L E IS H M A N IO S E T E G U M E N T A R A lV iE R IC A N A N A IL H A G R A N D E , R IO D E J A N E IR O . I I I . R E S E R V A T Ó R IO S
S IL V E S T R E S E C O M E N S A IS { * )
N e ls o n A . d e A r a ú jo F i l h o * * J . R o d r ig u e s C o u r a * * *
V e r a L . L . R e i s * * * *
E m 2 0 3 anim ais silvestres e comensais examinados na Praia Vermelha, Ilh a Grande, m unicípio de A ngra dos fíeis, R J, du ra nte o estudo de um surto de Leishmaniose Tegumentar Americana, foram encontrados 2 exemplares d e P r o e c h im y s d i m id ia t u s , com lesões hipocrômicas nas extrem i dades das orelhas, e 1 exem plar de R a t t u s n o rv e g ic u s n o rv e g ic u s , com úlcera de dorso, cuja histopa-tologia revelou a presença de L e is h m a n ia sp. nos 3 exemplares.
IN T R O D U Ç Ã O
Os estudos de reservatórios da Leishma niose Tegumentar Americana (L T A ), no Estado do Rio de Janeiro, tiveram início a p artir do surto ocorrido no m unicípio de Magé, em 1947. Nessa ocasião Guimarães17 examinando animais domésticos, silvestres e co mensais, não encontrou exemplares infec tados.
A prim eira comprovação de infecção na tu ra l pela L T A em animais, no Rio de Ja neiro, fo i assinalada por Barbosa, Mello & Coura5 durante os estudos de um foco pes- toso nos lim ites dos m unicípios de Teresó- polis e Nova Friburgo, quando descreveram 5 exemplares de O r y z o m y s e liu r u s parasitados.
Na grande epidemia de L T A ocorrida em Jacarepaguá, neste Estado, a F IO C R U Z 13 realizando exames em 242 animais domés ticos e silvestres também não obteve resul tados positivos.
Durante o surto da L T A ocorrido na Praia Vermelha, Ilha Grande, m unicípio de Angra dos Reis, Rio de Janeiro, (Araújo Filho & cols,4 , A raújo F ilho & Coura3 , uma etapa
das investigações fo i dirigida no sentido de detectar a presença de animais silvestres e comensais naturalm ente infectados com essa protozoose.
M E T O D O L O G IA
A a'rea de estudo fica localizada a noroes te da Ilha Grande, m unicípio de Angra dos
Reis, Rio de Janeiro. Os dados sobre as con dições geoclimáticas da área estão descritos em trabalho anterior (A raújo F ilh o 2).
D urante o período de janeiro a dezembro de 1976, foram realizadas capturas sistemá ticas de animais, durante 8 a 10 dias por mês
utilizando-se 12 armadilhas de arame com is c a s u s p e n s a , de d im e n s õ e s de 30 cm x 10 cm x 15 cm, colocadas em locais de matas de segunda form ação, em d o m icí lios e peridom icílios. A isca mais utilizada fo i a banana e, eventualmente, o m ilho e a mandioca. As armadilhas eram colocadas du rante a tarde e recolhidas na manhã seguinte. Os animais capturados eram levados a um la boratório, m ontado previamente na área, onde, após anestesiados com éter ou
cloro-*T ra b a lh o do D epartam ento de M edicina Preventiva da Faculdade de M edicina da Universidade Federal do R io de Janeiro.
* * D ocente da Universidade do Am azonas, M édico Mestre em Doenças Infecciosas e Parasitárias pela Univer sidade Federal do R io de Janeiro.
* * * Professor T itula r do D epartam ento de M edicina Preventiva da Universidade Federal do R io de Janeiro. * * * "Professora assistente do D epartam ento de D erm atologia da Universidade Federal do R io de Janeiro.
154 R ev.
Soc. Bras. Med. Trop.
Vol. XIV - N?s 4 - 6
fó rm io , adotava-se uma ro tin a para a conse cução dos seguintes itens: cadastram ento e m ensuraçfo, retirad a d e ectoparasitas, pesqui sa d e hem oparasitas e endoparasitas, ta x id e r m ia d e 10% dos exem plares d e cada espécie para classificação.
E m tod o s os anim ais era fe ito um exam e ectoscópico, e, som ente naqueles qu e a pre sentaram alterações d o teg u m e nto com o ulcerações, nódulos, hipocrom ias extensas, e outras, fo ra m realizadas biópsias, aposição em lâm ina ( 4 lâm inas por a n im a l), histoptologia em preparações coradas pela H em a-toxilin a-eo sina. Giem sa e P A S , e inoculação em foc in ho e pata de 2 a 3 ham sters, segun d o as técnicas d e Lainson & S haw 26
RESU LTA DO S
D u ra n te 1 3 3 n o ites d e c ap tura fo ra m «pletados 2 0 3 exem plares d e anim ais silves tres e comensais. A m édia d e captura f o i de
1 ,5 anim al por n o ite.
Os anim ais coletados p erten ciam às ordens M A R S U P IA L IA , R O D E N T IA e C H IR O P -T E R A , com um to ta l de 17 difere ntes espé cies. O s roedores fo ra m cap turad o s com m a io r freq üê nc ia , com 1 8 4 exem plares, sen do p re d o m in a n te a espécie P r o e c h im y s d i m i d ia t u s c om 1 0 5 (5 1 ,7 2 % ) exem plares.
E n tre os 2 0 3 anim ais coletados, 15 a pre sentavam alteração d o te g u m e n to , e em 3 fo ra m observadas fo rm as am astigotas d o gê nero L e is h m a n ia . O ín d ic e d e infecção fo i de
1 ,4% sobre o to ta l (T a b ela I).
Nos 3 anim ais infectados, 2 p erten ciam á espécie P r o e c h im y s d im i d i a t u s e 1 à espécie
R a t t u s n o r v e g ic u s n o r v e g ic u s .
N os 15 anim ais com alteração do teg u m e n to , fo ra m encontradas 17 lesões com p redo m inân cia na cauda e na orelha (T a bela II ) .
E m alguns anim ais observaram -se ta m b é m lesões m ú ltip la s e em áreas d ife re n te s do cor po.
Os anim ais positivos, 2 P r o e c h im y s d im i
-T A B E L A I
A n im a is silvestres e com ensais exam inados, para L T A , na localidade d e Praia V e rm e lh a , Ilha G ran d e, m u n ic íp io de A ngra dos Reis,
R io de Janeiro — 1 9 7 6
ESPÉCIE
A N IM A IS CAPTURADOS
COM LESÃO SUSPEITA
N? %
COM LESÃO P O S ITIV A
N ? %
D id d p h is m a r s u p ia l is a u r ita 3
_
__
_
M a rm o s a in c a n a 13 — — — __
M o n o d e ip h is a m e ric a n a 1 — — __ __
C a m fíia p e r s p ic illa ta 1 — — — _
M y o tis n ig ric a n s 1 — — — _
S c iu ru s in g r a m i in g r a m i 1 — — — —
Ca v ia fu /g id a 6 — — — —
P h y llo m y s a f. b r a z ilie n s is 3 — — — —
P ro e c h im y s d im id ia tu s 105 8 7,61 2 1,90
C o e n d o u in s id io s u s 1 — — __ __
O r y z o m y s la m ia 26 3 11,53 _ __
O r y z o m y s e liu r u s 4 — — _
N e c to m y s s q u a m ip e s o liv a c e u s 4 _ — — _
R h ip id o m y s m a s ta c a lis 3 1 33,33 — _
O x y m y c te r u s q u a e s to r 5 1 20,00 — —
R a ttu s n o r v e g ic u s n o rv e g ic u s 16 2 12,50 1 6 ,2 5
-. l i i l h o • I W e m b r o , 1 9 X 1 Rev. Soc. Bras. Med. T rop.
155
T A B E L A II
T ip o e localização das lesões tegumentares encontradas em roedores da Praia Vermelha, Ilha Grande, m unicípio de Angra dos Reis,
Rio de Janeiro — 1976.
TIPO DE LESÃO LO C AL N? T O T A L DE POSITIVOS
Nódulos Cauda 6
-Hipocrom ia extensa Orelha 2 2 P r o e c h im y s d im i d i a t u s
Eritematosa Orelha 2
-Ulcerada Dorso 2 1 R a t t u s n o r v e g ic u s n o r v e g ic u s
Orelha 2
-Cauda 1
-Crostosa Orelha 1
-Cauda 1
-d ia t u s , apresentavam áreas de hipocrom ia ao nível da extrem idade distai das orelhas (Fig. 1). No R a t t u s n o r v e g ic u s n o r v e g ic u s constatou-se uma lesão ulcerada de a p ro xi madamente 5 mm, situada no lado d ire ito do dorso (Fig. 3).
iMa aposição em lâmina da lesão, realizada em 10 animais suspeitos, o exame fo i nega tiv o .
Foram feitas inoculações em focinho e pata de 17 hamsters a partir de fragmentos procedentes dos animais suspeitos. Os exa mes dos hamsters inoculados, após um ano de observação, foram negativos, inclusive os exames de vísceras (fígado e baço).
A histopatologia efetuada em 14 animais suspeitos, apresentou os seguintes resultados: em 11 exemplares não fo i observado parasi- tism o sendo, portanto, considerados nega tivos. As estruturas das lesões encontradas foram as seguintes: form ação granulomatosa (2 animais); processo inflam atório crônico (4 animais); processo subagudo ou crônico e
presença de bactérias (4 animais).
Nos 3 roedores infectados com L e is h m a -n ia sp. a histopatologia evidenciou os segun- tes achados:
Na e p id e r m e : os 3 exemplares apresenta ram áreas de acantose, descolamento, a tro f ia, hiperceratose e áreas de ulceração.
Na d e r m e : um dos P r o e c h im y s d im i d i a t u s apresentou in filtra d o granulomatoso com his- tió cito s, plasmócitos, linfócitos, células epi- telióides e células gigantes m ultinucleadas. O o utro P r o e c h im y s d im i d i a t u s apresentou
156
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Vol. XIV - N?s 4 - 6
F ig . 3 — R attus norvegicus c o m u lc e r a ç á o n o d o r s o .
F ig . 4 — H is t o p a t o lo g ia d a u lc e r a ç á fo d e d o r s o d o
Rattus norvegicus norvegicus ( F ig . 3 ) c o m p re s e n ç a d e fo r m a s a m a s tig o ta s d e n t r o e f o r a d e h is tó c ito s v a c u o liz a d o s ( H . E . 1 0 0 0 x ) .
infiltrado com histiócitos, linfócitos, plasmó- citos e raros neutrófilos. Esse in filtra d o era predominantemente peri-anexial e peri-vascu- lar, levando, inclusive, á hasculite com depó sito de material fib rin ó id e na luz vascular. 0 R a t t u s n o r v e g ic u s n o r v e g ic u s apresentou p ro cesso inflam atório inespecífico crônico com posto por linfócitos e histiócitos.
As lesões eram pauciparasitárias e as fo r mas amastigotas estavam presentes na derme dentro e fora de histiócitos (Figs. 2 e 4).
Os 3 exemplares positivos foram captura dos, 1 no mês de fevereiro ( P r o e c h im y s d i m i d ia t u s ) . e 2 no mês de abril (P r o e c h im y s
d im i d i a t u s e R a t t u s n o r v e g ic u s n o r v e g ic u s ) , ambos no ano de 1976. 0 m aior número de capturas de animais ocorreu nos meses de abril e agosto, sendo a espécie P r o e c h im y s d im i d i a t u s a mais abundante durante todos os meses (Fig. 5).
D IS C U S S Ã O
As poucas observações sobre reservatórios extra-humanos de LT A . no Estado do Rio de Janeiro, foram dirigidas para os períodos epidêmicos da doença. Os animais coletados e examinados nesses estudos mostraram-se negativos ou apenas com lesões suspeitas (Guimarães17, F IO C R U Z 13).
A infecção natural de L e is h m a n ia s sp. em 5 O r y z o m y s e iiu r u s capturados durante os estudos de peste silvestre, nos lim ites dos m unicípios de Teresópolis e Nova Friburgo (Barbosa, Mello & Coura5) veio dem onstrar a presença do ciclo silvestre de Leishmaniose Tegumentar Americana, no Estado do Rio de Janeiro, em uma área onde se desconhecia a
presença de casos humanos da doença. Das 11 espécies encontradas na Praia V er melha fo i evidente a predominância do P r o e c h im y s d im i d i a t u s , conhecido na área como rato paca, e como rato de espinho em outras regiões. A presença de 2 exemplares desta espécie, com form as amastigotas de L e is h m a n ia sp., destaca a provável im portân cia desse roedor como um reservatório de
L T A naquela localidade. Pela prim eira vez se registra este achado na literatura médica, entretanto, roedores do gênero P r o e c h im y s têm sido comumente encontrados infectados em outras áreas endêmicas de L T A da região N eotropical. As espécies principais são P r o e c h im y s s e m is p in o s u s no Panamá, segun do as investigações do Gorgas M em orial La- b o ra to ry14' l 5 ' 16, de Herrer, T elfo rd & Christensen18, Herrer, Christensen & Beu- m er19, e P r o e c h im y s g u y a n n e n s is assinalado por Tikasingh30, em T rinidad e por Lainsen 6 Shaw23' 27, no Brasil. A importância desses equim ídios decorre do elevado núme ro de exemplares infectados com L e is h m a n ia sp., isolada por cultura de sangue ou de
N
*
OE
A
N
IM
A
IS
J u lh o -D e z e m b r o , 1 98 1
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1 5 7D I S T R U I Ç Ã O M E N S A L DOS M A M Í F E R O S C O L E T A D O S
N A P R A I A V E R M E L H A , I L H A G R A N D E , M U N I C Í P I O D E
A N G R A D O S R E I S , R I O D E J A N E I R O , 1 9 7 6 .
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Vol. XIV - N?s 4 - 6
Neotropical. A localização e o tip o de lesão dos exemplares (Tabela II) são semelhantes àquelas descritas por outros autores, caracte rizando-se pelas hipocrom ias ou despigmen- tação das extremidades das orelhas. Possivel
mente maior número de exemplares alberga L e is h m a n ia sp., porém, o critério m etodoló gico adotado de somente realizar provas la boratoriais nos animais com alteração de pele visível macroscopicamente deve ter mascara do uma taxa maior de infecção. Segundo Lainson & Shaw2 7 a espécie P r o e c h im y s s e m is p in o s u s é classificada como reservatório natural do complexo L . m e x ic a n a e L . b r a z i-lie n s is , e o P r o e c h im y s g u y a n n e n s is como reservatório natural do complexo L . m e x i c a n a , e o mais im portante reservatório natu ral da L . m e x ic a n a a m a z o n e n s is .
A segunda espécie de roedor com L e is h m a n ia sp., encontrada na área de estu do, fo i 1 exemplar de R a t t u s n o r v e g ic u s n o r v e g ic u s . Esta espécie é também pela prim eira vez registrada na literatura médica com infec ção natural. A distribuição dessa espécie, na quela área, mostrou-se m uito diversificada; al guns exemplares foram coletados em perido- m icílios, a 10 metros do mar, e outros, foram coletados em peridom icílios com a lti tudes acima de 60 metros. No to ta l de 16 exemplares coletados, apenas 1 (6,25%) apre sentou-se infectado, porém, há de se consi derar como uma taxa de infecção elevada em virtude do critério m etodológico aplicado no estudo dos reservatórios, e, tam bém , quanto ao fato de se procurar coletar animais p rin ci palmente nas matas e poucas vezes nos peri dom icílios.
O único m urídeo descrito como reser vatório de LT A , provavelmente L . b r a z i-lie n s is , fo i coletado em área endêmica do Ceará por Alencar, Pessoa & Fontenele1. Os autores isolaram a L e is h m a n ia sp. por meio de hemocultura, em 1 exemplar de R a t t u s r a t t u s a le x a n d r in u s , dentre 153 animais exa minados.
Esses achados talvez possam explicar a ocorrência da L T A na área da Praia Verm e
lha, e em outras regiões do Sudeste brasi leiro, onde a doença vem assumindo caracte rísticas de transmissão d om iciliar. Na Praia Vermelha, por exemplo, observou-se que os vetores im portantes apresentam excessiva densidade nos dom icílios, e existe a ocor rência do homem e do cão doentes, e tam bém, a presença do roedor doméstico infec
tado, no caso, a espécie R a t t u s n o r v e g ic u s n o r v e g ic u s . Estes fatos mostram uma grande relação entre elementos que habitam no d om icílio e no p e rid o m icflio que são atingi dos pela doença. C ontudo, ao se avaliar isola damente a doença na espécie R a t t u s n o r v e g ic u s n o r v e g ic u s , pode-se supor que seja uma conseqüência do período epidêm ico, sendo esse m urídeo apenas um hospedeiro aciden tal, como podem ser o cão e o homem doen tes.
O conceito de L T A , como zoonose de animais silvestres, tem perm itido que as investigações se concentrem em áreas flores tais e, poucas vezes, em roedores de am bien te peridom iciliar. Asstm, se observa desde a época de B ru m p t & Pedroso7 e B ru m p t6 , que examinando animais silvestres encontra ram 2 cotias, D a s y p r o c t a a g o u t i , com úlceras semelhantes às de L T A , porém não conse guindo evidenciar o parasita. Nas Hondruas B r itâ n ic a s , L a in s o n & S tra ng w ays- D ixo n 21' 22 isolaram L . m e x ic a n a em 8 O t o t y l o m y s p h y l l o t i s , em 6 H e t e r o m y s d e s m a r e s t ia n u s e em 1 N o c t o m y s s u m i-c h r a s ti . Disney9 descreveu a infecção natural em O t o t y l o m y s p h y l l o t i s g u a te m a le e em H e t e r o m y s d e s m a r e s tia n u s . N o Panamá, Her- rer, Christensen & Beumer19, durante um período de 7 anos, registraram infecção por L e is h m a n ia sp. em 192 m am íferos exam i nados, sendo considerados os principais reser vatórios da L . b r a z ilie n s is os da espécie C h o lo e p u s h o f f m a n n i , com 67 animais posi tivos; da L . m e x ic a n a a espécie O r y z o m y s c a p it o , com 14 positivos e da L . h e r t i g a
espécie C o e n d o u r o t s h c h i l d i , com 92 exem plares infectados. Em T rin ida d, Indias O ci dentais, Tikasingh30 isolou L e is h m a n ia sp. de 92 O r y z o m y s c a p it o , sendo também encon tradas infectadas as espécies M a r m o s a m i t i s , M a r m o s a fu s c a t a , C a lu r o m y s p h i l a n d e r e H e t e r o m y s a n o m a lo u s . Na Venezuela, Ker- del-Vegas & Essenfeld-Yahr20 isolaram L e is h m a n ia sp. em Z y g o d o n t o m y s m ic r o -t i n u s ; P o n s 2 9 em P h y llo s t o m u s h a s ta tu s , e Torrealba, Gómez-Núnez & U llo a 31 descre veram a infecção em H e t e r o m y s a n o m a lo u s . No Brasil as investigações são sobretudo decorrentes de estudos em São Pau‘o e na Am azônia. Em São Paulo, os principais reser vatórios silvestres foram descritos por Fo- ra ttin i10 . As espécies encontradas infectadas foram : D a s y p r o c ta a z a r a e , K a n n a b a t e o m v s
AinH-Julho-D ezem bro, 1981
Rev. Soc. Bras. Med. T rop.159
Paulo, F o ra ttin i & cols.11' 12 isolaram L e is h m a n ia sp., com características de cepa de evolução "le n ta " (Com plexo L . b r a z i-lie n s is ) nas espécies A k o d o n a r v ic u lo id e s , O r y z o m y s n ig r ip e s e O r y z o m y s c a p it o la t i-c e p s . Mais recentemente, no m unicípio de Sete Lagoas, MG, Neves & cols.28 isolaram o parasita, com características do Complexo b r a z ilie n s is , em 1 exemplar de O r y z o m y s c o n c o io r . A Amazônia caracteriza-se por apresentar m aior número de espécies descri tas como reservatórios de L T A . Guimarães, Azevedo & Damasceno17 nas matas de Utinga, no Pará, isolaram L e is h m a n ia sp. de 32 O r y z o m y s g o e ld ii. Trabalhando na mesma área, Lainson & Shaw23 descrevem a infec ção em 16 O r y z o m y s c a p it o . No Baixo A m a zonas e no Estado de Mato Grosso, Lainson & Shaw24' 25 isolaram L e is h m a n ia sp, em M a r m o s a m u r in a , em O r y z o m y s c a p it o , O r y z o m y s c o n c o io r , O r y z o m y s sp. ( Marco- n e lli? ), N e a c o m y s s p in o s u s e N e c t o m y s s q u a m ip e s .
Como se observa na Tabela I outros exemplasres da área de estudo poderiam estar infectados, haja vista que exemplares do mesmo gênero já foram descritos como reservatórios naturais de L T A , em trabalhos anteriores. Entretanto, o critério m etodoló gico talvez tenha prejudicado uma maior avaliação das espécies encontradas na área.
As inoculações de macerado de lesão dos roedores em hamsters, consideradas por Lain son & Shaw26 e mais recentemente por Dias8 como um m étodo eficiente para o iso lamento da L e is h m a n ia sp., foram negativas quando aplicadas na Praia Vermelha. A po breza parasitária das lesões dos roedores, também observada no homem e no cão, ta l vez fosse um dos m otivos para o resultado negativo, ou seja, o pequeno inóculo de amastigotas talvez não tivesse perm itido o surgim ento da doença nos hamsters inocu- lados.
CONCLUSÕES
1. Entre 203 animais silvestres e comen sais, examinados na Praia Vermelha, 2 P r o e c h im y s d i m i d i a t u s e 1 R a t t u s n o r v e g ic u s n o r v e g ic u s apresentaram alterações de pele positivas para L e is h m a n ia sp.
2. A presença da infecção nos 2 exem plares da espécie P r o e c h im y s d im i d i a t u s
confirm a a ocorrência de um ciclo silvestre da doença na área.
3. As lesões dos exemplares de P r o e c h i m y s d im i d i a t u s caracterizaram-se pela loca lização nas orelhas, hipocromia ou despig- mentação, assemelhando-se às lesões de moe dores de outras-áreas de L T A do continente americano.
4. A presença de L e is h m a n ia sp, na espé cie R a t t u s n o r v e g ic u s n o r v e g ic u s talvez possa explicar a transmissão da doença em ambien te dom iciliar.
5. Os roedores infectados apresentaram lesões pauciparasitárias não sendo possível o isolamento do parasita em animais de labora tó rio .
SU M M A R Y
O f t h e 2 0 3 d o m e s t ic a n d w i ld a n im a is e x a m in e d i n P ra ia V e r m e lh a , d u r in g a s t u d y
o f a n o u t b r e a k o f m u c o c u ta n e o u s le is h m a
-n ia s is 2 c a se s o f P r o e c h im u s d im id ia t u s w e re
f o u n d w i t h h ip o c r o m i c le s io n s in th e e a r e x t r e m it ie s a n d o n e ca se o f R a t t u s n o r v e r -g ic u s w i t h a b a c k u lc e r . H i s t o p a t h o lo -g y h a s
s h o w n t h e p r e s e n c e o f Leishmania sp. in th e th r e e s p e c im e n s .
R EFER ÊNC IAS B IB LIO G R Á F IC A S
1. A L E N C A R , J. E.; PESSOA, E. P. & FO N TEN ELE, Z. F. - Infecção natural de R a t t u s r a t t u s a le x a n d r in u s por L e is h m a n ia (provavelmente L . b r a z i lie n s is ) em zona endêmica de leishma-
niose tegumentar do Estado do Ceará, Brasil. R e v . In s t. M e d . T ro p . S. P a u lo , 2 : 347-348, 1960.
2. A R A Ú JO FILH O , N. A . de - Epide- miologia da Leishmaniose Tegumentar Americana na Ilha Grande, Rio de Janeiro - estudos sobre a infecção humana, reservatórios e transmissores. Tese de Mestrado, Pós-graduação em Doenças Infecciosas e Parasitárias. Fac. Med. da UFRJ, Rio de Janeiro, 148 p., 1978.
160
Rev. Soc. Bras. Med. Trop.
Vol. XIV - N?s 4 - 6
Teg u m en tar A m ericana na Ilha G ran d e, Rio de Janeiro. Cong. Soc. Bras. M ed. T ro p ., 1 5 ° , Cam pinas (S P ), 1 9 7 9 .
4. A R A Ú J O F IL H O , N . A de; W A N K E , B.; C O U T IN H O , S .G . & C O U R A , J . R. - S u rto de leishm aniose teg um e n ta r na Ilh a G rande. In Cong. Soc. Bras. M ed . T ro p ., 1 2 9 , B elém , 1 9 7 6 .
5 . B A R B O S A , F . S.; M E L L O , D . A . & C O U R A , J. R . — N o ta sobre a infecção natural de roedores por L e is h m a n ia sp.
nos lim ites dos m u n ic íp io s de Teresó-polis e Nova F rib urg o , Estado d o R io de Janeiro. R e v . S o c . B ra s . M e d . T ro p .,
4 : 1 1 3 - 1 1 5 . 197Q.
6 . B R U M P T , E. — Précis de Parasitologie. 6 ed. v. 1, Paris, Masson, 1 9 4 9 .
7 . B R U M P T , E. & P E D R O S O , A . M . — Pesquisas epidem ialógicas sobre a leishm aniose am ericana das florestas d o Estado d e São Paulo (B rasil). A n . P a u l. M e d . e C ir ., 1 : 9 7 -1 3 6 , 1 9 1 3 .
8 . D IA S , M . — Leishm aniose teg u m e ntar n o m u n ic íp io d e C aratinga, M G . Tese d e M estrado, D e p a rta m e n to de Zoo logia e Parasitologia do In s titu to de Ciências Biológicas da U F M G , M inas Gerais, 3 5 p , 1 9 7 5 .
9. D IS N E Y , R . H . L. - A tra p fo r p h leb oto m in e sandflies a ttrac ted to rats.
B u li. E n t. R e s ., 5 6 :4 4 5 - 4 5 1 ,1 9 6 6 .
10. F O R A T T IN I. O . P. - S o b re os reserva tórios naturais da leishm aniose teg um e n ta r am ericana. R e v . In s t. M e d . S. P a u lo , 2 : 1 9 5 -2 0 3 , 1 9 6 0 .
11. F O R A T T IN I, O . P.; P A T T O L I, D . B. G .; R A B E L L O , E. X . & F E R R E IR A , O . A . — Infecções naturais de m a m ífero s silvestres em área endêm ica de leishm a niose teg u m e ntar d o Estado de São Paulo, Brasil. R e v . S a ú d e P ú b l. S. P a u lo , 6 : 2 5 5 -2 6 1 , 1 9 7 2 .
12. F O R A T T IN I, O . P.; P A T T O L I, D . B. G .; R A B E L L O , E. X . & F E R R E IR A , O . A . — N o ta sobre a infecção natural de
O ry z o m y s c a p ito la tic e p s em foc o
enzo-ó tico de leishmaniose tegumentar no Estado de S. Paulo Brasil. R e v . S a ú d e P ú b l. S . 'P a u lo , 7 : 1 8 1 -1 8 4 , 1 9 7 3 .
1 a F U N D A Ç Ã O OSW ALDO CRUZ (FIO-
CRUZ) — Relatório do grupo de tra balho coordenador das atividades de estudo e controle da Leishmaniose Te gumentar Americana na área de atuação do posto Samuel Libânio (Jacarepaguá), Rio de Janeiro, 2 5 p, 1 9 7 4 .
14. GORQAS M E M O R IA L LA B O R A T O R Y — Leishmaniasis transmission — reser- vo ir project. A nn. Rep. Gorgas. Lab., pp. 9 -1 1 , 1 9 5 7 .
1 5 . GORGAS M E M O R IA L L A B O R A T O R Y
— Leishmaniasis transmission — reser- voir project. Ann. Rep. Gorgas. Lab., pp. 1 1 -1 5 , 1 9 5 8 .
16. GORGAS M E M O R IA L L A B O R A T O R Y — Leishmaniasis transmission — reser- voir project. A nn. Rep. Gorgas. Lab., pp. 7 -1 1 , 1 9 5 8 .
1 7 . G U IM A R Ã E S , F. N E R Y ; A Z E V E D O , M & DAM ASCENO , R. - Leishmaniose tegumentar zoonose de roedores silves tres na Amazônia. M e m . In s t. O s w a ld o C r u z , 6 6 : 1 5 1 -1 6 8 , 1 9 6 8 .
18. HER R ER , A .; T E L F O R D , S. R. Jr. & C HRISTENSEN, H. A . - Enzootic cu- taneous leishmaniasis in eastern Panama. III. Investigation o f the infectio n among forest mammals. A n n . T r o p . M e d . P a ra
-s /f., 6 5 : 3 4 9 - 3 5 8 ,1 9 7 1 .
19. HER R ER . A ; CHRISTENSES' H.A. & BEUMER, R. J. — Reservoir host o f cutaneous leishmaniasis among panama-
nian forest mammals. A m . J . T r o p . M e d . H y g . , 2 2 : 5 8 5 -5 9 1 , 1 9 7 3.
2 0 . K E R D E LV EG S , F & ESSENFELD-
Y A H R , E. — Am erican Leishmaniasis in a field rodent. T ra n s . R . S o c . T r o p . M e d . H y g . , 6 0 : 5 6 3 , 1 9 6 6 .
2 1 . L A IN S O N , H. & STRANGW AYS-
Julho-Dezembro, 1981
Rev. Soc. Bras. Med. Trop.
16122. L A IN S O N , R. & STRANG W AYS-D IX O N ,
J.
— The epidem iology o fdermal leishmaniasis in B ritish H ondu ras: Part II. Reservoirs host o f L e is h m a n ia m e x ic a n a among the forest rodents.
T ra n s . R . S o c . T r o p . M e d . H y g . , 5 8 : 36-153, 1964.
23. LAIN S O N , R. & SHAW, J. J. -Leishmaniasis in Brasil: I. Observations on enzootic rodent leishmaniasis — In- crim ina tion o f L u t z o m y i a f la v is c u t e lla t a
(Mangabeira) as the vector in the lower Amazonian bazin. T ra n s . R . S o c . T r o p . M e d . H y g . , 6 2 : 385-395, 1968a.
24. LAIN S O N , R. & SHAW, J.J. - Some reservoir-host o f Leishmania in w ild animais od Mato Grosso state, Brazil. Tw o d istin ct strains o f parasites isolated from man and rodents. T ra n s . R . S o c . T r o p . M e d . H y g . , 6 3 : 308-309, 1968b.
25. LAIN S O N , R. & SHAW, J. J. - Leishmaniasis in B razil: III. Cutaneous Leishmaniasis in opossum, M a r m o s a m u -r in a ( M a -r s u p ia lia , D id e ip h id a e ) fo rm the
lower Am azon region. T ra n s . R . S o c . T r o p . M e d . H y g . , 6 3 : 738-740, 1969.
26. LAIN S O N , R. & SHAW, J.J. - Leisma- niasis in B razil: V. Studies en the epidem iology o f cutaneous leishmaniasis in M ato Grosso state, and observations on tw o distin ct strains o f L e is h m a n ia isolated form man and forest animais. T ra n s . R . S o c . T r o p . M e d . H y g . , 6 4 : 665-667, 1970.
27. LA IN S O N , R. & SHAW, J J .
-Leishmanias and -Leishmaniasis o f the new w orld, w ith particular reference to Brazil. B u li. P a n - a m e r. H lt h . O r g ., 7 : 1-19, 1973.
28. NEVES, D.P.; COSTA, P.V.; COSTA C.A. & M A Y R IN K , J.C.T. - Leishma niose tegumentar americana no m uni cíp io de Sete Lagoas — M G . R e v . M é d . M in a s G e ra is , 2 6 : 84-87, 1975.
29. PONS, A. R. — Leishmaniasis tegumen- taria americana en el assentamiento campesino de Zipa-Yare. Aspectos epi- dem iológicos, clínicos y imunológicos. Su im portancia en Ia reforma agraria K a s m e r a , 3 : 5-59, 1968.
30. T IK A S IN G H , E.S. - La Leishmaniasis enzootica de los roedores en Trinidad, fndias Ocidentales. B o i. O fic . S a n it. P a n - A m e r . , 7 9 : 312-324, 1975.
31. T O R R E A L B A , J.W.; GÓM EZ-NÚNEZ, J.C. & U L L O A , G. — Isolation of L e is h m a n ia b r a z iiie n s is by intraperito- neal inoculation o f bood from a reser- voir host in to hamsters. T ra n s . R . S o c.
T r o p . M e d . H y g . , 6 6 : 361, 1972.
A g r a d e c im e n to s :
