Evidências experimentais acerca da coexistência sugerem que espécies próximas e limitadas pelo mesmo recurso não podem persistir indefinidamente no mesmo local. Em termos gerais, n espécies não podem coexistir em menos do que n recursos ou em menos do que n nichos (LEVINS 1968). Entretanto, a maio-ria das comunidades não segue este padrão, fato que deixou evidente a questão sobre como as espécies em determinadas comunidades podem coexistir a despeito de um potencial para a exclusão competitiva. Para explicar estes padrões de diversi-dade local, vários mecanismos tais como: partilha de recursos, heterogeneidade ambiental, efeitos de predadores e parasitas e variação espacial, tem sido propostos. A questão sobre qual destes mecanismos é mais freqüente e mais importante na
manutenção da diversidade tem sido um grande debate (WIENS 1977, CONNELL 1983).
A heterogeneidade ambiental, temporal ou espacial, pode levar a mudanças no espaço físico ocupado pela população, fato que impediria as espécies desta comunidade de chegarem a uma densidade de equilíbrio promovendo assim a coexistên-cia (CHESSON 2000). Entretanto, mesmo quando as espécies en-contram-se em equilíbrio e limitadas por um recurso a heterogeneidade ambiental ainda pode mediar a coexistência embora atuando através de uma via diferente. Neste caso, as populações poderiam coexistir pelo poder de dispersão dos competidores inferiores, que agiria promovendo uma disper-são contínua para novos sítios de colonização impedindo a
em com
em com
em com
em com
em comunidades de insetos necróf
unidades de insetos necróf
unidades de insetos necróf
unidades de insetos necrófag
unidades de insetos necróf
ag
ag
ag
agos
os
os
os
os
Mauricio O. Moura
Núcleo de Pesquisas Ambientais, Departamento de Ciências Biológicas, Universidade Estadual do Centro-Oeste. Caixa Postal 3010, 85010-090 Guarapuava, Paraná, Brasil. E-mail: moura@unicentro.br
ABSTRACT. SpatialSpatialSpatialSpatial vSpatialvvvvararararariationiationiationiationiation asasasasas aaaaa mechanismmechanismmechanismmechanism prmechanismprprprpromotingomoting coexistenceomotingomotingomotingcoexistencecoexistencecoexistencecoexistence ininininin carcarcarcarcarrrrrrionion insectionionioninsectinsectinsectinsect commcommcommcommcommunities.unities.unities.unities.unities. Coex-istence in local communities could be mediated through several mechanisms such as interespecific competition, temporal and spatial heterogeneity. In this paper we analyse a highly diverse guild of necrophagous insects to determine the role played by aggregation on community structure. An experiment was designed to test predic-tions derived from aggregation model of coexistence that in short require that in the balance between intra and interespecific competition, the first one must be greater than interespecific competition in order to make coexistence more likely. The data gathered comprise two protocols: collecting adults visiting carcasses and rearing maggots collected from carcasses. The results showed a total of 21 necrophagous species reared and 18 collected. All species showed clumped patterns of distribution over resources and even though several negative values were found in association indices, the overall trend was a neutral covariation between species. The analysis also confirms that aggregation could maintain diversity in this community.
KEY-WORDS. Aggregation model, coexistence, local diversity.
RESUMO. A coexistência em comunidades locais pode ser mediada através de vários mecanismos tais como competição interespecífica e heterogeneidade espacial e temporal. Neste trabalho é analisada uma guilda de insetos necrófagos para se determinar o papel desempenhado pela agregação na estrutura da comunidade. Um experimento foi delineado para se testar as premissas derivadas do modelo de coexistência por agregação que, em resumo, requer que no balanço entre a competição intra e interespecífica, a primeira deva ser maior, para fazer com a coexistência seja possível. Os dados coletados compreendem dois protocolos: a coleta de adultos visitando a carcaça e a criação das larvas coletadas na carcaça. Os resultados demonstram que 21 espécies necrófagas foram criadas e 18 espécies coletadas. Todas as espécies mostraram-se distribuídas de forma agregada sobre os recursos e, embora vários valores negativos foram obtidos nos índice de associação, a tendência geral foi de uma covariação neutra entre as espécies. A análise confirma que a agregação pode manter a diversidade nesta comunidade.
410 M. O. Moura
exclu são d est as esp écies d o sist em a, co n fo rm e d iscu t id o p o r HUTC H IN SO N (1951). Da m esm a m an eira, in terações bióticas, tais
co m o p red ação e co m p et ição , p o d em gerar e m an t er a d iversi-d aiversi-d e. Preiversi-d ação e p arasit ism o p o iversi-d eriam p reven ir a exclu são co m p et it iva caso as t axas d e at aq u e fo rem m ais fo rt es n a esp écie d om in an te n o sistem a, red u zin d o su a d en sid ad e e p or con -segu in t e seu efeit o n a co m u n id ad e ( PAINE 1974). A co m p et ição
in t eresp ecífica é o u t ro m ecan ism o q u e p o d e levar a co exist ên -cia at ravés d a m ed iação d a u t ilização d e p o rçõ es d iferen t es n o s eixos d o n ich o q u e rep resen tam os fatores lim itan tes d o siste-m a (SC H O EN ER 1974). Alt ern at ivam en t e, u m a m an eira p art icu
-lar d e se obter coexistên cia d evid o à variação esp acial, m as sem sep aração n o s eixo s d o n ich o é at ravés d a agregação d o co m -p et id o r su -p erio r co m o d em o n st ra d o -p o r HAN SKI (1 9 8 1 ) e
SC H O RRO C KSetal. (1984). Nest e m o d elo , a agregação d o s co m
-p et id o res afet ará o b alan ço en t re a co m -p et ição in t raes-p ecífica e in t eresp ecífica n as p o p u laçõ es t en d o co m o resu lt ad o glo b al u m a d im in u ição d o efeit o in t eresp ecífico (IVES, 1988a).
As co m u n id ad es co m p o st as p o r esp écies n ecró fagas são caract erizad as p o r u m a alt a d iversid ad e alfa (HAN SKI 1987a),
recu rso n orm alm en te lim itan te (NIC H O LSO N 1957) e p or
esta-rem rest rit as t an t o n o esp aço q u an t o n o t em p o d evid o às ca-racterísticas efêm eras d o su bstrato. Estas três caca-racterísticas, va-riação esp acial, im p revisib ilid ad e t em p o ral e alt a riq u eza, fa-zem d est as co m u n id ad es u m ó t im o m o d elo p ara se est u d ar e t est ar h ip ó t eses acerca d a evo lu ção e est ru t u ra d as co m u n id a-d es, com o a-d iscu te FIN N (2001).
Qu ase tod os os m ecan ism os citad os acim a têm sid o u sd os p ara exp licar a coexistên cia en tre as esp écies em com u n isd a-d es n ecrófagas. A h ip ótese a-d as esp écies fu gitivas foi su geria-d a p o r BEAVER (1977) com o u m p rovável m ecan ism o d e m an u ten
-ção d e d iversid ad e, m as testes d esta h ip ótese feitos p or KNEIDEL
(1983) n ão con firm aram o efeito esp erad o. Ou tra h ip ótese p ro-p o st a (HAN SKI & KUUSELA 1977) u t ilizava-se d a id éia d e efeit o s d e
p riorid ad e com o o m ecan ism o resp on sável p or m an ter as esp é-cies m en os com p etitivas n o sistem a. Em bora existam evidên ci-as favoráveis acerca d a existên cia em com u n id ad es n atu rais d e u m efeito d e p riorid ad e ( KNEIDEL 1983) as evid ên cias p rod u zid as
através d e exp erim en tos con trolad os em laboratório (SCHORROCKS
& BIN G LEY 1994) d em on stram q u e a m agn itu d e d este efeito n ão
seria su ficien te p ara p rom over a d iversid ad e en con trad a. A p ar-tilh a d e recu rsos foi ou tro m ecan ism o con sid erad o p ara exp li-car a d iversid ad e em com u n id ad es n ecrófagas (DENNO & COTHRAM
1975), m as evid ên cias p roven ien tes d e estu d os feitos em cam -p o d em on stram q u e este m ecan ism o n ão m an teria a d iversid ad e em com u n iad aad es efêm eras, p elo m en os n a au sên cia ad e ou -tros m ecan ism os (SCHO RRO CKS & SEVEN STER 1995, WERTHEIM et al.
2000). Recen tem en te, u m a gran d e q u an tid ad e d e evid ên cias teóricas (HAN SKI 1981, IVES & MAY 1985, IVES 1991, SEVENSTER 1996)
experim en tais (KNEIDEL 1984, HAN SKI 1987) e d e cam p o ( IVES 1991)
t em in d icad o q u e o m o d elo d e co exist ên cia p o r agregação é o m ecan ism o m ais im p ortan te n a m an u ten ção d a d iversid ad e em com u n id ad es efêm eras (SCHO RRO CKS & SEVENSTER 1995).
Em bora existam m uitas evidên cias acerca do papel da agre-gação com o prom otora da diversidade em com un idades efêm eras a m aioria d os estu d os d e cam p o foram realizad os em com u n id ad es associaad as a fu n gos e os p ou cos estu ad os realizaad os em cam -p o com com u n id ad es n ecrófagas restrin giram -se a an álise d e p ou cas esp écies. Neste trabalh o, serão ap resen tad os d ad os d e u m a gu ild a d e in setos n ecrófagos n eotrop icais. Nesta com u n i-d ai-d e o efeito i-d a p artilh a i-d e recu rsos n a m an u ten ção i-d a i-d iversi-d aiversi-d e foi con siiversi-d eraiversi-d o p eq u en o. Em bora a p artilh a iversi-d e recu rsos ten h a sid o con sid erad a in su ficien te p ara exp licar a coexistên -cia, fo i en co n t rad a u m a gran d e variação esp acial, h ip o t et izad a com o u m a d em on stração d a variação n a d istribu ição d as esp é-cies sobre os recu rsos, as carcaças. Se esta h ipótese estiver corre-t a, o s resu lcorre-t ad o s d o corre-t rabalh o d everão in d icar u m m aio r grau d e com p etição in traesp ecífica d o q u e in teresp ecífica. Assim , o ob-jetivo d este trabalh o é d eterm in ar q u al o p ap el, p ara as com u n i-d ai-d es n ecrófagas, i-d o p ai-d rão i-d e i-d istribu ição esp acial i-d as esp éci-es com pon en téci-es do sistem a sobre os recu rsos. Especificam en te o exp erim en to foi p lan ejado p ara resp on der às segu in tes q u estões: 1) Qu al o p ad rão esp acial q u e as esp écies p resen tes n o sistem a apresen tam ?; 2) Com o as espécies respon dem en tre si n o siste-m a, i.e. cosiste-m o as esp écies covariasiste-m ? e; 3) Qu al o feito global d a d istribu ição p ara a m an u ten ção d a d iversid ad e.
MATERIAL E MÉTO DO S Coleta de dados
Para se determ in ar o p adrão de ocu p ação em p regado p elas esp écies p resen tes n a com u n idade, foi realizado u m exp erim en -t o d e co lo n ização rep e-t id o -t rês vezes (Rép licas I, II e III). O ex p erim en t o fo i rea liza d o em u m fra gm en t o d e Flo rest a O m b ró fila Su b t ro p ical lo calizad o d en t ro d o cam p u s d a Un i-versid ad e Fed eral d o Paran á, em Cu rit iba. Nest e am bien t e a veget ação co n sist ia d e u m m o saico d e cam p o , co m p o st o p rin -cip alm en te p or arbu stos e árvores d isp ersas, e áreas d e brejo.
O exp erim en t o co n sist iu em fo rn ecer p ara co lo n ização 36 carcaças d e rat o s (Rattusnorvergicus L.) co m p eso s varian d o en tre 17 e 440 g. Ap ós serem sacrificad os p or d eslocam en to cervical, o s an im ais fo ram aleat o riam en t e alo cad o s em u m a célu la d e u m a grad e m ed in d o 50 x 60 m d a segu in t e m an eira: d ez carcaças p eq u en as ( < 100g) fo ram alo cad as iso lad am en t e em co p o s p lást ico s d en t ro d e u m a arm ad ilh a p ara co let a d e ad u lt o s co n feccio n ad a segu n d o FERREIRA (1978); d o is gru p o s d e
Ap ó s a in st alação d o exp erim en t o , as arm ad ilh as fo ram vist o riad as d iariam en t e sen d o o s ad u lt o s co let ad o s em cad a visit a. As carcaças co lo cad as n o s co p o s p lást ico s fo ram t razid as p ara o laboratório assim q u e tivessem p erd id o ap roxim ad am en -t e 1/ 3 d o seu p eso . Em cad a gaio la, as ban d ejas eram vis-t o ria-d a s ria-d ia ria m en t e p a ra p ro cu ra ria-d e la rv a s q u e era m en t ã o co let ad as. To d as as larvas fo rm a m an t id as em lab o rat ó rio so b con d ições eq u ivalen tes às d e cam p o até a em ergên cia d os ad u l-t o s q u e fo ram , en l-t ão , id en l-t ificad o s e co n l-t ad o s. As fêm eas co let ad as em cam p o fo ram d issecad as p ara se d et erm in ar o es-tágio de desen volvim en to ovarian o, q u e foi classificado de acor-d o co m AVAN C IN I & PRAD O (1986).
Análise dos dados
A an álise d o s d ad o s, ad u lt o s co let ad o s e criad o s, fo i feit a sep arad am en te p ara cad a rep etição. Este p roced im en to foi u ti-lizad o p ara evit ar vieses asso ciad o s co m o agru p am en t o d e d ad o s q u e exib em variação t em p o ral n a riq u eza e d en sid ad e d as esp écies. Em cad a b ase d e d ad o s fo ram an alisad o s o s se-gu in t es n íveis: 1) t o d as as esp écies co m bin ad as, 2) t o d as as es-p écies es-p erten cen tes à m esm a fam ília e 3) cad a eses-p écie.
O n ível d e agregação fo i d et erm in ad o u t ilizan d o -se a ra-zão en t re a variân cia e a m éd ia (ín d ice d e d isp ersão ) e o ín d ice d e agregação in t raesp ecífica d e SEVEN STER (1996). A p ossível
re-lação en t re variân cia e a m éd ia fo i d et erm in ad a p elo aju st e d a fu n ção exp on en cial d e Taylor.
O d esvio d o ín d ice d e d isp ersão (I) em relação a u m a d ist rib u ição d e Po isso n (I = 1) fo i t est ad o u san d o as segu in t es exp ressões (LUDWIG & REYN O LD S 1988):
Para n > 30 in d ivíd u o s, d= 2χ2− 2(N−1) o n d e: χ2 = I(N-1) e N = t am an h o am o st ral e, p ara am o st ras co m n < 30 in d ivíd u o s a ap ro xim ação I(N-1).
Para q u an t ificar o au m en t o p ro p o rcio n al n a d en sid ad e m éd ia d e com p etid ores em relação a u m a d istribu ição ao acaso a segu in t e exp ressão fo i u t ilizad a (SEVEN STER 1996):
(
)
J e
N n n
e
i i i
i
= × −
∑
2 −1
1 o n d e, J= ín d ice d e agregação in t
ra-esp ecífica, ni n u m ero d e in d ivíd u o s q u e fo ram criad o s/ co le-t ad o s n a carcaça i, eié o t am an h o d a carcaça i e N é o n ú m ero t o t al d e in d ivíd u o s d a esp écie i co let ad o s.
A fu n ção exp o n en cial d e Taylo r (V = amb) fo i aju st ad a às
bases d e d ad os p ara se d eterm in ar se existia e q u al era a m agn i-t u d e d e u m a relação d en sid ad e d ep en d en i-t e en i-t re a m éd ia (m ) e a variân cia (V), at ravés d e u m a regressão lo g x lo g.
A exist ên cia o u n ão d e asso ciação en t re as esp écies fo i d et erm in ad a b asean d o -se em d o is d escrit o res: a fu n ção φ (SH O RRO C KSet al. 1990) e o ín d ice d e agregação in teresp ecífica
d e SEVEN STER (1996).
O Co eficien t e d e co rrelação Ph i (φ) é d et erm in ad o p ela segu in te eq u ação, basean d o-se em u m a tabela d e con tin gên cia
d e d u as en t rad as:
(
)(
)(
)(
)
φx y
ad bc
a b c d a c b d , =
−
+ + + + o n d e a
re-p resen ta o n ú m ero de co-ocorrên cias das esre-p écies x e y, b o n ú -m ero de presen ças de x e ausên cias de y; c o n ú m ero d e au sên cias d e x e presen ças de y e d o n ú m ero d e d u p las au sên cias.
O grau p ro p o rcio n al d e co variação en t re as esp écies fo i verificad o u t ilizan d o -se a segu in t e exp ressão (SEVEN STER 1996):
C e N N n n e x y i x y xi yi i , = × ×
∑
∑
−1 o n d e, Cx,y fo rn ece a m ed id a d easso ciação (co variação ) en t re a esp écie x e a esp écie y, nxi rep re-sen t a o n ú m ero d e in d ivíd u o s d a esp écie x n a carcaça i, nyi o n ú m ero d e in d ivíd u o s d a esp écie y n a carcaça i, eirepresen ta o t am an h o d a carcaça i e N o n ú m ero t o t al d e in d ivíd u o s.
Para se d eterm in ar se a agregação in traesp ecífica facilita-ria a co exist ên cia fo i u t ilizad a a segu in t e eq u ação (IVES, 1991),
co n sid erad a co m o o co eficien t e A:
(
)
( )
(
)
A J J
C x y x y = + + + 1 2 12 ,
o n d e J
d en o t a a agregação in t raesp ecífica d as esp écies xey, calcu lad o con form e exp ressão an terior, e C fo rn ece a agregação in t er-esp ecífica relativa d as er-esp écies x e y.
A an álise d e facilit ação d a co exist ên cia fo i feit a p rim ei-ram en t e en t re t o d a as esp écies p ar a p ar. En t ret an t o , co m o as esp écies n a n at u reza co m p et em co m u m arran jo d e co m p et i-d o res p o t en ciais, fo i feit a u m a segu n i-d a an álise (A
agr) o n d e a esp écie x d everia co m p et ir co m u m “su p er co m p et id o r” fo r-m ad o p ela so r-m a d as ab u n d ân cias e p ad rão d e o cu p ação d as carcaças d e tod as as esp écies p resen tes n o sistem a.
Tod as as an álises foram realizad as n o p rogram a Statistica 5 .1 (STA T SO FT 1996). Fo ram u t ilizad as An álises d e variân cia
(ANOVA) p aram étricas e n ão p aram étrica (Kru skall W allis – H) p ara se avaliar o efeito d e m ais d e d ois fatores e su as in terações sobre a variável resp osta. Para a com p aração en tre d ois fatores fo i u t ilizad o o t est e n ão p aram ét rico d e W ilco xo n (W ). Em t o -d as as an álises a variável resp osta foi o n ú m ero total -d e in -d iví-d u os iví-d as esp écies.
RESULTADO S
A co m u n id ad e d e in set o s n ecró fago s n a área d e est u d o é co m p o st a p o r 2 6 e sp é cie s: 2 1 e sp é cie s n e cr ó fa ga s, t r ê s p red ad o ras e d u as esp ecécies d e p arasit ó id es (Tab. I). As ú n icas esp écies n ecró fagas q u e n ão fo ram co let ad as n as arm ad ilh as p ara ad u lt o s fo ram Ophyrachalcogaster W ied . e d u as m o rfo -esp écies d e Sp h aerocerid ae. Foram coletad os u m total d e 1.082 ad u lt o s e criad o s 16.353 in d ivíd u o s.
Agregação das fêmeas
412 M. O. Moura
o m at erial. Ist o im p ô s u m a an álise in co m p let a d a agregação d as fêm eas já q u e fo ram an alisad as ap en as as esp écies co m u m n ú m ero am o st ral su ficien t e e q u e est avam n o s est ágio s d e o vip o sição recen t e o u o vo m ad u ro . Co m relação às esp écies
m ais abu n d an tes Chrysom yaalbiceps (W ied em m an n , 1819);
Luciliaexim ia (W ied em m an n , 1819) eOxysarcodexia paulista-nensis (Mat t o s, 1919) (Tab. I), t o d as exibiram u m a fo rt e agre-gação in t raesp ecífica, t an t o q u an t ificad as p o r J q u an t o p ela Tabela I. Espécies coletadas e número de indivíduos coletados e que emergiram a partir de carcaças de ratos em decomposição durante os meses de Janeiro (réplica I), Fevereiro (réplica II) e março (réplica III) de 1999. O traço indica que a espécie ou não foi coletada ou não foi criada no período correspondente.
Táxon Réplica I Réplica II Réplica III
Coletados Criados Coletados Criados Coletados Criados
Diptera Calliphoridae
Chrysomya albiceps 14 542 5 2 524 64 311
Chrysomya megacephala – 1 9 1 – 4 –
Lucilia eximia 69 4738 156 2877 165 4647
Lucilia sericata 1 6 – – 1 67
Paralucilia xant hogeneiat es – – 2 – 5 33
Sarconesia chlorogast er – 109 2 – 2 11
Hemilucilia semidiaphana 5 4 3 2 – – 44
M uscidae
Ophyra aenescens 2 5 5 1 – 1 –
Ophyra chalcogast er – 2 7 – – – –
Sarcopromusca pruna – 5 0 1 – 1 –
Fanniidae
Fannia pusio – 1 7 6 – – –
Fannia femoralis – – 1 4 1 – –
Anthomyiidae
Craspedochaet a punct ipennis 2 – – 4 – –
Sarcophagidae
Helicobia aurescens 1 1 5 – – 2 –
Towsendmyia halli 3 222 2 150 2 635
Sarcodexia lambens – 3 4 4 2 7 6 –
Pat t onela resona 2 6 1 – – – –
Oxysarcodexia paulist anensis 30 9 5 3 – 61 20
Sphaeroceridae – 4 9 – – – –
Piophilidae 11 2 3 9 – 6 –
Hymenoptera
Ichneumonidae – 3 0 – 7 1 – 163
Encyrtidae – – – – – 171
Coleoptera
Histeridae – 3 4 – 1 4 – 57
Oxylet rum discicolle – 6 1 – 4 5 – 47
razão en t re a variân cia e a m éd ia (Tab . II-A). Em ap en as u m exp erim en to, C.albiceps n ão se d ist rib u iu d e fo rm a agregad a (Tab. II-A). Nen h u m a d as esp écies t eve su a cap t u ra in flu en cia-d a p ela p o sição cia-d a arm acia-d ilh a n a gracia-d e (An o va, L.exim ia F9,199 = 0,7 p = 0,69; O.paulistanensis F9,176 = 1,24, P = 0,7 e C.albiceps
F9,96 = 0,51, p = 0,86) n em fo i en co n t rad a n en h u m a in t eração en t re a p o sição d a arm ad ilh a e o est ágio d e d esen vo lvim en t o o varian o (An o va, L.exim ia F
27,199 = 0,37, O.paulistanensis F27,176 = 0,82, p = 0,72 an d C.albiceps F27,96 = 0,60, p = 0,93). Se forem co n sid erad as t o d as as fêm eas cap t u rad as, n ão se levan d o em con sid eração seu statu s rep rod u tivo, m as com n o m ín im o cin -co in d ivíd u o s -co let ad o s (Tab . II B), o m esm o p ad rão ap arece, sen d o q u e t o d as as fêm eas p o ssu em a t en d ên cia d e est ar agre-gad as in traesp ecificam en te e p ara as esp écies d om in an tes, n ão exist iu relação en t re a p o sição d a arm ad ilh a e a freq u ên cia d o s in d ivíd u o s co let ad o s (Kru skal W allis, L.exim ia H = 11,87, p = 0,22; O.paulistanensis H = 7,82, p = 0,55 e C.albiceps H = 7,82, p = 0,55).
Agregação dos adultos criados
O s resu lt ad o s d a razão en t re variân cia e a m éd ia in d ica-ram q u e t o d as as esp écies est avam d ist ribu íd as d e u m a m an ei-ra agregad a (Tab . III). O s t est es d e sign ificân cia d em o n st ei-raei-ram q u e t o d o s o s valo res fo ram sign ificat ivam en t e d iferen t es d o s valo res esp erad o s p ara u m a d ist ribu ição d e Po isso n e q u e em -bo ra exist a u m a variação t em p o ral n as d en sid ad es, n ão o co r-reram d iferen ças tem p orais n este ín d ice en tre os exp erim en tos (Kru skal-W allis, H = 1,23, p = 0,53).
To d o s o s valo res d o ín d ice d e agregação d e Seven st er, q u e m ed e o au m en t o relat ivo n a d en sid ad e m éd ia d e co m p et i-d o res relat ivo s a u m a i-d ist rib u ição ao acaso , são p o sit ivo s em t o d o s o s exp erim en t o s (Tab. III) im p lican d o q u e as esp écies
n est e sist em a est avam agregad as so bre a carcaça. O s n íveis d e agregação en co n t rad o s co rresp o n d em a u m au m en t o n a d en -sid ad e esp erad a d e co esp ecífico s en t re 0,28 e 82,55% d e m ag-n it u d e, em bo ra fo ssem eag-n co ag-n t rad o s valo res t ão alt o s q u aag-n t o 130% d e au m en t o d e d en sid ad e (Tab. III).
A fu n ção d e Taylo r se aju st o u bem ao s d ad o s n a m aio ria d o s t axa o u co m b in açõ es d e t axa an alisad o s (Tab . IV). A rela-ção lin ear o b t id a fo i sign ificat iva em 21 d o s 33 caso s e a varia-b ilid ad e exp licad a p elo m o d elo fo i em geral ao red o r d e 70%,. O s valo res d o in t ercep t o (lo garit m o d e a) variaram en t re –3,20 a 2,08. O co eficien t e an gu lar (b) t eve 27 d o s 33 valo res est im a-d o s m aio res a-d o q u e u m co m variação en t re –1,94 e 3,26 co m u m a m éd ia cen trad a ao red or d e 2,0. O s valores n egativos d e b o co rreram ap en as d u as vezes, p ara Oph yraaen escen s e em Stap h ilin id ae, esp écies q u e tiveram baixos tam an h os am ostrais e d en sid ad es.
Associação de adultos criados
Fo ram en co n t rad o s em t o d o o exp erim en t o valo res p o -sit ivo s e n egat ivo s d o co eficien t e d e co rrelação p h i (Fig. 1). En t ret an t o , em ap en as u m a d as rép licas (rép lica I) o s valo res n egativos foram sign ificativam en te su p eriores aos p ositivos (χ2 = 36,48, 1 GL, p < 0,001). Co m relação à variação t em p o ral n o s valo res d o co eficien t e en t re as rép licas n ão fo ram en co n t rad as d iferen ças sign ificativas (H = 2,34, p = 0,65) m as u m teste d e m ed ian as in d ico u q u e o s valo res acim a e abaixo d a m ed ian a (-0,004) são sign ificativam en te d iferen tes (χ2 = 7,92, 1 GL, p = 0,01). Em b o ra fo ram en co n t rad o s m ais valo res n egat ivo s d o q u e p ositivos (Fig. 1) a m éd ia d estes valores n ão d iferiu sign ifi-cativam en te d e zero (p = 0,57) d a m esm a m an eira q u e a d istrbu ição geral d o s valo res t am bém n ão d ifere d e u m a d ist riistrbu i-ção co m m éd ia zero (W ilco xo n , p = 0,70).
Tabela II. Razão entre a variância e a média e índice de agregação intraespecífica para cada réplica (I, II e III) do experimento de colonização para as Fêmeas coletadas na armadilha. O grupo A representa as espécies em estágio de oviposição recente ou de ovo maduro e o grupo B todas as espécies com mais de cinco indivíduos (ver resultados sobre agregação das fêmeas). O asterisco indica que o valor é significativamente diferente do valor esperado (ver metodologia) a um nível de 5% e o símbolo ns indica um valor não significativo.
Espécies Razão entre a variância e a média (V/ m) Índice de agregação intraespecífa (J)
I II III I II III
A
Chrysomya albiceps 7,15 * 0,64 * 1,09 ns 7,80 -0,40 1,11
Lucilia eximia 8,94 * 4,23 * 2,18 * 4,70 1,50 1,57
Oxysarcodexia paulistanensis – 3,31 * 5,13 * – 2,14 8,84
B
Chrysomya albiceps 4,88 11,22 1,05 3,47 2,14 0,57
Lucilia eximia 19,08 4,95 6,69 2,40 0,85 1,88
Hemilucilia semidiaphana 3,22 – – 4,54 – –
Paralucilia xanthogeneiates – – 0,92 ns – – 1,20
Fanniidae – 1,30 – – 0,49 –
4 14 M. O. Moura
A associação en tre os com p on en tes d o sistem a, m en su -rad a p elo coeficien te d e agregação in teresp ecífica (Fig. 2), reve-lou qu e o n ú m ero de associações n egativas foi sign ificativam en te su p erior ao d e associações p ositivas n as rép licas I e II (valores d e
χ2 com p robabilidade in ferior a 0,001). Tam bém , existem dife-ren ças n os valores de C en tre as réplicas (H
2,203 = 30,62, p < 0,001). Em bora as associações n egativas ten h am sid o m ais freq u en tes d o q u e as p ositivas em d u as rép licas, a ten d ên cia geral foi d e
q u e est es valo res n ão d iferem sign ificat ivam en t e d e zero (W ilcoxon , p = 0,32; m éd ia global d e 0,42).
Facilitação da coexistência
A an álise d o s valo res p aread o s p ara o efeit o d a agregação in t raesp ecífica (A) d em o n st ro u q u e a m aio ria d o s valo res é su -p erio r a u m (ln A > 0, Fig. 3a). Es-p ecificam en t e, em t o d as as rép licas o s valo res d e A fo ram sign ificat ivam en t e d iferen t es d e Tabela III. M édia de indivíduos criados por carcaça (M ); razão entre a variância e a m édia (V/ m ) e índice de agregação intraespecífica (J) para cada réplica (I, II e III) do experim ento de colonização. O asterisco indica que o valor é significativam ente diferente do valor esperado (ver m etodologia) a um nível de 5%.
Táxons M V/ m J
I II III I II III I II III
Todas 182,60 142,50 190,51 217,59* 311,11* 728,54* 0,64 0,28 1,39 Calliphoridae 159,80 126,00 155,39 232,82* 318,00* 834,03* 0,80 0,33 2,09 Sarcophagidae 9,70 6,55 19,84 31,64* 45,69* 77,02* 5,97 30,62 4,41
M uscidae 3,88 – – 29,18* – – 15,14 – –
Sphaeroceridae 1,44 – – 11,45* – – 14,87 – –
Coleopt era 5,41 8,05 7,08 14,91* 22,97* 19,60* 0,40 1,08 1,01
Hym enoptera – – 10,12 – – 30,99* – – 4,95
Chrysom ya albiceps 15,94 19,40 9,42 83,21* 97,80* 74,49* 2,17 5,01 10,76
Chrysom ya m egacephala 0,56 – – 18,40* – – 8,29 – –
Lucilia eximia 138,70 106,60 141,27 225,24* 288,67* 901,96* 1,15 0,45 2,56
L.ucilia sericat a 0,18 – 141,27 5,67* – 901,96* 7,17 – 2,56
Sarconesia chlorogast er 3,20 – 0,33 47,66* – 7,28* 20,86 – 54,64
Hem ilucilia sem idiaphana 1,20 – 1,33 37,97* – 30,41* 8,10 – 9,94
Paralucilia xant hogeneiat es – – 1,00 – – 31,92* – – 77,93
Ophyra aenescens 1,61 – – 22,21* – – 31,09 – –
Ophyra chalcogast er 0,80 – – 19,01* – – 64,56 – –
Sarcoprom usca pruna 1,47 – – 48,57* – – 52,92 – –
Fannia pusio 0,50 – – 16,47* – – 82,55 – –
Fannia fem oralis – – 1,52 – – 39,41* – – 129,25
Craspedochaet a punct ipennis – – 0,15 – – 2,32* – – 5,76
Helicobia aurescens 0,44 – – 14,55* – – 75,64 – –
Tow sendm yia halli 6,20 5,55 19,40 36,48* 52,25* 75,17* 10,79 38,81 4,48
Sarcodexia lam bens 1,00 1,00 – 19,71* 25,90* – 29,52 128,92 –
Pat t onela resona 1,80 – – 28,64* – – 22,86 – –
Oxysarcodexia paulist anensis 0,26 – 0,60 4,32* – 19,61* 55,49 – 30,45
Piophilidae 1,00 – – 11,36* – – 37,64 – –
Ichneum onidae 0,88 2,62 4,93 29,10* 20,50* 30,09* 8,47 2,34 2,76
Encyrtidae – – 5,18 – – 40,64* – – 17,94
Histeridae 1,41 0,73 2,37 5,96* 2,57* 7,62* 1,09 3,87 1,20
Oxylet rum discicolle 2,54 2,36 8,64 4,13* 9,84* 4,43* 2,74 3,20 0,43
Tabela IV. Valores dos parâmetros da função exponencial variância = a*médiab ajustada por regressão linear para os táxons que emergiram durante M arço de 1999 (experimento I a III) a partir de carcaças de rato em decomposição. Estimativas dos parâmetros, erro padrão (SE), número de amostras (n), variância explicada pelo modelo (R2) e significância (Prob.) dos valores. (n.s) Não significativo, (*) significativo no mínimo a 0,05.
Táxons n Log a se b se R2 Prob
Réplica I
Todas 2 6 -1,122 0,578 2,752 0,369 0,70 *
Calliphoridae 2 4 -0,946 0,609 2,558 0,362 0,69 *
Sarcophagidae 8 -0,957 1,128 2,307 0,963 0,48 n.s.
Sphaeroceridae 3 -0,633 0,956 1,648 1,131 0,68 *
Coleoptera 1 0 -0,602 0,334 2,099 0,395 0,77 *
Chrysomya albiceps 6 -0,594 0,271 2,360 0,194 0,94 *
Lucilia eximia 1 6 0,528 0,356 1,829 0,196 0,86 *
Sarconesia chlorogaster 3 -0,229 0,229 1,313 0,199 0,97 n.s.
Ophyra aenescens 3 2,081 0,860 -1,947 0,940 0,81 n.s.
Towsendmyia halli 3 -2,553 2,010 2,721 1,455 0,77 n.s.
Piophilidae 3 -1,517 2,200 2,460 2,690 0,45 *
Histeridae 3 -0,018 0,001 1,524 0,001 0,99 *
Oxylet rum discicolle 4 0,022 0,022 0,261 0,024 0,98 *
Staphilinidae 4 -0,193 0,232 1,645 0,285 0,94 *
Réplica II
Todas 1 1 -0,770 0,533 2,457 0,303 0,88 *
Calliphoridae 1 0 -2,011 1,000 2,587 0,550 0,73 *
Coleoptera 9 -0,766 0,962 2,598 0,122 0,98 *
Chrysomya albiceps 3 0,149 2,310 1,890 1,298 0,68 n.s.
Lucilia eximia 6 -2,169 1,815 2,914 0,896 0,72 *
Oxylet rum discicolle 4 -0,451 0,627 1,634 1,289 0,44 n.s.
Staphilinidae 5 -0,985 0,370 2,401 0,531 0,87 *
Réplica III
Todas 2 3 -0,935 0,398 2,558 0,247 0,83 *
Calliphoridae 1 0 -1,062 0,290 2,686 0,171 0,97 *
Sarcophagidae 4 1,232 0,803 0,918 0,630 0,51 n.s.
Hymenoptera 4 0,244 0,488 1,630 0,460 0,86 n.s.
Coleoptera 1 7 0,096 0,107 1,091 0,197 0,67 *
Chrysomya albiceps 4 -0,045 2,158 1,308 1,642 0,24 n.s.
Lucilia eximia 9 -3,207 0,427 3,260 0,242 0,96 *
Towsendmyia halli 5 -2,319 1,265 2,420 0,807 0,75 *
Encyrtidae 4 1,031 0,850 0,994 0,749 0,46 n.s.
Ichneumonidae 4 0,324 0,809 0,536 0,851 0,16 n.s.
Histeridae 3 0,165 0,728 1,316 1,496 0,43 n.s.
Staphilinidae 4 1,059 0,302 -0,051 0,604 0,29 *
u m a d ist ribu ição co m m éd ia u m (W ilco xo n , p < 0,001 em t o -d o s o s caso s).
Existe, tam bém u m a d iferen ça sign ificativa d a variável A en tre as rép licas (KW
2,160 = 9,37, p = 0,009) sen d o q u e n as rép li-cas I e III a m ed ian a é su p erio r ao valo r d o is (2,0) e n a rép lica II, in ferior.
O s r e su lt a d o s d a s a n á lise s d o e fe it o d a a gr e ga çã o in traesp ecífica das esp écies e seu s com p etidores p oten ciais com -b in ad o s (A
agr) d em o n st ram q u e t o d o s o s valo res exced em u m (A
416 M. O. Moura
DISCUSSÃO
As prem issas do m odelo da agregação estabelecem que em am bien tes com h eterogen eidade espacial a agregação de um com -petidor superior perm ite o estabelecim en to n o sistem a de outros com petidores (ATKINSO N & SHORROCKS 1981, HAN SKI 1981). Tais
afirm ações baseiaafirm se n a existên cia de áreas (carcaças, frutos ou fun -gos) em que a m édia dos in divíduos deste com petidor superior será pequ en a ou zero (áreas n ão u tilizadas) perm itin do assim , qu e um a espécie que n orm alm en te seria excluída perm an ecesse (HAN SKI
1981, SEVENSTER 1996). Em bora o m odelo ten h a sido descrito
ape-n as para um par de com petidores (IVES 1988a) a exten são de suas
prem issas a in terações com petitivas m ultiespecíficas perm an ecem válidas devido à robustez de suas prem issas (IVES & MAY 1985).
As p rem issas d o m od elo in clu em a existên cia d e agrega-ção d as esp écies n a co m u n id ad e e a au sên cia d e asso ciaçõ es en tre estas m esm as esp écies. Tod as as esp écies estu d ad as n esta co m u n id ad e ap resen t aram valo res d o s ín d ices est im ad o res d e agregação co n sist en t es co m as p red içõ es d o m o d elo . A gran d e
m aio ria d o s valo res é su p erio r ao s en co n t rad o s n a lit erat u ra (cf. ATKIN SO N & SH O RRO C KS 1984, IVES 1991, SEVEN STER 1996).
Os d ad os ap resen tad os som am -se a u m a vasta literatu ra q u e evid en cia o p ad rão d e d istribu ição agregad a d as esp écies q u e se u t ilizam am b ien t es efêm ero s co m o sít io s d e o vip o sição (ATKI N SO N & SH O RRO C KS, 1984; RO SEW ELLet al. 1990, KRIJGER &
SEVENSTER 2001). Em bora existam estas evidên cias sobre o papel
d a agregação, os resu ltad os estão basead os n a u tilização d e ín d i-ces com o o expoen te k da distribu ição bin om ial n egativa e do ín dice I (razão variân cia/ m édia) além de a m aior p arte estar base-ados em espécies frugívoras e fun gívoras (cf. ATKINSO N & SHORROCKS
1984, SHORROCKS & ROSEW ELL 1986, ROSEW ELLet al. 1990). Tais ín
di-ces em bora úteis, m odelam distribuições discretas e/ou possuem u m a relação d e d ep en d ên cia d a d en sid ad e (PIELO U 1977, KREBS
1989).
Os valores d e I d escrit o s p ara a co m u n id ad e est u d ad a são sign ificativam en te d iferen tes d o q u e seria esp erad o em u m a d ist rib u ição ao acaso d a m esm a m an eira q u e d escrit o em o u -t ro s es-t u d o s co m co m u n id ad es n ecró fagas (HAN SKI & KUUSELA
Figuras 1-2. (1) Distribuição geral dos valores dos coeficientes de correlação Phi das três réplicas calculado entre pares de espécies; (2) distribuição dos valores do coeficiente de associação C das três réplicas calculado entre pares de espécies.
Figura 3. Distribuição dos valores da relação entre a agregação intraespecífica e interespecífica (Ln A) calculados entre pares de espécies (A) e para cada espécie e todos os seus competidores potenciais combinados, Aag r (B).
Ln do valor de A
Frequência
0 4 8 12 16 20 24 28 32 36 40 44 48 52
<= 0 (0;2] (2;4] (4;6] (6;8] (8;10] (10;12] (12;14] (14;16] > 16
Ln valor de A
Frequência
0 1 2 3 4 5 6 7 8 9 10 11 12 13 14 15
(-2;0] (0;2] (2;4] (4;6] (6;8] (8;10] (10;12] (12;14] > 14
A
B
Coeficiente de correlação phi
Frequência
0 13 26 39 52 65 78 91 104 117 130 143 156 169 182 195
-1,2 -1,0 -0,8 -0,6 -0,4 -0,2 0,0 0,2 0,4 0,6 0,8 1,0 1,2
Associação
Frequência
0 13 26 39 52 65 78 91 104 117 130 143 156 169 182 195
-1 (-1;-0,5] (-0,5;0] (0;0,5] (0,5;1] (1;1,5] (1,5;2] (2;2,5] (2,5;3] > 3
1977, BEAVER 1977, KUUSELA & HAN SKI 1982).
A relação en t re m éd ia e variân cia p o d e ser d escrit a p o r u m a fu n ção exp o n en cial ( TAYLO R 1961). Da m esm a m an eira, o
exp oen te k d a d istribu ição bin om ial n egativa varia com a d en -sid ad e d o s co m p et id o res. Dest a fo rm a, n ão p o d eria ser u sad o co m o d escrit o r d o grau d e agregação d e u m sist em a. A p art ir d est as co n st at açõ es a relação exp o n en cial en t re a variân cia e m édia (variân cia = a*m éd iab) fo i in co rp o rad a ao m o d elo , ap re-sen t an d o b o n s aju st es (ATKIN SO N & SH O RRO C KS 1981).
Na m aioria d os casos d esta com u n id ad e, este m od elo d es-creve bem a relação en tre a m éd ia e a variân cia. Os casos on d e a relação exp o n en cial n ão fo i sign ificat iva co rresp o n d em ao s m en ores valores am ostrais (Tab. IV) q u e p od em , d ep en d en d o d o valo r d as m éd ias e d as variân cias em cad a carcaça, p ro d u zir aju st es fraco s d o m o d elo (RO UTLEDGE & SWARTZ 1991, HAGSTRUMet
al. 1997). As variações d o in tercep to (log a) e d o coeficien te an gu lar (b ) são m aio res d o q u e a variação ap resen t ad a em o u -t ro s -t rabalh o s (ROSEW ELLetal. 1990, SEVENSTER & VAN ALPH EN 1996).
O valo r m éd io d o co eficien t e an gu lar en co n t rad o fo i d o is (2,0) sen d o q u e, est e fo i o valo r u t ilizad o p o r HAN SKI (1981) q u an d o
d a form u lação d e u m a versão d o m od elo d e agregação. Os valo-res d estes d ois p arâm etros n ão foram d iferen tes en tre exp eri-m en tos. Este resu ltad o in d ica q u e u eri-m eri-m eseri-m o eri-m ecan iseri-m o p od e estar agin d o n a relação en tre m éd ia e variân cia en tre as várias esp écies. Em bora os valores d o in tercep to (a) e d o coeficien te an gu lar (b) n ão sejam sign ificativam en te diferen tes en tre exp e-rim en tos, a variação d e a é m u ito m aior (d u as m agn itu d es) q u e a d e b. Tais variações d e a p od em ser cau sad as p or u m a m u d an -ça n a lin h a d e regressão (au m en t o d a variân cia) o u p o r u m a “m od ificação d o m eio” (variação esp acial) com o observad o em ou tros sistem as (e.g. TAYLO Retal. 1998).
O ín d ice d e agregação d e Seven ster (J) forn ece u m a m ed i-d a i-d a agregação q u e p o i-d e ser co m p reen i-d ii-d a co m o o au m en t o p rop orcion al d a d en sid ad e (J) d os com p etid ores em relação a su a d istribu ição ao acaso. Tod os os valores d e J d em on stram q u e ocorre u m au m en to sign ificativo d e com p etid ores em relação a su a d istribu ição ao acaso. Estes valores são, em geral, m aiores do que os registrados em com un idades de drosofilídeos (SEVENSTER,
1996) e carcaças (IVES 1991, WO O DCO CKetal. 2002).
A u tilização d e in d ivíd u os q u e em ergem d as carcaças p ara a an álise d e agregação req u er q u e a m ortalid ad e n o estágio larval seja in d ep en d en te d a d en sid ad e (IVES, 1988a) caso co n t rário , as
estim ativas ten d erão a ser in feriores à agregação origin al d as fêm eas. Em d íp teros n ecrófagos a m ortalid ad e é d ep en d en te d a d en sid ad e (VO N ZUBENet al. 1993), m as at u a ap en as ap ó s u m
d eterm in ad o lim iar. Até atin gir este lim iar o efeito d a d en sid a-d e é p rin cip alm en t e so bre o t am an h o a-d o aa-d u lt o (HAN SKI 1987,
en tre ou tros). O s resu ltad os obtid os n as an álises d e agregação d as fêm eas coletad as claram en te in d icaram agregação d os p rin -cip ais com p etid ores bem com o d a com u n id ad e d e u m a m an ei-ra geei-ral, o q u e refo rça o argu m en t o so bre a valid ad e d a u t iliza-ção d os d ad os d as esp écies criad as n a an álise.
A associação n eu tra en tre as espécies é prem issa do m
ode-lo (HAN SKI 1981, SHO RRO CKSet al. 1984). Em geral as m éd ias d as
distribu ições dos valores (p h i e C) n ão diferem dos valores p redi-tos. Em n ível d a com u n id ad e o coeficien te p h i in d icou q u e, n a m aioria d os casos, a covariação en tre as esp écies ten d eu a zero, em bora os valores n egativos foram em n ú m ero m aior q u e os positivos. O coeficien te de agregação in terespecífica de Seven ster (C) é m ais sen sível à variação dos dados do q u e o coeficien te ph i. Os resu ltad os obtid os in d icaram q u e a m aioria d os valores n os rép licas I e II são n egativos. Os valores d e C estão p róxim os ao valor zero (m éd ia d e 0,4). Estes valores n egativos d e C n ão d e-vem refletir u m a repu lsão en tre as espécies e sim a u tilização de carcaças pequ en as, as qu ais con tém m en or n ú m ero espécies re-d u zin re-d o assim as p ossibilire-d are-d es re-d e in teração, e levan re-d o o valor do ín dice a ser n egativo. Mesm o q u e estes valores in dicassem um fen ôm en o real de repulsão en tre espécies, evidên cias teóri-cas (IVES 1988b) ap on tam p ara a covariação p ositiva com o sen d o
u m fat o r q u e d ificu lt aria m u it o m ais a co exist ên cia d o q u e covariân cias n egativas em am bien tes espacialm en te estruturados. O efeit o d a agregação in t raesp ecífica n a co exist ên cia fo i avaliad o at ravés d a relação en t re agregação in t raesp ecífica e in t eresp ecífica (A). To d o s o s valo res exced eram o valo r u n it á-rio , in d ican d o u m a m agn it u d e m aio r d a agregação in t raes-p ecífica. Est e m esm o raes-p ad rão fo i en co n t rad o em co m u n id ad es d e d ro só filas (SEVENSTER & VAN ALPH EN 1996, SHO RRO CKS & SEVENSTER
1 9 9 5 , KRI JG ER & SEVEN STER 2 0 0 1 ) e d e m o sc a s n e c r ó fa ga s
(WO O D C O C Ketal. 2002). Levan d o-se em con ta q u e as esp écies
com p etem com u m arran jo d as esp écies p resen tes n o sistem a os valores d e Aagr u t ilizan d o -se d e t o d o s o s co m p et id o res p o ssí-veis p erm an ecem su p eriores ao valor u n itário im p lican d o n a coexistên cia d e tod as as com bin ações d e esp écies, basead o em u m estim ad or q u e ten d e a ser altam en te con servativo. O m es-m o p a d rã o d e est ru t u ra çã o t a es-m b ées-m fo i en co n t ra d o p o r SH O RRO C KS & SEVEN STER (1995), SEVEN STER & VA N ALPH EN (1996),
KRIJGER & SEVEN STER (2001) e WO O D C O C K & COLS (2002).
De m an eira geral, o s d ad o s exp o st o s co n firm am as p rem issas gerais asso ciad as co rem o rem o d elo d a agregação in d ican -d o q u e est e é u m m ecan ism o im p o rt an t e n a m an u t en ção -d a d iversid ad e n est e t ip o d e co m u n id ad e.
AGRADECIMENTO S
A Cláu d io J.B. d e Carvalh o e Gu stavo Graciolli p elas crítcas feitas ao trabalh o. A Arício X. Lin h ares e u m revisor an ôn i-m o p elas con tribu ições ao trabalh o. Este trabalh o foi p arcialm en te fin an ciad o p elo Con selh o Nacion al d e Desen volviarcialm en -t o Cien -t ífico e Tecn o ló gico e p ela Fu n d ação Arau cária.
REFERÊNCIAS
AVAN C IN I, R.M.P. & A.P. D O PRAD O. 1986. Oogen esis in Chrysom ya
putoria (W ied em an n ) (Dip tera: Callip h orid ae). In tern atio -n al Jo u rn al o f In se c t Mo rp h o lo g y a n d Em bry o lo g y, Lo n d o n , 1 5: 375-384.
418 M. O. Moura
an d ep h em eral reso u rce: a sim u lat io n m o d el. Jo u rn al o f An i m al Eco lo gy, Lo n d o n , 5 0: 461-471.
ATKIN SO N, W .D. & B. SH O RRO C KS. 1984. Aggregat io n o f larval
d ip t era o ver d iscret e an d ep h em eral b reed in g sit es: t h e im p lication for coexisten ce. Am e ric an N atu ralist, Ch ica-go , 1 2 4: 336-351.
BE AVER, R.A. 1977. No n -Eq u ilib riu m ‘Islan d ’ Co m m u n it ies:
Diptera breedin g in dead sn ails. Jo urn al of An im al Eco lo gy, Lo n d o n , 4 6: 783-798.
CH E SSO N, P. 2 0 0 0 . M ech an ism s o f m ain t en an ce o f sp ecies
diversity. An n ual Re v ie w of Eco lo gy an d System atics, Palo Alt o , 3 1: 343-366.
CO N N ELL, J.H. 1983. On th e p revalen ce an d relative im p ortan ce
o f in t ersp ecific co m p et it io n : evid en ce fro m field exp e-rim en ts. Am e ric an N atu ralist, Ch icago , 1 2 2: 661-696. DEN N O, R.F. & W .R. CO TH RAN. 1975. Nich e relation sh ips of a gu ild
of n ecroph agou s flies. An n als o f the En to m o lo gical So ciety o f Am e ri c a, Lan h an , 6 8: 741-754.
FERREIRA, M.J.M. 1978. Sin an t ro p ia d e d íp t ero s m u sco id es em
Cu rit ib a, Paran á I. Callip h o rid ae. Re v ista Brasile ira d e Bi-o l Bi-o g i a, RiBi-o d e Jan eirBi-o , 3 8: 445-454.
FIN N, J.A. 2001. Ep h em eral resou rce p atch es as m od el system s
for diversity fu n ction experim en ts. Oik o s, Cop en h agen , 92: 363-366.
HAGSTRUM, D.W .; B. SUBRAMANYAM & P.W. FLIN N. 1997. Non lin earity
o f a gen eric varian ce-m ean eq u at io n fo r st o red grain in sect sam p lin g d at a. En v iro n m en tal En to m o lo gy, Lan h an , 26: 1213-1223.
HAN SKI, I. 1981. Coexisten ce of com p etitors in p atch y en
vi-ron m en t with an d with ou t p red ation . Oik o s, Cop en h agen , 3 7: 306-312.
. 1987. Carrion fly com m u n ity d yn am ics: p atch in ess, seaso n alit y an d co exist en ce. Ec o l o g i c a l En t o m o l o g y, Lo n d o n , 1 2: 257-266.
HAN SKI, I. & S. KUUSELA. 1977. An exp erim en t on com p etition
an d d iversit y in t h e carrio n fly co m m u n it y. An n a l s o f En to m o lo gy Fe n n i c i, Helsin ki, 4 3: 108-115.
HUTC H IN SO N, G.E. 1951. Co p ep o d o lo gy fo r t h e o rn it h o lo gist .
Ec o lo g y, W ash in gton , 3 2: 571-577.
IVES, A.R. 1988a. Aggregat io n an d co exist en ce o f co m p et it o rs.
An n a l s o f Zo o lo gy Fe n n i c i, Helsin ki, 2 5: 75-88.
. 1988b. Covarian ce, coexisten ce an d th e p op u lation d yn am ics o f t w o co m p et it o rs u sin g a p at ch y reso u rce. Jo u rn al o f Th e o re tic al Bio lo gy, New York, 1 3 3: 345-361.
. 1991. Aggregat io n an d co exist en ce in a carrio n fly com m un ity. Eco lo gical Mo n o grap h s, W ash in gton , 61: 75-94.
IVES, A.R. & R.M . MAY. 1985. Com p etition with in an d between
sp ecies in a p atch y en viron m en t: relation between m icros-co p ic an d m acro sicros-co p ic m o d els. Jo u rn al o f Th e o re ti c al Bio lo gy, New York, 115: 65-92.
KN EID EL, K.A. 1983. Fu git ive sp ecies an d p rio rit y d u rin g co lo
n ization in carrion breed in g Dip teran com m u n ities. Ec o lo
-g i c al En to m o lo -gy, Lo n d o n , 8: 163-169.
. 1984. Com p etition an d distu rban ce in com m u n ities o f carrio n -b reed in g Dip t era. Jo u rn al o f An i m al Ec o lo g y, Lo n d o n , 5 3: 849-865.
. 1985 Patch in ess, aggregation , an d th e coexisten ce o f co m p et it o rs fo r ep h em eral reso u rces. Ec o lo g ic al En to -m o lo g y, Lo n d o n , 10: 441-448.
KU U SELA, S. & I. HA N SKI. 1 9 8 2 . Th e st ru ct u re o f ca rrio n fly
co m m u n it ies: t h e size an d t h e t yp e o f carrio n . Ho lartic Ec o lo g y, Lu n d , 5: 337-348.
KREBS, C. J. 1989. Ec o lo g ic al Meth o d o lo gy . New Yo rk, Harp er
& Row Pu blish ers, XI+654p .
KRIJG ER, C.L. & J.G. SEVEN STER. 2001. High er sp ecies d iversit y
exp lain ed by st ro n ger sp at ial aggregat io n acro ss six n eo t ro -p ical Droso-p h ila com m u n ities. Eco lo gical Letters, Lon d on , 4: 106-115.
LEV I N S, R. 1968. Ev o l u t i o n i n c h a n g i n g e n v i ro n m e n t s .
Prin ceton , Prin ceton Un iversity Press, 132p .
LUDW IG, J.A. & J.F. REYN O LD S. 1988. Statisticsl eco lo gy: A p rim e r
o n m eth o d s a n d co m putin g. New York, Joh n Wiley & Son s, XVIII+337p .
NIC H O LSO N, A.J. 1957. Th e self-ad ju st m en t o f p o p u lat io n s t o
ch an ge. Co ld Sp ri n g Harbo r Sy m p o siu mi n Quan titativ e Bio lo gy, Co ld Sp rin g Harb o r, 2 2: 153-173.
PAIN E, R.T. 1974. In tertid al com m u n ity stru ctu re: exp erim en tal
stu d ies on th e relation sh ip between a d om in an t com p etitor an d it s p rin cip al p red at o r. Oe c o l o g i a, Berlin , 1 5: 93-120. PIELO U, E. C. 1977. Math em atic al Eco lo gy . New Yo rk, Jo h n
W iley & Son s, 385p .
RO UTLEDG E, R.D. & T.B. SWARTZ. 1991. Taylor’s p ower law
re-exam in ed . Oi k o s, Co p en h agen , 6 0: 107-112.
RO SEW ELL, J.; B. SH O RRO C KS & K. ED WARD S. 1990. Co m p et it io n o n
a d ivid ed an d ep h em eral resou rce: testin g th e assu m p tion s. 1. Aggregat io n . Jo u rn al o f An i m al Ec o lo g y, Lo n d o n , 59: 977-1001.
SC H O EN ER, T.W . 1 9 7 4 . Re so u r ce Pa r t io n in g in Eco lo gica l
Com m u n ities. Sc i e n c e, W ash in gton , 1 8 5: 27-39.
SEVENSTER, J.G. 1996. Aggregation an d coexisten ce. I. Th eory an d
an alysis. Jo urn al o f An im al Eco lo gy, Lon d on , 65: 297-307. SEVEN STER, J.G . & J.J.M . VAN ALP H EN. 1996. Aggregat io n an d
co exist en ce. II. A n eo t ro p ical D ro s o p h i l a com m u n ity. Jo u rn al of An i m al Eco lo gy, Lo n d o n , 65: 308-324. SH O RRO C KS, B. & J. RO SEW ELL. 1986. Gu ild size in Drosop h ilid s: A
sim u lat io n m o d el. Jo u rn al o f An i m al Ec o lo g y, Lo n d o n , 5 5: 527-541.
SH O RRO C KS, B. & M . BIN G LEY. 1994. Priority effects an d sp ecies
coexisten ce: exp erim en ts with fu n gal breed in g Drosophila. Ju rn al of An i m al Eco lo gy, Lo n d o n , 63: 799-806.
SH O RRO C KS, B. & J. G. SEVEN STER. 1995. Exp lain in g local sp ecies
d iversity. Pro c e e d in g s o f th e Ro y a l So c ie ty o f Lo n d o n – se ri e B, Lo n d o n , 260:305-309.
SH O RRO C KS, B.; J. RO SEW ELL & K. ED WARD S. 1984. In t ersp ecific
com m u n ities. N atu re, Lo n d o n , 3 1 0: 310-312.
SH O RRO C KS, B.; J. RO SEW ELL & K. ED WARD S. 1990. Co m p et it io n o n
a d ivid ed an d ep h em eral resou rce: testin g th e assu m p tion s II. Asso ciat io n . Jo u rn al o f An i m al Ec o lo g y, Lo n d o n , 5 9: 1003-1017.
STATSO FT. 1996. Statistica for Win d o w s 5 .1 . Co m puter pro gram
m an u al. Tu lsa.
TAYLO R, L.R. 1961. Aggregation , varian ce an d th e m ean . Natu re,
Lo n d o n , 1 8 9: 732-735.
. 1984. Assessin g an d in terp retin g th e sp atial d istri-bu t io n o f in sect p o p u lat io n s. An n u al Re v i e w o f En to m o -lo gy, Palo Alt o , 2 9: 321-357.
TAYLO R, R.A.J.; R.K. LIN D Q U IST & J.L. SH IPP. 1998. Variation an d
con sisten cy in sp atial d istribu tion s as m easu red by Taylor’s p ower law. En v iro n m en tal En to m o lo gy, Lan h an , 2 7:
191-Recebido em 12.IX.2003; aceito em 07.VI.2004.
201.
VO N ZUBEN, C.J.; S.F. D O S REIS; J.B.R. VAL; W .A.C. GO D O Y & O .B.
RIBEIRO. 1 9 9 3 . D y n a m ics o f a m a t h e m a t ica l m o d e l o f
Ch ry so m y a m egaceph ala (Diptera: Calliph oridae). Jo urn al o f Me d i c al En to m o lo gy, Lan h an , 30: 443-448.
WERTHEIM, B.; J.G. SEVEN STER; I.E.M. EIJS & J.J.M . VAN ALPH EN. 2000.
Sp ecies d iversity in a m ycop h agou s in sect com m u n ity: th e case of sp atial aggregation vs. resou rce p artition in g. Jo u rn al o f An i m al Ec o lo g y, Lo n d o n , 69, 335-351.
WIEN S, J.A. 1977. O n co m p et it io n an d variable en viro n m en t s.
Am e ric an Sc i e n ti st, New York, 6 5: 590-596.
WO O D C O C K, B.A.; A.D. W at t . & S.R. LEATH ER. 2002. Aggregat io n ,
