BIOECOLOGIA DE
MOSCAS-DAS-FRUTAS (DIPTERA: TEPHRITIDAE) E
DISPERSÃO DE MACHOS ESTÉREIS DE
Ceratitis capitata (Wied.)
EM POMARES
COMERCIAIS DE MANGA (Mangifera
indica L.) NA REGIÃO SUDOESTE DA
BAHIA
RICARDO FALCÃO DE SÁ
RICARDO FALCÃO DE SÁ
BIOECOLOGIA DE MOSCAS-DAS-FRUTAS (DIPTERA: TEPHRITIDAE) E DISPERSÃO DE MACHOS ESTÉREIS DE Ceratitis
capitata (Wied.) EM POMARES COMERCIAIS DE MANGA (Mangifera indica L.) NA REGIÃO SUDOESTE DA BAHIA
Dissertação apresentada à Universidade Estadual do Sudoeste da Bahia, como parte das exigências do Programa de Pós-Graduação de Mestrado em Agronomia, área de concentração em Fitotecnia, para obtenção do título de Mestre.
Orientadora:
Maria Aparecida Castellani Co-orientadoras:
Raquel Pérez-Maluf Luciana Gomes Castro
VITÓRIA DA CONQUISTA BAHIA - BRASIL
S115b Sá, Ricardo Falcão de
Bioecologia de moscas-das-frutas (Diptera: Tephritidae) e dispersão de machos estéreis de Ceratitis capitata (Wied.)em pomares comerciais de manga (Mangifera indica L.) na Região Sudoeste da Bahia / Ricardo Falcão de Sá. - Vitória da Conquista: UESB, 2006.
129p. il. Color
Orientadora: Maria Aparecida Castellani
Dissertação (Mestrado) - Programa de Pós-Graduação em Agronomia. Universidade Estadual do Sudoeste da Bahia, 2006.
Referências: p. 117-129.
1. Inseto. 2. Anastrepha. 3. D. areolatus. 4. Dispersão. I. Universidade Estadual do Sudoeste da Bahia, Programa de Pós-Graduação em Agronomia. II. Castellani, Maria Aparecida. III. T.
UNIVERSIDADE ESTADUAL DO SUDOESTE DA BAHIA – UESB PROGRAMA DE PÓS-GRADUAÇÃO EM AGRONOMIA
Área de Concentração em Fitotecnia
Campus de Vitória da Conquista-BA
DECLARAÇÃO DE APROVAÇÃO
Título: Bioecologia de moscas-das-frutas (Diptera: Tephritidae) e dispersão de machos estéreis de Ceratitis capitata (Wied.) em pomares comerciais de manga (Mangifera indica L.) na Região Sudoeste da Bahia.
Autor: Ricardo Falcão de Sá
Aprovada como parte das exigências para obtenção do Título de MESTRE EM AGRONOMIA, ÁREA DE CONCENTRAÇÃO EM FITOTECNIA, pela Banca Examinadora:
_______________________________________________ Profa. Maria Aparecida Castellani, D. Sc, UESB _______________________________________________
Prof. Antônio Souza do Nascimento, D. Sc, EMBRAPA ________________________________________________
Profa. Aldenise Alves Moreira, D. Sc, UESB
Data de realização: 23 de fevereiro de 2006
Estrada do Bem-Querer, Km 04 – Caixa Postal 95 – Telefone: (77) 424-8731 – Faz: (77) 424-1059 – Vitória da Conquista – BA – CEP: 45083-900 – e_mail: mestrado.agronomia@uesb.br
(...) E o futuro é uma astronave Que tentamos pilotar Não tem tempo nem piedade Nem tem hora de chegar Sem pedir licença muda nossa vida E depois convida a rir ou chorar (...) Vinicius de Moraes // Maurizio Fabrizio
AO FUTURO... Victor e Bia
AGRADECIMENTOS
À Professora Maria Aparecida Castellani pelos ensinamentos e orientação sem a qual esse trabalho não seria possível;
À Universidade Estadual do Sudoeste da Bahia (UESB), por ser parte da minha formação;
À Agência Estadual de Defesa Agropecuária da Bahia (ADAB), através do seu Diretor Presidente, Dr. Luciano Figueiredo pela oportunidade e apoio no desenvolvimento deste trabalho;
À Associação de Fruticultores do Vale do Rio Gavião (FRUTGAV), através do seu presidente, Dr. Manoel Messias Tavares Soares;
Aos Engenheiros Agrônomos Fiscais Agropecuários Federais da Representação Regional de Vitória da Conquista do Ministério da Agricultura, Pecuária e Abastecimento (MAPA);
Aos técnicos da FRUTGAV Alexandre e Omar e ao Eng. Agrônomo Ronildo pelo auxílio nas coletas;
Aos colegas do Laboratório de Entomologia da UESB Aline Gomes, Aline Vaz, Aline Aguiar, Adeline, Vanessa, Orlando, Jerônimo e Ravi; Aos professores co-orientadores Drª Luciana Castro e Raquel Pérez-Maluf;
Ao Dr. Antonio Souza do Nascimento, pesquisador da EMBRAPA-CNPMF pelas sugestões e incentivo;
À Prof. Aldenise Alves Moreira, Professora de Entomologia da UESB, pelo apoio e amizade;
Aos colegas Sérgio, Ivan, Gerolina, Ana, Vitória, Urbano, José Nunes, Rilvâynia, Klerisson, Tiago, Pedro, Eliana, Generosa, Fabio, Sálvio, Edilene, Rose, Flaviano, Odair e Katiane;
Ao Diretor de Defesa Sanitária Vegetal da ADAB, Dr. Cássio Ramos Peixoto;
Ao Coordenador do Programa Estadual de Controle de Moscas-das-frutas, Dr. Raimundo Sampaio de Carvalho;
Ao Coordenador da ADAB de Vitória da Conquista, Dr. Idimar Barreto, pelo apoio e incentivo durante o transcorrer desse trabalho;
À Bióloga da ADAB Maria Consuelo Andrade Nunes pela identificação das espécies de Anastrepha;
Aos colegas Eng. Agrônomos da ADAB Jailton, Heloisa, Flávio, Urbano e Daniel;
À Eng. Agrônoma Cláudia Fidelis da ESALQ-USP pela confirmação na identificação dos parasitóides.
RESUMO
SÁ, R. F. de. Bioecologia de moscas-das-frutas (Diptera: Tephritidae) e dispersão de machos estéreis de Ceratitis capitata (Wied.) em pomares comerciais de manga (Mangifera indica L.) na Região Sudoeste da Bahia.
Vitória da Conquista – BA: UESB, 2006. 134p. (Dissertação – Mestrado em Agronomia, Área de Concentração em Fitotecnia).*
As moscas-das-frutas (Diptera: Tephritidae) são os principais entraves na ampliação das exportações de manga nos pólos de fruticultura da Região Sudoeste da Bahia. O presente trabalho tem como objetivos estudar aspectos da bioecologia de tefritídeos no pólo de fruticultura em Anagé - BA, bem como a dispersão de machos estéreis de Ceratitis capitata (Wied.), em pomar de manga, visando obter subsídios para o manejo integrado desta praga na região. Os estudos foram realizados em 2004 e 2005, procedendo-se à coleta de adultos em armadilhas McPhail e Jackson, em 11 pomares de manga e em hospedeiros localizados nas suas proximidades, e de frutos de 21 espécies vegetais nativas e exóticas. Foram estimados índices MAD (mosca/armadilha/dia), índices de infestação, índices de parasitismo, bem como avaliada a estrutura das comunidades de Anastrepha spp. O estudo de dispersão foi realizado em pomar de manga utilizando machos de moscamed estéril, linhagem Viena 8, procedentes da Biofábrica de Mendoza, Argentina. Os resultados indicaram que no monitoramento com armadilhas há predominância de Ceratitis capitata em relação a espécies de Anastrepha. Os picos populacionais em cada ano, ocorrem no primeiro semestre para Anastrepha spp. e ao final do segundo semestre para Ceratitis capitata. A temperatura influencia positivamente as populações de Ceratitis capitata e das espécies de Anastrepha. Registra-se para as condições do pólo de fruticultura de Anagé a ocorrência das espécies de Anastrepha: A. fraterculus, A. obliqua, A. dissimilis, A. amita, A. distincta, A. pickeli, A. sororcula e A. zenildae. As espécies A. fraterculus e A. obliqua são de ampla distribuição na região de estudo, sendo dominantes e as mais freqüentes na maioria dos pomares de manga. Registram-se, pela primeira vez, as seguintes associações bitróficas: juá (Ziziphus joazeiro) com A. fraterculus, A. obliqua, A. dissimilis e A. distincta; e umbu (Spondias tuberosa) com A. amita e A. sororcula. Seriguela (Spondias purpurea), juá (Ziziphus joazeiro) e umbu (Spondias tuberosa) são hospedeiros primários de moscas-das-frutas na região. O quiabento (Pereskia grandfolia) não é hospedeiro de moscas-das-frutas.
Registra-se pela primeira vez na região de estudo, a ocorrência de D. areolatus parasitando espécies de Anastrepha associadas a umbu (Spondias tuberosa), seriguela (Spondias purpurea), juá (Ziziphus joazeiro) e acerola. Registra-se pela primeira vez na região de estudo, a ocorrência de Asobara anastrephae parasitando espécies de Anastrepha associadas a umbu (Spondias tuberosa) e seriguela (Spondias purpurea). O parasitóide D. areolatus é predominante na região de estudo. A dispersão de machos estéreis de Ceratitis capitata em pomar de manga foi satisfatória.
ABSTRACT
SÁ, R. F. de. Bioecology of fruit flies (Diptera: Tephritidae) and dispersion of Ceratitis capitata sterile males (Wied.) in mango (Mangifera indica L.) commercial orchards in the Southwestern region of Bahia. Vitória da
Conquista - BA: UESB, 2006. 134p. (Dissertation – Master’s degree in Agronomy, Phytotechny Concentration Area).*
Fruit flies (Diptera: Tephritidae) are the main hindrance to the increase of mango exportations in the fruticulture poles in the Southwestern region of Bahia. The present work aimet at studying bioecological aspects of tephritides in the fruticulture pole of Anagé - BA, as well as the dispersion of Ceratitis capitata sterile males (Wied.) in mango orchards, seeking to obtain subsidies to the integrated handling of this pest in that region. The studies were accomplished in 2004 and 2005 by proceeding to the collection of adults in McPhail and Jackson traps, in 11 mango orchards and in hosts located around them, and of fruits from 21 vegetable native and exotic species. FTD (fly/trap/day) indexes, infestation indexes, parasitism indexes were estimated as well as the structure of Anastrepha spp. communities. The study on dispersion was conducted in mango orchard by using sterile moscamed males, lineage Vienna 8, from the Biofactory of Mendoza, Argentina. The results indicated that in the monitoring with traps there is the predominance of Ceratitis capitata in relation to Anastrepha species. Each year, the population peaks take place in the first semester for Anastrepha and in the end of the second semester for Ceratitis capitata. Temperature positively influences the populations of Ceratitis capitata and the Anastrepha species. One accounts given the conditions of the fruticulture pole of Anagé the occurrence of the Anastrepha species: A. fraterculus, A. obliqua, A. dissimilis, A. amita, A. distincta, A. pickeli, A. sororcula and A. zenildae. A. fraterculus and A. obliqua species are wide distributed in the study area, being dominant and the most frequent in the majority of mango orchards. One has, for the first time, records on the following bitrophic associations: “juá” (Ziziphus joazeiro) with A. fraterculus, A. obliqua, A. dissimilis and A. distincta; and “umbu” (Spondias tuberosa) with A. amita and A. sororcula. “Seriguela” (Spondias purpurea), “juá” (Ziziphus joazeiro) and “umbu” (Spondias tuberosa) are primary hosts of fruit flies in the area. “Quiabento” (Pereskia grandfolia) is not a host of fruit flies. One records, for the first time in the study area, the occurrence of D. areolatus parasiting Anastrepha species associated with “umbu” (Spondias tuberosa), “seriguela” (Spondias purpurea), “juá” (Ziziphus joazeiro) and
Pérez-“Barbados cherry” (Malpighia emarginata). One has, for the first time in the study area, records on the occurrence of Asobara anastrephae parasiting Anastrepha species associated with “umbu” (Spondias tuberosa) and “seriguela” (Spondias purpurea). The D. areolatus parasitoid is predominant in the study area. The dispersion of Ceratitis capitata sterile males in mango orchards was satisfactory.
LISTA DE FIGURAS
Figura 1 - Mapa dos municípios e dos pomares amostrados. ... 46 Figura 2 - Dispersão de machos estéreis de Ceratitis capitata em pomar
de manga. A) liberação de adultos; B) detalhe dos sacos de papel contendo adultos; C) Machos estéreis em folhas de mangueira logo após a liberação; D) armadilha Jackson utilizada para recaptura; E) armadilha Jackson utilizada para recaptura;F) avaliação da recaptura em lâmpada ultravioleta. ... 62 Figura 3 - Distribuição das armadilhas Jackson para recaptura de machos
estéreis de C. capitata liberados . ... 64 Figura 4 - Proporção entre Ceratitis capitata e Anastrepha spp. coletadas
nas armadilhas McPhail e Jackson instaladas em dez pomares de Anagé, Caraíbas e Belo Campo - BA, 2005. ... 67 Figura 5 - Flutuação populacional de C. capitata e Anastrepha spp. em
2004. Anagé, Caraíbas, Belo Campo - BA. 2006. ... 68 Figura 6 - Flutuação populacional de C. capitata e Anastrepha spp. em
2005. Anagé, Caraíbas, Belo Campo - BA. 2006. ... 69 Figura 7 - Flutuação populacional do Pomar Carlan de C. capitata e
Anastrepha spp. nos anos de 2004 (A) e 2005 (B). Anagé, Caraíbas e Belo Campo - BA, 2006... 71 Figura 8 - Flutuação populacional do Pomar Boa Vista de C. capitata e
Anastrepha spp. nos anos de 2004 (A) e 2005 (B). Anagé, Caraíbas e Belo Campo - BA, 2006... 72 Figura 9 - Flutuação populacional do Pomar Frutvale de C. capitata e
Anastrepha spp. nos anos de 2004 (A) e 2005 (B). Anagé, Caraíbas e Belo Campo - BA, 2006... 73 Figura 10 - Flutuação populacional do Pomar Santa Clara de C. capitata e
Anastrepha spp. nos anos de 2004 (A) e 2005 (B). Anagé, Caraíbas e Belo Campo - BA, 2006... 74 Figura 11 - Flutuação populacional do Pomar Cofet de C. capitata e
Anastrepha spp. nos anos de 2004 (A) e 2005 (B). Anagé, Caraíbas e Belo Campo - BA, 2006... 75 Figura 12 - Flutuação populacional do Pomar Panorama de C. capitata e
Anastrepha spp. nos anos de 2004 (A) e 2005 (B). Anagé, Caraíbas e Belo Campo - BA, 2006... 76 Figura 13 - Flutuação populacional do Pomar Ouro Verde de C. capitata
e Anastrepha spp. nos anos de 2004 (A) e 2005 (B). Anagé, Caraíbas e Belo Campo - BA, 2006... 77
Figura 14 - Flutuação populacional do Pomar Barra da Onça de C. capitata e Anastrepha spp. nos anos de 2004 (A) e 2005 (B). Anagé, Caraíbas e Belo Campo - BA, 2006... 78 Figura 15 - Flutuação populacional do Pomar Arruda de C. capitata e
Anastrepha spp. no ano de 2004. Anagé, Caraíbas e Belo Campo - BA, 2006... 79 Figura 16 - Flutuação populacional do Pomar Campo do Gavião de C.
capitata e Anastrepha spp. no ano de 2005. Anagé, Caraíbas e Belo Campo - BA, 2006... 80 Figura 17 - Flutuação populacional do Pomar Viana de C. capitata e
Anastrepha spp. no ano de 2005. Anagé, Caraíbas e Belo Campo - BA, 2006... 81 Figura 18 - Temperaturas máxima, média, mínima (ºC),Umidade Relativa
do Ar (%) e pluviosidade (mm) em Anagé de fevereiro a dezembro de 2004. Anagé, 2006. ... 83 Figura 19 - Temperaturas máxima, média, mínima (ºC),Umidade Relativa
do Ar (%) e pluviosidade (mm) em Anagé de Janeiro a dezembro de 2005. Anagé, 2006. ... 84 Figura 20 - Relação entre temperatura média (ºC) e número de C.
capitata capturados em armadilhas McPhail de fevereiro de 2004 a dezembro de 2005. Anagé, Caraíbas, Belo Campo - BA, 2006. ... 84 Figura 21 - Relação entre temperatura máxima (ºC) e número de
Anastrepha spp. capturados em armadilhas McPhail de fevereiro de 2004 a dezembro de 2005. Anagé, Caraíbas, Belo Campo - BA, 2006... 85 Figura 22 - Relação entre temperatura média (ºC) e número de
Anastrepha spp. capturados em armadilhas McPhail de fevereiro de 2004 a dezembro de 2005. Anagé, Caraíbas, Belo Campo - BA, 2006... 85 Figura 23 - Relação entre temperatura mínima (ºC) e número de
Anastrepha spp. capturados em armadilhas McPhail de fevereiro de 2004 a dezembro de 2005. Anagé, Caraíbas, Belo Campo - BA, 2006... 86 Figura 24 - Dendograma de grupamento hierárquico a partir das
distâncias euclideanas calculadas para as espécies de Anastrepha nos diferentes pomares de manga. Anagé, Caraíbas, Belo Campo - BA, 2006... 96 Figura 25 - Índice de parasitismo de moscas-das-frutas por braconídeos,
em fruteiras nativas ou exóticas no período de fevereiro de 2004 a dezembro de 2005. Anagé, Caraíbas, Belo Campo - BA, 2006. ... 108
Figura 26 - Relação entre peso médio de frutos (g) e parasitismo (%) em moscas-das-frutas por braconídeos no período de fevereiro de 2004 a dezembro de 2005. Anagé, Caraíbas, Belo Campo - BA, 2006. ... 110 Figura 27 - Relação entre infestação (pupários/kg) e parasitismo (%) em
moscas-das-frutas por braconídeos no período de fevereiro de 2004 a dezembro de 2005. Anagé, Caraíbas, Belo Campo - BA, 2006. ... 110 Figura 28 - Distribuição das recapturas de machos estéreis de C. capitata
LISTA DE TABELAS
Tabela 1 - Distribuição das armadilhas McPhail e Jackson em função dos pomares amostrados. Anagé, Caraíbas e Belo Campo, 2005. ... 47 Tabela 2 - Distribuição de armadilhas McPhail e respectivas coordenadas
geográficas, em função da localidade e espécie vegetal. Anagé, Caraíbas, Belo Campo - BA, 2004... 48 Tabela 3 - Hospedeiros estudados para monitoramento larval de
tefritídeos. Anagé, Caraíbas e Belo Campo - BA. 2004 e 2005. ... 51 Tabela 4 - Épocas de frutificação e de coletas de frutos em função dos
hospedeiros estudados. Anagé, Caraíbas, Belo Campo - BA, 2004. ... 52 Tabela 5 - Épocas de frutificação e de coletas de frutos em função dos
hospedeiros estudados. Anagé, Caraíbas, Belo Campo - BA, 2005. ... 53 Tabela 6 - Locais de coleta de frutos e respectivas coordenadas
geográficas em função da localidade e espécie vegetal, Anagé, Caraíbas, Belo Campo, BA - 2005. ... 54 Tabela 7 - Número de amostras (plantas e coletas) e número e peso de
frutos coletados em diferentes hospedeiros. Anagé, Caraíbas e Belo Campo - BA, 2005... 57 Tabela 8 - Número de moscas-das-frutas coletadas nas armadilhas
McPhail e Jackson instaladas em dez pomares de Anagé, Caraíbas e Belo Campo - BA, 2005... 68 Tabela 9 - Espécies de Anastrepha coletadas em dez pomares de manga.
Anagé, Caraíbas, Belo Campo - BA, 2004 e 2005. ... 88 Tabela 10 - Análise faunística de espécies de Anastrepha no Pomar
Carlan no período de fevereiro de 2004 a dezembro de 2005. Belo Campo - BA, 2006... 91 Tabela 11 - Análise faunística de espécies de Anastrepha no Pomar
Frutvale no período de fevereiro de 2004 a dezembro de 2005. Caraíbas - BA, 2006... 92 Tabela 12 - Análise faunística de espécies de Anastrepha no Pomar Santa
Clara no período de fevereiro de 2004 a dezembro de 2005. Caraíbas - BA, 2006... 92 Tabela 13 - Análise faunística de espécies de Anastrepha no Pomar Cofet
no período de fevereiro de 2004 a dezembro de 2005. Anagé - BA, 2006. ... 93
Tabela 14 - Análise faunística de espécies de Anastrepha no Pomar Panorama no período de fevereiro de 2004 a dezembro de 2005. Belo Campo - BA, 2006. ... 93 Tabela 15 - Análise faunística de espécies de Anastrepha no Pomar Ouro
Verde no período de fevereiro de 2004 a dezembro de 2005. Anagé - BA, 2006. ... 94 Tabela 16 - Quociente de similaridade entre os pomares de manga no
período de fevereiro de 2004 a dezembro de 2005. Anagé, Caraíbas, Belo Campo - BA, 2006... 95 Tabela 17 - Espécies vegetais com frutos amostrados e pupários obtidos
no período de fevereiro de 2004 a dezembro de 2005. Anagé, Caraíbas, Belo Campo - BA, 2006... 97 Tabela 18 - Espécies de moscas-das-frutas e seus hospedeiros
associados, no período de fevereiro de 2004 a dezembro de 2005. Anagé, Caraíbas, Belo Campo - BA, 2006. ... 99 Tabela 19 - Índices de infestação de moscas-das-frutas na região de
Anagé, Caraíbas e Belo Campo - BA, de fevereiro de 2004 a dezembro de 2005... 105 Tabela 20 - Espécies de parasitóides (Hymenoptera: Braconidae) de
moscas-das-frutas obtidos a partir de frutos em função dos hospedeiros estudados, de fevereiro de 2004 a dezembro de 2005. Anagé, Caraíbas e Belo Campo - BA, 2005. ... 106 Tabela 21 - Número de machos estéreis de C. capitata recapturados.
Anagé, Caraíbas e Belo Campo - BA, 2006... 112 Tabela 22 - Direção e velocidades média e máxima do vento nos dias 31
de agosto, 1º de setembro e 03 de setembro de 2005. Anagé - BA, 2005. ... 115
SUMÁRIO
1 INTRODUÇÃO... 18
2 REVISÃO DE LITERATURA ... 20
2.1 Generalidades... 20
2.2 Espécies de moscas-das-frutas na Bahia... 22
2.3 Dinâmica populacional de moscas-das-frutas... 24
2.4 Monitoramento de larvas e adultos... 26
2.5 Índice de infestação ... 29
2.6 Estrutura de comunidades de tefritídeos... 31
2.7 Parasitóides de moscas-das-frutas ... 34
2.7.1 Associações tritróficas ... 37
2.7.2 Índices de Parasitismo... 39
2.7.3 Estrutura de comunidades de parasitóides... 41
2.8 Dispersão de moscas-das-frutas ... 42
3 MATERIAL E MÉTODOS ... 45
3.1 Local e período experimental... 45
3.2 Estudos da dinâmica populacional de tefritídeos, seus parasitóides e hospedeiros... 45
3.2.1 Monitoramento de adultos de moscas-das-frutas em pomares de manga ... 45
3.2.2 Monitoramento de adultos de moscas-das-frutas em outros hospedeiros... 48
3.2.3 Monitoramento larval de moscas-das-frutas em manga e outras espécies vegetais... 50
3.2.4 Identificação de espécies de moscas-das-frutas e de parasitóides ... 58
3.2.5 Análise dos dados ... 59
3.2.5.1 Monitoramento de adultos ... 59 3.2.5.2 Monitoramento de larvas... 59 3.2.5.3 Índice de parasitismo... 59 3.2.5.4 Análise faunística ... 59 3.3 Estudo de dispersão... 60 3.4 Dados climáticos... 64 4 RESULTADOS E DISCUSSÃO ... 66
4.1 Monitoramento de adultos de moscas-das-frutas... 66
4.1.1 Em pomares de manga ... 66
4.1.1.2 Análise das comunidades de Anastrepha... 86
4.2 Monitoramento de larvas em diferentes hospedeiros... 97
4.2.1 Espécies associadas ... 99
4.2.2 Índice de infestação... 101
4.3 Parasitismo ... 105
4.4 Dispersão de C. capitata estéril – Linhagem Viena 8 ... 111
5 CONCLUSÕES ... 116
REFERÊNCIAS... 117
1 INTRODUÇÃO
O Brasil é um importante produtor de frutas no mundo, ocupando o terceiro lugar em produção no ano de 2003. A Bahia figura como o primeiro produtor nacional de manga com produção de 293.417 ton. em 2003, ocupando 18.138 ha (IBRAF, 2005).
A região do Rio Gavião, localizada no Sudoeste do Estado da Bahia, vem se despontando como um novo pólo produtor de frutíferas, especialmente manga, apresentando grande potencial para gerar divisas para as economias regional e estadual.
As moscas-das-frutas (Diptera: Tephritidae) constituem os principais problemas fitossanitários da cultura, principalmente quando o objetivo é o mercado externo.
O monitoramento populacional é o principal pré-requisito para o controle racional e eficiente das moscas-das-frutas, possibilitando caracterizar a população do ponto de vista qualitativo e quantitativo. O monitoramento permite conhecer as espécies de moscas mais freqüentes, as densidades e flutuações populacionais e níveis de controle, aspectos que servem de subsídios aos fruticultores a respeito do momento adequado para a adoção de medidas de controle. O monitoramento populacional, realizado na região desde 2002, tem fornecido conhecimentos consideráveis sobre índices populacionais de tefritídeos, expressos em mosca/armadilha/dia (MAD). Entretanto, informações a respeito das suas comunidades e hospedeiros, bem como sobre índices de infestação, diversidade de parasitóides e índices de parasitismo natural são inexistentes.
A utilização de métodos alternativos de controle nos últimos anos tem ganhado importância, pois os consumidores têm se preocupado cada vez mais com a possível presença de resíduos de agrotóxicos nos alimentos. Assim, atualmente, métodos de supressão populacional como a técnica do inseto estéril e o controle biológico aplicado são de grande importância para o desenvolvimento sustentado na fruticultura. Estudos regionais sobre parasitóides nativos e de dispersão de moscamed (Ceratitis capitata Wied.) estéril podem contribuir para o aperfeiçoamento das estratégias de manejo integrado de tefritídeos na região e subsidiar a implantação da técnica do inseto estéril no Brasil.
Assim, os objetivos deste trabalho são estudar aspectos da bioecologia das moscas-das-frutas em municípios do Sudoeste da Bahia, visando identificar espécies de tefritídeos e dos parasitóides associados à manga, conhecer a estrutura das comunidades de Anastrepha spp., identificar hospedeiros secundários nas proximidades dos pomares e tefritídeos associados, conhecer aspectos da flutuação populacional das espécies e estimar a capacidade de dispersão de moscamed estéril, visando subsidiar a implantação de estratégias de manejo integrado de moscas-das-frutas na região em estudo.
2 REVISÃO DE LITERATURA
2.1 Generalidades
A fruticultura brasileira tem se destacado internacionalmente por duas características contrastantes: maior produtor mundial de frutas e participação insignificante nas exportações para o mercado internacional consumidor (ARAÚJO, 1998). A partir da década de 80, seu cultivo vem sendo incentivado em toda a América Tropical em razão do aumento do consumo desta fruta pelos países industrializados (NASCIMENTO; CARVALHO, 1998).
A mangueira é hospedeira de diversas espécies de insetos e ácaros que prejudicam o desenvolvimento de partes da planta, podendo causar sérios prejuízos econômicos. A importância econômica de cada espécie varia em função da região e das variedades que compõem o pomar.
Dentre os diversos problemas de ordem tecnológica que interferem no desenvolvimento sustentado de um programa de fruticultura, aqueles relacionados com as pragas destacam-se como relevantes, por interferirem diretamente na qualidade final do produto e pelas rigorosas barreiras fitossanitárias impostas pelos países importadores.
As moscas-das-frutas são consideradas as pragas primárias da cultura em função dos danos diretos que ocasionam, da grande capacidade de explorar o alimento disponível, do alto potencial reprodutivo, do curto ciclo de vida larvária e da alta capacidade dispersiva e de vôo (ROSETTO e outros, 1989). São atraídas para alimentação, oviposicão e abrigo, sendo que os compostos voláteis da manga exercem atratividade em C. capitata, especialmente p-cymene
e limonene (HERNANDES-SANCHES e outros, 2001; FRANCO e outros, 2004).
O ataque das moscas-das-frutas determina o apodrecimento dos frutos depreciando-os para a comercialização, além de provocar alteração no gosto e queda precoce dos mesmos.
Embora a manga esteja entre os hospedeiros que apresentam menor índice de infestação de moscas-das-frutas, dentre um grupo de hospedeiros suscetíveis como goiaba, pitanga, cajá, cereja, nêspera e outros (HICKEL; DUCROQUET, 1993; ARAÚJO e outros, 1996; RAGA e outros, 1996; MARTINS e outros, 1993), a ocorrência destas pragas é sempre motivo de preocupação, principalmente em plantios cuja produção se destina à exportação (MALAVASI; MORGANTE, 1980).
Considerando-se a estratégia reprodutiva das moscas-das-frutas que lhes permite distribuir seus ovos em uma grande quantidade de frutos, aliada ao fator de sucessão de hospedeiros, que proporciona a sua sobrevivência nos períodos de entressafra, pode-se afirmar que a ocorrência desses insetos, mesmo em baixo índice populacional, determina prejuízos significativos. A cor da superfície, o estágio de maturação e o diâmetro são fatores decisivos para a escolha do fruto a ser ovipositado. Em mamão, frutos maduros são preferidos em relação aos verdes (JOACHIM-BRAVO e outros, 2001). A influência visual e olfativa da laranja também foi constatada na oviposição de C. capitata (LEVISON e outros, 2003).
Dessa forma, as moscas-das-frutas representam a principal preocupação fitossanitária no cultivo da manga. A simples presença da praga nos pomares já traz grandes obstáculos à produção e comercialização de frutas frescas no Brasil e no mundo (MALAVASI, 2000).
2.2 Espécies de moscas-das-frutas na Bahia
As moscas-das-frutas pertencem à ordem Diptera, subordem Bracchycera, série Schizophora, seção Acalyptratae, família Tephritidae e subfamília Trypetinae. As espécies de moscas-das-frutas de importância no Brasil pertencem aos gêneros Anastrepha, Bactrocera, Ceratitis e Rhagoletis, sendo que algumas espécies de Anastrepha e Ceratitis capitata (Wied.) têm importância econômica no Brasil (ZUCCHI, 2000a).
O adulto de C. capitata mede cerca de 4 a 5 mm de comprimento por 10 a 12 mm de envergadura, possui coloração predominante amarela, sendo o tórax preto na face superior com desenhos simétricos brancos, suas asas apresentam coloração rosada com listras amarelas sombreadas. Os adultos de Anastrepha spp. são um pouco maiores (cerca de 6,5 mm de comprimento), apresentam um colorido também predominantemente amarelo na maioria das espécies (GALLO e outros, 1988). Têm o mesonoto sem manchas, antena com o flagelo arredondado no ápice, tórax com 2 ou 3 faixas longitudinais claras (às vezes não muito nítidas), asa com faixa costal, sintergosternito 7 com disco negro na base.
Na identificação de espécies de Anastrepha, o principal caráter é o formato do ápice do acúleo (ovipositor), portanto, a identificação segura, com raríssimas exceções, é baseada em fêmeas. O ápice é a região apical do acúleo e compreende a distância da abertura do oviduto até a extremidade final do acúleo. Para a identificação, o acúleo deve ser extrovertido e examinado ao microscópio estereoscópico (40x) ou ao microscópio biológico (100x). C. capitata apresenta mesonoto com faixas brancas, asa com duas faixas transversais, extensão posterior da célula cubital alargada medianamente (ZUCCHI, 2000a).
Nascimento e Carvalho (2000) caracterizaram quatro regiões fisiográficas do Estado da Bahia: Recôncavo Sul, Região Nordeste, Serra Geral e Submédio São Francisco, cada uma com suas especificidades bióticas e
abióticas. De forma geral, no Recôncavo Sul foi constatada a presença das espécies Anastrepha fraterculus (Wiedemann, 1830) A. obliqua (Macquart, 1835), A. sororcula (Zucchi, 1979), A. pickeli (Lima, 1934), A. distincta (Greene, 1934), A. manihoti (Lima, 1934) e A. daciformis (Bezzi, 1909). Já na Serra Geral, o predomínio absoluto era de C. capitata. Na região Nordeste foi constatada a presença de A. sororcula, A. fraterculus, A. serpentina (Wiedemann, 1830) e A. obliqua e no Submédio São Francisco, com baixa densidade populacional, a maior presença era de C. capitata em zonas urbanas e de A. distincta, A. obliqua, A. manihoti, A. pickeli, A. serpentina, A. sororcula, A. daciformis, A. dissimilis e A. fraterculus.
Castro e outros (2001) estudaram no município de Cruz das Almas – BA a ocorrência de moscas-das-frutas em cultivos de acerola, verificando maior presença de C. capitata. Bittencourt e outros (2001) estudaram a ocorrência de moscas-das-frutas do gênero Anastrepha em cinco regiões do Sul da Bahia e constataram a presença de cinco espécies: A. fraterculus, A. zenildae (Zucchi 1979), A. sororcula, Anastrepha consobrina (Loew, 1873), A. amnis (Stone, 1942) e A. obliqua.
Em pomares de manga localizados na região Sudoeste da Bahia, Santos e outros (2003b) constataram a presença de C. capitata, A. obliqua, A. fraterculus, A. pickeli e A. zenildae. A ocorrência de C. capitata na região tem relação com frutos de café que são secados em terreiros nas imediações da cidade de Anagé (SANTOS e outros, 2003a), pelo menos quando pomares e terreiros são muito próximos entre si (10 a 15m).
Torres (2004), estudando a diversidade de espécies de moscas-das-frutas e de seus parasitóides em cafeeiros da região Sudoeste da Bahia, verificou a presença de C. capitata, A. amita (Zucchi, 1979), A. bahiensis (Lima, 1937), A. consobrina, A. distincta, A. obliqua, A. pickeli e A. pseudoparallela (Loew, 1873).
Segundo Torres (2004), na Bahia já foram registradas 31 espécies de moscas-das-frutas, a saber: A. fraterculus, A. obliqua, A. sororcula, A. distincta, A. serpentina, A. bahiensis, A. pseudoparalela, A. manihoti, A. pickeli, A. zenildae, A. montei (Lima, 1934), A. furcata (Lima, 1934), A. leptozona (Hendel, 1914), A. dissimilis (Stone, 1942), A. nascimentoi (Zucchi, 1979), A. amita, A. benjamini (Lima, 1938), A. daciformis, A. martertela (Zucchi, 1979), A. tenella (Zucchi, 1979), C. capitata (Nascimento e Zucchi, 1981); A. bondari (Lima, 1934), A. greenei (Lima, 1937), A. phaeoptera (Lima, 1937), A. quararibeae (Lima, 1937), A. quiinae (Lima, 1937), A. subnunda (Lima, 1937), A. antunesi (Lima, 1938), A. macrura (Hendel, 1941) , A. grandis (Macquart, 1846) e A. parallela (Weid., 1830) (NASCIMENTO; CARVALHO, 2000).
2.3 Dinâmica populacional de moscas-das-frutas
A dinâmica populacional de moscas-das-frutas é influenciada por vários fatores bióticos e abióticos. Com relação aos fatores abióticos, umidade e temperatura são aqueles de maior influência.
Nascimento (1981) estudou a dinâmica populacional de moscas-das-frutas no Recôncavo Baiano e verificou que o aumento da umidade relativa do ar tornava as moscas mais ativas.
Quanto à umidade do solo, Azevedo e Parra (1989) constataram que a viabilidade pupal de C. capitata é bastante afetada em latossolo, com maiores valores em condições mais secas.
Em laboratório, Taufer e outros (2000) verificaram que a temperatura influenciou na maturação ovariana e longevidade de fêmeas de A. fraterculus, sugerindo a presença de mecanismos de sobrevivência da espécie ao rigoroso inverno do Sul do Brasil, que apresenta populações de A. fraterculus não
detectáveis pelos métodos convencionais de coleta, com elevações rápidas na primavera.
A precipitação pluvial não influenciou na coleta de adultos de moscas-das-frutas (NASCIMENTO e outros, 1982; ALUJA e outros, 1996; PORTILLA, 2002). A influência da precipitação pluvial sobre as populações de moscas-das-frutas pode ocorrer de forma indireta, proporcionando condições favoráveis para a frutificação e, com isso, determinando crescimento populacional de tefritídeos (ARAÚJO, 2002; CORSATO, 2004).
A disponibilidade de hospedeiros e a densidade populacional são descritos por Malavasi e Morgante (1980) e Canal D. (1997) como importantes fatores bióticos que influenciam na dinâmica populacional das diversas espécies de moscas-das-frutas. A flutuação populacional se eleva quando existe facilidade para alimentação e oviposição. São nestes períodos que ocorrem as maiores infestações.
Os estudos relacionados com a flutuação populacional de moscas-das-frutas na Bahia foram iniciados pelos pesquisadores do Centro Nacional de Pesquisa de Mandioca e Fruticultura (CNPMF/EMBRAPA). Nascimento e outros (1982), estudando a dinâmica populacional de moscas-das-frutas no Recôncavo Baiano, verificaram, em três cultivares de laranja, que os tefritídeos ocorreram praticamente durante todo o ano, pois, devido as características fenológicas das variedades, havia disponibilidade de frutos o ano inteiro. A relação entre aumento de população de moscas-das-frutas e presença de frutos hospedeiros é relatada por vários autores (HICKEL; DUCROQUET, 1993; AGUIAR-MENEZES; MENEZES, 1996; CANAL D., 1997; PORTILLA, 2002; ARAÚJO, 2002).
Aguiar-Menezes e Menezes (1996) estudaram a flutuação populacional de moscas-das-frutas e sua relação com a disponibilidade de hospedeiros em Itaguaí, RJ, e observaram que maiores populações de A. fraterculus, A.
sororcula, e A. distincta ocorreram nos meses de fevereiro a abril, época de maior disponibilidade de hospedeiros. Já para C. capitata, foram identificadas maiores populações da praga nos meses de inverno, coincidindo com maturação de café e laranjas Lima, HamLim e Baianinha, hospedeiros preferenciais para C. capitata.
Em goiaba, na região de Mossoró, as maiores infestações de Anastrepha ocorreram nos meses de abril a julho, época de maiores disponibilidades de frutos nos pomares (ARAÚJO, 2002). Nos pomares de goiaba do Norte de Minas Gerais, a população atingiu um pico máximo em abril de 2003 (CORSATO, 2004).
Em acerola, os picos populacionais tanto para espécies de Anastrepha como para C. capitata ocorreram no período de março a maio de 2000 e 2001 no Recôncavo Baiano (PORTILLA, 2002).
Chiaradia e outros (2004), estudando a flutuação populacional de moscas-das-frutas em pomares cítricos do Oeste de Santa Catarina obtiveram maiores índices populacionais de Anastrepha spp. nos meses de março a agosto. A flutuação populacional pode ainda variar de ano para ano. Korytkowski e Campo (2001), estudando a ocorrência de espécies de Anastrepha, verificaram que havia espécies que apareciam em determinados anos e em outros não. Além disso, a ação de predadores e parasitóides exercem grande influência nos níveis das populações dos tefritídeos (CARVALHO e outros, 2000).
2.4 Monitoramento de larvas e adultos
A amostragem é realizada através de coleta de moscas-das-frutas com armadilhas e coleta de frutos nas plantas dos possíveis hospedeiros e no solo, de
forma aleatória. O número e tamanho das amostras são variáveis, de acordo com a disponibilidade dos frutos no campo (ARAÚJO, 2002).
A coleta de adultos das moscas-das-frutas é efetuada utilizando-se armadilhas tipo McPhail e Jackson, ou até mesmo garrafas plásticas perfuradas, contendo atrativo alimentar ou sexual (NASCIMENTO; CARVALHO, 1998, NASCIMENTO e outros, 2000; SOUZA; NASCIMENTO, 1999).
Nas armadilhas do tipo McPhail, Martins e outros (1993) realizaram estudos com várias substâncias para atração de moscas-das-frutas em cultivo de mamoeiro no norte do Espírito Santo e verificaram que rapadura de cana a 7,5%, suco de mamão a 30% e Karo a 10% apresentaram alta atratividade. Veloso e outros (1994) verificaram que o suco de maracujá a 30% foi o mais eficiente na captura de moscas-das-frutas, quando comparado ao sucos de laranja, manga, jabuticaba, goiaba, seriguela, açúcar mascavo e açúcar cristal. Resultados semelhantes foram obtidos por Dias e Artur (2000) com suco de maracujá a 25%. O mais comum é utilizar como atrativo alimentar a proteína hidrolisada de milho a 7%. Esse tipo de armadilha captura moscas-das-frutas de forma genérica, independentemente da espécie.
Para captura específica de C. capitata ou de Bactrocera carambolae (Drew e Hancock) utiliza-se armadilha tipo Jackson com atrativo sexual, trimedlure para C. capitata e metil-eugenol para B. carambolae, atraindo especialmente machos (NASCIMENTO e outros, 2000).
Quanto à densidade de armadilhas, Moreira e outros (2000) recomendam uma armadilha McPhail por 10 ha instalada na periferia do pomar para monitoramento de adultos de Anastrepha, uma armadilha Jackson por 10 ha na periferia do pomar para monitoramento de C capitata.
Uma vez feito o armadilhamento, a etapa seguinte é a coleta e triagem do material capturado, em intervalos semanais para as armadilhas com atrativo alimentar (hidrolisado de proteína) e a cada 2-4 semanas para aquelas contendo
atrativo sexual. O material capturado é despejado em peneira, lavado com água e conservado em álcool 70%. No laboratório, procede-se a contagem e identificação das espécies de tefritídeos (NASCIMENTO e outros, 2000). Daí se extrai o índice MAD (Mosca/armadilha/dia). Quando o MAD ultrapassa 0,5, faz-se necessário utilização de medidas de controle. Souza e Nascimento (1999) recomendam as seguintes medidas de controle: Medidas de prevenção: evitar o amadurecimento de frutos no pomar, caso ocorra, remover e enterrar a profundidades abaixo de 50 cm; eliminar plantas hospedeiras, como fruteiras de quintal; proibir a entrada de pessoas portando frutas frescas nas áreas de produção e vistoriar a presença de frutos maduros no pomar. Medidas de controle: misturar 1 L de atrativo, 200 mL de inseticida em 100 L de água e aplicar em ruas alternadas, com intervalos de 10 a 15 dias.
Considerando-se que as armadilhas com atrativo alimentar permitem uma coleta geral de tefritídeos e que as moscas-das-frutas podem utilizar determinada planta apenas como abrigo ou sítio de alimentação (URAMOTO e outros, 2005), o monitoramento deve ser complementado com a amostragem de frutos para avaliar o nível de infestação dos mesmos e identificar, com precisão, a associação de determinada espécie de mosca-das-frutas com o hospedeiro.
Através da amostragem de frutos é possível detectar as larvas presentes, o grau de infestação do pomar e o dano direto causado pelas moscas. São coletados frutos maduros, tanto das plantas como do solo, de forma aleatória, visando à obtenção dos adultos das moscas. É recomendada uma amostra de 0,5 a 5,0 kg/ha, a depender do tamanho do fruto (NASCIMENTO e outros, 2000).
Segundo Zucchi (2000a), o conhecimento das espécies de moscas-das-frutas de importância econômica em determinada área só pode ser obtido com base em levantamentos intensivos diretamente dos frutos hospedeiros. Uchoa-Fernandes e outros (2003), entretanto, não conseguiram encontrar correlação entre o número de adultos de moscas-das-frutas capturadas em armadilhas
McPhail e o número de larvas e adultos infestados em frutos de laranja. A espécie A. zenildae é economicamente importante em pomares de goiaba no Norte de Minas Gerais (CANAL D. e outros, 1998), sendo esta constatação possível através dos levantamentos de moscas-das-frutas realizados nos frutos hospedeiros daquela região. Ainda, o monitoramento de frutos fornece a oportunidade de conhecer os parasitóides associados aos tefritídeos na região em estudo.
2.5 Índice de infestação
Diversos estudos indicam que os índices de infestação variam com a região de estudo, com a disponibilidade de hospedeiros e com fatores ambientais.
Assim, Aguiar-Menezes e Menezes (1996), em Itaguaí - RJ, observaram que Anastrepha spp. foram predominantes na época de maior disponibilidade de frutos nativos, enquanto que C. capitata ocorreu com maior freqüência no período em que os frutos introduzidos estavam disponíveis em maiores proporções na região.
Aluja e outros (1996) estudando flutuação populacional do gênero Anastrepha em pomares comerciais de manga no México, verificaram alta proporção de infestação por A. obliqua. Essa espécie foi relatada por Uramoto e outros (2004) como a de maior infestação nas plantas da família Anacardiaceae.
Kovaleski (1997) observou que apenas duas das 16 espécies de Anastrepha emergiram de frutos coletados em Vacaria - RS. A. fraterculus foi obtida de 14 espécies de fruteiras nativas e introduzidas pertencentes a quatro famílias (Myrtaceae, Rosaceae, Passifloraceae e Moraceae). Os maiores índices de infestação foram encontrados em feijoa (8,49 pupários/fruto) e maracujá (7,59 pupários/fruto).
Resultados semelhantes foram obtidos por Uramoto e outros (2004) que identificaram A. fraterculus como a mais polífaga em seus estudos. Raga e outros (2004), estudando a infestação por moscas-das-frutas em pomares cítricos do Estado de São Paulo, relataram que todas as fêmeas de Anastrepha coletadas foram identificadas como A. fraterculus, tendo índices de infestação que variavam conforme a variedade de 0,1 até 1,0 pupário/fruto e de 0,2 até 7,4 pupários/kg de fruto.
A característica colonizadora de A. fraterculus reflete-se na sua gama de hospedeiros. Foi encontrada atacando frutos de maracujá silvestre e até mesmo em galhas induzidas por coleópteros em frutos de guamirim. O guamirim é uma Myrtaceae que produz frutos de março a abril e que normalmente não é infestado por A. fraterculus devido, provavelmente, a seu tamanho reduzido. Quando ocorre indução da galha por um coleóptero que se alimenta da semente, os frutos apresentam um aumento no peso e passam a ser atacados por A. fraterculus (KOVALESKI, 1977).
Araújo (2002) constatou em Mossoró/Assu - RN, que as espécies de Anastrepha infestaram com maior intensidade juá, cajarana e goiaba com índices médios de infestação de 67, 32,3 e 32,1 pupários/kg de fruto. As maiores infestações de C. capitata ocorreram em kunquat, carambola e seriguela com 159, 118 e 34 pupários/kg, respectivamente.
No cerrado do Mato Grosso do Sul, Uchôa-Fernandes e outros (2002) verificaram que A. sorocula foi a espécie mais comum, infestando principalmente goiaba.
Santos e outros (2003) estudaram a presença de moscas-das-frutas em frutos de árvores de oitizeiro (Lacania tomentosa Benth.) na zona urbana de Cruz das Almas - BA e verificaram que 83,73% dos adultos emergidos eram de C. capitata com índices de infestação de 104,6 pupários/ kg de fruto e 2,6 pupários/fruto. Em Presidente Tancredo Neves - BA, Carvalho e outros (2004)
estudando a infestação de cajazeira (Spondias mombim L.) por moscas-das-frutas, verificaram índices de infestação de 535,37 pupários/kg de fruto e 6,47 pupários/fruto.
Em cafeeiros, localizados na região Sudoeste da Bahia, Torres (2004) verificou que os índices médios de infestação de moscas-das-frutas foram variáveis em função do período de coleta, origem do fruto, variedade de café e condição de arborização. O autor conseguiu identificar índices de infestação de até 163,89 pupários/kg de frutos.
Com relação as variedades de manga, Carvalho e outros (1996) verificaram taxas de infestação diferentes. De treze variedades, a de maior infestação foi a Brasil com 1,2 pupários/fruto, a Tommy Atkins apresentou 0,046 pupários/fruto, enquanto que na Haden não houve infestação. Há evidências de que as comuns como Rosinha, Coquinho e Espada não são infestadas por moscas-das-frutas, enquanto que Smith e Pope são mais suscetíveis em relação à Hadden e São Quirino (ROSSETTO e outros, 1989).
Existe, ainda, hierarquia de preferência por hospedeiros. Joachim-Bravo e Silva-Neto (2004) estudaram a aceitação e preferência de frutos para oviposicão em duas populações de C. capitata e verificaram que o mamão foi preferido em relação a manga, laranja e maçã.
2.6 Estrutura de comunidades de tefritídeos
Conhecimentos sobre a estrutura das comunidades são de grande importância para estudos bioecológicos de insetos praga. Apesar da importância desses estudos, há escassez de informações sobre análise faunística de moscas-das-frutas no Brasil (CANAL D. e outros, 1998). Existem vários índices que expressam a diversidade de espécies. O conceito de diversidade de espécies de
uma comunidade possui dois componentes: riqueza ou densidade de espécies, estimada em função do número total de espécies presentes no sistema e uniformidade ou equitabilidade, baseada na repartição dos indivíduos entre as espécies (BUENO; PÉREZ-MALUF, 2000).
Canal D. e outros (1998), em estudos de análise faunística de espécies de moscas-das-frutas em seis locais de quatro municípios do Norte de Minas Gerais verificaram que as comunidades apresentaram índices de diversidade baixos e quocientes de similaridade entre 73 e 100%. Uramoto (2002) considerou que tratos culturais como a catação e enterrio de frutos caídos no solo, que eliminam sítios de oviposicão para as moscas-das-frutas diminuindo sua população, possivelmente podem contribuir para os baixos valores de captura e diversidade observadas.
Garcia e outros (2003) verificaram para as condições do oeste de Santa Catarina, que em geral os índices de diversidade de tefritídeos obtidos foram próximos aos de outras regiões do Brasil, em torno de 0,9 a 2,0.
A freqüência de espécies de moscas-das-frutas varia de acordo com a região em estudo. Kovaleski (1997), estudando processos adaptativos na colonização da maçã por A. fraterculus em Vacaria - RS, verificou que a freqüência dessa espécie foi sempre superior a 80%. Porém, Canal D. e outros (1998), verificaram que, em Nova Porteirinha - MG, C. capitata foi a mais freqüente com 66,77% dos exemplares coletados. A. obliqua foi a segunda espécie em freqüência, representando 21,73% das coletas. No entanto, Garcia e outros (2003) verificaram que A. fraterculus foi constante, mais freqüente, muito abundante e dominante em quatro municípios do oeste de Santa Catarina.
Resultados semelhantes para espécies de Anastrepha em cafeeiro foram observados por Torres (2004), quanto à freqüência (85,71% a 92,15%) e constância (90,48%) de A. fraterculus.
Já Thomazini e outros (2003), no Acre, verificaram que A. obliqua foi a mais abundante.
Uchoa-Fernandes e outros (2003), estudando a biodiversidade de moscas-das-frutas capturadas em citros no Mato Grosso do Sul, verificaram que C. capitata foi a espécie mais abundante e freqüente, sendo dominante nos pomares de dois municípios.
Ferrara e outros (2005), no Noroeste do Rio de Janeiro, verificaram que a espécie C. capitata como a mais freqüente, abundante, constante e dominante em dois municípios estudados.
Já Uramoto e outros (2005), analisando a distribuição de populações de espécies de Anastrepha no Campus Luiz de Queiroz, em Piracicaba - SP, verificaram que A. fraterculus e A. obliqua foram dominantes, com maior freqüência e constância de A. fraterculus, 82,2% e 98%, respectivamente, coincidindo com os resultados obtidos por Garcia e outros (2003) e Torres (2004).
Em manga, segundo Pavan, citado por Rossetto e outros (1989), há predominância de espécies de Anastrepha (99,16%) em relação a C. capitata (0,84%). No entanto, segundo Nascimento e Carvalho (1998), a espécie C. capitata também utiliza a manga como hospedeira e, do ponto de vista da exportação, é considerada espécie quarentenária. Dentre o complexo de espécies do gênero Anastrepha, quatro utilizam a manga como hospedeiro, A. obliqua, A. fraterculus, A. sororcula e A. pseudoparalela. A primeira espécie é responsável por praticamente 100% dos danos ocasionados à manga, dada a sua preferência por esta fruta, bem como por frutas da família Anacardiaceae (seriguela, cajá, cajá-mirim etc.) (ZUCCHI, 1988).
A freqüência de cada espécie para cada localidade é função dos hospedeiros presentes (NASCIMENTO; CARVALHO, 1998). São considerados hospedeiros alternativos de moscas-das-frutas no submédio do São Francisco a
amendoeira (Terminalia catappa), a maniçoba (Manihot sp.), o umbu (Spondia sp.) e o umbu-cajá (Spondia sp.) (NASCIMENTO e outros, 1994). Na Bahia, Cova e Bittencourt (2003) estudaram a ocorrência de moscas-das-frutas e parasitóides em frutos da região do semi-árido de Irecê e constataram que a espécie mais freqüente foi A. obliqua (71%) seguida de C. capitata (24%).
Nascimento e outros (1982) estudaram a dinâmica populacional das moscas-das-frutas do gênero Anastrepha entre os anos de 1977 e 1979 e verificaram que A. obliqua foi a espécie predominante nos pomares cítricos, enquanto que A. fraterculus predominava nas áreas com hospedeiros tropicais, sendo a goiabeira o hospedeiro que mais atraía esta espécie. Quanto a mosca do mediterrâneo, C. capitata, os autores verificaram que sua ocorrência era insignificante e limitada apenas às localidades com pomares de citros.
Em estudos realizados em pomares frutícolas, localizados na região do submédio São Francisco, Nascimento e outros (1994) verificaram predominância das espécies A. fraterculus e A. sororcula. A espécie A. obliqua apresentou freqüência relativamente baixa (4,55%). Com relação à C. capitata, em termos de Nordeste brasileiro, a constatação de sua ocorrência era recente, havendo registros em Petrolina - PE, Juazeiro - BA e Fortaleza - CE (NASCIMENTO; CARVALHO, 1998). Ocorreu também em Mossoró/Assu – RN, infestando oito famílias de hospedeiros (ARAÚJO, 2002).
2.7 Parasitóides de moscas-das-frutas
A utilização do método de controle biológico de pragas tem se intensificado principalmente com a finalidade de evitar o uso de produtos químicos. Segundo Canal D. e Zucchi (2000a), o controle de moscas-das-frutas é difícil devido aos baixos níveis de tolerância de dano e as restrições
quarentenárias para uso desses insumos. O uso do controle biológico se insere no contexto como importante instrumento do manejo integrado da praga.
Já foram registradas 82 espécies de parasitóides de moscas-das-frutas pertencentes as famílias Braconidae, Chalcidae, Diapriidae, Eulophidae e Pteromalidae (WHARTON; GILSTRAP, 1983). No Brasil, os parasitóides de moscas-das-frutas pertencem principalmente as famílias Braconidae, Figitidae e Pteromalidae (CANAL D.; ZUCCHI, 2000).
Lopes e outros (1999) estudaram os parasitóides de Anastrepha no México e verificaram a presença de dez espécies, com a maior porcentagem de parasitismo (46,67%) atribuída ao braconídeo Doryctobracon areolatus (Szépligeti, 1911).
Na Argentina, Ovruski e outros (2005) identificaram parasitóides nativos de moscas-das-frutas em goiaba e verificaram que, dos encontrados, 37,9% eram D. areolatus.
Os parasitóides de moscas-das-frutas mais freqüentemente coletados no Brasil pertencem a família Braconidae. Canal D. e Zucchi (2000) relatam de 13 espécies, a saber: Asobara anastrephae (Muesebeck, 1958), Asobara sp., Microcrasis lonchaeae (Lima, 1938), Doryctobracon areolatus (Szépigeti, 1911), Doryctobracon brasiliensis (Szépigeti, 1911), Doryctobracon fluminensis (Lima, 1938), Doryctobracon sp., Opius bellus (Gahan 1930), Opius buchi (Lima, 1938), Opius itatiayensis (Lima, 1938), Opius sp., Opius tomoplagiae (Lima, 1938), Utetes (Bracanastrepha) anastrephae (Viereck, 1913).
No entanto, o parasitóide de moscas-das-frutas de maior freqüência no Brasil é o D. areolatus (CANAL D.; ZUCCHI, 2000), fato demonstrado em vários estudos.
Aguiar-Menezes e Menezes (1997), estudaram a ocorrência de parasitóides de Anastrepha spp. em diferentes hospedeiros em Itaguaí - RJ e verificaram que mais de 80% dos parasitóides encontrados eram D. areolatus.
Mantragolo e outros (1998) comentaram que a predominância de D. areolatus está associada a sua capacidade de localizar maior número de hospedeiros devido ao seu longo ovipositor e de ser capaz de parasitar larvas em fases iniciais de desenvolvimento, antecipando-se aos outros parasitóides.
A presença de D. areolatus como de maior freqüência de parasitóides emergidos de pupários de moscas-das-frutas, coletados em goiabas em Monte Alto - SP, foi constatada por Galli e Rampazzo (2000). Araújo (2002) estudou a ocorrência dos parasitóides na região de Mossoró-Assu - RN, e do total de 1.405 parasitóides emergidos, 96,6% eram da espécie D. areolatus.
Além dos braconídeos, Salles (1996), na região de Pelotas - RS, coletou as seguintes espécies de parasitóides: Aganaspis pellaranoi (Bretês) (Eucoilidae), Odontosema sp. (Eucoilidae) e Pachycrepoideus vindemiae (Rondane) (Pteromalidae).
Galli e Rampazzo (2000) relataram a ocorrência das espécies Dicerataspis sp. (Cynipidae), Ganaspis sp. (Cynipidae), Pseudeucoila sp. (Cynipidae) e Spalangia endius (Walker) (Pteromalidae), além dos braconídeos D. areolatus e A. anastrephae, em goiaba, para as condições de Monte Alto - SP.
Aguiar-Menezes e outros (2003) relataram, pela primeira vez, a ocorrência de Coptera haywardi Loiácono (Hymenoptera: Diapriidae) como parasitóide de pupas de tefritídeos frugívoros no Brasil.
Na Bahia, Mantragolo e outros (1998) estudaram os parasitóides de moscas-das-frutas associados a fruteiras em Conceição do Almeida, Recôncavo Baiano, e verificaram a presença de quatro espécies de parasitóides: o Eucoilideo Aganaspis pelleranoi (Brêthes), e os braconídeos D. areolatus, Utetes (Braconastrepha) anastrephae (Viereck, 1913), Opius sp. e a espécie introduzida Diacasmimorpha longicaudata (Ashmead, 1905). A espécie predominante foi D. areolatus (81,4%).
Além dos parasitóides já citados, Canal D. e Zucchi (2000) descreveram mais uma espécie de braconídeo de ocorrência no Estado da Bahia, o D. fluminensis. Na Região Sudoeste da Bahia, Torres (2004) verificou a presença apenas da espécie Utetes (Bracanastrepha) anastrephae associada a cafeeiro, com baixas taxas de parasitismo (2,1 a 4,0 %).
2.7.1 Associações tritróficas
A ocorrência de espécies de parasitóides de moscas-das-frutas varia com a região de estudo. Sivinsnki e outros (2000) sugerem que padrões de altitude e de disponibilidade de frutos são importantes na distribuição das espécies.
Segundo Canal D. e Zucchi (2000), o fruto hospedeiro talvez seja o principal fator de influência no parasitismo das moscas-das-frutas. As larvas de mosca são mais facilmente parasitadas em frutos pequenos, de pericarpo fino e mesocarpo raso. Assim, Salles (1996) verificou maiores índices de parasitismo em duas espécies de frutos de casca fina e lisa (cereja do mato e araçá) e os menores, em dois frutos com casca grossa e/ou pilosa (feijoa e pêssego). Segundo o autor, outros fatores devem ter interferido no processo de parasitismo, como os voláteis liberados pelo fruto, o tamanho e a cor dos frutos.
Aguiar-Menezes e Menezes (1997) também associam parasitóides com espécies de moscas-das-frutas. Segundo os autores, a associação pode ser estabelecida, pois somente uma espécie de mosca-das-frutas emergiu de cada espécie de fruto infestado. Apesar disto, Mantagolo e outros (1998) em seus estudos, não relacionaram as espécies de Anastrepha aos parasitóides uma vez que, segundo os autores, as primeiras não podem ser distinguidas usando-se somente características dos pupários.
Já Lopes e outros (1999), no México, relacionaram as espécies de parasitóides com várias espécies de Anastrepha. A espécie D. areolatus foi a de
maior taxa de parasitismo de Anastrepha. Resultados semelhantes foram encontrados por Aguiar-Menezes e outros (2001) em Seropédica - RJ. Os autores enfatizaram a facilidade com que os parasitóides se multiplicam em algumas espécies de plantas nativas hospedeiras de moscas-das-frutas, podendo estas serem usadas como ferramentas para estratégias de controle biológico dentro dos programas de manejo integrado de moscas-das-frutas.
Em Mossoró-Assu, D. areolatus foi obtido de larvas/pupas de A. obliqua A. zenildae e C. capitata em cajarana, seriguela, umbu, goiaba, carambola e juá. Nessa região, ocorrem grandes infestações de A. zenildae em frutos de goiaba e juá e de A. obliqua em cajarana, o que leva a uma forte relação trófica entre D. areolatus/goiaba – juá/A. zenildae e entre D. areolatus/cajarana/A. obliqua (ARAÚJO, 2002).
Segundo Araújo e Zucchi (2002), a maior associação entre parasitóides, frutos nativos e espécies de Anastrepha é devida provavelmente a maior atração dos braconídeos pelos voláteis liberados dos frutos nativos.
Uchôa-Fernandes e outros (2003) estudando parasitóides de moscas-das-frutas no cerrado do Mato Grosso do Sul, verificaram que o araçá (Psidium sp.) foi o hospedeiro de moscas-das-frutas onde houve maior índice de parasitismo.
Hickel (2002) estudou a espessura da polpa como condicionante do parasitismo de mosca-das-frutas por braconídeos e verificou que houve correspondência entre a espessura da polpa dos frutos e incidência de parasitismo. Nos frutos com polpa fina, o nível de parasitismo tende a ser máximo.
2.7.2 Índices de Parasitismo
O parasitóide inicialmente localiza a larva no interior do fruto pelas vibrações emitidas durante o ato de se alimentar e que são identificadas pelas antenas do parasitóide. Uma vez localizada a larva, a fêmea do parasitóide introduz seu ovipositor através do fruto e oviposita dentro da larva da mosca, onde ocorre o desenvolvimento do parasitóide (CARVALHO e outros, 2000).
Aguiar-Menezes e outros (2001) verificaram que o tipo de fruto influencia o parasitismo sobre espécies de Anastrepha. Ovruski e outros (2001) observaram que também o tamanho do fruto influencia o parasitismo em C. capitata.
Aguiar-Menezes e Menezes (2002) estudando o efeito do tempo de permanência de frutos hospedeiros no campo no parasitismo natural de Anastrepha spp. verificaram que a permanência de frutos caídos no solo pode aumentar o índice de parasitismo, uma vez que sua retirada reduz a procura e a possibilidade do parasitóide encontrar a larva.
Salles (1996), estudando o parasitismo de A. fraterculus na região de Pelotas - RS, constatou um índice de parasitismo de 13,1%. Cereja-do-mato apresentou o maior índice (31,3%), seguido por araçá (17,6%), enquanto que Mantragolo e outros (1998) verificaram no Recôncavo Baiano, índices de parasitismo de 43,9% em pitanga.
Os índices de parasitismo em goiaba variam entre 12,6% (Salles, 1996), 16,2% (AGUIAR-MENEZES; MENEZES, 1997), 7,4% (MANTRAGOLO e outros, 1998), 3,9% (ARAÚJO; ZUCCHI, 2002) e 3,43% (GALLI; RAMPAZZO, 2000). Em carambola, as taxas foram de 8,16% (AGUIAR-MENEZES; MENEZES, 1997), 10,2% (MANTRAGOLO e outros, 1998) e 0,1% (ARAÚJO; ZUCCHI, 2002). Em outros hospedeiros estudados por Araújo
e Zucchi, (2002), foram constatadas taxas de parasitismo de 11,3% (cajarana), 2,8% (seriguela), 3,1% (juá) e 2,2 % (umbu).
Já em manga, taxas de parasitismo de 9,9% e 19,0% foram relatadas por Aguiar-Menezes e Menezes (1997) e Mantragolo e outros (1998), respectivamente.
Bressan-Nascimento (2001), estudando a emergência e os fatores de mortalidade pupal de A. obliqua constataram 8,6% de parasitismo aumentado para 15,5% após a emergência dos pupários em dormência.
Carvalho (2001) e Carvalho (2005) relatam evidências de diapausa em parasitóides de moscas-das-frutas em ambiente tropical, com dormência confirmada nas espécies D. areolatus, D. longicaudata Aganaspis pelleranoi, Opius sp. e U anastrephae.
No Brasil, a EMBRAPA/CNPMF introduziu o parasitóide Diachasmimorfa longicaudata (Hymenoptera: Braconidae) em 1994, sendo enviadas amostras para laboratórios no Rio Grande do Sul, Santa Catarina e São Paulo, com o objetivo de garantir e ampliar a chance de sucesso no estabelecimento desse inimigo natural no Brasil, buscando o sucesso já alcançado em outros países como Havaí, Flórida e México (NASCIMENTO; CARVALHO, 1998; CARVALHO e outros, 2000).
Carvalho e outros (1998) descreveram a metodologia de criação de D. longicaudata, visando estudos em laboratório e em campo. Segundo Carvalho e outros (2000), na Bahia, cerca de 50.000 espécimes de D. longicaudata foram liberados em campo no município de Conceição de Almeida, entre setembro de 1995 a setembro de 1996, sendo recuperados 104 indivíduos em goiaba, carambola, pitanga e manga, evidenciando que o parasitóide foi capaz de localizar as larvas das moscas. Além do parasitóide exótico, os autores constataram parasitismo de mosca-das-frutas por espécies nativas. Alvarenga e outros (2005), em pomares de goiaba localizados no Norte de Minas Gerais
conseguiram a recuperação de 37 espécimes de D. longicaudata indicando que a espécie tem possibilidade de se estabelecer na região.
Montoya e outros (2000), estudando o controle biológico de Anastrepha spp. em manga, através da liberação de D. longicaudata em dois pomares, verificaram que o parasitóide foi capaz de suprimir populações de Anastrepha spp. efetivamente quando liberados massalmente. Verificaram, ainda, que o efeito da supressão difere de acordo com a espécie de mosca-das-frutas, que foi maior sobre A. obliqua que em A. ludens.
Não há estudos sobre ocorrência e identificação de parasitóides nativos na região do Rio Gavião que possam subsidiar ações de seleção de espécies com potencial para uso em programas de controle biológico aplicado.
2.7.3 Estrutura de comunidades de parasitóides
Levantamentos faunísticos de parasitóides são de grande importância para se conhecer a diversidade das espécies e a estrutura de suas comunidades.
Galli e Rampazzo (2000) estudaram a ocorrência de parasitóides emergidos de pupas de moscas-das-frutas coletadas em goiabas em Monte Alto - SP e verificaram que a espécie Spalangia endius (Walker) foi a mais freqüente, com 35,61% do total de parasitóides. A espécie D. areolatus ocorreu com freqüência de 21,92% e A. anastrephae, 8,2%. Os estudos de Aguiar-Menezes e outros (2001) em Seropédica – RJ, revelam que D. areolatus foi a mais abundante, representando 61,8% do total.
Scatolini e Penteado Dias (2003) avaliaram a riqueza e a diversidade dos gêneros de Braconidae em três áreas de diferentes graus de preservação, representativas do Estado do Paraná, e verificaram que os Agathidinae, Gnamptodontinae, Homolobinae e Miracinae foram considerados raros nos ambientes estudados, enquanto que os Opiinae, entre outros, foram considerados
