Biologia floral e sistema reprodutivo de duas espécies de marantaceae no Nordeste do Brasil : Ischnosiphon gracilis (Rudge) Köern. e Stromanthe porteana A. Gris

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(1)Leite, AVL. – Biologia floral e sistema reprodutivo de duas espécies de Marantaceae.... ANA VIRGÍNIA DE LIMA LEITE. Biologia Floral e Sistema Reprodutivo de Duas Espécies de Marantaceae no Nordeste do Brasil: Ischnosiphon gracilis (Rudge) Köern. e Stromanthe porteana A. Gris. Recife-PE 2002. 0.

(2) Leite, AVL. – Biologia floral e sistema reprodutivo de duas espécies de Marantaceae.... 1. ANA VIRGÍNIA DE LIMA LEITE. Biologia Floral e Sistema Reprodutivo de Duas Espécies de Marantaceae no Nordeste do Brasil: Ischnosiphon gracilis (Rudge) Köern. e Stromanthe porteana A. Gris. Dissertação apresentada ao Programa de Pós-Graduação em Biologia Vegetal da Universidade Federal de Pernambuco como parte dos requisitos necessários à obtenção do título de Mestre em Biologia Vegetal.. Orientadora: Profa. Dra. Isabel Cristina Machado. Recife-PE 2002.

(3) Leite, AVL. – Biologia floral e sistema reprodutivo de duas espécies de Marantaceae.... Leite, Ana Virgínia de Lima Biologia floral e sistema reprodutivo de duas espécies de marantaceae no Nordeste do Brasil : Ischnosiphon gracilis (Rudge) Köern. e Stromanthe porteana A. Gris / Ana Virgínia de Lima Leite. – Recife : O Autor, 2002. 46 folhas : il., fig., fotos, tab. Dissertação (mestrado) – Universidade Federal de Pernambuco. CCB. Biologia Vegetal, 2002. Inclui bibliografia e anexo. 1. Biologia vegetal – Sistema reprodutivo. 2. Marantaceae – Apresentação secundária de pólen. 3. Abelhas Euglossini – Polinização. 4. MeIitofilia. 5. Ornitofilia. I. Título. 582.585 584.39. CDU (2.ed.) CDD (22.ed.). UFPE BC2005-477. 2.

(4) Leite, AVL. – Biologia floral e sistema reprodutivo de duas espécies de Marantaceae.... 3.

(5) Leite, AVL. – Biologia floral e sistema reprodutivo de duas espécies de Marantaceae.... 4. AGRADECIMENTOS. A Deus, por ter permitido mais esta conquista; A meus pais, pelo enorme amor, apoio e compreensão em todos os momentos; À orientadora Isabel Cristina Machado, pela oportunidade concedida e por seu entusiasmo contagiante; A Ariadna Lopes, pela amizade e pelas inúmeras ajudas durante todos os momentos em que precisei; A Tarcila Nadia, pela amizade, constante ajuda no trabalho de campo e pelos vários momentos de descontração; A André Santos, pelo companheirismo, pelo tempo dispensado durante as idas ao campo, pela realização dos testes estatísticos e leituras iniciais da dissertação; A Karla Arns, pela identificação das espécies de Marantaceae estudadas; Ao professor Ivan Sazima, pela identificação das espécies de beija-flores; Ao professor Marcelo Guerra, que permitiu a utilização do microscópio de fluorescência; A todos os colegas do Laboratório de Biologia Floral e Reprodutiva; A CAPES, pala bolsa concedida para a realização desta pesquisa; A COMPESA e à gerência do Horto de Dois Irmãos, por terem permitido a realização do trabalho de campo no Parque Estadual Dois Irmãos..

(6) Leite, AVL. – Biologia floral e sistema reprodutivo de duas espécies de Marantaceae.... 5. LISTA DE FIGURAS. Figura 1. Mecanismo floral em Ischnosiphon gracilis e Stromanthe porteana. A e B, Flores de I. gracilis e S. Porteana, respectivamente, com o estilete em sua posição inicial (“engatilhado”), antes da visita do polinizador. C e D, Flores com o estilete liberado (“desengatilhado”), após a visita do polinizador. As pétalas, sépalas e os estaminódios petalóides foram removidos. cst (estaminódio caloso), csd (estaminódio cuculado), tr (“gatilho”), stm (estame), an (antera), sd (depressão estilar), sto (estigma), st (estilete), ov (ovário)................................................................................................... 30 Figura 2. A, Ischnosiphon gracilis e B, Stromanthe porteana. Flores abertas com o mecanismo do estilete em sua posição inicial, “engatilhado”. C-D, Ischnosiphon gracilis. C, grão de pólen com “plug” de calose (seta) no estigma (100 µm). D, tubo polínico alcançando o óvulo (seta) (100 µm). E-F, Polinizadores de Stromanthe porteana.. E,. Phaethornis. ruber. (Phaethornithinae).. F,. Amazilia. versicolor. (Trochilinae). Ambos polinizadores com pólen no bico (setas), após visitar as flores. .31.

(7) Leite, AVL. – Biologia floral e sistema reprodutivo de duas espécies de Marantaceae.... 6. LISTA DE TABELAS. Tabela 1. Aspectos gerais das flores e inflorescências de Ischnosiphon gracilis e Stromanthe porteana no Parque Estadual Dois Irmãos, Pernambuco, Brasil. ............... 32 Tabela 2. Razão pólen/óvulo (P/O) e viabilidade polínica analisadas em grãos de pólen localizados na antera e na depressão estilar de Ischnosiphon gracilis e Stromanthe porteana.......................................................................................................................... 33 Tabela 3. Resultados dos experimentos sobre o sistema reprodutivo e a formação natural de frutos em Ischnosiphon gracilis e Stromanthe porteana no Parque Estadual Dois Irmãos. ................................................................................................................. 333 Tabela 4. Visitantes florais observados às flores de Ischnosiphon gracilis e Stromanthe porteana no Parque Estadual Dois Irmãos, Pernambuco, Brasil.................................. 344.

(8) Leite, AVL. – Biologia floral e sistema reprodutivo de duas espécies de Marantaceae.... 7. SUMÁRIO AGRADECIMENTOS LISTA DE FIGURAS LISTA DE TABELAS INTRODUÇÃO................................................................................................................ 8 REVISÃO BIBLIOGRÁFICA ....................................................................................... 10 MORFOLOGIA E ONTOGENIA FLORAL EM MARANTACEAE ............................................ 10 BIOLOGIA FLORAL, POLINIZADORES E SISTEMA REPRODUTIVO DE MARANTACEAE ..... 10 LITERATURA CITADA ............................................................................................... 12 Manuscrito a ser enviado ao periódico Annals of Botany.............................................. 16 ABSTRACT ................................................................................................................... 17 INTRODUÇÃO.............................................................................................................. 18 MATERIAL E MÉTODOS............................................................................................ 19 ÁREA DE ESTUDO E POPULAÇÕES VEGETAIS ESTUDADAS ............................................ 19 BIOLOGIA FLORAL ....................................................................................................... 20 SISTEMA REPRODUTIVO ............................................................................................... 21 VISITANTES FLORAIS ................................................................................................... 21 ESPÉCIMES TESTEMUNHO ............................................................................................ 22 ANÁLISES ESTATÍSTICAS .............................................................................................. 22 RESULTADOS .............................................................................................................. 22 BIOLOGIA FLORAL ....................................................................................................... 22 SISTEMA REPRODUTIVO ............................................................................................... 24 VISITANTES FLORAIS ................................................................................................... 24 DISCUSSÃO .................................................................................................................. 26 BIOLOGIA FLORAL E SISTEMA REPRODUTIVO ............................................................... 26 VISITANTES FLORAIS E POLINIZADORES ...................................................................... 28 AGRADECIMENTOS ................................................................................................... 29 LITERATURA CITADA ............................................................................................... 34 CONCLUSÕES GERAIS .............................................................................................. 41 RESUMO ....................................................................................................................... 41 ABSTRACT ................................................................................................................... 42 ANEXO .......................................................................................................................... 43.

(9) Leite, AVL. – Biologia floral e sistema reprodutivo de duas espécies de Marantaceae.... 8. INTRODUÇÃO A morfologia da flor, suas principais adaptações e os mecanismos de polinização formam a base de estudo da biologia floral e reprodutiva. O mecanismo reprodutivo, que tem como primeira etapa a polinização, está relacionado a vários fatores que incluem os abióticos, a presença de alguns grupos biológicos e a própria estrutura do ecossistema em questão (Proctor et al., 1996). A fragmentação de florestas pode interferir no processo de polinização, agindo direta ou indiretamente sobre as plantas e seus polinizadores (Rathcke e Jules, 1993; Murcia, 1995; Kearns e Inouye, 1997; Machado e Lopes, 2000), podendo ter como conseqüência extrema a interrupção reprodutiva (Murcia, 1995). Os efeitos diretos da fragmentação sobre os polinizadores incluem mudanças no número de visitantes florais ou no número de espécies existentes no local e, sobre as plantas, esses efeitos podem estar associados a alterações na estrutura reprodutiva da população, através de uma reduzida produção de sementes (Renner, 1998; Steffan-Dewenter e Tscharntke, 1999) e mudanças na densidade de flores ou na distribuição espacial de indivíduos sexualmente compatíveis (Rathcke e Jules, 1993; Murcia, 1995). Sendo assim, os fragmentos podem não possuir um número adequado de flores que promovam alimento aos polinizadores, ou possuir espécies vegetais que produzam flores para as quais não hajam polinizadores (Tabarelli, 1998). A arquitetura da planta, a morfologia floral, os padrões fenológicos de floração, o fluxo gênico e a estrutura da população estão associados, em parte, aos diferentes comportamentos dos polinizadores nas suas visitas em busca de recursos disponíveis nas flores (Waddington, 1983). Essas características, com algumas exceções, exibidas pelas plantas em função do comportamento de forrageamento dos animais, fazem parte de um longo processo de coevolução, no qual os insetos tiveram grande papel (Crepet, 1983; Crepet e Friis, 1992). O fato de inúmeras plantas e animais dependerem do equilíbrio entre suas relações mutualísticas, constitui-se em um fator fundamental para a conservação e manutenção de áreas florestadas que promovam a continuidade dessas complexas interações e, consequentemente, a preservação da diversidade biológica encontrada em ecossistemas naturais..

(10) Leite, AVL. – Biologia floral e sistema reprodutivo de duas espécies de Marantaceae.... 9. A família Marantaceae apresenta distribuição Pantropical com aproximadamente 450 espécies, das quais a grande maioria (350 espécies) ocorre nos neotrópicos (Dahlgren et al., 1985; Kennedy, 2000), estando bem representada em importantes remanescentes da mata atlântica brasileira (Arns, 1997). As espécies, em sua maioria, estão confinadas a ambientes de clareiras, pouco sombreados, sendo, porém, sensíveis à permanência em locais expostos, tais como margens de estradas ou na borda da mata (Andersson, 1998). Os representantes desta família caracterizam-se por apresentar um elaborado mecanismo de reprodução no qual ocorre a precisa deposição do pólen no corpo do polinizador e o também preciso recebimento do pólen pelo estigma (Howell et al., 1993), além de haver a participação de grupos de polinizadores específicos para a transferência do pólen de uma flor a outra (Gris, 1859; Kennedy, 1978). O mecanismo de reprodução envolve apresentação secundária do pólen (Yeo, 1993) e um sistema caracterizado pelo movimento explosivo do estilete (Gris, 1859; Kunze, 1985). Este movimento explosivo assemelha-se a uma catapulta, que, quando acionada, permite ao estigma raspar o pólen depositado em uma área específica do corpo do animal e deixar, no mesmo local, seu próprio pólen (Kennedy, 1978, 2000; Andersson, 1998; ClaßenBockhoff e Pischtschan, 2000). Ambos planta e polinizador, estão mutuamente relacionados, podendo sofrer com as conseqüências de fortes mudanças no ambiente. Apesar de bem representada em remanescentes de mata atlântica, trabalhos envolvendo a biologia floral e reprodutiva de Marantaceae são escassos neste ecossistema (v. Locatelli e Machado, 1999). Considerando o eleborado mecanismo de polinização de suas espécies, associado à participação de polinizadores específicos, o presente trabalho teve como objetivo analisar a fenologia de floração, a biologia floral, o mecanismo de polinização e o sistema reprodutivo de Ischnosiphon gracilis (Rudge) Köern. e Stromanthe porteana A. Gris em um remanescente de floresta Atlântica localizado dentro do Parque Estadual Dois Irmãos, próximo a áreas urbanas da região metropolitana do Recife, Pernambuco..

(11) Leite, AVL. – Biologia floral e sistema reprodutivo de duas espécies de Marantaceae.... 10. REVISÃO BIBLIOGRÁFICA Morfologia e ontogenia floral em Marantaceae Desde muito cedo a morfologia e o desenvolvimento floral de espécies de Marantaceae têm sido abordados. Um dos primeiros estudos detalhados acerca da morfologia floral e ontogenia floral de espécies desta família foi realizado por Lindley (1819 apud Kennedy 1978) que descreveu o modo de transferência do pólen da antera para a depressão estilar e, posteriormente, o mecanismo de ação do estilete. Esses dois aspectos foram igualmente redescritos por Gris (1859) que já nesta época mencionou a necessidade de polinizadores eficientes, capazes de promover a liberação do estilete e realizar a polinização. Estudos de ontogenia floral também foram realizados por Kunze (1985) e Kirchoff (1986). Kunze (1985), a partir de suas observações, demonstrou que não era o estaminódio caloso quem prendia o estilete sob pressão e sim uma estrutura denominada prato basal. Esse mesmo autor também afirmou que no momento em que o estilete sofre pressão, ocorre uma imediata mudança de turgor, induzindo-o ao movimento explosivo. Mais recentemente, Claßen-Bochoff e Pischtschan (2000) realizaram estudos anatômicos em Maranta leuconera e observaram que o estilete nesta espécie apresenta, em seu lado ventral e dorsal, tecidos antagônicos que estão envolvidos no mecanismo de movimento do estilete. Eles concluíram que ocorre um movimento nástico irreversível no estilete, estimulado mecanicamente por um polinizador. Estudos anatômicos já haviam sido realizados por Tomlinson (1961), porém, restritos à análise vegetativa. Biologia floral, polinizadores e sistema reprodutivo de Marantaceae Estudos relacionados com a biologia floral, os polinizadores e o sistema reprodutivo de espécies de Marantaceae ainda são escassos. Com relação à biologia floral, Kennedy (1978, 1983) e Locatelli e Machado (1999) analisaram a fenologia, antese floral e o volume e concentração de açúcares no néctar de espécies de Calathea e Saranthe, respectivamente. Davis (1987) traz informações sobre o período de floração e a morfologia de Thalia geniculata na Costa Rica e Seres e Ramirez (1995) abordam alguns aspectos da biologia floral, tais como unidade de polinização, horário e duração.

(12) Leite, AVL. – Biologia floral e sistema reprodutivo de duas espécies de Marantaceae.... 11. de antese, recompensa e síndrome floral para duas espécies de Calathea e duas de Stromanthe ocorrentes na Venezuela. As primeiras observações sobre a polinização de espécies de Marantaceae foram realizadas no Pará – Brasil por Ducke (1901) que registrou abelhas da tribo Euglossini como visitantes florais. Posteriormente registram-se os trabalhos de Kennedy (1973, 1978, 2000) e Andersson (1998) os quais trazem importantes observações a respeito do comportamento de forrageamento dos polinizadores que resulta na liberação do estilete. Estes autores afirmam que os maiores grupos de polinizadores de Marantaceae são abelhas da tribo Euglossini e relatam pouca ou nenhuma participação de beija-flores ou outros visitantes. No entanto, a polinização por beija-flores em espécies de Marantaceae é registrada por Locatelli e Machado (1999) que, estudando o mecanismo de polinização em Saranthe klotzschiana no Brejo dos Cavalos, uma mata serrana em Caruaru-PE, constataram visitas de três espécies de beija-flores, além de mariposas, esfingídeos e abelhas de pequeno a grande porte. As autoras consideraram as abelhas de maior porte e os beija-flores como os principais polinizadores devido à eficiência na polinização. Seres e Ramirez (1995), estudando a biologia floral e a polinização em 33 espécies de monocotiledôneas na Venezuela, atribuem a síndrome de ornitofilia à Stromanthe jacquinii. Ainda com relação aos polinizadores e visitantes florais, Schemske e Horvitz (1984) e Davis (1987) analisaram a freqüência dos visitantes às flores de, respectivamente, Calathea ovandensis e Thalia geniculata no México e na Costa Rica, e mencionaram que as abelhas Euglossini constituíram os polinizadores mais freqüentes e que mais contribuíram para a produção de frutos em C. ovandensis, enquanto para T. geniculata, duas espécies de Xylocopa foram os polinizadores mais eficientes. Informações sobre o sistema reprodutivo podem ser verificadas nos trabalhos de Andersson (1986), Kress e Beach (1994) e Kennedy (2000) os quais afirmam que a autocompatibilidade ocorre em todas as espécies desta família. No entanto, Ramirez e Seres (1994) registram Calathea sp. como auto-incompatível. Embora estes estudos enfoquem alguns aspectos ecológicos de Marantaceae, muito ainda precisa ser feito acerca de sua biologia floral, seu mecanismo de reprodução e comportamento dos polinizadores..

(13) Leite, AVL. – Biologia floral e sistema reprodutivo de duas espécies de Marantaceae.... 12. LITERATURA CITADA ANDERSSON, L. Revision of Maranta subgen. Maranta (Marantaceae). Nordic Journal of Botany, v. 6, p. 729-756, 1986. ANDERSSON, L. Marantaceae. In: KUBITZKI, K. (Ed.). The families and genera of vascular. plants.. Flowering. plants,. Monocotiledons,. Alismatanae. and. Commelinanae (except Gramineae). Berlin: Springer-Verlag, 1998. p. 278-293. ARNS, K. N. Y. Estudo taxonômico dos grupos Monotagma, Maranta e Myrosma (Marantaceae) em Pernambuco. 1997. 260 f. Tese (Mestrado em Botânica) Universidade Federal de Pernambuco, Recife. CLAßEN-BOCKHOFF, R.; PISCHTSCHAN, E. The explosive style in Marantaceae Preliminary results from anatomic studies. In: SPAT, S. (Eds.). Plant Biomechanics. New York: Thelme-Verlag, 2000. p. 515-521. CREPET, W. L. The role of insect pollination in the evolution of the Angiosperms. In: REAL, L. (Ed.). Pollination Biology. Orlando: Academic Press, 1983. p. 31-50. CREPET, W. L.; FRIIS, E. M. The evolution of insect pollination in Angiosperms. In: FRIIS, E. M.; CHALONER, W. G.; CRANE,P. R. (Eds.). The origins of Angiosperms and their biological consequences. Cambridge: University Press, 1992. p. 181-201. DAHLGREN, R. M; CLIFFORD, H. T; YEO, P. F. The families of the monocotyledons. Structure, evolution and taxonomy. New York: Springer-Verlag, 1985. Bibliografia: p.369-373. DAVIS,. M. A. The role of flower visitors in the explosive pollination of Thalia. geniculata (Marantaceae), a Costa Rican marsh plant. Bulletin of Torrey Botanical Club, v. 114, p. 134-138, 1987..

(14) Leite, AVL. – Biologia floral e sistema reprodutivo de duas espécies de Marantaceae.... 13. DUCKE, A. Beobachtungen uber blutenbesuch, erscheinungszeit etc. der bei Pará vorkommenden Bienen Zeitschrifft. Syst. Hym. Dipt., v. 1, pp. 25-32; 49-51; 60-63, 1901. GRIS, A. Observations sur la fleur des Marantées. Annales des Sciences Naturales, v. 4, p. 193-219, 1859. HOWELL, G. J; SLATER, A. T; KNOX, R. B. Secondary pollen presentation in angiosperms and its biological significance. Austral Journal of Botany, v. 41, p. 417438, 1993. KEARNS, C. A; INOUYE, D. W. Pollinators, flowering plants, and conservation biology. BioScience, v. 47, p. 297-307, 1997. KENNEDY, H. Notes on central american Marantaceae I. New species and records from Panamá and Costa Rica. Annals of the Missouri Botanical Garden, v. 60, p. 413-426, 1973. KENNEDY, H. Systematics and pollination of the "closed-flowered" species of Calathea (Marantaceae). University of California Publication in Botany, v. 71, p. 190, 1978. KENNEDY, H. Calathea insignis (Hoja Negra, Hoja de Sal, Bijagua, Rattlesnake Plant). In: JANZEN, D. H. (Ed.). Costa Rican Natural History. Chicago: University of Chicago Press, 1983. p. 204-206. KENNEDY, H. Diversification in pollination mechanisms in the Marantaceae. In: WILSON, K. L.; MORRISON, D. A. (Eds.). Monocots: Systematics and Evolution. Melbourne: CSIRO, 2000. p. 335-343. KIRCHOFF, B. K. Inflorescence structure and development in the Zingiberales: Thalia geniculata (Marantaceae). Cannadian Journal of Botany, v. 64, p. 859-864, 1986..

(15) Leite, AVL. – Biologia floral e sistema reprodutivo de duas espécies de Marantaceae.... 14. KRESS, W. J.; BEACH, J. H. Flowering plant reproductive systems. In: MCDADE, L. A.; BAWA, K. S.; HESPENHEIDE, H. A.; HARTSHORN, G. S. (Eds.). La Selva: Ecology and natural history of a Neotropical rain forest. Chicago: University of Chicago Press, 1994. p. 161-182. KUNZE, H. Die infloreszenzen der Marantaceen und ihr Zusammenhang mit dem typus der Zingiberales-synfloreszenz. Beitrage Biologische Pfl., v. 60, p. 93-140, 1985. LOCATELLI, E.; MACHADO, I. C. Saranthe klotzschiana (Marantaceae) e seu mecanismo de polinização explosivo. In: 50º CONGRESSO NACIONAL DE BOTÂNICA, 1999, Santa Catarina. Resumos... Santa Catarina: Sociedade Brasileira de Botânica, 1999. p. 208. MACHADO, I. C; LOPES, A. V. Souroubea guianensis Aubl.: Quest for its legitimate pollinator and the first record of tapetal oil in the Marcgraviaceae. Annals of Botany, v. 85, p. 705-711, 2000. MURCIA, C. Forest fragmentation and the pollination of neotropical plants. In: SCHELLAS, J.; GREENBERG, R. (Eds.). Forest patches in tropical landscapes. London: Island Press, 1995. p. 19-36. PROCTOR, M.; YEO, P.; LACK, A. The natural history of pollination. Oregon: Timber Press Portland, 1996. 479 p. RAMIREZ, N.; SERES, A. Plant reproductive biology of herbaceous monocots in a Venezuelan tropical cloud forest. Plant Systematics and Evolution, v. 190, p. 129-142, 1994. RATHCKE, B. J; JULES, E. S. Habitat fragmentation and plant-pollinator interactions. Current Science, v. 65, p. 273-277, 1993. RENNER, S. S. Effects of habitat fragmentation on plant pollinator interactions in the tropics. In: NEWBERY, D. M.; PRINS, H. H. T.; BROWN, N. D. (Eds.). Dynamics of tropical communities. Oxford: Blackwell Science, 1998. p. 339-360..

(16) Leite, AVL. – Biologia floral e sistema reprodutivo de duas espécies de Marantaceae.... 15. SCHEMSKE, D. W; HORVITZ, C. C. Variation among floral visitors in pollination ability: a precondition for mutualism specialization. Science, v. 225, p. 519-521, 1984. SERES, A.; RAMIREZ, N. Biologia floral y polinizacion de algunas monocotiledoneas de un bosque nublado venezolano. Annals of the Missouri Botanical Garden, v. 82, p. 61-81, 1995. STEFFAN-DEWENTER, I.; TSCHARNTKE, T. Effects of habitat isolation on pollinator communities and seed set. Oecologia, v. 121, p. 432-440, 1999. TABARELLI, M. Dois irmãos: o desafio da conservação biológica em um fragmento de floresta tropical. In: MACHADO, I. C.; LOPES, A. V.; PÔRTO, K. C. (Eds.). Reserva ecológica de Dois Irmãos: estudos em um remanescente de mata atlântica em uma área urbana (Recife – Pernambuco – Brasil). Recife, SECTMA: Editora Universitária – UFPE, 1998. p. 311-323. TOMLINSON, P. B. Morphological and anatomical characteristics of the Marantaceae. Journal of Linnean Society, v. 58, p. 55-78, 1961. WADDINGTON, K. D. Foraging behavior of pollinators. In: REAL, L. (Ed.). Pollination Biology. Orlando: Academic Press, 1983. p. 213-239. YEO, P. F. Secondary pollen presentation. Form, function and evolution. New York: Springer-Verlag, 1993. p. 267.

(17) Leite, AVL. – Biologia floral e sistema reprodutivo de duas espécies de Marantaceae.... 16. Manuscrito a ser enviado ao periódico Annals of Botany.

(18) Leite, AVL. – Biologia floral e sistema reprodutivo de duas espécies de Marantaceae.... 17. Biologia Floral e Sistema Reprodutivo de Duas Espécies de Marantaceae no Nordeste do Brasil: Ischnosiphon gracilis (Rudge) Köern. e Stromanthe porteana A. Gris ANA VIRGÍNIA LEITE* e ISABEL CRISTINA MACHADO† * Programa de Pós-Graduação em Biologia Vegetal, Universidade Federal de Pernambuco e † Departamento de Botânica, Centro de Ciências Biológicas, Universidade Federal de Pernambuco, 50.372-970 Recife, Pernambuco, Brasil. ABSTRACT The Marantaceae have an elaborated pollination mechanism characterized by secondary pollen presentation associated with an explosive mechanism of the style. In this paper we analysed the floral biology and the reproductive system in natural populations of Ischnosiphon gracilis (Rudge) Köern. and Stromanthe porteana A. Gris occurring at the Parque Estadual Dois Irmãos (8º7’30”S 34º52’30”W), Pernambuco state, Brazil. The inflorescence of I. gracilis have in average 14.4 ± 3.4 flowers and 1.3 ± 0.57 fruits whereas in S. porteana, each inflorescence have in average 125.4 ± 14.8 flowers and 6.45 ± 4.75 fruits. Sugar concentration in the nectar of I. gracilis flowers is high (2632%), characteristic of bee flowers, whereas the nectar of S. portena is less concentrated (20%), common to hummingbird flowers. The pollen-ovule ratios suggest the occurrence of autogamy, however, field experiments revealed that both species are selfincompatible. The bees Euglossa sp., Eulaema bombiformis, and E.cingulata (Euglossini) are the pollinators of I. gracilis. Stromanthe porteana is pollinated by bees (Eufriesea surinamensis – Euglossini) and hummingbirds (Phaethornis ruber – Phaethornithinae and Amazilia versicolor – Trochilinae). Exaerete smaragdina (Euglossini) and P. ruber are nectar robbers in I. gracilis flowers. The different types of behavior observed between the pollinators of I. gracilis and S. porteana related to the number of visited flowers, probably facilitates the maintenance of these species in their habitat. However, in the long term, the reproductive success may be affected by the low genetic variability..

(19) Leite, AVL. – Biologia floral e sistema reprodutivo de duas espécies de Marantaceae.... 18. Key words: Marantaceae, Ischnosiphon gracilis, Stromanthe porteana, pollination, secondary. pollen. presentation,. self-incompatibility,. traplining,. melittophily,. ornithophily, Euglossini, Atlantic forest.. INTRODUÇÃO Espécies generalistas parecem predominar entre as interações mutualísticas que envolvem plantas e polinizadores (Waser et al., 1996; Memmott, 1999; Johnson e Steiner, 2000). Em Marantaceae, porém, essas interações são unilaterais (Kennedy, 1978; Andersson, 1998), sendo a planta dependente de certos grupos de animais polinizadores, enquanto estes buscam diferentes fontes de recursos para sua alimentação (Morgan, 2000). A ausência de especificidade, com relação aos polinizadores, pode afetar a transferência de pólen, reduzindo o sucesso reprodutivo das espécies (Feinsinger et al., 1986; Waser et al., 1996). Em Marantaceae, o elaborado mecanismo floral e a precisa deposição do pólen no corpo do polinizador aumentam as chances de sucesso na transferência do pólen entre os indivíduos (Kennedy, 1978; ClaßenBockhoff, 1991; Claßen-Bockhoff e Pischtschan, 2000). O mecanismo floral em Marantaceae é bem conhecido e está relacionado com a apresentação secundária de pólen e com a liberação explosiva do estilete (Howell et al., 1993; Yeo, 1993; Ladd, 1994). O pólen é inicialmente depositado em uma depressão do estilete (depressão estilar), localizada por trás do estigma. Para que haja a polinização é necessário que o estilete, que está preso sob tensão seja liberado de sua posição inicial, sendo disparado contra o corpo do polinizador (Gris, 1859; Kennedy, 1978). No momento da liberação do estilete, o estigma raspa o pólen que foi previamente depositado em uma área específica do corpo do animal e deixa, no mesmo local, seu próprio pólen (v. Kennedy, 1978). Assim, para a transferência do pólen, é necessária a participação de polinizadores capazes de liberar o estilete de sua posição inicial (Kennedy, 1978). Alguns autores mencionam que as abelhas euglossine constituem os principais polinizadores de espécies de Marantaceae (Kennedy, 1978, 2000; Ackerman et al., 1982; Andersson, 1998), sendo algumas espécies também polinizadas por beijaflores (Schemske e Horvitz, 1984; Davis, 1987; Bawa, 1990; Locatelli e Machado, 1999)..

(20) Leite, AVL. – Biologia floral e sistema reprodutivo de duas espécies de Marantaceae.... 19. O sucesso reprodutivo das espécies de Marantaceae é favorecido pela presença de polinizadores que exibem rotas de forrageamento, como as que são observadas em abelhas euglossine (Janzen, 1971; Kroodsma, 1975; Ackerman et al., 1982) e por algumas espécies de beija-flores (Paton e Carpenter, 1984; Gill, 1988). Esse comportamento, conhecido como “traplining”, tende a promover maior variabilidade genética às plantas, através do aumento potencial no fluxo polínico entre indivíduos geneticamente diferentes (Bawa et al., 1985; Linhart et al., 1987). Entretanto, o comportamento de forrageamento dos polinizadores é alterado pela perda de habitats naturais que leva à redução de espécies animais e vegetais (Rathcke e Jules, 1993; Murcia, 1995; Allen-Wardell et al., 1998; Renner, 1998). A fragmentação pode conduzir ao isolamento reprodutivo do vegetal, através da ruptura no sistema plantapolinizador (Kearns et al., 1998), dificultando o fluxo gênico entre os indivíduos. Considerando a importância da interação planta-polinizador em Marantaceae para a manutenção da reprodução sexuada de suas espécies, objetivou-se analisar a fenologia de floração, a biologia floral, o mecanismo de polinização e o sistema reprodutivo de Ischnosiphon gracilis (Rudge) Köern. e Stromanthe porteana A. Gris em um fragmento de floresta Atlântica, próximo a áreas urbanas, localizado no Parque Estadual Dois Irmãos, Estado de Pernambuco, Nordeste do Brasil.. MATERIAL E MÉTODOS Área de estudo e populações vegetais estudadas O estudo foi realizado no período de fevereiro de 2001 a maio de 2002 no Parque Estadual Dois Irmãos (8º7’30”S 34º52’30”W), localizado no município do Recife, Estado de Pernambuco, Brasil. O Parque possui um remanescente de Mata Atlântica com 388,67 ha (Santos et al., 2001), onde há o predomínio de Floresta Ombrófila Densa (IBGE, 1993). Em Recife, a precipitação média anual é de 2558.9 mm, com médias máximas mensais ocorrendo em junho e julho e a temperatura média anual é de 25.6ºC, sendo o clima quente e úmido (Coutinho et al., 1998). A área do Parque Estadual Dois Irmãos está inserida na Formação Barreiras e é constituída principalmente por solo arenoso e argiloso (Coutinho et al., 1998)..

(21) Leite, AVL. – Biologia floral e sistema reprodutivo de duas espécies de Marantaceae.... 20. As observações e os experimentos de campo foram realizados em aproximadamente 15 agrupamentos naturais, tanto para Ischnosiphon gracilis como para Stromanthe porteana, localizados no interior da mata e em áreas de clareiras. Cada agrupamento estava formado por cerca de cinco a dez indivíduos. Biologia floral A morfologia floral de ambas as espécie foi analisada através de comparações e medidas de partes florais, obtidas a partir de dez flores. As flores das duas espécies foram desenhadas em câmara clara acoplada a estereomicroscópio, para análise, principalmente, do mecanismo de ação do estilete. Além da morfologia, foram feitos registros sobre o horário e duração de antese, o número total de flores abertas por dia, a duração da inflorescência e a quantidade de flores e frutos produzidos por inflorescência. O total de flores abertas por dia e o total de flores produzidas por inflorescência foram determinados a partir do acompanhamento de 20 inflorescências de cada espécie. Em S. porteana, o total de flores produzidas por inflorescência foi estimado através da contagem do número de brácteas por inflorescência e do número de flores emitidas em cada bráctea. Para estimar a média de frutos produzidos por inflorescência, foram contados frutos em 20 ramos já em fase de frutificação. Nas flores de ambas as espécies foram verificadas a receptividade do estigma, a razão pólen-óvulo (P/O), a viabilidade polínica e o volume e a concentração de açúcares no néctar. A receptividade do estigma foi testada em diferentes horários do dia, usandose solução aquosa de permanganato de potássio (KMNO4) a 1 % (Robinsohn, 1924). A razão pólen-óvulo (Cruden, 1977, 2000) e a viabilidade polínica (Radford et al., 1974) foram obtidas, para cada espécie, em 20 flores de diferentes indivíduos e inflorescências, cujo pólen ainda se encontrava na antera e em 20 flores com pólen na depressão. estilar.. Os. grãos. de. pólen. foram. contados. diretamente. sob. esterermicroscópio. A viabilidade polínica foi estimada através da coloração do citoplasma dos grãos de pólen com carmim acético 2% (Radford et al., 1974). O volume e a concentração de açúcares no néctar foram medidos em flores previamente ensacadas, em dois horários do dia (12:00 h e 17:00 h). O volume do néctar foi medido com microseringa (Microliter® 10 µl) e a concentração de açúcares com refratômetro de bolso (Atago® 0-32% e 28-62%)..

(22) Leite, AVL. – Biologia floral e sistema reprodutivo de duas espécies de Marantaceae.... 21. Sistema reprodutivo Foram realizadas polinizações controladas para determinar o sistema reprodutivo das espécies, seguindo metodologia adaptada de Radford et al. (1974). Os tratamentos feitos no campo incluíram auto-polinização manual (n = 40) e polinização cruzada (n = 20). Após os cruzamentos, as flores foram ensacadas com sacos de voal até o término de duração da antese. Ainda em campo, foi verificada a formação de frutos por autopolinização espontânea (autogamia), utilizando-se botões ensacados (n = 50 para I. gracilis e n = 109 para S. porteana), bem como a formação de frutos sob condições naturais (controle) em 10 inflorescências de cada espécie. Para analisar o crescimento do tubo polínico, foram coletadas 15 flores de cada espécie, cujos estiletes não haviam sido disparados. Foram realizados, em laboratório, tratamentos de auto-polinizações manuais e polinizações cruzadas e as flores manipuladas foram mantidas em Agar-Agar 2 % e fixadas (FAA 50 %) em intervalos de 12, 24, 36 e 48 horas após as polinizações. Foi também verificado o crescimento do tubo polínico a partir de flores controle, polinizadas naturalmente, cujo mecanismo explosivo do estilete estivesse desengatilhado, sendo as mesmas coletadas e fixadas no campo. Os tubos polínicos foram examinados em microscópio de fluorescência, corados com azul de anilina, segundo técnica adaptada de Martin (1959). Visitantes florais A freqüência de visita e o número médio de flores visitadas por cada espécie de visitante floral foram analisados em campo. Foram atribuídas classes de freqüência de acordo com o tempo de duração entre as visitas. Foram considerados muito freqüentes, os polinizadores que visitavam as flores diariamente, em intervalos de 10 a 15 minutos; pouco freqüentes (1 a 2 horas) e raros (mais que 2 horas). Para análise da função de cada visitante foi verificado, após as visitas, se o mecanismo floral havia sido desengatilhado. Foram realizadas sessões de observações de freqüência em três agrupamentos de cada espécie de Marantaceae, em diferentes horários do dia, totalizando, aproximadamente 50 horas de observação para cada espécie estudada. As abelhas visitantes foram coletadas, identificadas com auxílio de especialistas e depositadas na coleção do Laboratório de Biologia Floral e Reprodutiva, como.

(23) Leite, AVL. – Biologia floral e sistema reprodutivo de duas espécies de Marantaceae.... 22. espécimes testemunho. Os beija-flores foram fotografados para auxílio na identificação e análise de seus comportamentos. Espécimes testemunho Espécimes testemunho de Ischnosiphon gracilis e Stromanthe porteana foram depositados no Herbário da Universidade Federal de Pernambuco (UFP 31.122 e 31.480). Análises estatísticas Foi utilizado o teste t para verificar se houve diferença na média anual de produção de flores entre I. gracilis e S. porteana e o teste U de Mann-Whitney para verificar se existiram diferenças na média de grãos de pólen viáveis entre I. gracilis e S. portena e entre os grãos de pólen encontrados na antera e na depressão estilar de cada espécie (Sokal e Rohlf, 1996). Para realização dos testes estatísticos foi utilizado o software Biostat 2.0.. RESULTADOS Biologia floral As espécies estudadas colonizam principalmente áreas com pouca sombra no interior da floresta. Ischnosiphon gracilis é uma planta escandente, podendo ser encontrada desde 50 cm do solo, até aproximadamente 8 m sobre árvores e arbustos, enquanto S. porteana é herbácea a sub-arbustiva, medindo de 1 a 2,5 m de altura. As características gerais das flores de I. gracilis e S. porteana se encontram na Tabela 1. As flores de ambas as espécies são hermafroditas, assimétricas e estão agrupadas em inflorescências terminais. Em I. gracilis, dois botões florais partem de um mesmo pedicelo e estão envolvidos, juntos, por uma bráctea coriácea, de forma há capacidade estrutural para a formação de um único fruto por pedicelo. Em S. porteana, cada inflorescência produz em média 10,9 ± 1,19 brácteas. De cada bráctea saem seis pedúnculos e cada pedúnculo irá emitir duas flores, possuindo, cada uma, um pedicelo.

(24) Leite, AVL. – Biologia floral e sistema reprodutivo de duas espécies de Marantaceae.... 23. (v. Arns, 1997). O estame e os estaminódios, em I. gracilis, estão fusionados com o estilete, formando um tubo alongado e a região basal da corola é adnata ao androceu, dando continuidade ao tubo. Em S. porteana, o estame e os estaminódios também estão fusionados com o estilete, formando um tubo estreito e curto e a corola está unida apenas em sua porção basal final, mais próxima ao ovário. O androceu, nas duas espécies, é composto por um estame fértil, com apenas uma teca, sendo a outra petalóide, e por três estaminódios em I. gracilis (caloso, cuculado e petalóide) e quatro em S. porteana (caloso, cuculado e dois petalóides). O gineceu está formado por um estilete curvo, o qual apresenta uma pequena depressão (depressão estilar) por trás da cavidade estigmática, onde o pólen é depositado antes da abertura da flor (apresentação secundária de pólen). O estilete é envolvido pelo estaminódio cuculado que o mantém em sua posição inicial (ereto). O estaminódio cuculado apresenta, em sua porção superior, uma projeção lateral (apêndice) que funciona como um “gatilho” (Fig. 1). No momento em que o polinizador toca nesse gatilho, o estilete é liberado e projetado para frente (Fig. 1 C e D), em direção ao visitante. Esse movimento permite que, inicialmente, o estigma retire o pólen que foi previamente depositado em uma área específica do corpo do animal e, logo após, durante o enrolamento do estilete (posição final), deposite seu próprio pólen no corpo do polinizador (v. Kennedy, 1978). O ovário é ínfero, possuindo apenas um óvulo e o nectário é septal (v. Smets et al., 2000). As flores de I. gracilis iniciam sua abertura às 6:40 h e já estão completamente abertas por volta das 7:00 h, abrindo-se, em geral, duas flores por inflorescência (Fig.2 A), enquanto em S. porteana o início de antese ocorre às 9:30 h e as flores só estão completamente abertas (Fig. 2 B) às 10:00 h, com uma média de cinco flores abertas numa inflorescência. No segundo dia, após o inicio de antese, as flores de ambas as espécies já estão murchas no início da manhã, durando assim, cerca de 24 horas. A inflorescência em I. gracilis tem duração de 1 a 5 meses e emite, em média, uma menor quantidade de flores e frutos quando comparada com a inflorescência de S. porteana que apresenta uma duração de, aproximadamente, 1 a 6 meses (Tabela 1). O estigma nas duas espécies já se encontra receptivo no início de abertura da flor e permanece receptivo ao longo do dia. A razão pólen-óvulo foi maior para os grãos de pólen encontrados na antera, tanto em I. gracilis quanto em S. porteana (Tabela 2). Em ambas as espécies, cerca de dois a nove grãos de pólen foram encontrados ainda na antera de flores já abertas (n = 65 flores). Em I. gracilis a média de grãos de pólen viáveis foi maior na antera, enquanto.

(25) Leite, AVL. – Biologia floral e sistema reprodutivo de duas espécies de Marantaceae.... 24. em S. porteana, não houve diferença significativa entre os grãos viáveis na antera e na depressão estilar (Tabela 2). A produção de néctar por flor é reduzida nas duas espécies. O volume e a concentração de açúcares no néctar diferiram entre I. gracilis e S. porteana, nos dois horários do dia. Tanto no período da manhã quanto à tarde, o volume e a concentração de néctar para I. gracilis foi maior do que aquele encontrado para S. porteana (Tabela 1). À tarde, o volume de néctar foi reduzido em ambas as espécies (Tabela 1), não sendo suficiente para medir a concentração em S. porteana. Sistema reprodutivo As duas espécies estudadas são alógamas e possivelmete auto-incompatíveis. O sucesso reprodutivo foi baixo para as duas espécies, havendo uma reduzida produção de frutos em condições naturais, bem como através dos experimentos de polinização controlada (Tabela 3). Nas flores de I. gracilis e S. porteana, auto-polinizadas manualmente e analisadas quanto ao crescimento de tubos polínicos, não foi observada emissão de tubos polínicos no estigma ou no estilete. No tratamento de polinização cruzada manual também não foi observado o crescimento de tubo polínico no estigma ou estilete de ambas as espécies. Porém, em algumas flores de I. gracilis polinizadas naturalmente, foi verificada a interrupção de grãos de pólen ainda no estigma, com a formação de depósitos de calose (Fig. 2 C) e a penetração de um único tubo polínico no óvário e próximo ao óvulo (Fig. 2 D). Também foi observada a germinação dos grãos de pólen no estigma das flores polinizadas naturalmente, em I. gracilis e S. porteana. Visitantes florais Os visitantes às flores de I. gracilis e S. porteana diferem entre si. Em I. gracilis os polinizadores são três espécies de abelhas da tribo Euglossini (Euglossa sp., Eulaema cingulata e E. bombiformis), enquanto em S. porteana são duas espécies de beija-flores (Phaethornis ruber e Amazilia versicolor) e uma outra espécie de Euglossini (Eufriesea surinamensis) (Tabela 4). Foram observadas em I. gracilis, além dos polinizadores, visitas de Exaerete smaragdina (Euglossini) e Phaethornis ruber (Phaethornithinae). Os indivíduos de E..

(26) Leite, AVL. – Biologia floral e sistema reprodutivo de duas espécies de Marantaceae.... 25. smaragdina foram muito freqüentes, visitando, porém, poucas flores (1-2) em intervalos de 10 a 15 minutos e durante as visitas não desengatilhavam o mecanismo do estilete, sendo, portanto, pilhadores. Phaethornis ruber foi muito freqüente, visitando em média 10 flores. Esta espécie também apresentou um comportamento de pilhador, visitando as flores de forma ilegítima, perfurando a base do tubo da corola. Euglossa sp., Eulaema cingulata e E. bombiformis foram pouco freqüentes, visitando, em média, 3 a 5 flores, em intervalos de 1 a 2 horas, porém desengatilhavam o mecanismo do estilete e transferiam pólen para o estigma, constituindo-se eficientes polinizadores para I. gracilis. Os indivíduos destas espécies apresentaram comportamento semelhante, pousando no estaminódio petalóide, segurando-o com as pernas anteriores e introduzindo a probóscide no tubo da corola para coletar o néctar. Geralmente, ao sair de uma flor para outra, os indivíduos mantinham a probóscide distendida. O pólen provavelmente ficava aderido em uma região da probóscide ou na fossa proboscidial, como descrito por Kennedy (1978). Em S. porteana, as espécies E. surinamensis, P. ruber e A. versicolor são polinizadores efetivos, visitando as flores em freqüências diferentes. Phaethornis ruber foi o polinizador mais freqüente, visitando, em média, 13 flores a cada 15 a 30 minutos, durante todo o dia. Phaethornis ruber visitava os botões em pré-antese, forçando sua abertura. Por outro lado, Amazilia versicolor foi pouco freqüente, visitando cerca de 10 a 12 flores, em intervalos de 1 a 2 horas, em diferentes horários do dia. Esta espécie apresentou comportamento territorialista em uma das populações de S. porteana, perseguindo os indivíduos de P. ruber quando estes estavam coletando néctar, principalmente em inflorescências mais expostas. O pólen, em ambas as espécies de beija-flores, fica aderido na ponta do bico (Fig. 2 E e F). Eufriesea surinamensis foi considerado um polinizador raro, visitando cerca de 5 a 7 flores, principalmente no período da tarde. Ao se aproximar da flor, estas abelhas se agarram às sépalas e pétalas de S. porteana e introduzem a probóscide no tubo floral, formado pelos estaminódios. Foi constatado, para I. gracilis e S. porteana, que o estilete pode não ser desengatilhado durante a primeira visita do polinizador, sendo necessárias outras visitas para que o mesmo seja desengatilhado e ocorra, consequentemente, a polinização (Leite e Machado, in prep)..

(27) Leite, AVL. – Biologia floral e sistema reprodutivo de duas espécies de Marantaceae.... 26. DISCUSSÃO Biologia floral e sistema reprodutivo A alta concentração de açúcares no néctar em I. gracilis é característico de flores melitófilas (Frankie et al., 1974; Baker, 1975; Endress, 1994; Proctor et al., 1996), enquanto em S. porteana, a concentração do néctar está na faixa comumente encontrada em flores ornitófilas (Baker, 1975; Bolten e Feinsinger, 1978; Roberts, 1996), estando de acordo com os vetores de polinização encontrados neste estudo. O número de flores emitidas por dia, por inflorescência, associado ao volume e a concentração de açúcares do néctar, pode afetar a eficiência na polinização (Sakai, 2000). Ischnosiphon gracilis emite duas flores por dia, enquanto em S. porteana são encontradas, em média, cinco flores diariamente. Ambas as espécies produzem um reduzido volume de néctar por flor, diferindo em sua concentração. Baixos volumes de néctar também foram encontrados por Kennedy (1978, 1983) para espécies de Calathea. O número de flores emitidas por dia e o baixo volume de néctar tanto em I. gracilis como em S. porteana aumentam as chances de polinizações cruzadas, uma vez que levam a um aumento na freqüência de visita dos polinizadores a outros indivíduos, para maior obtenção de recursos (Heinrich e Raven, 1972). Além disso, o longo período de floração, com poucas flores abertas por dia, induz os polinizadores a um comportamento de forrageamento chamado “traplining”, no qual os mesmos exibem rotas de visitas a diferentes populações, maximizando o fluxo polínico entre os indivíduos da mesma espécie (Janzen, 1971; Ackerman et al., 1982; Ackerman, 1985). Há uma reduzida produção de grãos de pólen em I. gracilis e S. porteana e uma maior quantidade de pólen encontrados na antera em relação à depressão estilar. Essa diferença na quantidade final de grãos de pólen indica uma pequena perda durante a transferência do pólen de seu local de origem para o de apresentação. Em I. gracilis e S. porteana foi constatada, em algumas das flores analisadas, a presença de grãos de pólen ainda na antera de flores já abertas. Yeo (1993) também encontrou alguns grãos de pólen no estaminódio cuculado e ao longo da linha de deiscência da antera em flores já abertas de Calathea bachemiana, reduzindo, dessa forma, a quantidade de grãos de pólen na depressão estilar. A reduzida produção de grãos de pólen em I. gracilis e S. porteana é compensada por uma alta viabilidade polínica, e a otimização para a.

(28) Leite, AVL. – Biologia floral e sistema reprodutivo de duas espécies de Marantaceae.... 27. polinização é favorecida pela precisão na transferência dos grãos de pólen, pela produção de “pollenkitt” e de uma substância aderente formada a partir da desintegração de células da epiderme, próximas à depressão estilar (Kennedy, 1978; Andersson, 1981, 1998). Durante a polinização, o “pollenkitt” e esta substância aderente mantêm o pólen preso ao corpo do polinizador. Além da diferença encontrada no número final de grãos de pólen, I. gracilis e S. porteana apresentaram uma baixa razão pólen-óvulo que, segundo Cruden (2000), é uma característica de espécies com apresentação secundária de pólen. Os resultados obtidos com a razão pólen-óvulo também sugerem, de acordo com a classificação de Cruden (1977), a autogamia como o tipo de sistema reprodutivo. No entanto, a partir dos testes de polinizações controladas, verificou-se que I. gracilis e S. porteana são alógamas e possivelmente auto-incompatíveis, consideradas xenógamas obrigatórias. Ramirez e Seres (1994) também registraram uma baixa razão pólen-óvulo em duas espécies de Calathea e Stromanthe, porém, apenas uma espécie de Calathea foi considerada xenógama obrigatória. Em Marantaceae, a autogamia é verificada em cerca de 44 espécies, ou seja, aproximadamente 8 % da família (Kennedy, 2000). A autogamia ocorre principalmente em espécies do sub-gênero Maranta, onde foi verificada a presença de grãos de pólen no estigma de flores ainda em botão e a produção de frutos em casa de vegetação (Andersson, 1986). Embora os estudos de Kennedy (1977, 1978, 1983, 2000) Andersson (1986) e Davis (1987) terem registrado todas as espécies estudadas como auto-compatíveis, nossos dados de incompatibilidade, para I. gracilis e S. porteana, somam-se aos de Ramirez e Seres (1994) que encontraram uma espécie de Calathea auto-incompatível. O baixo percentual de frutos produzidos sob condições naturais, tanto em I. gracilis como em S. porteana, pode ser mais um indicativo da auto-incompatibilidade encontrada em ambas as espécies, uma vez que em espécies auto-compatíveis, o percentual de frutos formados é mais elevado, como foi encontrado por Schemske e Horvitz (1984) para Calathea ovadensis (31,5 %). A nulidade na produção de frutos a partir dos testes de polinizações cruzadas, em ambas as espécies, sugere alto grau de parentesco entre os indivíduos manipulados. A ausência de frutos em experimentos de polinização cruzada também foi mencionada por Lopes e Machado (1996) para Swartzia pickelii (Leguminosae) e por Machado e Lopes (2000) para Souroubea guianensis (Marcgraviaceae), ambas espécies auto-incompatíveis estudadas no Parque Estadual Dois Irmãos. A ausência de frutos através de polinizações cruzadas, realizadas.

(29) Leite, AVL. – Biologia floral e sistema reprodutivo de duas espécies de Marantaceae.... 28. manualmente em campo, e a ausência de tubo polínico nos experimentos de xenogamia realizados em laboratório para I. gracilis e S. porteana, podem estar relacionados a um forte sistema de incompatibilidade (v. Arasu, 1968). Em grãos incompatíveis, a inibição do crescimento pode acontecer logo que o grão de pólen entra em contato com o estigma, ou pode haver o início do crescimento do tubo polínico, com uma posterior interrupção, através da deposição de calose (Gaude e McCormick, 1999; Hiscock, 2000), como foi observado no estigma de flores de I. gracilis, polinizadas naturalmente. Visitantes florais e polinizadores As interações entre planta e polinizador são formadas por relações generalistas e por relações unilaterais, nas quais a planta depende de certos grupos específicos de animais polinizadores para sua reprodução, enquanto estes possuem diversas fontes de recursos vegetais para sua manutenção (Morgan, 2000). Em I. gracilis e S. porteana, como observado, assim como em outras espécies de Marantaceae, as interações são unilaterais (Kennedy, 1978). São registradas, para espécies de Marantaceae, polinizações tanto por beija-flores (Stiles, 1978; Davis, 1987; Seres e Ramírez, 1995; Locatelli e Machado, 1999; Kennedy, 2000), quanto por abelhas Euglossini (Kennedy, 1973, 1978, 2000; Andersson, 1998; Schemske e Horvitz, 1984; Ackerman, 1985). A reduzida freqüência das abelhas euglossine às flores de I. gracilis e S. porteana pode ser atribuída, em parte, ao comportamento de forrageamento dessas abelhas. Espécies de euglossine apresentam comportamento do tipo “traplining” (Janzen, 1971; Ackerman, 1985) que é favorecido principalmente quando as fontes de recursos encontram-se distantes entre si (Ackerman et al., 1982; Ackerman, 1985; Gill, 1988), como observado para os agrupamentos na área de estudo. Sendo assim, esse comportamento pode ocasionar maiores intervalos entre uma visita e outra, podendo reduzir a freqüência de visita do polinizador. A baixa freqüência de visita dos polinizadores às flores pode também ser afetada através da redução do néctar pela visita prévia de outros animais (Paton e Carpenter, 1984; Goulson et al., 1998; Williams, 1998). O beija-flor P. ruber apresentou uma elevada freqüência às flores de I. gracilis, atuando como um importante pilhador primário (sensu Inouye, 1980, 1983), reduzindo a disponibilidade de néctar para os polinizadores desta espécie e, provavelmente, afetando a freqüência de visitas..

(30) Leite, AVL. – Biologia floral e sistema reprodutivo de duas espécies de Marantaceae.... 29. Espécies de beija-flores, particularmente Phaethornithinae, apresentam também comportamento do tipo “traplining” (Linhart, 1973; Stiles, 1975; Paton e Carpenter, 1984; Gill, 1988), como foi observado em P. ruber às flores de S. porteana. Por outro lado, A. versicolor (Trochilinae) apresentou comportamento territorialista em uma das populações de S. porteana, formada por vários indivíduos agrupados. Em geral, densas populações de plantas podem manter beija-flores com comportamentos territorialistas e não territorialistas (Linhart, 1973), como observado para as populações estudadas. Esses comportamentos promovem diferenças qualitativas na transferência de pólen entre as plantas, uma vez que os indivíduos territorialistas, ao contrário dos não territorialistas, permanecem por longos períodos residentes em um agrupamento delimitado, tranferindo pólen apenas entre flores do mesmo indivíduo (Linhart, 1973, Feinsinger, 1978). Stiles (1975) e Feinsinger (1978), na Costa Rica, mencionam também espécies de Amazilia defendendo territórios em densos agrupamentos. Os diferentes tipos de comportamentos observados entre os polinizadores de I. gracilis e S. porteana, relacionados ao número de flores visitadas, mesmo onde a freqüência foi relativamente baixa, estão possibilitando a manutenção dessas espécies em seu habitat, embora apresentem uma reduzida taxa de produção de frutos e elevada reprodução vegetativa. Entretanto, a longo prazo, o sucesso reprodutivo dessas espécies pode ser afetado pela falta de variabilidade genética (especialmente por se tratarem possivelmente de espécies auto-incompatíveis) que pode estar associada, inicialmente, à intensa exploração local, reflexo da história de perturbações decorrentes da fragmentação e da condição urbana do remanescente de mata Atlântica estudado (v. Machado et al., 1998).. AGRADECIMENTOS As autoras agradecem aos Drs Karla Arns pela identificação das espécies de Marantaceae estudadas; Ariadna Lopes (UFPE) pela revisão do manuscrito e auxílio no desenvolvimento da técnica de crescimento de tubo polínico; Marcelo Guerra (UFPE) pela permissão ao uso do microscópio de fluorecscência; Ivan Sazima (Unicamp) pela identificação dos beija-flores; a MSc. Tarcila Nadia (UFPE) pela ajuda no trabalho de campo; à CAPES pelo financiamento deste trabalho e à direção do Parque Estadual Dois Irmãos pela permissão para realização da pesquisa..

(31) Leite, AVL. – Biologia floral e sistema reprodutivo de duas espécies de Marantaceae.... 30. Figura 1. Mecanismo floral em Ischnosiphon gracilis e Stromanthe porteana. A e B, flores de I. gracilis e S. porteana, respectivamente, com o estilete em sua posição inicial (“engatilhado”), antes da visita do polinizador. C e D, flores com o estilete liberado (“desengatilhado”), após a visita do polinizador. As pétalas, sépalas e os estaminódios petalóides foram removidos. cst (estaminódio caloso), csd (estaminódio cuculado), tr (“gatilho”), stm (estame), an (antera), sd (depressão estilar), sto (estigma), st (estilete), ov (ovário)..

(32) Leite, AVL. – Biologia floral e sistema reprodutivo de duas espécies de Marantaceae.... 31. A. B. C. D. E. F. Figura 2. A, Ischnosiphon gracilis e B, Stromanthe porteana. Flores abertas com o mecanismo do estilete em sua posição inicial, “engatilhado”. C-D, Ischnosiphon gracilis. C, grão de pólen com “plug” de calose (seta) no estigma (100 µm). D, tubo polínico alcançando o óvulo (seta) (100 µm). E-F, Polinizadores de Stromanthe porteana. E, Phaethornis ruber (Phaethornithinae). F, Amazilia versicolor (Trochilinae). Ambos polinizadores com pólen no bico (setas), após visitar as flores..

(33) Leite, AVL. – Biologia floral e sistema reprodutivo de duas espécies de Marantaceae.... 32. Tabela 1. Aspectos gerais das flores e inflorescências de Ischnosiphon gracilis e Stromanthe porteana no Parque Estadual Dois Irmãos, Pernambuco, Brasil.. Ischnosiphon gracilis Stromanthe porteana MEDIDAS FLORAIS (CM) Comprimento da flor. 4,54 ± 0,37. 0,94 ± 0,05. Comprimento do tubo formado. 3,8 ± 0,21. 0,71 ± 0,05. 2,92 ± 0,30. –. 6:40. 9:30. 24. 24. 7,15 ± 1,7. 10,9 ± 1,19. N.º de flores emitidas por bráctea. 2. 12. N.º de flores emitidas por dia. 2. 5. 1-5. 1-6. Flores por inflorescência. 14,3 ± 3,4. 125,4 ± 14,8. Frutos por inflorescência*. 1,3 ± 0,57. 6,45 ± 4,75. 12:00h. 8,03 ± 4,9. 4,0 ± 1,18. 17:00h. 1,09 ± 1,46. 0,32 ± 0,66. 12:00h. 32. 20. 17:00h. 26. –. pelo androceu Comprimento do tubo da corola ANTESE (H) Início Duração INFLORESCÊNCIA Média de brácteas. Duração da inflorescência (meses). NÉCTAR – VOLUME (µl). NÉCTAR – CONCENTRAÇÃO (%). * estimado em 20 inflorescências, obtidas ao acaso, em fase de frutificação..

(34) Leite, AVL. – Biologia floral e sistema reprodutivo de duas espécies de Marantaceae.... 33. Tabela 2. Razão pólen/óvulo (P/O) e viabilidade polínica de grãos de pólen localizados na antera e na depressão estilar de Ischnosiphon gracilis e Stromanthe porteana.. P/O* Antera Ischnosiphon gracilis. 187,05. Depressão estilar 163,6/1. Viabilidade polínica Antera 184,5. Depressão estilar 161,8. (U = 108; p = 0,012) Stromanthe porteana. 115,9. 100,8. 111,1. 100,6. (U = 158; p = 0,255) * razão pólen-óvulo corresponde ao mesmo valor (em média) de grãos de pólen na antera e na depressão estilar, uma vez que o número de óvulos é um em ambas as espécies.. Tabela 3. Resultados dos experimentos sobre o sistema reprodutivo e formação natural de frutos em Ischnosiphon gracilis e Stromanthe porteana no Parque Estadual Dois Irmãos. Ischnosiphon gracilis. Stromanthe porteana. Flores/frutos (n) –. Flores/frutos (n) –. Sucesso (%). Sucesso (%). Auto-polinização espontânea. 50/0 – 0. 110/0 – 0. Auto-polinização manual. 40/0 – 0. 40/0 – 0. Polinização cruzada. 20/0 – 0. 20/0 – 0. 122/8 – 6,55. 1200/61 – 5,08. Tratamentos. Polinização natural (controle).

(35) Leite, AVL. – Biologia floral e sistema reprodutivo de duas espécies de Marantaceae.... 34. Tabela 4. Visitantes florais observados às flores de Ischnosiphon gracilis e Stromanthe porteana no Parque Estadual Dois Irmãos, Pernambuco, Brasil.. Visitantes. Ischnosiphon gracilis Stromanthe porteana. APIDAE. Euglossini Euglossa sp.. PO. –. Eulaema bombiformis Packard, 1869. PO. –. Eulaema cingulata Fabricius, 1804. PO. –. Eufriesea surinamensis Linnaeus, 1758. –. PO. Exaerete smaragdina Guérin, 1845. PI. –. PI. PO. –. PO. TROCHILIDAE. Phaethornithinae Phaethornis ruber Linné, 1758 Trochilinae Amazilia versicolor Vieillot, 1818 PO =. polinizador; PI = pilhador..

(36) Leite, AVL. – Biologia floral e sistema reprodutivo de duas espécies de Marantaceae.... 35. LITERATURA CITADA Ackerman JD. 1985. Euglossine bees and their nectar hosts. In: D’Arcy WG, Correy MDA, eds. The botany and natural history of Panama. St. Louis: Missouri Botanical Garden. Ackerman JD, Mesler MR, Lu KL, Montalvo AM. 1982. Food-foraging behaviour of male Euglossini (Hymenoptera: Apidae): vagabonds or trapliners? Biotopica 14: 241-248. Allen-Wardell G, Bernhardt P, Bitner R, Burquez A, Buchmann S, Cane J, Cox PA, Feinsinger P, Ingram M, Inouye D, Jones CE, Kennedy K, Kevan P, Koopowitz H, Medellin R, Medellin-Morales S, Nabhan GP, Pavlik B, Tepedino V, Torchio P, Walke S. 1998. The potencial consequences of pollinator declines on the conservation of biodiversity and stability of food crop yields. Conservation Biology 12: 8-17. Andersson L. 1981. The neotropical genera of Marantaceae. Circumscription and relationship. Nordic Journal of Botany 1: 218-245. Andersson L. 1986. Revision of Maranta subgen. Maranta (Marantaceae). Nordic Journal of Botany 6: 729-756. Andersson L. 1998. Marantaceae. In: Kubitzki K, ed. The families and genera of vascular. plants.. Flowering. plants,. Monocotiledons,. Alismatanae. and. Commelinanae (except Gramineae). Berlin: Springer-Verlag. Arasu NT. 1968. Self-incompatibility in angiosperms: a review. Genetica 39: 1-24. Arns KNY. 1997. Estudo taxonômico dos grupos Monotagma, Maranta e Myrosma (Marantaceae) em Pernambuco. Dissertação de Mestrado, Universidade Federal de Pernambuco, Recife. Baker HG. 1975. Sugar concentration in nectars from hummingbird flowers. Biotropica 7: 37-41. Bawa KS. 1990. Plant-pollinator interactions in tropical rain forests. Annual Review of Ecology and Systematics 21: 399-422. Bawa KS, Bullock SH, Perry DR, Coville RE, Grayum MH. 1985. Reproductive biology of tropical lowland rain forest trees. II. Pollination systems. American Journal of Botany 72: 346-356..

(37) Leite, AVL. – Biologia floral e sistema reprodutivo de duas espécies de Marantaceae.... 36. Bolten AB, Feinsinger P. 1978. Why do hummingbird flowers secrete dilute nectar? Biotropica 10: 307-309. Clasen-Bockhoff R. 1991. Untersuchungen zur konstruktion des bestäubungs-apparates von Thalia geniculata (Marantaceen). Botanica Acta 104: 183-193. Claßen-Bockhoff R, Pischtschan E. 2000. The explosive style in Marantaceae Preliminary results from anatomic studies. In: Spat, Speel, eds. Plant Biomechanics. New York: Thelme-Verlag. Coutinho RQ, Lima Filho MF, Souza Neto JS, Silva EP. 1998. Características climáticas, geológicas, geomorfológicas e geotécnicas da Reserva Ecológica de Dois Irmãos. In: Machado IC, Lopes AV, Pôrto KC, eds. Reserva ecológica de Dois Irmãos: estudos em um remanescente de mata atlântica em uma área urbana (Recife – Pernambuco – Brasil). Recife, SECTMA: Editora Universitária – UFPE. Cruden RW. 1977. Pollen-ovule ratios: a conservative indicator of breeding systems in flowering plants. Evolution 31: 32-46. Cruden RW. 2000. Pollen grains: Why so many? Plant Systematics and Evolution 222: 143-165. Davis MA. 1987. The role of flower visitors in the explosive pollination of Thalia geniculata (Marantaceae), a Costa Rican marsh plant. Bulletin of Torrey Botanical Club 114: 134-138. Endress PK. 1994. Diversity and evolutionary biology of tropical flowers. USA: Cambridge University Press. Feinsinger P. 1978. Ecological interactions between plants and hummingbird in a successional tropical community. Ecological Monographs 48: 269-287. Feinsinger P, Murray KG, Kinsman S, Busby WH. 1986. Floral neighborhood and pollination success in four hummingbird-pollinated cloud forest plant species. Ecology 67: 449-464. Frankie GW, Baker HG, Opler PA. 1974. Tropical plant phenology: Applications for studies in community ecology. In: Lieth H. ed. Phenology and seasonality modeling. Berlin: Springer Verlag. Gaude T, McCormick S. 1999. Signaling in pollen–pistil interactions. Cell & Developmental Biology 10: 139-147. Gill FB. 1988. Trapline foraging by hermit hummingbirds: competition for an undefended, renewable resource. Ecology 69: 1933-1942..

(38) Leite, AVL. – Biologia floral e sistema reprodutivo de duas espécies de Marantaceae.... 37. Goulson D, Hawson AS, Stout JC. 1998. Foraging bumblebees avoid flowers already visited by conspecifics or by other bumblebee species. Animal Behaviour 55: 199206. Gris A. 1859. Observations sur la fleur des Marantées. Annales des Sciences Naturales 4: 193-219. Heinrich B, Raven PH. 1972. Energetics and pollination ecology. Science 176: 597602. Hiscock SJ. 2000. Self-incompatibility in Senecio squalidus L. (Asteraceae). Annals of Botany 85: 181-190. Howell GJ, Slater AT, Knox RB. 1993. Secondary pollen presentation in angiosperms and its biological significance. Australian Journal of Botany 41: 417-438. IBGE.1993. Mapa de vegetação do Brasil. mapa, escala 1:5.000.000. fundação Instituto Brasileiro de Geografia e Estatística (IBGE), Rio de Janeiro. Inouye DW. 1980. The terminology of floral larceny. Ecology 61: 1251-1253. Inouye DW. 1983. The ecology of nectar robbing. In: Bentley B, Elias T, eds. The biology of nectaries. New York: Columbia University Press. Janzen DH. 1971. Euglossine bees as long-distance pollinators of tropical plants. Science 171: 203-205. Johnson SD, Steiner KE. 2000. Generalization versus specialization in plant pollination systems. Trends in Ecology & Evolution 15: 140-143. Kearns CA, Inouye DW, Waser NM. 1998. Endangered mutualisms: the conservation of plant-pollinator interactions. Annual Review of Ecology and Systematics 29: 83112. Kennedy H. 1973. Notes on central american Marantaceae I. New species and records from Panamá and Costa Rica. Annals of the Missouri Botanical Garden 60: 413426. Kennedy H. 1977. Unusual floral morphology in a high altitude Calathea (Marantaceae). Brenesia 12/13: 1-9. Kennedy H. 1978. Systematics and pollination of the "closed-flowered" species of Calathea (Marantaceae). University of California Publication in Botany 71: 1-90. Kennedy H. 1983. Calathea insignis (hoja negra, hoja de sal, bijagua, rattlesnake plant). In: Janzen DH, ed. Costa Rican natural history. Chicago: University of Chicago Press..