to the European Dialysis and Transplant Association, the incidence of
ESRD rose modestly from 7.1 to 9.9 per million of children from 1980 to 2000.3 In
contrast, the prevalence rate of pediatric ESRD has nearly tripled since 1980, providing
evidence of improved long-term survival. Yet this growth appears to be slowing down,
with a modest increase of 11.4 percent since 2000.1 Although the best option for
treatment of ESRD patients is kidney transplantation, more than three-fourths of
children need months to several years of dialysis while waiting for the transplant.2,4
When dialysis is required, peritoneal dialysis is the first choice in most pediatric units,
but the prevalence of children undergoing hemodialysis (HD) in the United States
increased by 22% from 1995 to 2005 and in 2007, approximately half of all pediatric
ESRD patients that initiated therapy on hemodialysis.1
Catheter-related infections are a common problem in all HD centers, and
they became the most important concern in pediatric units because, differently from
adult population on HD, the majority of the pediatric population starts this renal
replacement therapy using a catheter for vascular access, instead of arteriovenous
fistulas (AVF) or grafts.1,2,4-9 Although a permanent access is preferred, nearly 70% of
the children use central venous catheter mostly because of the small size of the patients
and the difficulties of creating AVF.1,2,7 Morbidity and mortality rates are significantly
higher in children in dialysis as compared to those who received a transplant and
major risk factor for bacteremia, and they are responsible for up to 73% of all infections
in HD patients. The majority of infections are caused by staphylococcal organisms,
which are associated with higher rates of mortality and antibiotic resistance.11
The increased use of central venous catheter for hemodialysis in children
and adolescents and its inherent risks of complications make it necessary to evaluate
the incidence of infections related to the use of a vascular access. Few published
studies have described infection of vascular access in children on hemodialysis.
In 1999, the Centers for Disease Control and Prevention (CDC) initiated
the Dialysis Surveillance Network, a data monitoring system for outpatients undergoing
hemodialysis aiming to uniformize methods to study infection in this population.12 Data
from different units can be appropriately compared; also, this method permits stratifying
data in different types of vascular access. This system is thought to be simple to
implement and maintain and to require little staff time. There are some published papers
evaluating this system in adult or mixed population, however data in children are
lacking.11-14
The objective of this study was to conduct a surveillance of vascular
access infection in a unit of hemodialysis that comprises only pediatric patients, using
the system proposed by CDC, in order to establish the relevance of this kind of infection
Methods
This was a prospective study conducted from October 2006 to April 2009.
A surveillance of bloodstream and vascular access infections in outpatient hemodialysis
patients was carried out at the pediatric hemodialysis unit associated to São Paulo’s
Hospital, a teaching hospital of the Universidade Federal de Sao Paulo (Unifesp), in
Sao Paulo, Brazil.
This center provides chronic hemodialysis for end stage renal disease
children from zero to eighteen years of age. Only outpatients who received
hemodialysis for at least 1 month were studied.
Since 1999, Dialysis Surveillance Network Program of CDC, Atlanta, USA,
proposed and coordinated a validated surveillance program of bloodstream infections in
outpatient hemodialysis units, and our data was collected using this protocol. The
National Healthcare Safety Network (NHSN) division was created in 2005. It comprises
the previous Dialysis Surveillance Network, the National Nosocomial Infections
Surveillance System, and the National Surveillance System for Healthcare Workers.
Dialysis surveillance activities are part of the NHSN Patient Safety Component,
Device-Associated Module. www.cdc.gov/nhsn/psc_da_de.html.
This surveillance program aims to record and monitor rates of vascular
access infections and to monitor antimicrobial use by a simple and easy method,
recording the presence or absence of criteria for infection and not infections
Data was collected on census (denominator) and incident (numerator)
forms:
http://www.cdc.gov/nhsn/forms/57.109_DIA_BLANK.pdf
http://www.cdc.gov/nhsn/forms/57.119_DenomOutpatDialysis_BLANK.pdf
The denominator was provided by a simple census form of type of
vascular access for all patients dialyzed in the first week of each surveillance month.
The patients were categorized into 1 of 4 vascular access types: fistulas, grafts, cuffed
or permanent catheters and uncuffed or temporary catheters. If a patient had both an
implanted access (fistula or graft) and a catheter, the patient was categorized as having
a catheter.
A simple incident form was filled in for each overnight hospitalization of
any cause or initiation of outpatient intravenous (IV) antibiotics (unless another course
of antibiotics was given in the previous 21 days). If a patient was given an antimicrobial
and hospitalized on the same day, only one incident form was completed. The positive
blood cultures were also recorded.
In addition, the form recorded the type of vascular access and whether it
was removed, the presence or absence of criteria for infections (clinical evidence for
local vascular access infection, wound infection, pneumonia, urinary tract infection, or
non-infectious causes), whether the antibiotic administered was vancomycin or any
other and blood culture results.
The source of a positive blood culture was designated as:12
• The vascular access if there was access drainage, pus, redness,
swelling, pain, an open area or a positive culture from the access showing the same
organism found in the blood.
• A site other than the vascular access (i.e., secondary bacteremia) if (1) a
culture from another site (e.g., leg wound or urine) showed the same organism found in
the blood or (2) clinical evidence of infection at another site, without obtaining culture.
• A contaminant if the organism was judged to be a contaminant by a
physician.
• Uncertain if there was insufficient evidence to decide among the 3
previous categories.
Data on the incident forms were evaluated to determine whether each
incident met the definitions of one or more of the following events. Note that all
definitions included either hospital admission or initiation of an IV antimicrobial agent in
addition to the criteria listed below.
• Local access infection: pus, redness, or swelling of the vascular access
site and access-related bacteremia were not present.
• Access-related bacteremia: blood culture positive with source the
vascular access site or unknown.
• Vascular access infection: either local access infection or access-related
• Wound infection: pus or redness from wound not related to the vascular
access.
• Pneumonia: a new infiltrate or pneumonia seen on chest radiograph.
• Urinary tract infection: a urine culture with >100,000 organisms/mL with
no more than 2 species isolated.
• Secondary bacteremia: positive blood culture with a source designated
as a site other than the vascular access.
• Related-infection mortality was predetermined when the patient died
within seven days ofan infection episode.
Data analysis
We expressed rates of events per 100 patients-month, calculated by
dividing the total number of events by the total number of patients-month and
multiplying the result by 100. Rates were calculated for all patients, and some rates
were also calculated separately for the four types of vascular access (fistulas, grafts,
temporary catheters and permanent catheters).
Rates expressed in patients-month can be interpreted as the average
percentage of patients having the event each month.
All the data was collected by the same pediatric infectologist (CS) who is
Before enrollment, a consent form was signed by the parents or guardians
of all patients included in this study. This protocol was approved by the Ethics
Committee of the Universidade Federal de Sao Paulo (Unifesp), Brazil (Anexo VI).
Results
During the 31-month period of study, 30 pediatric patients received
hemodialysis in our unit for at least one month. Duration of follow up varied from 1 to 31
months (mean 15.2±10.5).
Characteristics of the study group are shown in Table 1. Male gender was
predominant among the patients (63%, 19/30). Mean age at study entry was 9.5±4.9
years (range 4.0–17.4) and at start of hemodialysis, 8.7±4.7 years (range 1.1–16.9).
Mean duration of hemodialysis at study entry was 10.3±2.7 months (0-52.6); 14 children
(46%) started hemodialysis as renal replacement therapy at the same time of the
enrollment.
Glomerular diseases were the main cause of renal failure in 40% (12/30)
of the patients, of whom eight were diagnosed with nephrotic syndrome. Urinary tract
malformation was responsible for 26.6% (8/30) of the primary diagnoses and tubular
disease, for 20% (6/30). Undiagnosed genetic syndromes and undetermined causes
occurred in 13.4% of the cases, two patients each.
Most patients (46.6%) started the study with a permanent catheter as
vascular access for hemodialysis, 26.7% had a temporary catheter, and 26.7% had an
On average, 3.5±2.5 different vascular accesses were required per patient
(range, 1–10). Eighty-three percent (30/36) of the permanent catheters were located in
the internal jugular vein; the same percentage of temporary catheters was placed in the
same vein. (Table 2) Mean catheter duration (catheter life) was 40.5±47.4 days for
temporary catheters (range, 2–244 days), 170.6±165.1 days for permanent catheters
(range, 2–692 days), and 2.2 years±174 days for fistulas (range, 11 days–5 years).
The main reason for catheter removal was mechanical problems (70%),
followed by vascular access infection (16%, 12/76), and elective replacement of a
temporary catheter for a permanent one, (10%, 8/76).
The mortality rate was 20% (6/30) and 33.3% of the patients underwent
kidney transplantation during the study period. Dialysis was discontinued in two patients
due to renal function improvement and one patient was transferred to an adult
hemodialysis unit after reaching 18 years of age. At the end of the study period, 36.7%
(11/30) patients were still on hemodialysis (Table 3).
Only two patients were not hospitalized during the period of follow-up. The
mean length of hospitalization, excluding those due kidney transplantation, was
9.6±15.2 days (range, 1 – 94) and the main reasons for hospitalization were vascular
access complications such as infection (62/132) and mechanical problems (43/132)
(Table 4). Among the other causes, neurological disorders, such as seizures, were the
most common.
In the study period, we had a total of 450 patient-months: 290 (64.4%)
patients with permanent catheter, 112 (24.9%) with fistula and 48 (10.7%) with
temporary catheter. No patient had grafts as vascular access type (Table 5).
The total number of events was 181, with 132 hospitalizations (73%).
Among the 102 outpatient intravenous antibiotic treatment (with or without
hospitalization), vancomycin was empirically chosen in 66 cases (73.5%) and the
proportion that had blood culture obtained was 98% (100/102). The total hospitalization
rate was 29.3 per 100 patients-month and ranged from 9 per 100 patients-month among
those with fistulas to 58.3 per 100 patients-month among patients with temporary
catheters (Tables 6 and 7).
The overall rate of outpatient antibiotic therapy was 10.8 per 100
patients-month, varying from 0.9 to 14.8 per 100 patients-month among patients with fistula and
permanent catheter, respectively (Tables 6 and 7).
There was no vascular access infection among the patients with fistula. In
this group, only one patient received intravenous antibiotic in the unit due to fever and
diarrhea, and nine patients were hospitalized (6 for kidney transplantation, 2 due to
mechanical problem of the fistula and 1 due to thoracic pain).
We found a total of 95 vascular access infections with loss of the vascular
access in 22.1% (22/95) of the cases. Only 5.3% (5/95) of those were local access
The rate of vascular access infection was 21.1 per 100 patients-month,
and varied from 16.7 per 100 patients-month among patients with temporary catheters
to 30 per 100 patients-month among those with permanent catheters (Tables 6 and 7).
The rates did not vary significantly along the months of the study (Figure 1).
Among the 93 positive blood cultures, 97 microorganisms were reported,
all of them from patients with central lines. We found 48.4% (47/97) of Gram positive
bacteria, 49.5% (49/97) of Gram negative bacteria and only 2 fungi (Candida
guilliermondii and Candida parapsilosis). The most frequent one was Staphylococcus
aureus in 33% of the isolates, of which 21% were resistant to methicilin, followed by the
Cogulase-negative Staphylococcus, in 8.5%. Among the Gram negatives, Acinetobacter
spp and Enterobacter spp were the most common (Table 8 and 9).
Discussion
We conducted a surveillance program of bloodstream and vascular
access infection in the pediatric hemodialysis unit associated to São Paulo's Hospital,
the teaching hospital of the Universidade Federal de Sao Paulo, in Sao Paulo, Brazil.
We used the surveillance system proposed by CDC in 1999 in a pediatric population
that was followed for 31 months. This system was easy to implement and maintain, and
the activities required an estimate 2-hour staff time per month, as suggested by CDC.12
The study was observational and no intervention was made during the data collection.
On average, each month 30% of the patients were hospitalized for any cause, 11%
While there is published data on vascular access infection rates using this
surveillance system in adults, similar data or accessible international registries are
limited for children.11-14 To the best of our knowledge, this is the first study that analyzed
the use of this surveillance system in a pediatric population. The rates of hospitalization,
initiation of IV antibiotics and vascular access infection registered in our study are much
higher than those from similar studies performed in adult or mixed-age population, the
only available data for comparison.11-14 Those differences are probably due to
characteristics associated to HD in childhood. The most important one being the type of
vascular accesses used in both populations. Although an AVF is preferred and most
frequently used in adults, the pediatric population remains with high rates of catheters
use in hemodialysis procedure.1,2,4-9
In our study, the most common form of vascular access at initiation of
hemodialysis was a central line access (permanent catheter plus temporary catheter in
73.2% of the patients), similar to data found in other pediatric studies. According to the
NAPRTCS 2008 Annual Data Report3, 77% of children started hemodialysis with a
catheter, and the USRDS 2009 Annual Data Report1 noted 74% of the children
beginning therapy with a central venous catheter. Most of the percutaneous catheter
accesses were in the subclavian vein (54.6%), followed by the jugular (40.1%) and
femoral (4.4%) veins according to NAPRTCS.3 In our study, 83% of the catheters were
placed in jugular vein, 10% in femoral vein and 7% in subclavian vein. That was in
accordance with the recommendations of the Adult Dialysis Outcome Quality Initiative
(K/DOQI) guidelines that stipulate that the right internal jugular vein is the preferred site
because of the risk of stenosis.9,15 Mean catheter durability in our study was 40.5 days
for temporary catheters and 170 days for permanent catheters, similar to Goldstein et
al., who reported median survival of 31 days for temporary catheter and 123 days for
permanent catheter in children.5 Kowalski et al. reported 21.2 days for temporary
catheters and 64.2 for permanent catheters, but the study population was children
under 15 kg.4 Previous evaluation of temporary catheters from adult centers concluded
that the use of this kind of catheter for more than 2 to 3 weeks leads to an unacceptably
high rate of infection, a major determinant of catheter loss.5 Poor line function due to
malposition or thrombosis, followed by line infections is the most common cause of
catheter failure requiring revision or change of HD access.4-6,8,16,17 Our data showed
similar results.
Adequate vascular accesses to provide hemodialysis to children is a
matter of great concern as this population has a relatively longer life expectancy
compared with adults and should not have their future access sites compromised.5,7,9
Besides, the rate of complications such as mechanical problems and infection is greater
in patients dialyzing with central line access as compared to patients with AVF.
Catheter-related bacteremia is the major cause of morbidity and the second cause of
mortality among children on HD, but the true incidence of vascular access infection in
the pediatric population is not known.5,16,19 Few studies are available in the literature
and the contrasting results reported by different authors are frequently due to the lack of
uniformity in diagnosis criteria and method of data collection of catheter-related
infections. Kovalski et al. reported a catheter-related bacteremia rate of 1.3 infections
rate of line infections was 2.7 infections/patients-year in patients under 2 years of age.
Goldstein et al. reported rates of infection leading to the removal of temporary and
permanent catheters were 0.58 and 0.71 per patient-year in children and adolescents in
HD, respectively. Finally, Onder et al. reported an incidence of catheter-related
bacteremia of 4.8/1,000 catheter-days in children with permanent catheter.
Studies in adult population using the same surveillance system as the one
used in this study showed rates of vascular access infection from 2 to 3.2 per 100
patients-month, much lower than our rate of 21.1 per 100 patients-month, probably
because of the higher rates of catheter use in the pediatric population.11-14 Different
from literature, we found higher rates of vascular access infection in children with
permanent catheter than in children with temporary catheter, but we could not find an
reasonable explanation for this fact. A primary arterial venous fistula should be the
access for at least 50% of all new patients initiating hemodialysis because change from
a catheter to AVF access is associated with a substantial decrease in mortality risk and
hospitalization rates.21
Chand et al. discussed the introduction of International Pediatric Fistula
First Initiative, a multidisciplinary project created in 2005 that through an educational
program aims to encourage nephrologists to consider a fistula first in long term pediatric
HD patients, increasing AVF creation and use in children. They report the successful
use of AVF in children less than 20 kg in European countries and the prevalent use of
this type of access in patients from zero to 19 years of age (80%-90%).That is in
contrast with the low use of AVF in children both in the United States (21%) and in our
rates equivalent to those in adults and with low rates of infection, even in small
children.18 This project resulted in a team of pediatric nephrologists, surgeons and
interventional radiologists that explain the current guidelines, surgical approach and use
of microsurgery techniques, and how to monitor vascular access in children to the staff
of the participating centers.7
Collecting blood tests in children is often a hard procedure because of
technical difficulties in venipuncture in this age group and the anxiety caused in
everyone involved. In spite of this, blood cultures were performed before 98% of all IV
antimicrobial start in our study, a much higher rate than the 32% in a study of 7
outpatient dialysis units and the 60% in the initial results of CDC surveillance system.12
This higher rate, even in a public service from a developing country, is the result of
efforts of the nephrologist team to obtain blood cultures before most courses of IV
antimicrobial in children undergoing hemodialysis in our unit. The results of the cultures
help us to guide the selection of the best drug to treat the infection while minimizing
antimicrobial resistance.
Monitoring organisms associated with infections and their resistance
pattern is necessary for prevention of resistance. The most common organism causing
line infections in studies in the pediatric population were Gram positive pathogens.10,20
However, we found similar rates of Gram negative and Gram positive microorganisms in
our study. The coagulase-negative Staphylococcus and Staphylococcus aureus were
the most prevalent agents in the literature, this last one being the major problem in
patients on HD, mainly due to the increasing rates of methicilin-resistant strains
prevalence of antimicrobial-resistant microorganisms in dialysis units. Our data show
that the most prevalent bacterial agent was S.aureus, in 34% of all vascular access
infections, similar to other studies that showed rates of 30%-32%.11,12,14 Among the
S.aureus isolated in our unit, 21% were MRSA, a smaller rate of resistance than the
38% to 42% found in surveillances of adult hemodialysis patients.12,14,22 Fungal
colonization of the line is a rare but potentially life–threatening problem and
epidemiological and clinical data documented that Candida spp. fluconazole resistance
is becoming increasingly relevant when designing empiric therapeutic regimens for
catheter-related bacteremia. Shroff et al. reported 3 patients with line removal in all, and
we reported 2 episodes of vascular access infection caused by fungus.
In our unit, one in three children was hospitalized for any cause each
month, jeopardizing the quality of life of these children and exposing them to long
courses of antimicrobials and resistant microorganisms. Adult patients on HD are
admitted twice as much as the normal population, with rates of hospitalization ranging
from 0.99 to 2 admissions/patient/year.23 Zaritsky et al. reported hospitalization rates of
pediatric patients on HD more than ten times greater when associated with catheter
than with AVFs, and the hospitalization days of central venous catheter (CVC) patients
were nearly 20 times greater than AVF patients. Similarly, the rate of access revision
was much higher in CVC patients who required 2.7 hospital days for every 100 HD
treatments compared to0.2 days for every 100 HD treatments in AVF patients.8
Among adults, 50% of HD costs are due to hospitalizations.23 Considering
the higher rate of hospitalization in pediatric patients, it is very likely that hospital
In our study, mortality rate was 20%. Similar data was noted in a 10-year
retrospective study where children weighing less than 15 kg had a mortality rate of
18.2%.4 In a 16-year study, children less than 2 years of age had a mortality rate of
22%.16 Litwin et al. reported 6 deaths (10.3%) during a 12-month survey of 58 children
on HD from zero to 18 years of age. A significantly higher mortality rate was observed in
infants starting dialysis, with rates 2.7 times greater than in children who required renal
replacement therapy after the age of 5 years.9 NAPRTCS reports mortality rates for
pediatric patients on dialysis varying with age: from 13.6 deaths per 100 patient years
among those less than 1 year-old, to 8.2 among 1 to 2 years of age, and 6.1 in the 2 to
5 year-old group.2
In contrast to the adult population, USRDS data show that there has been
no progress in the five-year survival of pediatric ESRD patients over the last ten years.1
The longest longitudinal follow-up study was conducted in Australia and New Zeeland
and reported long-term survival rates of children less than 20 years of age who started
renal replacement therapy between 1963 and 2002. At 10 years, survival rate was 79%,
and, at 20 years, it was 66%.9 The risk of mortality is more than four times higher for
children in dialysis treatment compared to those who received a transplant.9 The
survival rates were 95% at 1 year, 90.1% at 2 years, and 85.7% at 3 years.3
The main causes of death in dialyzed children and young adults are
cardiovascular complications, followed by infection.4-6,8,16,17 In our study, from the six
deceased, four had infection-related deaths; one had an intracerebral hemorrhage and
of venous catheter increases the risk of both all-cause-related mortality and
infection-related mortality compared with a graft or fistula.9
In summary, by applying the CDC surveillance system to monitor infection
in pediatric patients in HD, our study showed very different results than what is usually
noted for adult patients. That initiative will help identify and monitor local rates of
vascular access infection, implement strategies for preventing vascular access infection
and evaluate the effectiveness of preventive interventions in the pediatric population on
hemodialysis. These data could be used to establish a benchmarking that would be
useful to compare data among other pediatric hemodialysis units where this system of
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Table 1 - Characteristics of pediatric patients at study entry
Characteristic Data
Mean age ±SD in years (range) 9.5 ±4.9 (4.0 – 17.4)
Mean age ±SD in years at the start of hemodialysis (range)
8.7 ±4.7(1.1 – 16.9)
Mean weight ±SD in Kg at study entry (range)
25.5 ±12.7(10.2 – 56.3)
Male gendern (%) 19 (63.0)
Mean duration of hemodialysis ±SD in months(range)
10.3±15.1 (0 – 52.6)
Renal disease n (%) Glomerular disease
Urinary tract malformation
Tubular disease
Undiagnosed genetic syndrome
Undetermined
12 (40.0)
8 (26.6)
6 (20.0)
2 (6.7)
2 (6.7)
Vascular access n (%) Permanent catheter 14 (46.6)
Temporary catheter 8 (26.7)
Table 2 - Data on central venous catheters.
Location Temporary catheter n (%)
Permanent catheter n (%)
Total n (%)
Internal jugular vein 30 (83.3) 49 (83.0) 79 (83.2)
Femoral vein 4 (11.1) 6 (10.2) 10 (10.5)
Subclavian vein 2 (5.6) 4 (6.8) 6 (6.3)
Table 3 - Clinical outcome
Outcome n(%)
On hemodialysis until the end of the study 11 (36.7)
Kidney transplantation 10 (33.3)
Death 6 (20.0)
Improved renal function 2 (6.7)
Table 4 – Hospital admission causes
Problem n(%)
Vascular access infection 62 (47.0)
Vascular access problem (not infectious) 43 (32.5)
Kidney transplantation 12 (9.0)
Urinary tract infection 5 (3.7)
Peritonitis 1 (0.7)
Table 5 - Characteristics of the study and comparison with other studies
Studies Sucupira et al. Tokars et al. Klevens et al. George et al. Ponce et al.
Period of study Oct 06 to Apr
09
Oct 99 to May 01
2006 Jun to Sep
2002
Sep to Dec 2004
Jan to Jul 2004
Number of centers 1 109 32 1 1 5
Mean age±SD in years 9.5±4.9 n/a n/a n/a n/a 64.5 ± 15.5
Patients-month 450 13705 28047 3418 3418 4501
Vascular access type n (%) n (%) n (%) n (%) n (%) n (%)
Fistula 112 (24.9) 4235 (30.9) 12140 (43.0) n/a n/a 2725 (60.6)
Grafts 0 (0.0) 5605 (40.9) 6907 (25.0) n/a n/a 1409 (31.3)
Permanent Catheter 290 (64.4) 3440 (25.1) 8806 (31.0) n/a n/a 345 (7.7)
Temporary Catheter 48 (10.7) 425 (3.1) 118 (0.4) n/a n/a 21 (0.4)
Port-o-cath n/a n/a 76 (0.3) n/a n/a n/a