EUGLOSSINI (APIDAE, HYMENOPTERA) NO SUL DE SANTA
CATARINA
Letícia Nicoleti Essinger
Dissertação apresentada ao Programa de Pós-Graduação em Ciências Ambientais
da Universidade do Extremo Sul
Catarinense para a obtenção do Grau de Mestre em Ciências Ambientais.
Orientadora:
Profª Drª Isabel Alves dos Santos
Criciúma 2005
EUGLOSSINI (APIDAE, HYMENOPTERA) NO SUL DE SANTA
CATARINA
Letícia Nicoleti Essinger
Dissertação apresentada ao Programa de Pós-Graduação em Ciências Ambientais
da Universidade do Extremo Sul
Catarinense para a obtenção do Título de Mestre em Ciências Ambientais.
Área de Conhecimento:
Ecologia e Gestão de Ambientes Alterados Orientador:
Prof(a). Dr(a) Isabel Alves dos Santos
Criciúma 2005
Bibliotecária: Flávia Cardoso – CRB 14/840 Biblioteca Central Prof. Eurico Back – UNESC
E78e Essinger, Letícia Nicoleti.
Euglossini (apidae, hymenoptera) no sul de Santa Catarina / Letícia Nicoleti Essinger ; orientadora : Isabel Alves dos Santos. – Criciúma : Ed. do autor, 2005.
63 f. : il. ; 30 cm.
Dissertação (Mestrado) - Universidade do Extremo Sul Catarinense. Programa de Pós-Graduação em Ciências Ambientais, Criciúma, 2005.
1. Entomologia. 2. Euglossini – Classificação – Santa Catarina, Região Sul. 3. Abelha – Classificação – Santa Catarina, Região Sul. 4. Plantas – Polinização por insetos. I. Título.
Dedico aos meus pais, Rubens e Neiraci, ao meu irmão Vinicius pelo apoio e paciência.
AGRADECIMENTO
A minha orientadora Profª. Drª Isabel Alves dos Santos, pela oportunidade dada, apoio e os conhecimentos transmitidos.
Ao Prof. Dr. Luiz Alexandre Campos pela orientação do estágio docente. Aos Prof. Dr. Carlos Alberto Garófalo, José Carlos Serrano e Evandson José dos Anjos-Silva da USP – Ribeirão Preto, pela identificação das abelhas Euglossini.
Ao Prof. Dr. Álvaro Back, pelo auxílio nas análises estatísticas. A Rosabel Bertolin Daniel, pelo apoio, amizade e acolhimento.
Aos colegas do Programa de Pós-Graduação em Ciências Ambientais, pelo agradável convívio.
Aos colegas do Laboratório de Abelhas Silvestres, Thiago de Souza, Morgana Silveira Sazan, Alexandre Miranda, Múcio Bratti Júnior e Cristiane Krug pelo apoio, companheirismo e contribuição para o desenvolvimento do projeto.
A CAPES, pela Bolsa de Mestrado concedida e apoio financeiro. A minha família pelo apoio, incentivo e confiança.
RESUMO
As abelhas da tribo Euglossini são Neotropicais, solitárias, robustas, com coloração metálica e nidificam em cavidades pré-existentes. Ocorrem no Estado de Santa Catarina os gêneros Eufriesea, Euglossa e Eulaema. Os machos apresentam adaptações nas pernas que permitem a coleta e armazenamento de odores das flores. Neste trabalho os objetivos foram realizar um levantamento das espécies da tribo Euglossini no Sul de Santa Catarina com iscas aromáticas e fazer uma revisão bibliográfica sobre as famílias botânicas visitadas por Euglossini em diversas localidades do Brasil. O levantamento foi realizado nos municípios de Maracajá e Urussanga, em remanescentes de Floresta Ombrófila Densa de Terras Baixas e de Submontana respectivamente. As coletas foram realizadas com armadilhas de isca de espera e de garrafa, no período de setembro/2004 e agosto/2005, com essências artificiais de eucaliptol, vanilina, eugenol, benzoato de benzila, salicilato de metila e salicilato de benzila. As iscas de espera foram dispostas mensalmente por dois dias consecutivos, entre 9 e 12h, e as iscas de garrafa permaneciam no local por 24h. Coletas adicionais foram feitas com os dois tipos de armadilhas, entre 9 e 13h, com as mesmas essências, nos municípios de Araranguá, Cocal do Sul, Lauro Muller, Nova Veneza e Orleans, durante o mês de dezembro/2005. Além das coletas, também foi feita uma listagem das abelhas da tribo Euglossini registradas no banco de dados do Laboratório de Abelhas Silvestres da UNESC. A revisão bibliográfica sobre as plantas visitadas por Euglossini foi baseada em levantamentos de abelhas e artigos sobre interação abelha-planta realizados no Brasil. Foram obtidos 126 indivíduos nos municípios de Maracajá e Urussanga, pertencentes às espécies: Eufriesea violacea (Blanchard, 1840), Eufriesea gr. surinamensis (Linnaeus, 1758), Euglossa annectans Dressler, 1982 e Euglossa gr. analis Westwood 1840. Em Maracajá foram obtidos 64 machos das 4 espécies, atraídos pelas essências de benzoato de benzila, eucaliptol, eugenol e vanilina. Machos de Ef. violacea foram mais numerosos (35), atraídos pelas essências de vanilina, benzoato de benzila e eugenol. A essência de vanilina foi a que atraiu o maior número de machos (56,24%) e somente espécimes do gênero Eufriesea. Em Urussanga foram amostrados 62 exemplares, atraídos por benzoato de benzila, eucaliptol, eugenol, vanilina e salicilato de metila. Ef. violacea foi a mais numerosa (52), atraída pelas essências de vanilina, benzoato de benzila, eucaliptol e salicilato de metila. A essência de salicilato de benzila não atraiu nenhum indivíduo de Euglossini. Mais de 80% dos machos foram coletados em isca de espera nas duas áreas. Nas coletas adicionais, realizadas em outros municípios, foram obtidos 25 machos de Ef. violacea, em vanilina e eucaliptol. A coleção entomológica da Unesc registra 35 euglossíneos das 4 espécies, nos meses de janeiro, março, abril, setembro, outubro, novembro e dezembro, coletados nas essências de vanilina e eucaliptol, ou coletados em flores das famílias Apocynaceae, Bignoniaceae e Solanaceae. Apesar de visitar espécies de diferentes famílias vegetais, nota-se que os Euglossini apresentam certa preferência por flores de Bignoniaceae, Marantaceae e Apocynaceae. De acordo com outros trabalhos há comprovações que os Euglossini são bons polinizadores e podem promover a polinização cruzada entre indivíduos distantes, devido a sua capacidade de vôo.
ABSTRACT
The bees of the tribe Euglossini are Neotropics, solitary, robust, with gaudy metallic coloration and nidifie in pre-existent cavities. In the State of Santa Catarina occur the genus Eufriesea, Euglossa and Eulaema. The males present adaptations in the legs that allow the collection and storage of scents of the flowers. In this work the objectives were to survey the species of the tribe Euglossini in the South of Santa Catarina with aromatic baits and to revise in the literature the botanical families visited by Euglossini in several places of Brazil. The survey was performed in remains of the Lowlands and Submontana Forest Ombrofila Densa in the districts of Maracajá and Urussanga, respectively. The samples were accomplished with nets (on traps of wait bait) and of baited trap, during the period of September/2004 through August/2005, with artificial essences of eucaliptol, vanillin, eugenol, benzyl benzoate, methyl salicylate and benzyl salicylate. The wait baits were offer monthly for two consecutive days, between 9 and 12h, and the baited trap stayed at the place for 24h. Additional collections were made with the two types of traps, between 9 and 13h, with the same essences, in the districts of Araranguá, Cocal do Sul, Lauro Muller, Nova Veneza and Orleans, in December/2005. Besides the collections a list of the bees of the tribe Euglossini registered in the database of the Laboratório de Abelhas Silvestres of UNESC was organized. The bibliographical revision on the plants visited by Euglossini was based on surveys of bees and papers on bee-plant interaction performed in Brazil. 126 individuals were collected in the districts of Maracajá and Urussanga, belonging to the species: Eufriesea violacea (Blanchard, 1840), Eufriesea gr. surinamensis (Linnaeus, 1758), Euglossa annectans Dressler, 1982 e Euglossa gr. analis Westwood 1840. In Maracajá 64 males of the 4 species were obtained attracted to the essences of benzyl benzoate, eucaliptol, eugenol and vanillin. Males of Ef. violacea were more abundant (35), attracted to vanillin, benzyl benzoate and eugenol essences. Vanillin attracted the largest number of males (56,24%) and only specimens of the genus Eufriesea. In Urussanga 62 males were attracted to benzoate benzyl, eucaliptol, eugenol, vanillin and methyl salicylate. Ef. violacea was again the most abundant species (52), attracted to vanillin, benzoate benzyl, eucaliptol and methyl salicylate baits. The essence of benzil salicylate didn't attract any individual of Euglossini. More than 80% of the males were collected with net in wait bait in the two areas. In the additional collections performed in the other districts 25 males were sampled of Ef. violacea, in vanillin and eucaliptol. The entomological collection of the University registers 35 euglossines of the 4 species, collected in January, March, April, September, October, November and December, in the vanillin and eucaliptol baits or collected in flowers of the families Apocynaceae, Bignoniaceae and Solanaceae. Despite visiting different botanical species it is to note that Euglossini present certain preferences for flowers of Bignoniaceae, Marantaceae and Apocynaceae families. In agreement with other works there are evidences that Euglossini are good pollinators and can promote the cross pollination among distant individuals, due to their flight capacity.
LISTA DE FIGURAS
Figura 1 – Localização dos municípios estudados no levantamento anual (verde escuro): Maracajá e Urussanga; e nas coletas adicionais (verde claro): Araranguá, Cocal do Sul, Lauro Muller, Nova Veneza e Orleans, Santa Catarina, Brasil. ...15 Figura 2 – Foto aérea do Parque Ecológico de Maracajá (área 1). ...17 Figura 3 – Vista aérea da Estação Experimental de Urussanga. ...19 Figura 4 – Isca de espera, A – disposta no campo; B – coletor vistoriando a armadilha para coletar, com rede entomológica, os indivíduos atraídos. ...20 Figura 5 – Isca em armadilha de garrafa disposta no campo...21 Figura 6 – Exemplares machos das quatro espécies de abelhas Euglossini coletados na região sul de Santa Catarina. A – Ef. violacea; B – Ef. gr. surinamensis; C – Eg. annectans; D – Eg. gr. analis. ...23 Figura 7 – Dados de temperatura média e precipitação pluviométrica, registrados no período de setembro de 2004 a agosto de 2005, na EPAGRI – Estação Experimental de Urussanga, município de Urussanga...24 Figura 8 – Machos de Eufriesea violacea coletados no Parque Ecológico de Maracajá com políneas aderidas. A – políneas de Catasetum cernuun aderidas ao mesoscuto; B – polineas de Macradenia multiflora aderidas a fronte...27
LISTA DE TABELAS
Tabela 1: Espécies da tribo Euglossini coletadas com iscas aromáticas nas áreas: área 1 – Parque Ecológico de Maracajá e área 2 – Estação Experimental de Urussanga. (VA – vanilina, EG – eugenol, BB – benzoato de benzila, EC – eucaliptol, SM – salicilato de metila e SB – salicilato de metila)...26 Tabela 2: Número de machos de Euglossini capturados no período de setembro de armadilhas, no período de setembro de 2004 a agosto de 2005, no Parque Ecológico de Maracajá e EPAGRI – Estação Experimental de Urussanga. ...27 Tabela 3: Machos de Eufriesea violacea coletados no mês de dezembro de 2005 com iscas aromáticas, na região sul de Santa Catarina...28 Tabela 4: Espécies de Euglossini registradas na coleção da UNESC para a região sul do Estado de Santa Catarina. ...30
ÍNDICE
1 INTRODUÇÃO...10
2 MATERIAL E MÉTODO...14
2.1 Caracterização da Região Sul de Santa Catarina ...14
2.1.1 Clima ...14
2.1.2 Vegetação ...14
2.2 Local de estudo ...15
2.2.1 Parque Ecológico de Maracajá – Área 1 ...16
2.2.2 EPAGRI – Estação Experimental de Urussanga – Área 2...18
2.3 Metodologia ...19
2.3.1 Isca de espera ...19
2.3.2 Isca em armadilha de garrafa ...20
2.3.3 Euglossíneos registrados na coleção da UNESC...22
2.3.4 Plantas visitadas pela tribo Euglossini em outros Estados do Brasil ...22
3 RESULTADOS ...23
3.1 Euglossini do Parque Ecológico de Maracajá – Área 1 ...24
3.2 Euglossini da EPAGRI – Estação Experimental de Urussanga (Epagri) – Área 2 ...25
3.3 Euglossíneos registrados na coleção da UNESC ...28
3.4 Plantas visitadas por abelhas da tribo Euglossini em outras localidades ...31
DISCUSSÃO ...36
REFERÊNCIAS ...40
APÊNDICE ...46
APÊNDICE A – Espécies da Tribo Euglossini coletadas no Brasil com aromas artificiais, caixas e trap-nest. 1 – eucaliptol (cineol); 2 – vanilina; 3 – eugenol; 4 – salicilato de metila; 5 – benzoato de benzila; 6 – acetato de benzila; 7 – escatol; 8 – ββββ-ionone; 9 – acetato de amila. (∗∗∗∗ aroma não especificado) ...47
1 INTRODUÇÃO
As abelhas conhecidas como as “abelhas das orquídeas” pertencem à tribo Euglossini (Apidae: Apinae) (MICHENER, 2000).
Os Euglossíneos ocorrem somente no continente americano, distribuídos na região Neotropical, que abrange as áreas entre as latitudes 30°N e 30°S (MORRONE 2004a; 2004b). O grupo tem como limite norte, o sul dos Estados Unidos (estados do Texas e Arizona), e limite sul, o norte da Argentina e o sul do Brasil (MICHENER, 2000; VIANA; KLEINERT; NEVES, 2002). No Brasil, estudos realizados por Wittmann, Hoffmann e Scholz (1988) registraram o limite sul de ocorrência da tribo Euglossini no paralelo 30°S, no Estado do Rio Grande do Sul.
As abelhas da tribo Euglossini apresentam modo de vida solitária ou estágios intermediários entre solitário e social. São geralmente abelhas de grande porte, robustas e com coloração metálica. Seus ninhos são construídos em cavidades pré-existentes localizadas em barrancos e árvores, em formigueiros abandonados, no solo, termiteiros, entre outros (GARÓFALO, 1994; SILVEIRA; MELO; ALMEIDA, 2002; ROUBIK; HANSON, 2004).
A tribo Euglossini tem aproximadamente 200 espécies distribuídas em cinco gêneros: Aglae Lepeletier & Serville, 1825, Exaerete Hoffmannsegg, 1817, Eufriesea Cockerel, 1909, Euglossa Latreille, 1802, e Eulaema Lepeletier, 1841. Os gêneros Aglae e Exaerete apresentam comportamento exclusivamente de parasitas de ninhos das espécies da sua própria tribo e não existem registros de ocorrência no Estado de Santa Catarina (SILVEIRA; MELO; ALMEIDA, 2002). Os gêneros Eufriesea, Euglossa e Eulaema ocorrem no Estado de Santa Catarina e serão caracterizados a seguir.
Euglossa possui mais de 100 espécies descritas (ROUBIK; HANSON, 2004). Esse gênero é dividido em 5 subgêneros: Euglossa, o mais diversificado com cerca de 30 espécies; Euglossella, cerca de 10 espécies, cujos machos nunca foram coletados com iscas aromáticas; Glossura, com espécies relativamente grandes em relação às demais; Glossurella, restrito às áreas mais quentes das Américas; e Glossuropoda, restrita a Bacia Amazônica. As abelhas do gênero Euglossa são menores (9 – 18 mm) em relação aos gêneros Eufriesea e Eulaema, normalmente com coloração verde, bronze ou azul metálico, e também apresentam áreas com coloração vermelha, acobreada ou violeta (ACKERMAN, 1985; SILVEIRA; MELO; ALMEIDA, 2002; ROUBIK; HANSON, 2004). Os ninhos são
construídos como uma urna de resina, podendo estar expostos sobre ramos ou gravetos, mas a maioria das espécies constrói suas células de resina aglomeradas dentro de cavidades pré-existentes em ramos ou tronco de árvores, em barrancos ou em edificações. Em alguns casos, várias fêmeas dividem cooperativamente um mesmo ninho. Raramente são vistas em flores, mas são abundantes em amostras obtidas com iscas aromáticas. As espécies de Euglossa registradas para Santa Catarina são as seguintes: E. (Euglossella) mandibularis Friese, 1899 e E. (Glossura) annectans Dressler, 1982 (SILVEIRA; MELO; ALMEIDA, 2002).
O gênero Eufriesea contém aproximadamente 60 espécies descritas
(ROUBIK; HANSON, 2004), segundo gênero em número de espécies. São abelhas grandes e robustas (13 – 30 mm), com bonito padrão de cores do metassoma, combinação da cor da cutícula (freqüentemente metálico) com a cor dos pêlos (preto versus amarelo) (ACKERMAN, 1985; SILVEIRA; MELO; ALMEIDA, 2002; ROUBIK; HANSON, 2004). Seus ninhos constituem-se de células construídas com partículas de casca de árvores cimentadas com resinas, em frestas ou cavidades em troncos, rochas ou termiteiros. Aparentemente todas as espécies são solitárias, embora algumas construam seus ninhos em agregações. São freqüentemente sazonais, e pelos menos no sudeste e sul brasileiros são ativas apenas durante uns poucos meses, na estação chuvosa e nos meses mais quentes do ano. Segundo Silveira, Melo e Almeida (2002), as espécies de Eufriesea são: E. auriceps (Friese, 1899), E. danielis (Schrottky, 1907), E. faceta (Moure, 1999), E. smaragdina (Perty, 1833), E. violacea (Blanchard, 1840) e E. violancens (Mocsáry, 1898).
O gênero Eulaema tem aproximadamente 16 espécies descritas. São
abelhas grandes (13 – 30 mm) com coloração geralmente negra e tonalidades menos metálicas (ACKERMAN, 1985; ROUBIK; HANSON, 2004). As fêmeas dispõem seus ninhos em cachos de células ovais construídas de barro ou fezes, misturados com secreções glandulares ou resina. As células são abrigadas em cavidades no solo, barrancos, troncos de árvores etc. É comum as fêmeas, da mesma geração, compartilharem um mesmo ninho, mas trabalhando individualmente em suas próprias células. A única espécie registrada para Santa Catarina é Eulaema (Apeulaema) nigrita Lepeletier, 1841 (SILVEIRA; MELO; ALMEIDA, 2002).
Os machos euglossíneos apresentam adaptações morfológicas e comportamentais que os capacitam coletarem odores em flores com glândulas florais (DRESSLER, 1968; SCHLINDWEIN, 2000; BEMBÉ, 2004). Nas flores, eles coletam os compostos aromáticos secretados em regiões especializadas do labelo. A coleta das substâncias é feita por estruturas semelhantes a esponjas, no tarso das pernas anteriores, que raspam a pétala da flor, coletando o composto e transferindo-o para fendas pilosas, nas tíbias posteriores, durante o vôo, onde os compostos são armazenados (BRAGA; GARÓFALO, 2003; SINGER, 2004).
A função das substâncias coletadas ainda não foi totalmente esclarecida, mas é grande a possibilidade de que sejam utilizadas para a síntese de feromônios sexuais, fazendo parte do processo de acasalamento do grupo (DODSON et al., 1969; WILLIAMS; WHITTEN, 1983; PERUQUETTI et al., 2000; SANTOS; SOFIA, 2002; SILVEIRA; MELO; ALMEIDA, 2002; BRAGA; GARÓFALO, 2003; SINGER, 2004).
Na década de 1960, Dodson et al. (1969; 1970) identificaram vários componentes das fragrâncias florais presentes nas orquídeas. Com este conhecimento foram criadas as iscas aromáticas para atraírem os machos de Euglossini, possibilitando assim diversos estudos sobre a tribo, como o levantamento de espécies, sazonalidade, preferências pela substância aromáticas, entre outros (ACKERMAN, 1989, 1983, DODSON, 1969).
No Brasil, o primeiro estudo sobre a tribo Euglossini utilizando iscas aromáticas foi realizado por Braga em 1976, no Estado do Amazonas (apud. Morato, 1998). Atualmente vários grupos de pesquisa dedicam-se ao estudo dessa tribo, principalmente nos Estados de São Paulo e da Bahia (Apêndice A). Na região sul do Brasil trabalhos com euglossíneos foram realizados nos Estados do Rio Grande do Sul (WITTMANN; HOFFMANN; SCHOLZ, 1988) e Paraná (SANTOS; SILVA; SOFIA, 2000; SANTOS; SOFIA, 2002; SOFIA; SANTOS; SILVA, 2004; SOFIA; SUZIKI, 2004; SUZUKI et al., 2004).
As abelhas Euglossini apresentam peças bucais extremamente longas permitindo a coleta de néctar em flores com tubos florais também longos (ROUBIK, 2004). Além disso, as fêmeas apresentam habilidade na retirada de pólen de flores com anteras poricidas, que são liberados somente após a realização do movimento de vibração (o chamado buzz pollination) (GARÓFALO; MARTINS; ALVES-DOS-SANTOS, 2004), e o poder de voar grandes distâncias em uma só viaje, obtendo pólen e néctar de uma grande variedade de plantas. (JANZEN, 1971;
SCHLINDWEIN, 2000; RAMIREZ, DRESSLER; OSPINA, 2002).
Os machos euglossíneos visitam muitas espécies de Orchidaceae e outras famílias botânicas como Amaryllidaceae, Annonaceae, Apocynaceae, Araceae, Bignoniaceae, Euphorbiaceae, Gesneriaceae, Haemodoraceae, Leguminosae, Malvaceae, Marantaceae, Musaceae, Rubiaceae, Solanaceae, Tiliaceae, Verbenaceae, Violaceae e Zingiberaceae (ACKERMAN, 1983; WILLIAMS; WHITTEN, 1983; ACKERMAN, 1985; DRESSLER, 1982; SILVEIRA; MELO; ALMEIDA, 2002; BRAGA; GARÓFALO, 2003; ROUBIK; HANSON, 2004; MILET-PINHEIROS; SCHLINDWEIN, 2005), podendo ser considerados polinizadores para várias espécies destas famílias. Schlindwein (2000) considera os euglossíneos polinizadores chave dos ecossistemas neotropicais.
Este trabalho teve como objetivos: 1) realizar um levantamento das espécies de abelhas da tribo Euglossini no Sul de Santa Catarina; 2) comparar o efeito atrativo de essências artificiais para a captura de machos na amostragem, em remanescentes de Floresta Ombrófila Densa de Terras Baixas e Floresta Ombrófila Densa Submontana, no Sul de Santa Catarina; e 3) realizar uma revisão bibliográfica sobre as famílias botânicas visitadas pelas abelhas da tribo Euglossini em diversas localidades do Brasil.
2 MATERIAL E MÉTODO
2.1 Caracterização da Região Sul de Santa Catarina
O Estado de Santa Catarina cobre uma área territorial de 95,4mil km², entre as coordenadas 25º 57'S e 29º 23'S e 48º 19'W e 53º 50'W e localiza-se na Região Sul do Brasil, junto com os Estados do Paraná e Rio Grande do Sul. Possui 293 municípios e 5.000.000 habitantes (GOVERNO DE SANTA CATARINA, 2005).
A região sul de Santa Catarina ocupa uma área de 9 mil km², possui 39 municípios e tem uma população estimada em 800 mil habitantes (GOVERNO DE SANTA CATARINA, 2005).
2.1.1 Clima
A região sul do Estado de Santa Catarina enquadrada pelo Sistema de Classificação de Köppen, como Cfa, (C – mesotérmico, a temperatura média do mês mais quente é maior que 10°C e a do mês mais frio entre 18° e -3°C; f – não há estação seca distinta; a – temperaturas médias nos meses mais quentes acima de 22°C) (BACK, 2001; OMETTO, 1981; SANTA CATARINA, 1986; 2002).
No município de Maracajá a temperatura média anual é 18,9°C e precipitação média anual de 1.219,4 mm; e no município de Urussanga a temperatura média anual é de 19°C e precipitação média anual é de 1.474,9 mm (SANTA CATARINA, 1986),
2.1.2 Vegetação
No Estado de Santa Catarina, o Domínio da Mata Atlântica cobria uma área de 81.587 km² da extensão territorial, 85% da cobertura vegetal de todo o Estado. Hoje, restam somente 17,46% da formação vegetal (SEVEGNANI, 2002).
A Floresta Ombrófila Densa (subdivisão da Mata Atlântica), junto com os manguezais e restingas, cobria 31.611km² do território catarinense; atualmente restam apenas 7.000 km², distribuída em remanescentes florestais primários ou em estágio avançado de regeneração (SEVEGNANI, 2002).
A denominação Floresta Ombrófila Densa foi designada por Ellenberge Mueller-Dombois (1965/6), e no ano de 1973 foi incluída no sistema de classificação fisionômico-ecológica da vegetação mundial adotado pela UNESCO (LEITE; KLEIN, 1990). É caracterizada pela presença de estratos superiores com árvores de alturas entre 25 e 30 m, perenifoliadas e densamente dispostas,
portando brotos foliares desprovidos de proteção à seca e às baixas temperaturas. A Floresta Ombrófila Densa é a formação mais pujante, heterogênea e complexa do sul do país, de grande força vegetativa, capaz de produzir naturalmente, a curto e médio prazo, grandes volumes de biomassa (LEITE; KLEIN, 1990).
Os remanescentes estudados se localizam no Domínio da Floresta Ombrófila Densa, ocupando planícies cenozóicas e áreas de encostas e escarpas da Serra do Leste Catarinense e da Serra Geral (IBGE, 1986).
2.2 Local de estudo
O estudo foi realizado na região sul do Estado de Santa Catarina. As coletas feitas para o levantamento anual foram realizadas nos município de Maracajá e Urussanga e as coletas adicionais nos municípios de Araranguá, Cocal do Sul, Lauro Muller, Nova Veneza e Orleans (Figura 1).
Figura 1 – Localização dos municípios estudados no levantamento anual (verde escuro): Maracajá e Urussanga; e nas coletas adicionais (verde claro): Araranguá, Cocal do Sul, Lauro Muller, Nova Veneza e Orleans, Santa Catarina, Brasil.
Brasil Santa Catarina
Criciúma Araranguá Maracajá Nova Veneza Cocal do Sul Urussanga Lauro Muller Orleans
2.2.1 Parque Ecológico de Maracajá – Área 1
O município de Maracajá (28º50'S e 49º27’W) apresenta população estimada de 6.000 habitantes e extensão territorial de 60km² (Figura 2). Está inserido na microrregião de Araranguá, onde a colonização é açoriana e italiana (IBGE, 2005).
A economia municipal é baseada em culturas de fumo, arroz, mandioca, milho e feijão e em algumas indústrias de confecções.
O Parque Ecológico de Maracajá está localizado a 28°50’S e 49°25’W, a 12m de altitude, no quilômetro 403 da BR-101. Sua área é formada por 112 hectares remanescente de Floresta Ombrófila Densa de Terras Baixas.
A formação Floresta Ombrófila Densa de Terras Baixas está inserida em cotas de altitude abaixo de 30m e reveste sedimentos de origem fluvial, marinha e lacustre, por isso está sujeita as periódicas inundações, devido ao relevo plano e de difícil drenagem. Por se encontrar entre a restinga e a Floresta Ombrófila Densa Submontana é composta por espécies vegetais das duas formações, se caracterizando como uma formação ecótona (IBGE, 1986; LEITE; KLEIN, 1990; SEVEGNANI, 2002).
A floresta apresenta árvores entre 15 e 20m de altura, copas largas, densifoliadas, porém não muito densa e apresenta espécies adaptadas ao solo arenoso ou turfoso, com variação de umidade e de nutrientes (SEVEGNANI, 2002).
2.2.2 EPAGRI – Estação Experimental de Urussanga – Área 2
O município de Urussanga (28º31’S e 49º19’W) tem extensão territorial de 237.1km² e a estimativa de habitantes é de 19.195. A colonização foi feita por italianos. A economia baseia-se nas indústrias de artigos plásticos, cerâmicos, móveis, esquadrias de alumínio, equipamentos para suinocultura e avicultura, confecções e vitivinicultura, e também em culturas do milho, feijão, arroz e fumo, viticultura, fruticultura e a criação de aves e suínos.
A Estação Experimental de Urussanga está localizada no município de Urussanga 28°31’S e 49°19’w, na Rodovia SC 446 – km 19 e a 48m de altitude. Trata-se de uma estação experimental da Empresa de Pesquisa Agropecuária e Extensão Rural de Santa Catarina S/A (EPAGRI) que atua na produção rural diversificada da agricultura familiar, com produtos como uva e cana de açúcar, no desenvolvimento de grandes culturas (arroz irrigado, feijão, milho, mandioca), sementes e mudas, irrigação e drenagem, olericultura, pecuária, recursos florestais, recursos hídricos, agrometeorologia, fruticultura de clima temperado e de clima tropical na região do Litoral Sul Catarinense.
A EPAGRI possui uma área de floresta nativa de 35 hectares, de um fragmento maior que pertence a propriedades particulares (Figura 3). A formação florestal que compõe esse remanescente é a Floresta Ombrófila Densa Submontana, que ocorre em cotas de altitudes de 30 a 400m e onde as condições climáticas (temperatura amena, pluviosidade intensa e bem distribuída) propiciam seu desenvolvimento. O solo nesse tipo de floresta é drenado, com profundidade variável e recebe nutrientes das encostas e da decomposição da serrapilheira. A vegetação é composta por árvores com altura de 25 a 30m, copas largas e densas que formam uma cobertura arbórea bastante fechada, dando à vegetação o aspecto da floresta ombrófila (IBGE, 1986; SEVEGNANI, 2002).
Figura 3 – Vista aérea da Estação Experimental de Urussanga.
2.3 Metodologia
LEVANTAMENTO DAS ESPECIES
Para o conhecimento da fauna de Euglossini no sul de Santa Catarina foram utilizados dois tipos de iscas armadilhas: isca de espera e isca em armadilha de garrafa, bem como uma busca no banco de dados do Laboratório de Abelhas Silvestres da UNESC dos indivíduos da tribo Euglossini.
As coletas ocorreram entre o mês de setembro de 2004 e agosto de 2005 nos dois municípios acima descritos. Coletas adicionais foram realizadas no mês de dezembro de 2005 em municípios vizinhos.
2.3.1 Isca de espera
A isca de espera consiste de um chumaço de algodão enrolado em gaze, com aproximadamente 5 cm de diâmetro, pendurado por um barbante (Figura 4A), conforme método descrito por Neves e Viana (1999).
Em cada chumaço de algodão são colocadas gotas de somente um tipo de essência artificial para atrair os insetos e são vistoriados a cada 30 minutos. Os indivíduos atraídos são coletados com uma rede entomológica (Figura 4B) e mortos em câmara mortífera, vidros com papel toalha embebido em acetato de etila.
Esse tipo de armadilha foi instalado mensalmente por dois dias consecutivos, no interior de cada área estudada, totalizando 24 horas de amostragem. As armadilhas, com cada tipo de essência (6 essências), foram dispostas a 1,5 e 2m de altura e distância mínima entre elas de 10m, das 9 as 12 horas.
Figura 4 – Isca de espera, A – disposta no campo; B – coletor vistoriando a armadilha para coletar, com rede entomológica, os indivíduos atraídos.
2.3.2 Isca em armadilha de garrafa
A isca em armadilha de garrafa utilizada nesse estudo foi confeccionada conforme o método descrito por Neves e Viana (1997). A armadilha consiste de garrafas plásticas tipo PET de dois litros, onde o gargalo de uma das garrafas é cortado e colocado invertido e o gargalo de outra garrafa é encaixado em orifício feito na lateral da garrafa anterior. Os gargalos servem de entrada na armadilha e dificultam a saída das abelhas ao entrarem nela (Figura 5).
Dentro de cada armadilha é colocado um chumaço de papel absorvente embebido com um tipo de essência, atraindo assim os insetos. Os insetos capturados nas armadilhas são transferidos para a câmara mortífera.
Em cada uma das armadilhas foi colocada uma essência e dispostas para a coleta substituindo as isca de espera pelas de garrafa por período de 24h, por tanto, uma vez por mês em cada uma das áreas, totalizando 12 coletas.
Figura 5 – Isca em armadilha de garrafa disposta no campo.
Para cada tipo de armadilha, de espera e de garrafa, foram oferecidas 6 essências artificiais, sendo elas: eucaliptol, vanilina, eugenol, benzoato de benzila, salicilato de metila e salicilato de benzila.
Nas duas áreas de estudo, em que foi realizado o levantamento anual, foram utilizados os dois tipos de armadilhas descritos acima. Cada tipo foi disposto separadamente para que não houvesse sobreposição de oferta de aroma em diferentes armadilhas. A decisão de utilizar os dois tipos de armadilhas teve como objetivo oferecer o aroma por maior período de tempo.
COLETAS ADICIONAIS
Além de realizar o levantamento anual, foram realizadas 6 coletas adicionais em 5 municípios vizinhos: Araranguá, Cocal do Sul, Lauro Muller, Nova Veneza e Orleans, para ampliar a amostragem da região sul de Santa Catarina.
Nessas coletas foram utilizados os dois tipos de armadilhas e as essências artificiais mencionadas anteriormente. No município de Araranguá, as coletas foram realizadas em dois dias; nos demais municípios foram feitas coletas em apenas um dia, entre 9-13horas.
Todos os indivíduos coletados neste estudo foram levados ao laboratório, onde os exemplares foram alfinetados, colocados em estufa a 40°C para desidratação, etiquetados e depositados na coleção do Laboratório de Abelhas Silvestres da Universidade do Extremo Sul Catarinense (UNESC). A identificação do material foi feita com chave taxonômica de identificação, por comparação e como auxílio de especialistas (Dr. Carlos Alberto Garófalo, Dr. José Carlos Serrano
e Dr. Evandson José dos Anjos-Silva - USP).
Os dados de temperatura média e precipitação média registrados durante o período de estudo foram registrados na EPAGRI – Estação Experimental de Urussanga, no município de Urussanga e fornecidos pela pelos pesquisadores da Estação
2.3.3 Euglossíneos registrados na coleção da UNESC
Na região sul de Santa Catarina, desde novembro de 2001, têm sido colecionadas abelhas silvestres de vários municípios e localidades pelo grupo de pesquisa do Laboratório de Abelhas Silvestres da UNESC.
Para essa coleção foi gerado um banco de dados, o qual foi consultado para adicionar mais informações sobre os indivíduos da tribo Euglossini já coletados na região sul de Santa Catarina.
Através desse banco de dados foi elaborada uma tabela com as espécies de Euglossini, período de ocorrência, locais de coleta e a planta visitada ou a essência utilizada na coleta de tal exemplar.
2.3.4 Plantas visitadas pela tribo Euglossini em outros Estados do Brasil
Uma revisão bibliográfica sobre Euglossini foi realizada nos trabalhos de levantamento de abelhas e de interação abelha-planta. Através dos dados obtidos nesses trabalhos foi elaborada uma tabela com as espécies de Euglossini e as respectivas plantas visitadas, bem como as referências pertinentes.
3 RESULTADOS
No levantamento realizado no Parque Ecológico de Maracajá e na EPAGRI foram coletados 126 machos da tribo Euglossini, pertencentes a quatro espécies: Eufriesea violacea (Blanchard, 1840), Eufriesea gr. surinamensis (Linnaeus, 1758), Euglossa annectans Dressler, 1982 e Euglossa gr. analis Westwood 1840. Na figura 6 estão ilustradas as quatro espécies referidas.
Figura 6 – Exemplares machos das quatro espécies de abelhas Euglossini coletados na região sul de Santa Catarina. A – Ef. violacea; B – Ef. gr. surinamensis; C – Eg. annectans; D – Eg. gr. analis.
Durante o período de setembro de 2004 e agosto de 2005, em que foi realizado o levantamento dos machos de Euglossini, a temperatura média mensal, variou entre 14,8°C e 24,4°C, sendo registrada a temperatura média mais baixa no mês de julho com e a temperatura média de mais alta em janeiro. No mesmo período, a precipitação média mensal variou entre 52,2mm, no mês de junho, e 278,8mm em setembro (Figura 7).
A B
D C
Os euglossíneos amostrados nesse estudo foram coletados no final da estação da primavera e no verão, entre os meses de novembro e fevereiro, que corresponderam aos meses de temperaturas mais altas, média de 22,6°C, e a média da precipitação mensal foi 129,6mm.
Figura 7 – Dados de temperatura média e precipitação pluviométrica, registrados no período de setembro de 2004 a agosto de 2005, na EPAGRI – Estação Experimental de Urussanga, município de Urussanga.
3.1 Euglossini do Parque Ecológico de Maracajá – Área 1
No Parque Ecológico de Maracajá, foram coletados 64 machos das espécies Eufriesea violacea, Eufriesea gr. surinamensis, Euglossa annectans e Euglossa gr. analis, atraídos pelas essências de benzoato de benzila, eucaliptol, eugenol e vanilina (Tabela 1).
Eufriesea violacea foi a espécie mais abundante nessa área de estudo, sendo obtidos 41 machos. A essência de vanilina foi a mais eficiente para essa espécie, atraindo 85,36% dos machos, seguido pelas essências de benzoato de benzila (12,19%) e eugenol (2,44%).
Euglossa annectans foi a segunda espécie mais numerosa coletada nessa área, 21 indivíduos, sendo que a maioria dos indivíduos (95,23%) foi capturada em essência de vanilina seguido de eugenol (4,76%).
As espécies Ef. surinamensis e Eg. analis estiveram representadas por apenas um indivíduo cada, atraídos pelas essências de vanilina e benzoato de benzila respectivamente (Tabela 1).
Quanto às essências utilizadas, vanilina atraiu mais de 50% dos euglossíneos coletados no Parque Ecológico de Maracajá, seguido pela essência de eugenol (cerca de 30%). Apesar de atraírem um alto número de indivíduos, as duas essências e junto com benzoato de benzila são igualmente importantes
0 50 100 150 200 250 300
set out nov dez jan fev mar abri maio jun jul ago
P re ci pi ta çã o (m m ) 0 5 10 15 20 25 30 Te m pe ra tu ra (° C )
quanto ao número de espécies atraídas, pois cada uma atraiu indivíduos de 2 espécies. As essências de salicilato de metila, salicilato de benzila não atraíram nenhum macho de Euglossini nesta área.
Os euglossíneos foram coletados nos meses de novembro (4 indivíduos), dezembro (31) de 2004, janeiro (19) e fevereiro (10) de 2005 (Tabela 2). Dezembro foi o mês com maior número de indivíduos coletados, mas somente exemplares de Ef. violacea. A espécie Eg. annectans foi coletada nos meses de dezembro, janeiro e fevereiro, apresentando nos dois últimos a maior ocorrência de exemplares e após o mês de maior ocorrência de Ef. violacea.
Nessa área de estudo, os dois tipos de armadilhas oferecidos capturaram machos euglossíneos. Machos de Ef. violacea foram coletados em isca de espera com vanilina (30 indivíduos) e benzoato de benzila (5) e na isca em garrafa com vanilina (6). De Ef. gr. surinamensis foi obtido 1 indivíduo em isca de espera com vanilina. Indivíduos de Eg. annectans foram obtidos somente em isca de espera nas essências de eugenol (20) e eucaliptol (1). E Eg. gr. analis foi obtido um exemplar na isca de espera com benzoato de benzila.
3.2 Euglossini da EPAGRI – Estação Experimental de Urussanga (Epagri) – Área 2
Na EPAGRI foram amostrados 62 exemplares das espécies Ef. violacea e Eg. annectans, atraídos pelas essências de benzoato de benzila, eucaliptol, eugenol, vanilina e salicilato de metila (Tabela 1).
Eufriesea violacea foi a espécie mais abundante nessa área (83,87%), sendo atraída pelas essências de vanilina, benzoato de benzila, eucaliptol e salicilato de metila. Na essência de eugenol foram obtidos 10 machos de Eg. annectans.
Assim como na área 1 a essência vanilina mostrou-se bastante eficiente, atraindo 50% dos machos nessa área de estudo, seguido pelas essências de benzoato de benzila (19,35%), eucaliptol (12,80%) e salicilato de metila (1,61%).
Os machos de Euglossini nesta área foram coletados nos meses de novembro (18 indivíduos), dezembro (28) de 2004 e janeiro (16) 2005. A espécie Ef. violacea apresentou grande número de indivíduos capturados no mês de dezembro e Eg. annectans ocorreu somente no mês de janeiro (Tabela 2).
Na EPAGRI, foram obtidos euglossíneos das duas espécies nos dois tipos de armadilhas oferecidos. Na isca de espera, machos de Ef. violacea foram
coletados em essências de vanilina (22), benzoato de benzila (10), eucaliptol (8) e salicilato de metila (1); e euglossíneos de Eg. annectans foram obtidos em eugenol (8). Na isca em armadilha de garrafa, indivíduos de Ef. violacea foram obtidos em vanilina (9) e benzoato de benzila (2) e de Eg. annectans foram coletados em eugenosl (2).
Nas duas áreas estudadas a essência de vanilina demonstrou ser o produto mais atrativo, sendo responsável por mais da metade dos indivíduos coletados (67 indivíduos). A essência de salicilato de benzila não atraiu nenhum indivíduo nas duas áreas estudadas.
Tabela 1: Espécies da tribo Euglossini coletadas com iscas aromáticas nas áreas: área 1 – Parque Ecológico de Maracajá e área 2 – Estação Experimental de Urussanga. (VA – vanilina, EG – eugenol, BB – benzoato de benzila, EC – eucaliptol, SM – salicilato de metila e SB – salicilato de metila)
espécie de abelha / essência VA EG BB EC SM SB total
Eufriesea violacea área 1 35 1 5 0 0 0 41 área 2 31 0 12 8 1 0 52 Ef. gr. surinamensis área 1 1 0 0 0 0 0 1 área 2 0 0 0 0 0 0 0 Euglossa annectans área 1 0 20 0 1 0 0 21 área 2 0 10 0 0 0 0 10 Eg. gr. analis área 1 0 0 1 0 0 0 1 área 2 0 0 0 0 0 0 0 total 67 31 18 9 1 0 126
Tabela 2: Número de machos de Euglossini capturados no período de setembro de armadilhas, no período de setembro de 2004 a agosto de 2005, no Parque Ecológico de Maracajá e EPAGRI – Estação Experimental de Urussanga.
2004 2005
espécie de abelha / mês set out nov dez jan fev mar abr maio jun jul ago E.violacea área 1 - - 1 31 9 - - - - área 2 - - 18 28 6 - - - - E. gr. surinamensis área 1 - - - - 1 - - - - área 2 - - - - E. annectans área 1 - - 3 - 9 9 - - - - área 2 - - - - 10 - - - - E. gr. analis área 1 - - - 1 - - - - área 2 - - - -
No Parque Ecológico de Maracajá foram obtidos 6 machos de Ef. violacea com polínias de flores da família Orchidaceae aderidas em seu corpo.
Em quatro dos machos as polínias estavam aderidas na região do mesoscuto (tórax) e estas foram identificadas como sendo da espécie Catasetum cernuun (Catasetinae) (Figura 8A). Nos outros dois machos, as polínias estavam aderidas na região da fronte (cabeça) e pertencem a espécie Macradenia multiflora (Oncidiinae) (Figura 8B).
Figura 8 – Machos de Eufriesea violacea coletados no Parque Ecológico de Maracajá com políneas aderidas. A – políneas de Catasetum cernuun aderidas ao mesoscuto; B – polineas de Macradenia multiflora aderidas a fronte.
COLETAS ADICIONAIS
Nas coletas adicionais realizadas em dezembro de 2005 foram obtidos 25 machos de Eufriesea violacea, atraídos pelas essências de vanilina (21 indivíduos) e eucaliptol (4 indivíduos). Estes foram obtidos nos municípios de Araranguá (11), Cocal do Sul (10) e Orleans (4). Nos municípios de Lauro Muller e Nova Veneza não foram coletados nenhum exemplar (Tabela 3).
Tabela 3: Machos de Eufriesea violacea coletados no mês de dezembro de 2005 com iscas aromáticas, na região sul de Santa Catarina.
espécie município essência n° indivíduos
Ef. violacea Orleans vanilina 4
Araranguá vanilina 11
Cocal do Sul vanilina 8
Cocal do Sul eucaliptol 2
3.3 Euglossíneos registrados na coleção da UNESC
No banco de dados da coleção entomológica do Laboratório de Abelhas Silvestres foram registrados 35 exemplares, entre machos e fêmeas, da tribo Euglossini (Tabela 4). As espécies catalogadas foram Eufriesea violacea, Eufriesea gr. surinamensis, Euglossa annectans e Euglossa gr. analis, as mesmas obtidas nas coletas realizadas para este estudo. Na tabela 4 estão listados todos os indivíduos com respectivos dados de coleta.
Euglossa gr. analis foi a espécie mais numerosa no banco de dados. As fêmeas dessa espécie procedem dos municípios de Santa Rosa do Sul e Criciúma, e os machos de Siderópolis. As fêmeas foram coletadas em flores de Solanaceae e Bignoniaceae. Os machos foram capturados em flores de Tecoma stans (8
indivíduos) (Bignoniaceae), Senna macranthera (1) e S. multijuga (1)
(Cesalpineaceae). Os indivíduos foram coletados nos meses de janeiro, março, abril e setembro.
Eufriesea violacea foi a segunda espécie mais numerosa. De 13 exemplares, 10 eram machos e 3 fêmeas. Os indivíduos foram obtidos nos meses de março, setembro, novembro e dezembro. Os euglossíneos machos foram coletados em iscas aromáticas com essência de vanilina e em flores de Bignoniaceae e Apocynaceae. As fêmeas foram obtidas em flores de Solanum sp. e em Bignoniaceae. .
Euglossa annectans está representada na coleção por 7 indivíduos. Duas fêmeas foram coletadas em Criciúma e Laguna, nos meses de setembro e outubro respectivamente. Cinco machos foram coletados em Criciúma, Maracajá e Urussanga, nos meses de janeiro, março, abril e setembro e outubro. Os euglossíneos coletados em Maracajá foram obtidos nas essências de eugenol e vanilina.
Apenas um indivíduo de Eufriesea gr. surinamensis (1 macho) foi registrado em Duranta repens (Verbenaceae) no mês de novembro, em Criciúma.
Tabela 4: Espécies de Euglossini registradas na coleção da UNESC para a região sul do Estado de Santa Catarina.
espécie sexo data local planta essência
Ef. violacea f dez/01 Morro Albino Solanum sp.
f nov/02 Araranguá Bignoniaceae
f mar/03 Praia Grande
m nov/02 Araranguá Bignoniaceae
m nov/02 Araranguá Bignoniaceae
m set/04 Araranguá Apocynaceae
m mar/04 Maracajá vanilina
m mar/04 Maracajá vanilina
m mar/04 Maracajá vanilina
m mar/04 Maracajá vanilina
m nov/04 Maracajá vanilina
m nov/04 Maracajá vanilina
m nov/04 Maracajá vanilina
Ef. gr. surinamensis m nov/04 Criciúma Duranta repens Eg. annectans f set/04 Criciúma
f out/04 Laguna
m jan/04 Criciúma
m mar/04 Maracajá eugenol
m abri/04 Maracajá vanilina
m set/04 Criciúma
m abr/05 Urussanga
Eg. gr. analis f set02 Santa Rosa do Sul Solanaceae
f set02 Santa Rosa do Sul Solanaceae
f jan/04 Criciúma Bignoniaceae
f jan/04 Criciúma Bignoniaceae
m mar/04 Siderópolis Senna macranthera
m mar/04 Siderópolis Tecoma stans
m mar/04 Siderópolis Tecoma stans
m mar/04 Siderópolis Tecoma stans
m mar/04 Siderópolis Tecoma stans
m mar/04 Siderópolis Tecoma stans
m mar/04 Siderópolis Tecoma stans
m mar/04 Siderópolis Tecoma stans
m mar/04 Siderópolis Tecoma stans
3.4 Plantas visitadas por abelhas da tribo Euglossini em outras localidades
Na revisão bibliográfica dos levantamentos de abelhas realizados em outros estados brasileiros, verificou-se o registro de 20 espécies de Euglossini, dos gêneros Eufriesea, Euglossa, Eulaema e Exaerete nas seguintes famílias
botânicas: Amaryllidaceae, Apocynaceae, Bignoniaceae, Boraginaceae,
Caesalpinaceae, Clusiaceae, Fabaceae, Guttiferae, Lecythidaceae, Leguminosae, Lythraceae, Marantaceae, Melastomataceae, Passifloraceae, Rubiaceae, Scrophulariaceae e Solanaceae (Tabela 5).
Plantas como Stenolobium stans, Jacaranda copaia, Tabebuia aurea, Tabebuia ochracea e Jacaranda caroba (Bignoniaceae) estão entre as mais visitadas e por um maior espectro de espécies de Euglossini. Por sua vez, Eulaema nigrita foi o Euglossini com maior espectro de plantas visitadas.
abelha planta
espécie família espécie local referência
Eufriesea
Ef. auriceps Bignoniaceae Stenolobium stans SP DUTRA; MACHADO, 2001
Ef. mussitans Bignoniaceae Jacaranda copaia AM MAUÉS; SOUZA; KANASHIRO, 2004
Ef. nigrohirta Clusiaceae Clusia arrudae MG CARMO; FRANCESCHINELLI, 2002
Ef. nigrohirta Rubiaceae Palicourae rigida MG FARIA-MICCI; MELO; CAMPOS, 2003
Ef. surinamensis Solanaceae Solanum stramonifolium PE BEZERRA; MACHADO, 2003
Ef. violaceae Apocynaceae Peltastes peltatus MG TOSTES; VIEIRA; CAMPOS, 2003
Eufriesea sp. Lecythidaceae Bertholletia excelsa AM MAUÉS, 2002
Euglossa
Eg. carinilabris Marantaceae Saranthe klotzschiana PE LOCATELLI; MACHADO; MEDEIROS, 2004
Eg. chlorina Bignoniaceae Jacaranda copaia AM MAUÉS; SOUZA; KANASHIRO, 2004
Eg. cordata Bignoniaceae Tabebuia chrysitricha, T. rosea-alba SP AGOSTINI; SAZIMA, 2003
Eg. cordata Boraginaceae Cordia superba SP AGOSTINI; SAZIMA, 2003
Eg. cordata Leguminosae Centrolobium tomentosum SP AGOSTINI; SAZIMA, 2003
Eg. cordata Bignoniaceae Stenolobium stans SP DUTRA; MACHADO, 2001
Eg. cordata Melastomataceae Cambessedesia hilariana SP FRACASSO; SAZIMA, 2004
Eg. mandibularis Scrophulariaceae Mecardonia tenella RS CAPELLARI, 2003
Eg. melanotricha Bignoniaceae Tabebuia aurea T. ochracea DF BARROS, 2001
Eg. townsendi Helianthus annuus MG MORGADO et al., 2002
Eg. townsendi Amaryllidaceae Crinum procerum SP BRAGA; GARÓFALO, 2003
Eg. truncata Marantaceae Saranthe klotzschiana PE LOCATELLI et al., 2004
Euglossa sp. Solanaceae Solanum stramonifolium PE BEZERRA; MACHADO, 2003
Euglossa sp. Lecythidaceae Bertholletia excelsa AM MAUÉS, 2002
Euglossa sp. Melastomataceae Comoloa ovalifolia BA OLIVEIRA-REBOUÇAS; GIMENES, 2004
Euglossa sp1 Passifloraceae Passiflora alata ES VARASSIN; SILVA, 1999
Euglossa sp2 Passifloraceae Passiflora alata ES VARASSIN; SILVA, 1999
Euglossa sp. Macroptilium atropurpureum PR VIEIRA et al., 2002
Euglossa ssp. Bignoniaceae Jacaranda copaia AM MAUÉS; SOUZA; KANASHIRO, 2004
Euglossa ssp. Caesalpinaceae Chamaecrista ramosa BA RAMALHO et al., 2003
Euglossa ssp. Fabaceae Centrosema, sp. BA RAMALHO et al., 2003
Eulaema
El. bombiforme Marantaceae Saranthe klotzschiana PE LOCATELLI; MACHADO; MEDEIROS, 2004
El. cingulata Apocynaceae Peltastes peltatus MG TOSTES; VIEIRA; CAMPOS, 2003
El. cingulata Marantaceae Saranthe klotzschiana PE LOCATELLI; MACHADO; MEDEIROS, 2004
El. cingulata Passifloraceae Passiflora alata ES VARASSIN; SILVA, 1999
El. cingulata Solanaceae Solanum stramoniifolium AM SILVA et al., 2004
El. cingulata Solanaceae Solanum stramonifolium PE BEZERRA; MACHADO, 2003
El. meriana Lecythidaceae Bertholletia excelsa AM MAUÉS, 2002
El. meriana Bignoniaceae Jacaranda copaia AM MAUÉS; SOUZA; KANASHIRO, 2004
ab el ha pl an ta es pé ci e fa m íli a es pé ci e lo ca l re fe rê nc ia E l. ni gr ita P ha se ol us v ul ga ris M G S A N T A N A e t a l., 2 00 2 E l. ni gr ita A po cy na ce ae P el ta st es p el ta tu s M G T O S T E S ; V IE IR A ; C A M P O S , 2 00 E l. ni gr ita B ig no ni ac ea e Ta be bu ia im pe tig in os a, T . c hr ys itr ic ha , T . r os ea -a lb a S P A G O S T IN I; S A ZI M A , 2 00 3 E l. ni gr ita Le gu m in os ae C lit or ia fa irc hi di an a S P A G O S T IN I; S A ZI M A , 2 00 3 E l. ni gr ita Ly th ra ce ae La ge rs tro em ia s pe ci os a S P A G O S T IN I; S A ZI M A , 2 00 3 E l. ni gr ita B ig no ni ac ea e Ta be bu ia a ur ea T . o ch ra ce a D F B A R R O S , 2 00 1 E l. ni gr ita B ig no ni ac ea e S te no lo bi um s ta ns S P D U T R A ; M A C H A D O , 2 00 1 E l. ni gr ita B ig no ni ac ea e Ja ca ra nd a co pa ia A M M A U É S ; S O U Z A ; K A N A S H IR O , 2 E l. ni gr ita Fa ba ce ae G lir ic id ia s ep iu m P E K IIL L; D R U M O N D , 2 00 1 E l. ni gr ita Fa ba ce ae G lir ic id a se pi um P E K IIL L; D R U M O N D , 2 00 1 E l. ni gr ita G ut tif er ae K ie lm ey er a co ria ce a D F B A R R O S , 2 00 2 E l. ni gr ita G ut tif er ae K ie lm ey er a co ria ce a D F B A R R O S , 2 00 2 E l. ni gr ita Le cy th id ac ea e B er th ol le tia e xc el sa A M M A U É S , 2 00 2 E l. ni gr ita Le gu m in os ae D ip te ry x od or at a A M M A U É S ; S O U Z A ; K A N A S H IR O , 2 E l. ni gr ita M ar an ta ce ae S ar an th e kl ot zs ch ia na P E LO C A T E LL I; M A C H A D O . M E D E E l. ni gr ita M el as to m at ac ea e C om ol oa o va lif ol ia B A O LI V E IR A -R E B O U Ç A S ; G IM E N E l. ni gr ita P as si flo ra ce ae P as si flo ra a la ta E S V A R A S S IN ; S IL V A , 1 99 9 E l. ni gr ita S ol an ac ea e S ol an um s tra m on ifo liu m P E B E Z E R R A ; M A C H A D O , 2 00 3 E l. ni gr ita S ol an ac ea e S ol an um p al in ac an th um B A C A R V A LH O e t a l., 2 00 1 E l. sa eb ra i P as si flo ra ce ae P as si flo ra a la ta E S V A R A S S IN ; S IL V A , 1 99 9 E l. sp p. C ae sa lp in ac ea e C ha m ae cr is ta ra m os a B A R A M A LH O e t a l., 2 00 3 E l. sp p. Fa ba ce ae C en tro se m a sp . B A R A M A LH O e t a l., 2 00 3
Exaereta
Ex. swaragdina Apocynaceae Peltastes peltatus MG TOSTES; VIEIRA; CAMPOS, 2003
DISCUSSÃO
O número de machos euglossíneos coletados nas duas áreas foi semelhante, no Parque Ecológico de Maracajá (área 1) foram obtidos 64 indivíduos e na EPAGRI (área 2) 62 indivíduos, sendo que na área 1 foram coletadas quatro espécies e na área 2 duas espécies.
As espécies mais abundantes nas duas áreas estudadas foram Ef. violacea, seguida por Eg. annectans. Em outros estudos realizados no sul do Brasil Ef. violacea também foi abundante, como registrado nos trabalhos realizados por Wittmann, Hoffmann e Scholz (1988), no Rio Grande do Sul e por Sofia, Santos e Silva (2004) e Sofia e Suzuki (2004) no Paraná.
O presente estudo registrou a ocorrência de apenas 4 espécies da tribo Euglossini na região sul de Santa Catarina, número menor do que o registrado para todo o Estado por Silveira, Melo e Almeida (2000). Segundo os autores em Santa Catarina são citadas nove espécies da tribo Euglossini, destas foram amostradas nesse estudo somente Ef. violacea e Eg. annectans.
Relacionando com o número de espécies registrados em outros Estados da Região Sul, nesse estudo o número foi menor do que no Rio Grande do Sul (5) (WITTMANN; HOFFMANN; SCHOLZ, 1988) e no Paraná (9) (SANTOS e SOFIA, 2002; SOFIA; SANTOS; SILVA, 2004).
A ocorrência das espécies Ef. surinamensis e Eg. analis em Santa Catarina e na Região Sul do Brasil é inédita. Ha registros de Ef. surinamensis nas regiões Norte, Nordeste, Centro-Oeste e Sudeste (SILVEIRA; MELO; ALMEIDA, 2000; SILVA; REBÊLO, 2002; PERUQUETTI ET AL. 1999; BRAGA; GARÓFALO, 2000; NEVES; VIANA, 2003.) e Eg. analis nos estados do Amazonas, Bahia, Espírito Santo e Minas Gerais (SILVEIRA; MELO; ALMEIDA, 2000; PERUQUETTI et al., 1999; OLIVEIRA; CAMPOS, 1995; 1996; NEVES; VIANA, 2003).
A espécie Eulaema nigrita não foi registrada nesse estudo, mas é uma espécie comum no território brasileiro, sendo a segunda espécie mais numerosa nos estudos feitos por Wittmann, Hoffmann e Scholz (1988) no Rio Grande do Sul e por Sofia, Santos e Silva (2004) e Sofia e Suzuki (2004) no Paraná.
Nas duas áreas, machos de euglossíneos foram obtidos entre os meses de novembro e fevereiro, sendo o mês de dezembro o que resultou maior número de indivíduos.
Segundo o banco de dados da UNESC o maior número de euglossíneos foi capturado no mês de março (15 indivíduos), mas os dados de coleta indicam atividade das abelhas Euglossini nos meses de janeiro, março, abril, setembro, outubro, novembro e dezembro. Segundo Bezerra e Martins (2001), os trabalhos realizados no sul e sudeste do Brasil demonstram que os machos de Euglossini são abundantes nas estações da primavera e verão, ou seja, estações quentes e chuvosas.
Nos trabalhos realizados por Sofia, Santos e Silva (2004) e Sofia e Suzuki (2004), no estado do Paraná, o mês de dezembro apresentou o maior número de indivíduos coletados, corroborando com os dados obtidos no levantamento desse estudo. Para Dressler (1982), o gênero Eufriesea inclui abelhas tipicamente sazonais, sendo ativas apenas alguns meses por ano, o que pode explicar talvez a alta atividade de Ef. violacea no mês de dezembro, no presente estudo.
Nas áreas estudadas as essências de vanilina e eugenol demonstraram maior atratividade para os machos de Euglossini, atraindo respectivamente 67 e 31 euglossíneos. Cada uma das essências atraiu duas espécies, a essência de vanilina atraiu as duas espécies de Eufriesea e eugenol Eg. annectans e Ef. violacea.
A essência de vanilina também demonstrou maior atratividade no estudo realizado por Peruquetti et al. (1999), onde os autores coletaram as espécies Ef. ornata, Ef. violacens, Ef. violacea, Eg. amazonica, Eg. analis, Eg. cordata, Eg. fimbriata, El. cingulata e El. nigrita nesta essência. Segundo Dressler (1982) e Oliveira e Campos (1996) essa essência possui forte poder atrativo.
A essência de eucaliptol se mostrou bastante atrativa nos trabalhos realizados por Neves e Viana (1997), Rebêlo e Garófalo (1991), Rebêlo e Cabral (1997), Silva e Rebêlo (2002), Bezerra e Martins (2001), Oliveira e Campos (1996), Brito e Rêgo (2001), Sofia e Suzuki (2004), Sofia, Santos e Silva (2004) e Morato, Campos e Moure (1992), mas neste estudo, essa essência atraiu um número baixo de indivíduos e espécies que foram obtidas com maior representatividade por outras essências.
Na isca de espera foi capturado o maior número de machos euglossíneos em comparação a isca de armadilha de garrafa, atraindo mais de 80% dos indivíduos coletados. Esse fato corrobora com os registros de Nemésio e Morato (2004), que obtiveram 69% de suas amostras nesse tipo de armadilha. Estes autores sugerem ainda que, as armadilhas de garrafa devem ser usadas somente
em situações em que o uso da isca de espera seja difícil. Na maioria dos estudos realizados no Brasil, somente um tipo de isca (espera ou armadilha de garrafa) é utilizado.
Nas áreas estudadas as armadilhas de garrafa coletaram somente exemplares dos gêneros Eufriesea e Euglossa. Nos estudos realizados no nordeste do Brasil, esse tipo de armadilha não amostrou nenhum exemplar do gênero Eufriesea, como foi observado na Bahia por Neves e Viana (1997), Viana, Kleinert e Neves (2002) e Raw e Santos (2002), e em Pernambuco, nos trabalhos de Bezerra e Martins (2001) e Souza, Hernandés e Martins (2005).
As abelhas da tribo Euglossini visitam muitas espécies vegetais, mas não podem ser consideradas altamente generalistas, pois se percebe uma certa preferência por espécies das famílias Bignoniaceae, Marantaceae e Apocynaceae. Além disso, os euglossíneos foram diagnosticados como muito freqüentes e polinizadores de Solanum stramonifolium e S. palinacanthum (Solanaceae)
(BEZERRA; MACHADO, 2003; CARVALHO et al. 2001), Crinum procerum
(Amarylidaceae) (BRAGA; GARÓFALO, 2003), Bertholletia excelsa (Lecythidaceae)
(MAUÉS et al. 2004), Dypteryx odorata (Leguminosae) (MAUÉS; SOUZA;
KANASHIRO, 2004), Peltastes peltatus (Apocynaceae) (TOSTES; VIEIRA;
CAMPOS, 2003) e Dalechampia stipulacea (Euphorbiaceae) (SAZIMA; SAZIMA, 1985).
Os recursos coletados nessas plantas visitadas por Euglossini são pólen, néctar e resina. Nas flores de Bignoniaceae e Passifloraceae, por exemplo, o principal recurso aparentemente é néctar, utilizado por fêmeas, e machos euglossineos. Já em flores de Solanaceae, Caesalpineaceae e Apocynaceae o recurso principal é pólen. Flores de Solanaceae, Caesalpineaceae requerem o movimento de vibração para a liberação do pólen; a capacidade dos euglossíneos de realizar essa vibração foi constatada por diversos autores (FRACASSO; SAZIMA, 2004; OLIVEIRA-REBOUÇAS; GIMENES, 2004; CARVALHO et al., 2001; BEZERRA; MACHADO, 2003; SILVA et al. 2004; MINUSSI, 2003). Nesses trabalhos foi constatado que essa visita especializada aumenta as taxas de frutificação, portanto, o sucesso reprodutivo da planta.
Além desses recursos alimentares, as fêmeas de Euglossini coletam resina nas plantas para a construção de seus ninhos, e isso foi verificado por Sazima e Sazima (1985) em Dalechampia stipulacea. Provavelmente as flores de Clusia arrudae (Clusiaceae) também fornecem resina para essas abelhas.
Entre os machos coletados, exemplares de Ef. violacea apresentavam polinários de duas espécies de flores da família Orchidaceae, Catasetum cernuun (Catasetinae) e Macradenia multiflora (Oncidiinae). Também no estudo realizado por Tostes, Vieira e Campos (2003), machos de Ef. violacea foram amostrados com polinários presos na parte dorsal do tórax. A presença de polinários aderidas ao corpo dos machos de Euglossini indica que são visitantes das flores de Orchidaceae, apesar de serem raramente coletados nessas flores.
Entre os trabalhos examinados na revisão bibliográfica há muitos que comprovam o papel dos euglossíneos como bons polinizadores das fontes florais visitadas. Isso indica a importância ecológica desse grupo na natureza, principalmente para promover a polinização cruzada entre indivíduos distantes, às vezes até entre fragmentos florais distintos, já que são abelhas robustas e voam grandes distâncias (JANZEN et al., 1982).
REFERÊNCIAS
ACKERMAN, J. D. Diversity and seasonality of male euglossine bees (Hymenoptera: Apidae) in central Panama. Ecology, v. 64, n. 2, p. 274-283, 1983. ACKERMAN, J. D. Euglossini and their néctar host. In: D’ARCY, W. G. & CORREA, M. D. The Botany and Natural History of Panama. St. Louis, Missouri Botanical Gardens, 1985. p. 225-233.
ACKERMAN, J. D. Geographic and seasonal variation in fragrance choice and preferences of male euglossine bees. Biotropica, v. 4, n. 21, 1989.
AGOSTINI, K.; SAZIMA, M. Plantas ornamentais e seus recursos para abelhas no campus da Universidade Estadual de Campinas, Estado de São Paulo, Brasil. Bragantia, v. 62, n. 3, p. 335-343, 2003.
BACK, Á. J. Freqüência de chuvas em Santa Catarina. Revista de Tecnologia e Ambiente. Criciúma, v.7, n.2, p. 63-72, 2001.
BARROS, M. G. Pollination ecology of Tabebuia aurea (Manso) Benth. & Hook. and T. ochracea (Cham.) Standl. (Bignoniaceae) in Central Brazil cerrado vegetation. Revista Brasileira de Botânica, n. 3, p. 255-261, 2001.
BARROS, M.A.G. Floração sincrônica e sistemas reprodutivos em quatro espécies de Kielmeyera Mart. (Guttiferae). Acta Botanica Brasilica, v. 16, n. 1, 113-122, 2002.
BEMBÉ, B. Functional morphology in male euglossine bee and their ability to spray fragrance (Hymenoptera, Apidae, Euglossini). Apidologie, n. 35, p. 283-291, 2004. BEZERRA, C. P.; MARTINS, C. F. Diversidade de Euglossinae (Hymenoptera, Apidae) em dois fragmentos da Mata Atlântica localizados na região urbana de João Pessoa, Paraíba, Brasil. Revista Brasileira de Zoologia, v. 3, n. 18, p. 823-835, 2001.
BEZERRA, E. L. S.; MACHADO, I. C. Biologia floral e sistema de polinização de Solanum stramonifolium Jacq. (Solanaceae) em remanescente de Mata Atlântica, Pernambuco. Acta Botanica Brasilica, v. 2, n. 17, p. 247-257, 2003.
BRAGA, A. K.; GARÓFALO, C. A. Variação na abundância de Euglossini (Hymenoptera, Apidae) na Estação Ecológica de Paulo de Faria, SP, em
amostragens de anos consecutivos. . In: ENCONTRO SOBRE ABELHAS, 4, 2000. Anais ... Ribeirão Preto: USP, 2000. p. 302.
BRAGA, A. K.; GARÓFALO, C. A. Coletas de fragrâncias por machos de Euglossa townsendi Cockerell (Hymenoptera, Apidae, Euglossini) em flores de Crinum procerum Carey (Amaryllidaceae). In: G. A. R. MELO & ALVES-DOS-SANTOS, Apoidea Neotropica: Homenagem aos 90 anos de Jesus Santiago Moure. Editora UNESC, Criciúma, 2003. p. 201-207.
BRITO, C. M. S.; RÊGO, M. M. C. Community of male Euglossini bees
(Hymenoptera: Apidae) in a secondary forest, Alcântara, MA, Brazil. Brazilian Journal of Biology, v. 61, n. 4, p. 631-638, 2001.
CAPPELLARI, S. C. Chemische Zusammensetzung der von Prachtbienen an Ölblumen gesammelte Substanzen in Südbrasilien. Universidade de Tuebingen. Dissertação (Tese de mestrado), 84p., 2003.
