INSTITUTO DE BIOLOGIA
GABRIELA ATIQUE FERNANDES
EFEITO DA SECA NOS ATRIBUTOS FISIOLÓGICOS,
CRESCIMENTO E DINÂMICA FENOLÓGICA DE ESPÉCIES
VEGETAIS DE CAMPOS DE ALTITUDE, MATA ATLÂNTICA,
BRASIL
CAMPINAS 2016
EFEITO DA SECA NOS ATRIBUTOS FISIOLÓGICOS,
CRESCIMENTO E DINÂMICA FENOLÓGICA DE ESPÉCIES
VEGETAIS DE CAMPOS DE ALTITUDE, MATA ATLÂNTICA,
BRASIL
Tese apresentada ao Instituto de Biologia da Universidade Estadual de Campinas como parte dos requisitos exigidos para a obtenção do Título de Doutora em Biologia Vegetal.
ESTE ARQUIVO DIGITAL CORRESPONDE À VERSÃO FINAL DA TESE DEFENDIDA PELA ALUNA GABRIELA ATIQUE FERNANDES E ORIENTADA PELO RAFAEL SILVA OLIVEIRA.
Orientador: PROF. DR. RAFAEL SILVA OLIVEIRA.
CAMPINAS 2016
COMISSÃO EXAMINADORA
Prof. Dr. Rafael Silva Oliveira
Prof.(a). Dr.(a) Grazielle Sales Teodoro Prof.(a) Dr.(a). Julia Caram Sfair
Prof. Dr. Maurício Bonesso Sampaio Prof.(a) Dr(a). Simone Aparecida Vieira
Os membros da Comissão Examinadora acima assinaram a Ata de Defesa, que se encontra no processo de vida acadêmica do aluno.
Aos Meus Pais Valdirene e José Luiz, ao meu companheiro Bruno, à Tatiana e Beatriz, à Obàtálá, aos meus Orixás e Guias Espirituais, e à Presidenta Dilma Rousseff, vítima de um golpe contra a Democracia brasileira.
esperava. É com muito amor e carinho que me dirijo a todos, como se fosse uma dedicatória para cada um. Agradeço a Deus, aos Orixás em especial, à minha mãe Iemanjá (Odoyà) e ao meu Pai Oxossi (Okê Arô).
A todos os meus familiares, por entenderem que às vezes estou longe de corpo, mas perto de coração; em especial aos meus pais, que são os guias da minha vida terrena. Qualquer coisa que eu tente escrever aqui ficará pequena, será pouco e insuficiente para expressar o quanto sou grata pela educação, pelo carinho, pelo amor que sempre me dedicaram. Agradeço à minha irmã, Tatiana, e à minha sobrinha, Beatriz, pela paciência, carinho e cuidado nos meus momentos de desespero. Ao meu noivo Bruno pelo cuidado, carinho e paciência. Quero fazer um agradecimento especial ao Pai Carlinhos e a todos os meus irmãos de Axé.
Agradeço à UNICAMP (Universidade Estadual de Campinas), à PPGBV- Pós Graduação em Biologia Vegetal UNICAMP pelo apoio logístico. A CAPES (Coordenação de Aperfeiçoamento de Pessoal de Nível Superior), pela bolsa de estágio sanduíche no exterior e pela bolsa no Brasil. À FAPESP (Fundação de Amparo à Pesquisa de São Paulo - Projeto 2010/17204-0: Mudanças climáticas em montanhas brasileiras: respostas funcionais de plantas nativas de campos rupestres e campos de altitude a secas extremas), pelo apoio financeiro e ao CNPq (Conselho Nacional de Pesquisa) pela concessão da bolsa. Gostaria de fazer um agradecimento especial à secretária da Pós Graduação em Biologia Vegetal, Maria Roseli. Queria aqui agradecer com profundo respeito e carinho, ao meu orientador, o Prof. Dr. Rafael Silva Oliveira, a todos os colegas do Laboratório de Ecologia Funcional, em especial ao amigo Mauro Brum Monteiro, pela ajuda durante os momentos de grandes intempéries nos topos dos morros em Campos do Jordão. Aos bolsistas TT3-Fapesp, José Carmello e Caroline Signori Muller, fundamentais nas coletas de dados, e a todos os ajudantes de campo e amigos de laboratório. Agradeço também a todos os funcionários do laboratório de botânica, aos técnicos administrativos, às faxineiras, ao pessoal do herbário. Agradeço a todos os mestres que tive na Pós da Unicamp e ao longo da minha vida. Tem sido
uma grande jornada até aqui, e vocês devem ser lembrados com o carinho que merecem.
Agradeço à professora Christina Máguas pela orientação, à Universidade de Lisboa e ao laboratório de Isótopos da Universidade de Lisboa (SIIAF) pelo apoio na realização das análises isotópicas. Obrigada por receber-me tão bem e pelo maravilhoso bolo de chocolate no dia do meu aniversário. Aos amigos que fiz durante a minha estada na linda Lisboa, especialmente à querida Cristina Antunes. Também gostaria de agradecer ao Mauro LoCascio pela ajuda com as extrações de água e pesagem de amostras; e, mais do que isso, por ter sido um grande amigo.
A todos meus amigos da Pós Graduação em Biologia Vegetal, da Pós Graduação em Ecologia, em especial a Suzana Costa, Larissa Pereira e Fernanda Ribeiro, irmãs-bruxas que compartilham ideais de respeito, carinho, tolerância e aceitação. Queria dedicar e agradecer esse trabalho a duas guerreiras, bruxas também elas e recém-mamães de Clarinha e Maria, Sergianne Frison e Dani Almeida, que estão em meu coração desde a graduação. Agradeço também às minhas queridas amigas e irmãs de axé, Gláucia Fracaro e Yá Tatiana Rocha, que Deus colocou no meu caminho para tornar os obstáculos menores e mais fáceis de transpor. Quero agradecer aos queridos Mestre Lumumba e a Yayá pelo acolhimento com muito carinho e fraternidade em um momento de extrema necessidade. Lembro-me da história do Mestre Lumumba que dizia que há muito tempo atrás tinha conversado com um preto velho. Esse senhor, com muita simplicidade, falava sentado em um banquinho, que no futuro teríamos um monte de filhos de santo, com o anel de “dotô” no dedo.
Ao Parque Estadual Campos do Jordão (PECJ), principalmente ao Paulo Sato, Bruno Campos e Célia Serrano e ao melhor planilheiro que tive Pedro Bonifácio. À brigada de incêndio do PECJ por terem ido apagar o fogo a 50 metros da minha área de estudo em agosto de 2012. A todos os trabalhadores braçais que contribuíram com a logística pesada. Não foi fácil carregar tudo morro acima, montar, consertar as estruturas danificadas durante três tornados; desmontar, trazer tudo de volta morro abaixo. Também não posso deixar de agradecer as cozinheiras maravilhosas que nos livraram muitas vezes do pão-com-presunto. Agradeço também a todos os obstáculos e
adversidades; sem vocês, tudo teria ficado tão insuportavelmente chato, e eu não poderia por em prática as leis da tolerância e do aprendizado.
Salve as folhas! “Sem folha não tem sonho Sem folha não tem festa Sem folha não tem vida Sem folha não tem nada Eu guardo a luz das estrelas A alma de cada folha Sou aroni. Cosi euê Cosi orixá Euê ô Euê ô orixá” (Maria Bethânia)
ano, o que pode provocar a intensificação de secas extremas nas regioes tropicais. As espécies vegetais existentes em áreas montanhosas estão entre as mais vulneráveis aos efeitos das mudanças climáticas, com possibilidade de redução na sua distribuição, migração para regiões mais altas, ou mesmo desaparecimento. Neste estudo, avaliamos a diversidade de respostas ecofisiológicas de cinco espécies de plantas de campos de altitude submetidas a um evento extremo de seca. Testamos a hipótese de que a profundidade do sistema radicular e o grau de iso ou anisohidria são bons preditores da fotossíntese, do status hídrico, da dinâmica de crescimento e fenológica de plantas expostas a condições contrastantes de disponibilidade de água. Para avaliar essas hipóteses, simulamos condições de seca em plantas de campos de altitude mediante experimentos de exclusão de água da chuva em campos de altitude na Serra da Mantiqueira, Mata Atlântica, Brasil. Ao longo de 22 meses, monitoramos variáveis micrometeorológicas e dinâmica de água no solo e avaliamos os efeitos da exclusão de água no potencial hídrico, trocas gasosas, dinâmica de crescimento e fenológica das plantas. As espécies responderam de maneiras distintas às mudanças na disponibilidade de água, formando um continuum de variação quanto à regulação do potencial hídrico, da fotossíntese, e da dinâmica de crescimento e fenológica. Encontramos que a profundidade do sistema radicular e as estratégias hidráulicas iso e anisohídricas foram bons preditores das mudanças temporais da fotossíntese e status hídrico das plantas, pois as espécies de raízes mais profundas isohídricas mantiveram- se mais hidratadas, com maiores taxas fotossintéticas e abertura estomática durante a seca do que as plantas de raízes superficiais isohídricas e anisohídricas. Também observamos que a profundidade do sistema radicular e as estratégias hidráulicas iso e anisohídricas foram bons preditores de respostas à seca quanto ao crescimento e a fenologia, sendo que espécies isohídricas de raízes superficiais e profundas foram as primeiras a apresentar redução na dinâmica de crescimento e reprodução, enquanto as espécies anisohídricas reduziram a produção de folhas de forma mais acentuada. A espécie anisohídrica e de raiz superficial, Myrsine ferruginea, foi a única a apresentar mortalidade significativa (30% dos indivíduos) nas parcelas de exclusão de chuva. Concluímos que plantas com sistema radicular superficial e anisohídricas foram mais sensíveis que as espécies isohídricas de raízes superficiais e profundas, pois são mais propensas a sofrerem mortalidade por falhas hidraúlicas. A profundidade do sistema radicular e o grau de regulação estomática representam bons preditores do grau de resistência das espécies de campo de altitude a secas extremas.
PALAVRAS-CHAVE: Secas extremas; Hidráulica de plantas; Mudanças climáticas,
decades. Plant species in tropical mountains are amongst the most vulnerable to climate change because they can have their distribution reduced, be displaced to higher altitudes or even go extinct. In this study, we evaluated the diversity of ecophysiological responses in five plant species from “campos de altitude” (montane grasslands) subjected to an extreme drought event. We tested the hypothesis that rooting depth and stomata regulation capacity (the iso or anisohydric hydraulic strategies) are good predictors of ecophysiological, phenological and growth performance of plants when subjected to lower water availability. In order to test this hypothesis, we established a rainfall exclusion experiment to simulated drier conditions for plants in campos de altitude in Serra da Mantiqueira, Mata Atlântica, Brazil. We evaluated the effects of water exclusion on plant water potential, gas exchange, phenology and growth dynamics. We found a continuum of drought responses in the campos de altitude community, Rooting depth and stomatal regulation capacity were good predictors of photosynthesis and water status of plants, as isohydric species with deeper roots maintained higher water potential and photosynthetic rates throughout the drought. Isohydric species with both shallow and deep roots were the first ones to reduce their growth and reproduction. The anisohydric and shallow rooted species, M. ferruginea, was the only species that presented significant morality (30%) in the rainfall exclusion plots. We concluded that anisohydric and shallow rooted plants are more sensitive and more likely to die of hydraulic failure than isohydric species with shallow and deep roots. Rooting depth and stomatal regulation capacity are good traits to predict the sensitivity of campos de altitude species to drought.
KEY-WORDS: Extreme droughts; plant hydraulics; climate change; rooting depth;
SUMÁRIO
INTRODUÇÃO GERAL ... 12 HIPÓTESES E ESTRUTURA DA TESE ... 19 REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS... 21
CAPÍTULO 1. Efeito da seca no desempenho ecofisiológico de plantas de
campos de altitude, na Mata Atlântica, Brasil…………...………... 26
CAPÍTULO 2. Dinâmica de crescimento e fenologia de plantas de campos de
altitude submetidas à seca, na Mata atlântica, Brasil... 63
CONSIDERAÇÕES FINAIS ... 98 REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS... 101
INTRODUÇÃO GERAL
Os modelos climáticos mostram que a temperatura média global aumentou em 0,6ºC no século XX devido ao aumento da concentração de gases do efeito estufa na atmosfera. Estes modelos preveem um aumento da temperatura média global de 1,9 a 4,6ºC até o ano 2100 (Hughes, 2000, IPCC, 2013). O aumento da temperatura global poderá alterar os padrões de distribuição da precipitação ao longo do ano e, consequentemente, intensificar os eventos de secas extremas nas regiões tropicais (Weltzin et al., 2003; Colwell et al., 2008). De acordo com os modelos climáticos, as áreas montanhosas estão entre os primeiros locais que terão suas condições microclimáticas alteradas como resultado do aquecimento global (Diaz et al., 2003, Diaz et al, 2014, IPCC, 2013).
As montanhas tropicais são caracterizadas por oscilações diárias de temperatura, frequentes eventos de neblina, e fortes mudanças no déficit de pressão de vapor e na disponibilidade de água (Leuschner, 2000; Price & Waser, 1998, Rosado et al., 2015). O aumento da temperatura nos topos de morro em detrimento das mudanças climáticas ocorre devido ao aquecimento dos oceanos, o que torna o ar mais quente e, por consequência, menos denso, que sobe para camadas mais elevadas (Ohmura, 2012). A presença de ar mais aquecido em camadas atmosféricas mais elevadas aumenta a altitude de formação das nuvens que dão origem às neblinas, altera a periodicidade e distribuição da precipitação, causando a intensificação dos eventos de seca (Still et al., 1999; Weltzin et al., 2003). Essas mudanças climáticas exercem pressões ambientais sobre as espécies nativas de plantas de uma determinada altitude, causando sua migração para áreas mais elevadas, onde as condições de temperatura e umidade são similares àquelas anteriores à mudança climática.
Os campos de altitude são vegetações gramíneo-lenhosas típicas da Mata Atlântica. Eles se localizam nos topos das montanhas com elevações entre 1.200 a 2.900 metros e estão sujeitos a grandes variações de temperatura, pluviosidade, umidade, ventos e nutrientes (Martinelli, 2007, Scarano et al., 2002). Dessa maneira, as espécies dos topos das montanhas não têm para onde migrar. Somente as espécies que apresentam estratégias e respostas eficientes para lidar com a seca consegirão sobreviver frente a climas mais secos (McCarty, 2001, Hughes, 2000, Beniston, 2003,
Thomaz et al., 2004; McLachlan et al. 2005; Pearson, 2006). Assim, a elevação do relevo torna os ecossistemas montanhosos ainda mais vulneráveis às mudanças na precipitação, pois a diminuição da precipitação e a maior demanda evaporativa podem traduzir-se em uma maior perda de água pelas espécies vegetais (Leuschner et. al., 2000, Diaz et al., 2003, Anderegg et al., 2013, Rosado et al., 2015).
A sobrevivência de plantas nos eventos de seca frequente depende das características funcionais e das estratégias que as espécies ou os diferentes tipos funcionais apresentam. A compreensão dos mecanismos funcionais das plantas permite responder quais espécies são mais resistentes ou mais sensíveis aos eventos de seca (Oliveira et al., 2005, West et al., 2012). Os dados obtidos em estudos sobre ecologia funcional de espécies vegetais também são úteis para subsidiar modelos climáticos que simulem a mortalidade e a sobrevivência de espécies vegetais sob o cenário de mudanças climáticas (McCarty, 2001). Existem ainda lacunas nos estudos de ecologia funcional e questões-chave sobre os mecanismos de mortalidade que merecem ser respondidas. Uma dessas questões refere-se aos mecanismos fisiológicos de espécies vegetais que estão relacionadas com as estratégias de aquisição de água pelas plantas.
Uma dessas estratégias está relacionada com o fechamento estomático, que pode afetar a dinâmica de carboidratos. Outra estratégia seria a redução do potencial a valores muito negativos que poderiam ocasionar falhas hidráulicas (McDowel et al., 2008, McDowell, 2011, McDowell et al., 2011, Moreno-Gutierrez et al., 2012). No entanto, um estudo recente apontou que em plantas submetidas à seca ocorre a inibição do crescimento nos tecidos meristemáticos, antes que ocorra fechamento estomático e a ausência da assimilação de carbono (Kömer, 2015). Apesar da recente discussão, os estudos dos mecanismos de sobrevivência de plantas à seca desconhecem se a mortalidade delas ocorre pela fome de carbono ou por falhas na condutância hidráulica (McDowel et al., 2008, McDowell, 2011, McDowell et al., 2011, Moreno-Gutierrez et al., 2012). Embora a maioria desses estudos apontarem a fome de carbono como principal mecanismo de mortalidade, é provável que a dessecação por falhas hidráulicas ocorra antes mesmo da fome de carbono (Choat et al., 2012, Kömer, 2015, Kleim, 2014).
A diminuição na condutância hidráulica ocasiona a redução na capacidade de transporte de água pelo xilema, o que pode levar as plantas à cavitação e inviabilizar o fluxo de água. Já a fome de carbono ocorre quando a quantidade de carboidratos proveniente da fotossíntese é menor do que o necessário para a respiração, crescimento e defesa da planta (Hacke et al., 2000, McDowell, 2011, Choat et al., 2012). No caso de mortalidade por fome de carbono é necessário conhecer os níveis de reservas de carbono anteriores aos eventos de seca, de modo que sejam suficientes para manter o ajuste osmótico, o transporte de seiva no floema e os mecanismos de defesa das plantas (McDowell et al., 2011). Estudos com carboidratos não estruturais apontam que no início da estação seca e durante secas menos intensas há um aumento nas reservas de amido e de carboidratos não estruturais. Esses carboidratos seriam importantes para a manutenção do transporte hidráulico durante secas muito severas e de maior duração que poderia levar à mortalidade por privação de carbono (Salla et al., 2012, Dietze, et al., 2014, Kömer, 2015).
A capacidade de manutenção do transporte hidráulico durante a seca pode evitar a mortalidade por falhas hidráulicas. No caso da mortalidade por falhas no sistema hidráulico existem lacunas quanto ao entendimento das estratégias hidráulicas isohídricas e anisohídricas, bem como o quanto a falha hidráulica pode ser agravada por ajustes mais refinados das plantas (McDowell et al., 2008, McDowell, et. al., 2011). As espécies isohídricas são plantas que em condições de seca possuem capacidade de reduzir trocas gasosas e manter maiores potenciais hídricos, enquanto espécies anisohídricas diminuem o potencial hídrico a valores muito negativos para materem as trocas gasosas (McDowell et al., 2008; McDowell et al., 2011; Klein, 2014; Martínez- Vilalta et al, 2014; Skelton et al, 2015). No entanto, a caracterização dos mecanismos de mortalidade apenas na dicotomia entre iso e anisohidria não reflete a real regulação dos estômatos que ocorre ao longo de um continuum em diferentes espécies, em distintos estágios de crescimento em uma mesma espécie e em resposta às mudanças nas condições ambientais (Klein 2014).
Dessa maneira, a maioria das plantas está em um continuum entre dois modos de regulação dos estômatos durante a seca, sendo que as plantas isohídricas evitam chegar ao potencial hídrico mínimo da folha fechando os estômatos durante a seca,
enquanto as plantas anisohídricas tendem a manter seus estômatos abertos e suportam potenciais hídricos inferiores ao das plantas isohídricas (Klein, 2014; Martínez-Vilalta et al, 2014). A diminuição do potencial hídrico para manter as trocas gasosas, pode tornar as espécies mais vulneráveis à cavitação, devido ao alto risco de embolismo e de falha hidráulica, ocasionando a redução na produtividade, riscos aos tecidos, e a mortalidade das plantas (Sperry, et al., 2003; McDowell et al., 2008, Choat et al., 2012). As espécies isohídricas, por sua vez, mantém o potencial hídrico a valores mais positivos à custa do fechamento estomático. No entanto, essas espécies correm sérios ricos de morrerem por fome de carbono quando sujeitas a secas mais prolongadas (McDowell et al., 2008, West et al., 2012).
As estratégias de uso de água também são essenciais para o entendimento dos mecanismos de sobrevivência e mortalidade em espécies vegetais. O controle estomático influencia nas estratégias de uso de água pelas plantas: de um lado estão as espécies com estratégia oportunista que durante a estação chuvosa e em períodos de maior disponibilidade de água apresentam alta condutância estomática (gs) e baixa eficiência de uso de água (EUA); e de outro lado, as plantas conservativas, que em períodos de escassez de água ou durante a estação seca, possuem baixa gs e alta EUA (Peñuelas et al., 2011, Moreno-Gutierrez et al., 2012, Rosado et al., 2015). Espera-se uma resposta oportunista para a maioria das espécies vegetais em locais com forte sazonalidade climática, para otimizar as trocas gasosas quando a água está disponível; enquanto nas áreas com menor sazonalidade, estão previstas distintas estratégias de controle nos ajustes fisiológicos (Corllet & Lafrankie, 1998).
Um estudo recente sobre uso de água em florestas montanhosas mostrou que mudanças na disponibilidade de água determinadas pela precipitação, déficit de pressão de vapor e redução do conteúdo de água no solo, durante a estação seca, propiciaram uma estratégia de uso de água mais conservativo do que em plantas localizadas em florestas de elevações mais baixas (Rosado et al., 2015). Uma das questões-chave no estudo de respostas de plantas aos eventos de seca consiste em saber se o uso de água mais ou menos conservativo garante uma maior ou menor resistência das plantas aos eventos de seca (Rosado et al., 2015). Entretanto a relevância de uma estratégia de uso de água oportunista nas espécies vegetais de
campos de altitude ainda é desconhecida, bem como a importância dessa estratégia para evitar seca nessas plantas.
O controle estomático e a eficiência de uso de água como ajustes às secas implicariam nas mudanças nas taxas de crescimento e nas alterações dos ciclos fenológicos das plantas; como é o caso, por exemplo, das alterações nos períodos de produção, perda foliar e função reprodutiva (Costa et al., 2010, Galbraith, et al., 2010, Moreno-Gutierrez et al., 2012, Pulido et al., 2014). A avaliação dos ciclos fenológicos é fundamental nos estudos sobre os efeitos das mudanças climáticas, pois a fenologia integra vários processos fisiológicos, como por exemplo, o balanço entre fotossíntese e respiração relacionada à variação dos fatores ambientais ao longo do tempo (Parmesan & Yohe, 2003). Dessa forma, dada a intensificação das secas causadas pelas alterações climáticas, as questões-chave a serem respondidas em estudos fenológicos atuais são como os ajustes fisiológicos das plantas afetariam as taxas de crescimento, dinâmica foliar e reprodutiva em condições de seca (Peñuelas, et al., 2004). Os estudos fenológicos em plantas, como respostas às condições de seca, têm mostrado um declínio nas taxas de crescimento, e na produção de flores e frutos. Esses estudos têm apontado também mudanças na periodicidade das fenofases, principalmente na dinâmica reprodutiva (Abrams, 1990, Peñuelas et al., 2004, Brando et al., 2006, Jeong et al., 2011, Adams et al., 2015, Liu et al., 2015).
Além das mudanças na dinâmica foliar e reprodutiva, as alterações na fenologia causadas pelas mudanças na disponibilidade de água podem influenciar os padrões de mortalidade e de produtividade das comunidades vegetais (Price & Waser, 1998). A perda na produtividade ocorre devido ao aumento nas taxas de respiração e à diminuição da eficiência de uso de carbono pelas plantas, o que conduz a alterações no armazenamento do carbono, que podem diminuir a biomassa e tornar as florestas tropicais menos densas (Phillips et al., 2009, Costa et al., 2010; Galbraith, et al., 2010). Em um experimento de longa duração simulando condições de seca na Amazônia, mostrou-se que houve perda da biomassa devido à mortalidade entre 30% e 50% dos indivíduos submetidos a um experimento de exclusão de água de longa duração (Costa et al., 2010). No entanto não foram realizados experimentos de seca de longa duração
em campos de altitude que avaliassem a influência da seca nos atributos ecofisiológicos, no crescimento e na fenologia.
Outros atributos importantes no entendimento da diversidade de estratégias das plantas em resistir aos períodos mais intensos ou prolongados de seca são a profundidade do sistema radicular e a capacidade de absorção de água da neblina (Dawson, 1998, Oliveira et al., 2005, West et al., 2012, Eller et al., 2013, Oliveira et al., 2014). A profundidade do sistema radicular promove distintas respostas à seca entre as espécies. As plantas de raízes superficiais tendem a ser são mais sensíveis à seca, pois diminuem o do crescimento e as taxas reprodutivas, além disso, elas correm um aumento risco de mortalidade. Já plantas de raízes profundas ou por sua vez, são mais resistentes, pois se mantêm hidratadas por mais tempo durante a seca (West et al., 2012). Além disso, em períodos de alta demanda de água, como por exemplo, durante o crescimento, as raízes profundas parecem desempenhar um importante papel no fornecimento de água para a vegetação, por exemplo, através da redistribuição hidráulica (Oliveira et al., 2005).
A capacidade de absorção de água proveniente da neblina, juntamente com a profundidade do sistema radicular pode ser essencial para manter as plantas hidratadas durante eventos de seca sazonais ou induzidas (Dawson, 1998, Corbin et al., 2005, Eller et al., 2013). A aquisição de água da neblina é importante para mitigar os efeitos deletérios da seca do solo. Nas matas nebulares próximas aos campos de altitude, nos quais realizamos nossos estudos constatamos que grande parte do conteúdo hídrico de uma espécie vegetal era proveniente da neblina (Eller et al., 2013). Dessa maneira, uma espécie vegetal pode ser menos susceptível à seca quanto maior for sua capacidade de absorção de água tanto da neblina como das camadas mais profundas do solo. O entendimento das respostas à seca através da análise de traços hidráulicos e do uso de água permite realizar predições mais realistas dos balanços de carbono e água nesses ecossistemas (Oliveira et al., 2014b). Nesse contexto, há necessidade de monitoramento in situ das respostas ecológicas das espécies vegetais ante as mudanças nos padrões de precipitação em campos de altitude. A caracterização das respostas ecofisiológicas, a profundidade do sistema radicular, integrados aos estudos
fenológicos e ao crescimento de plantas, juntamente com os dados abióticos são essenciais nas predições de respostas à seca nas plantas dos campos de altitude.·.
HIPÓTESES E ESTRUTURA DA TESE
Neste trabalho respondemos as seguintes perguntas: Como secas extremas afetam a fisiologia, a dinâmica de crescimento, e a fenologia de espécies vegetais dos campos de altitude? A profundidade do sistema radicular prediz as respostas fisiológicas, a dinâmica de crescimento e a fenologia de plantas submetidas a condições contrastantes de água? A profundidade do sistema radicular e o grau de iso ou anisohidria são bons preditores de quais espécies são mais resistentes e quais são mais vulneráveis à seca?
Para respondermos a essas questões-chave dos estudos em ecofisiologia funcional, dividimos a tese em dois capítulos. No capítulo 1, intitulado “Efeito da seca nos atributos ecofisiológicos em plantas de campos de altitude, Mata Atlântica, Brasil”, avaliamos a diversidade de respostas ecofisiológicas de cinco espécies de plantas de campos de altitude submetidas a um evento extremo de seca. Testamos a hipótese de que a profundidade do sistema radicular e as estratégias hidráulicas iso ou anisohídricas são bons preditores da fotossíntese e status hídrico de plantas expostas a condições contrastantes de disponibilidade de água. Mais especificamente, prevemos que existe um continuum de estratégias quanto à regulação do potencial hídrico, e trocas gasosas em plantas de campos de altitude, que determina quais plantas são sensíveis e quais são resistentes à seca. Ainda nesse continuum, plantas com sistema radicular superficial são mais sensíveis à seca do que as plantas com raízes profundas, pois as plantas com raízes superficiais mantêm-se hidratadas por menos tempo.
No capítulo 2: “Dinâmica de crescimento e fenologia em plantas de campos de altitude submetidas à seca na Serra da Mantiqueira, Mata Atlântica, Brasil”, avaliamos o crescimento e a fenologia de plantas de campos de altitude em condições naturais e submetidas à seca. Respondemos se o crescimento e a fenologia entre as espécies vegetais de campos de altitude são igualmente afetadas pela seca. Nossa hipótese é que a fenologia e o crescimento das plantas de campos de altitude não serão igualmente afetados pela seca, devido aos diferentes atributos hidráulicos (controle estomático e grau de iso ou anisohidria), e profundidades do sistema radicular das espécies. Esperamos que as espécies com menor impacto nas taxas de crescimento e
no balanço foliar, sejam mais resistentes à seca do que as espécies com maiores variações. Ainda em resposta à seca e avaliando a fenologia reprodutiva, espera-se que ocorra menor produção de flores e frutos, bem como mudanças no período de floração e frutificação nessas espécies.
REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS
Abrams, M. D. (1990). Adaptations and responses to drought in Quercus species of North America. Tree physiology, 7(1-2-3-4), 227-238.
Adams, H. D., Collins, A. D., Briggs, S. P., Vennetier, M., Dickman, L. T., Sevanto, S. A., & McDowell, N. G. (2015). Experimental drought and heat can delay phenological development and reduce foliar and shoot growth in semiarid trees. Global change biology.
Anderegg, L. D., Anderegg, W. R., & Berry, J. A. (2013). Not all droughts are created equal: translating meteorological drought into woody plant mortality. Tree physiology, 33(7), 672-683.
Beniston, M. (2003). Climatic Change in Mountain Regions: A Review of Possible Impacts. Climatic Change, 59(1), 5-31.
Brando, P., Ray, D., Nepstad, D., Cardinot, G., Curran, L. M., & Oliveira, R. (2006). Effects of partial throughfall exclusion on the phenology of Coussarea racemosa (Rubiaceae) in an east-central Amazon rainforest. Oecologia, 150(2), 181-189. Choat, B., Jansen, S., Brodribb, T. J., Cochard, H., Delzon, S., Bhaskar, R., ... & Zanne,
A. E. (2012). Global convergence in the vulnerability of forests to drought. Nature, 491(7426), 752-755.
Colwell, R. K., G. Brehm, et al. (2008). Global Warming, Elevational Range Shifts, and Lowland Biotic Attrition in the Wet Tropics. Science, 322(5899), 258-261.
Corbin, J., M. Thomsen, et al. (2005). Summer water use by California coastal prairie grasses: fog, drought, and community composition. Oecologia, 145(4), 511-521. Corlett, R. T., & Lafrankie Jr, J. V. (1998). Potential impacts of climate change on
tropical Asian forests through an influence on phenology. In: Potential Impacts of Climate Change on Tropical Forest Ecosystems. Springer Netherlands, 299-313. Costa, A. C. L., Galbraith, D., Almeida, S., Portela, B. T. T., da Costa, M., de Athaydes
vegetation dynamics and biomass storage of an eastern Amazonian rainforest. New Phytologist, 187(3), 579-591.
Dawson, T. E. (1998). Fog in the California redwood forest: ecosystem inputs and use by plants. Oecologia, 117(4), 476-485.
Diaz, H. F., M. Grosjean, et al. (2003). Climate Variability and Change in High Elevation Regions: Past, Present and Future. Climatic Change, 59(1), 1-4.
Diaz, H. F., R. S. Bradley, and L. Ning (2014). Climatic changes in mountain regions of the American Cordillera and the Tropics: Historical changes and future outlook Arctic, Antarctic, and Alpine Research. Arctic, Antarctic, and Alpine Research, 46 (4), 1-9.
Dietze, M. C., Sala, A., Carbone, M. S., Czimczik, C. I., Mantooth, J. A., Richardson, A. D., & Vargas, R. (2014). Nonstructural carbon in woody plants. Annual Review of Plant Biology, 65, 667-687.
Eller, C. B., Lima, A. L., & Oliveira, R. S. (2013). Foliar uptake of fog water and transport belowground alleviates drought effects in the cloud forest tree species, Drimys brasiliensis (Winteraceae). New Phytologist, 199(1), 151-162.
Galbraith, D., Levy, P. E., Sitch, S., Huntingford, C., Cox, P., Williams, M., & Meir, P. (2010). Multiple mechanisms of Amazonian forest biomass losses in three dynamic global vegetation models under climate change. New Phytologist, 187(3), 647-665.
Hacke, U. G., J. S. Sperry, et al. (2000). Drought experience and cavitation resistance in six shrubs from the Great Basin, Utah. Basic and Applied Ecology, 1(1), 31-41. Hughes, L. (2000). Biological consequences of global warming: is the signal already
apparent?. Trends in ecology & evolution, 15(2), 56-61.
IPCC (2013). Climate Change 2013: The Physical Science Basis. Working Group 1 contribution to the Fifth Assessment Report of the Intergovernmental Panel on Climate Change.
Jeong, S. J., Ho, C. H., Gim, H. J., & Brown, M. E. (2011). Phenology shifts at start vs. end of growing season in temperate vegetation over the Northern Hemisphere for the period 1982–2008. Global Change Biology, 17(7), 2385-2399.
Klein, T. (2014). The variability of stomatal sensitivity to leaf water potential across tree species indicates a continuum between isohydric and anisohydric behaviours. Functional Ecology, 28(6), 1313-1320.
Körner, C. (2015). Paradigm shift in plant growth control. Current opinion in plant biology, 25, 107-114. Leuschner, D. C., & Sirocko, F. (2000). The low-latitude monsoon climate during Dansgaard–Oeschger cycles and Heinrich events. Quaternary Science Reviews, 19(1), 243-254.
Lieth, H. (1974). Phenology and Seasonality Modeling. Soil Science, 120(6), 461.
Liu, D., Ogaya, R., Barbeta, A., Yang, X., & Peñuelas, J. (2015). Contrasting impacts of continuous moderate drought and episodic severe droughts on the aboveground‐ biomass increment and litterfall of three coexisting Mediterranean woody species. Global change biology.
Martínez‐Vilalta, J., Poyatos, R., Aguadé, D., Retana, J., & Mencuccini, M. (2014). A new look at water transport regulation in plants. New Phytologist, 204(1), 105- 115.
McCarty, J. P. (2001). Ecological Consequences of Recent Climate Change. Conservation Biology , 15(2), 320-331.
McDowell, N. G., Beerling, D. J., Breshears, D. D., Fisher, R. A., Raffa, K. F., & Stitt, M. (2011). The interdependence of mechanisms underlying climate-driven vegetation mortality. Trends in Ecology & Evolution, 26(10), 523-532.
McDowell, N., W. T. Pockman, et al. (2008). Mechanisms of plant survival and mortality during drought: why do some plants survive while others succumb to drought? New Phytologist, 178(4), 719-739.
McDowell, N.G. (2011). Mechanisms Linkin Drought, Hydraulics, Carbon Metabolism, and Vegetation Mortality. Plant Physiology, 155, 1051-1059.
McLachlan, J. S., J. S. Clark, et al. (2005). Molecular Indicators of Tree Migration Capacity under Rapid Climate Change. Ecology, 86(8), 2088-2098.
Moreno‐Gutiérrez, C., Dawson, T. E., Nicolás, E., & Querejeta, J. I. (2012). Isotopes reveal contrasting water use strategies among coexisting plant species in a Mediterranean ecosystem. New Phytologist, 196(2), 489-496.
Ohmura, A. 2012. Enhanced temperature variability in highaltitude climate change. Theoretical & Applied Climatology, 110,499–508.
Oliveira, R. S., Christoffersen, B. O., Barros, F. D. V., Teodoro, G. S., Bittencourt, P., Brum-Jr, M. M., & Viani, R. A. (2014b). Changing precipitation regimes and the water and carbon economies of trees. Theoretical and Experimental Plant Physiology, 26(1), 65-82.
Oliveira, R. S., Eller, C. B., Bittencourt, P. R., & Mulligan, M. (2014). The hydroclimatic and ecophysiological basis of cloud forest distributions under current and projected climates. Annals of botany, 113(6), 909-920.
Oliveira, R., T. Dawson, et al. (2005). Hydraulic redistribution in three Amazonian trees. Oecologia, 145(3), 354-363.
Parmesan, C., & Yohe, G. (2003). A globally coherent fingerprint of climate change impacts across natural systems. Nature, 421(6918), 37-42.
Pearson, R.G. (2006). Climate change and the migration capacity of species. Trends in Ecology & Evolution, 21(3), 111-113.
Peñuelas, J., I. Filella, et al. (2004). Complex spatio temporal phenological shifts as a response to rainfall changes. New Phytologist, 161(3), 837-846.
Peñuelas, J., Terradas, J., Lloret, F. (2011). Solving the conundrum of plant species coexixtence: water in space and time matters most. New Phytologist, 189, 5-8. Phillips, O. L., Aragão, L. E., Lewis, S. L., Fisher, J. B., Lloyd, J., López-González, G., ...
& Andrade, A. (2009). Drought sensitivity of the Amazon rainforest. Science, 323(5919), 1344-1347.
Price, M. V. and N. M. Waser (1998). "Effects of Experimental Warming on Plant Reproductive Phenology in a Subalpine Meadow." Ecology 79(4): 1261-1271. Pulido, F., Moreno, G., García, E., Obrador, J. J., Bonal, R., & Díaz, M. (2013).
Resource manipulation reveals flexible allocation rules to growth and reproduction in a Mediterranean evergreen oak. Journal of Plant Ecology, rtt017. Sala, A., Woodruff, D. R., & Meinzer, F. C. (2012). Carbon dynamics in trees: feast or
famine?. Tree Physiology, 32(6), 764-775.
Skelton, R. P., West, A. G., & Dawson, T. E. (2015). Predicting plant vulnerability to drought in biodiverse regions using functional traits. Proceedings of the National Academy of Sciences, 112(18), 5744-5749.
Sperry, J. S., Stiller, V., & Hacke, U. G. (2003). Xylem Hydraulics and the Soil–Plant– Atmosphere Continuum. Agronomy Journal, 95(6), 1362-1370.
Still C. J., F. P. N. S. S. H. (1999). Simulating the effects of climate change on tropical montane cloud forests. Nature, 398, 608-610.
Thomaz, C. D., A. Cameron, et al. (2004). Extinction risk from climate change. Nature 427(6970): 145-148.
Weltzin, J. F., M. E. Loik, et al. (2003). Assessing the Response of Terrestrial Ecosystems to Potential Changes in Precipitation. BioScience, 53(10), 941-952. West, A. G., Dawson, T. E., February, E. C., Midgley, G. F., Bond, W. J., & Aston, T. L.
(2012). Diverse functional responses to drought in a Mediterranean‐type shrubland in South Africa. New Phytologist, 195(2), 396-407.
CAPÍTULO 1:
EFEITO DA SECA NO DESEMPENHO ECOFISIOLÓGICO DE PLANTAS DE CAMPOS DE ALTITUDE, NA MATA ATLÂNTICA, BRASIL
RESUMO (Efeito da seca no desempenho ecofisiológico de plantas de campos de altitude, na Mata Atlântica, Brasil): As espécies vegetais que vivem em áreas
montanhosas estão entre as mais vulneráveis às reduções na disponibilidade de água, devido às mudanças climáticas, no entanto, pouco se sabe sobre a diversidade funcional hidráulica de plantas encontrada em ambientes tropicais montanhosos, bem como a sua resistência ou resiliência à seca nestas comunidades. Neste estudo, avaliamos as respostas ecofisiológicas de cinco espécies de plantas de campos de altitude submetidas a um evento extremo de seca. Testamos a hipótese de que a profundidade do sistema radicular e as estratégias hidráulicas iso ou anisohídricas são bons preditores da fotossíntese e do status hídrico de plantas expostas a condições contrastantes de disponibilidade de água. Montamos estruturas de exclusão de água para simular condições de seca em vegetação de campos de altitude, durante 22 meses, na Serra da Mantiqueira, Mata Atlântica. Avaliamos os efeitos da exclusão de água e das variáveis ambientais nos atributos ecofisiológicos e nas composições do 18O e 13C da celulose das plantas. A profundidade do sistema radicular e as estratégias hidráulicas iso ou anisohídricas foram bons preditores da fotossíntese e status hídrico das plantas, pois plantas com raízes mais profundas isohídricas mantiveram-se mais hidradatas, com maiores taxas fotossintéticas e abertura estomática durante a seca do que as espécies de raízes superficiais isohídricas e anisohídricas Encontramos que as espécies de raízes superficiais foram mais sensíveis à seca já que registramos alta taxa de mortalidade (30%) em Myrsine ferruginea. Plantas com raízes superficiais possuem menor capacidade de manterem-se hidratadas durante a seca, tornando essa espécie mais propensa a falhas hidráulicas, o que provavelmente pode ter causado a mortalidade desses indivíduos. As plantas isohídricas de raízes profundas evitaram a seca através do uso de água oportunista, com maior condutância estomática nos períodos de maior disponibilidade de água. As espécies anisohídricas, toleraram a seca devido ao uso de água conservativo, com alta eficiência de uso da água nos períodos com menor disponibilidade de água. Em nossos estudos, contemplamos que as plantas de topos de montanha apresentaram também estratégia de uso de água do tipo oportunista e não apenas conservativo, como havia sido descrito previamente para as florestas montanhosas. A profundidade do sistema radicular e as estratégias hidráulicas iso ou anisohídricas quando analisados em conjunto, foram bons preditores das diferentes respostas fisiológicas, do grau de sensibilidade e resistência frente aos eventos de secas mais extremas.
PALAVRAS-CHAVE: Mudanças Climáticas, Seca, Atributos hidráulicos; Disponibilidade
ABSTRACT (Drought effect on ecophysiological attributes in “campos de altitude” plants, in the Altantic Forest, Brazil): The plants in mountain areas are among the
most vulnerable ones to reduction in water availability, due to climate change, however little is known about the functional hydraulic diversity of those plants found in mountainous tropical environments, as well as its drought-resistance or drought- resilience in these communities. In this study, we evaluate the diversity of ecophysiological responses of Five plant species in “campos de altitude” (montane grasslands) under an extreme drought event. We have tested the hypothesis that the depth of the root system and the iso or anisohydric hydraulic strategies are good predictors of the photosynthesis and of the hydric status of plants exposed to contrasting conditions of water availability. We have built water exclusion structures to simulate drought conditions in vegetation of campos de altitude, for 22 months, in Serra da Mantiqueira, Mata Atlântica, Brazil. We have evaluated the rain exclusion effects in the ecophysiological attributes and in the composition of 18O and 13C in the plant’s cellulose. The depth of the root system and the iso or anisohydric hydraulic strategies were good predictors of the plants’ photosynthesis and of their hydric status, because isohydric plants with deeper roots were able to keep themselves more hydrated, with higher photosynthesis rates and higher stomatal openness during the drought conditions than the iso and anisohydric species with shallow roots. We have found that those species with shallow roots were more drought sensitive, since we had identified mortality (30%) in Myrsine ferruginea. Plants with shallow roots have a lower ability to remain hydrated during the dry season, become the species more inclined to hydraulic failures, which probably may have caused mortality of these individuals. The isohydric plants with deep roots have avoided drought conditions by an opportunistic water use, with a higher stomatal conductance in periods of greater water availability. The anisohydric species were able to tolerate drought conditions due to a conservative water use, with a high efficiency in the water use in periods with lower water availability. In our studies, we have contemplated that the plants located on mountain tops have also presented a strategy of an opportunistic water use and not only a conservative one, as it was the case described previously for mountainous forests. The depth of the root system and the iso or anisohydric hydraulic strategieswhen analyzed as a whole, were good predictors of the different physiological responses, of the degree of sensitivity and of the resistance under more extreme drought events.
KEY-WORDS: Climate Change; Drought; Hydraulic Attributes; Water Availability;
INTRODUÇÃO
Diversos modelos climáticos preveem que o aumento da temperatura global poderá alterar os padrões de distribuição da precipitação ao longo do ano e aumentar a intensidade e frequência de eventos de secas nas regiões tropicais (IPCC, 2013). As áreas montanhosas nebulares estão entre os principais locais que serão impactados pelas mudanças climáticas. Em áreas montanhosas tropicais, preveem-se ainda um aumento da altitude média de formação das neblinas e a redução da umidade relativa do ar, o que poderá intensificar as condições de secas (Still et al., 1999; Weltzin et al., 2003). Espécies vegetais que ocorrem ao longo de gradientes de altitude podem migrar para áreas mais altas onde as condições climáticas tendem a ser semelhantes às anteriores ocasionadas pelas mudanças climáticas. No entanto, espécies com distribuições restritas a topos de montanhas não têm para onde migrar e, por isso apresentam grande probabilidade de extinção local, caso não tenham capacidade de aclimatação às novas condições (Pounds, 1999, Beniston, 2003, Thomaz et al., 2004; McLachlan et al., 2005; Pearson, 2006, Diaz et al., 2014). A compreensão dos mecanismos fisiológicos que determinam o grau de resistência das espécies a eventos extremos permite prever como comunidades responderão às mudanças climáticas (Choat et al., 2012, Anderegg et al., 2013).
Os campos de altitude são vegetações formadas por herbáceas, sub-arbustos e arbustos, típicos da Mata Atlântica, localizados nos topos das montanhas no sul e sudeste do Brasil em altitudes entre 1.200 a 2.900 metros (Martinelli, 2007). Estas comunidades estão sujeitas a constantes eventos de neblina, grandes variações de temperatura, radiação, pluviosidade e umidade relativa do ar (Scarano et al., 2002). A diminuição da precipitação, a redução da umidade e o aumento da demanda evaporativa, como consequência da intensificação das secas devido às mudanças climáticas podem causar a mortalidade em espécies vegetais (Leuschner et. al., 2000, Anderegg et al., 2013). Os traços funcionais hidráulicos são potencialmente bons preditores do desempenho das espécies vegetais às secas, pois revelam quais são as estratégias ecológicas de cada espécie para resistir às mudanças na disponibilidade de água e evitar mortalidade (Oliveira et al., 2014). Devido à coexistência de linhagens que evoluíram em climas contrastantes (Safford, 1999, Safford, 2007), esperamos encontrar
nestas comunidades uma grande variação funcional hidráulica e diversidade de respostas à seca.
Dentre os traços hidráulicos, a profundidade do sistema radicular é um importante atributo para o entendimento da diversidade de respostas de plantas à seca (Oliveira et al., 2005, West et al., 2012, Anderegg et al., 2013, Eller et al., 2013, Oliveira et al., 2014). Plantas que apresentam raízes profundas têm acesso à água mesmo em períodos de baixa precipitação e podem manter trocas gasosas e crescimento durante a estação seca (Oliveira et al., 2005). Em contraste, espécies com raízes superficiais são mais sensíveis à seca e podem sofrer redução no crescimento e reprodução, e apresentarem um aumento de mortalidade quando sujeitas à secas de grande duração e/ou intensidade (West et al., 2012). Outro atributo hidráulico importante é a regulação estomática, pois permite definir a eficiência do uso da água (EUA), em um continuum de intensidade de regulação dos estômatos entre espécies vegetais, que determinam como é o uso de água frente os eventos de secas em diferentes espécies (Moreno- Gutierrez et al., 2012, Oliveira et al., 2014). Dessa maneira, entender a regulação estomática e a eficiência de uso de água entre as espécies ajudarão a preencher as lacunas nas atuais formulações de diversidade funcional de plantas e melhorará a compreensão dos mecanismos de coexistência das espécies em habitats com limitação de água (Moreno-Gutierrez et al., 2012).
Os ajustes fisiológicos, tais como a redução do potencial hídrico ou a diminuição das trocas gasosas seriam as primeiras respostas das espécies vegetais colocadas em condições de seca. Segundo as hipóteses vigentes sobre os mecanismos causadores de mortalidade de plantas à seca, espécies isohídricas, que reduzem a condutância estomática (gs) sob manutenção do potencial de água, são mais propensas a morrerem por fome de carbono devido ao fechamento estomático, enquanto que as espécies anisohídricas, que reduzem os potenciais hídricos para manterem as trocas gasosas, são mais propensas a sofrerem falhas hidráulicas (McDowell et al., 2008, McDowell et al., 2011). No entanto, a dicotomia entre iso e anisohidria parece ser insuficiente para descrever a diversidade de estratégias de resistência à seca que tornam as plantas capazes de evitar a mortalidade (Klein, 2014; Martinez-Vilalta, et al., 2014). Um método recente que permite analisar as estratégias de resistência à seca de forma eficaz é
através de relações entre o potencial hídrico do meio-diameio-dia e o da madrugada. O intercepto dessa relação caracteriza a transpiração máxima e a inclinação incdica a sensibilidade da condutância estomática das plantas à seca do solo (Martinez-Vilalta, et al., 2014).
Apesar das questões referentes a esta dicotomia não estar ainda resolvida, em espécies expostas a diminuição da disponibilidade de água no ambiente ocorre uma demanda conflitante entre o ganho de carbono e a perda d’água que resulta em um continuum entre as estratégias de uso de água pelas plantas. De um lado estão as espécies com estratégia oportunista, com alta condutância estomática e baixa eficiência de uso de água (EUA) quando a água está disponível no ambiente; e de outro, as plantas conservativas, com baixa gs e alta EUA em ambientes com menor disponibilidade de água (Peñuelas et al., 2011, Moreno-Gutierrez et al., 2012, Rosado et al., 2015). Um estudo recente sobre uso de água em florestas localizadas em montanhas mostrou que mudanças na disponibilidade de água propiciaram estratégia de uso de água mais conservativa do que nas plantas localizadas em florestas de altitudes mais baixas (Rosado et al., 2015). Em um estudo anterior, foi mostrado que espécies decíduas com uso de água oportunista apresentam alto ganho de carbono na estação chuvosa para resistir à estação seca (Peñuelas et al., 2011). No entanto ainda não sabemos como o uso de água mais ou menos conservativo modularia a resistência ou a sensibilidade de plantas ante a intensificação das secas (Rosado et al., 2015). Em nossos trabalhos, esperamos encontrar diferentes estratégias quanto ao uso da água entre as espécies, ao logo de um continuum, com espécies que utilizam a água de forma mais conservativa, enquanto que outras serão mais oportunistas.
Assim, a caracterização das respostas ecofisiológicas, tais como, as estratégias isohídricas e anisohídricas, a profundidade do sistema radicular, juntamente com os dados abióticos são essenciais nas predições de respostas à seca nas plantas dos campos de altitude. Neste estudo, avaliamos as respostas ecofisiológicas de cinco espécies de plantas de campos de altitude submetidas a um evento extremo de seca. Testamos a hipótese de que a profundidade do sistema radicular e as estratégias hidráulicas iso ou anisohídricas são bons preditores da fotossíntese e status hídrico de plantas expostas a condições contrastantes de disponibilidade de água. Mais
especificamente, prevemos que existe um continuum de estratégias quanto à regulação do potencial hídrico, e trocas gasosas em plantas de campos de altitude, que determina quais plantas são sensíveis e quais são resistentes à seca. Ainda nesse continuum, plantas com sistema radicular superficial são mais sensíveis à seca do que as plantas com raízes profundas, pois as plantas com raízes superficiais mantêm-se hidratadas por menos tempo.
MATERIAL E MÉTODOS
Local de Estudo
Realizamos nosso estudo em uma área de campos de altitude no Parque Estadual de Campos do Jordão, situado na Serra da Mantiqueira, Mata Atlântica, São Paulo (22º45’S e 45º30’W), Brasil. Campos de altitude é uma fisionomia de vegetação campestre na Mata Atlântica, constituída por gramíneas e subarbustos das famílias Asteraceae, Poaceae, Fabaceae, Cyperaceae, Solanaceae, Apiaceae, Rubiaceae, Lamiaceae e Euphorbiaceae (Safford, 2007). O clima da região é subtropical de altitude, mesotérmico e úmido (Cfb), segundo classificação de Koeppen (Modenesi- Gauttieri & Nunes, 1998). Os campos de altitudes que estudamos estão localizados no topo da montanha a 2.000 metros de altitude. A precipitação anual é de aproximadamente 1.700 mm, o período seco é de junho a agosto, com 20 mm de chuva; e o período chuvoso é de janeiro a maio e de setembro a dezembro, com meses superúmidos, nos quais a pluviosidade chega a 300 mm (Figura 1).
Figura 1. Diagrama climático segundo Walter & Lieth para o Parque Estadual Campos do Jordão, SP, correspondente ao período de 1994 a 2008. A linha vermelha é a temperatura, a linha azul é a precipitação média mensal, a área azul clara corresponde ao período úmido e a área azul escura (até 100 mm de chuvas mensais) corresponde ao período superúmido (acima de 100 mm mensal). A área em amarelo indica o mês com déficit hídrico.
Experimento de Exclusão de Chuva
Para a exclusão da precipitação, montamos em abril de 2011, doze estruturas de ferro metalon de 4x4m, a 1,5m do chão, cobertas com telhado de policarbonato, sendo oito parcelas na condição experimental e quatro parcelas na condição controle, segundo o modelo proposto por West et al. (2012). A distância entre as parcelas variou entre 1,5m a 15m. Nas parcelas experimentais, cobrimos inteiramente a parte superior com o
policarbonato, enquanto que, nas parcelas do controle, colocamos uma estrutura de báscula móvel aberta (Figura 2). Para impedir a comunicação entre as raízes das plantas e a penetração da água da chuva no solo, cavamos trincheiras de 40 cm de profundidade e as revestimos com lona ao lado de cada parcela.
Figura 2. Campos de altitude e experimento de exclusão de água da chuva montado em abril de 2011, no Parque Estadual de campos do Jordão (PECJ). As parcelas que apresentam o telhado todo coberto por policarbonato são as parcelas experimentais, enquanto que as parcelas que apresentam as básculas móveis abertas são as parcelas controle.
Escolha das Espécies e Profundidade da Raiz
Selecionamos cinco espécies subarbustivas mais representativas na área do estudo através de um estudo prévio da frequência e abundância de espécies que elaboramos anteriormente (dados não publicados). As espécies escolhidas foram três espécies subarbustivas típicas de campos de altitude: Baccharis crispa Spreng. e Baccharis tarchonanthoides DC. da família Asteraceae, Galianthe brasiliensis (Spreng.) E.L.Cabral & Bacigalupo. Uma espécie herbácea característica dos campos de altitude: Eryngium aloifolium Mart, da família Apiaceae. E finalmente, uma espécie florestal arbórea que está invadindo o campo: Myrsine ferruginea Spreng, Primulaceae, (APG III, 2009) (Tabela 1). Os indivíduos distanciavam-se de 10 cm a 1m entre si e nas parcelas
que ocorriam M. ferruginea não havia B. tarchonanthoides. As demais espécies ocorreram em todas as parcelas.
Tabela 1. Descrição das espécies B. crispa (Bcr), M. ferruginea (Myr), B. tarchonanthoides (Bta), E. aloifolium (Ery), G. brasiliensis (Gal). Média e desvio padrão dos atributos fisiológicos de cada espécie, tais como a regulação estomática (RE), a eficiência de uso de água (EUA), e a profundidade do sistema radicular (PSR), estudadas de fevereiro de 2011 a dezembro de 2012, na Serra da Mantiqueira, Mata Atlântica, Brasil.
Espécie Altura (m) das (cm) Estágio Ontogenético PSR Bcr 0,54±0,7 0,53±0,17 Adulto Superficial Bta 0,72±0,13 0,94±0,28 Adulto Superficial Gal 0,36±0,6 0,54±0,16 Adulto Profunda Ery 0,22±0,5 - Adulto Profunda Myr 0,65±0,13 1,04±0,38 Jovem Superficial
Usamos em nosso estudo os dados de profundidade do sistema radicular determinados por Monteiro (2013), que definiu a profundidade do sistema radicular a partir de escavações em campo, e avaliação da composição isotópica do hidrogênio e oxigênio (δ18O e δ2
H) da água do xilema das plantas, com a composição isotópica da água em diferentes profundidades do solo, durante a estação seca. Segundo Monteiro (2013): 1) B. crispa absorve água nos primeiros 15 cm de solo, possuindo raízes superficiais; 2) B. tarchonanthoides e M. ferruginea, possuem raízes superficiais, absorvendo água entre 30 a 60 cm; 3) G.brasiliensis, apresenta raiz mais profunda, com absorção entre 60 a 90 cm; 4) E. aloifolium apresenta raízes profundas na qual a absorção de água no periodo seco foi nas partes mais profundas que 90 cm (Anexo 1).
Variáveis Microclimáticas e Conteúdo de Agua no Solo
Para verificarmos as variações microclimáticas ao longo do estudo e para acompanhar a exclusão de água dentro das parcelas controle e tratamento instalamos em março de 2011, oito sensores de temperatura e umidade (HOBO Pro Series - ONSET) no interior de quatro parcelas controle e quatro nas parcelas experimentais. Também instalamos três sensores de umidade do solo (Soil Smart Sensor - ONSET): um para cada parcela experimental, e um na parcela do controle. Em novembro de 2011, alocamos um pluviômetro (Rain Gauge Smart Sensor – ONSET) em uma parcela do controle. Os sensores foram conectados a um data logger que armazenava dados em intervalos de 30 minutos. Em dezembro de 2011, instalamos uma estação climática com nove sensores do conteúdo de água no solo (cas) e com dois de temperatura do solo, colocados nos primeiros 20 cm de solo. Também alocamos um sensor de temperatura do ar e um pluviômetro. Em abril de 2012, montamos dentro de uma parcela experimental, um coletor de neblina acoplado a um pluviômetro para quantificar a água proveniente da neblina. A partir dos dados de temperatura e umidade calculamos o déficit de pressão de vapor (dpv), através da fórmula: dpv=0,611375et(1-UR/100), onde T é a temperatura ambiente, UR é a umidade relativa do ar, e t=[917,502*(T)/(240,97+T) (Jones, 1992).
Potencial Hídrico e Trocas Gasosas
Para investigar o efeito da seca no uso de água e na assimilação de carbono nas plantas do estudo, marcamos cinco indivíduos de cada espécie na condição experimental e cinco no controle. Fizemos estas medidas antes da montagem do experimento em março de 2011, e após a instalação das estruturas, a partir de julho de 2011, de dois a quatro meses, até dezembro de 2012, totalizando 10 medições. Avaliamos o efeito da seca nas trocas gasosas, através de medidas da condutância estomática (gs) e da fotossíntese (A), com o Irga ADC Bio Scientific LTD. LCpro+ e o CIRAS II. Tomamos as medidas de trocas gasosas entre 08h30min e 11h30min, a uma radiação fotossinteticamente ativa de 1600 µmol quanta m-2s-1. Calculamos a eficiência intrínseca de uso de água instantânea a partir da fórmula: EUA(ins)= A/gs, onde A é a
fotossíntese e gs é a condutância estomática. Construímos curvas diárias de gs, para cada espécie, com 10 indivíduos na condição controle e 10 na experimental, usando um porômetro Delta-T Devices AP4.
Verificamos o efeito da seca no potencial hídrico do meio-dia (ΨMD) e da madrugada (ΨPD) com câmara de pressão de Scholander (Model 1000, PMS, USA). Calculamos a amplitude de variação diária do potencial hídrico da folha (ΔΨ) através da fórmula: ΨMD-ΨPD. Estimamos o potencial hídrico responsável por 50% do fechamento estomático (ΨSC), para cada espécie, através da nossa série temporal de condutância estomática e de potencial hídrico do meio-dia , segundo o modelo sugerido por Bodribb
et al., (2003). Usamos também a séria temporal do ΨMD para calcular o potencial hídrico
mínimo (Ψmín.), que corresponde ao menor valor de ΨMD encontrado para cada espécie, ao longo de todo o estudo.
Classificamos as estratégias hidráulicas através do modelo proposto por Martinez- Vilalta et al., (2014), que relaciona os potenciais foliares da madrugada e do meio-dia. Através de modelos de regressão linear calculamos a equação da reta para cada espécie, ao qual o intercepto da reta representou a transpiração máxima, enquanto a inclinação indicou a sensibilidade da taxa transpiratória e da condutância estomática à disponibilidade hídrica. A inclinação igual a 0 indica que uma espécie é estritamente isohídrica. A espécie é parcialmente isohídrica quando 0 < σ < 1. Elas também podem ser estritamente anisohídricas (σ = 1) ou extremamente anisohídricas (σ > 1).
O uso de δ13C(cel.) e δ18O(cel.) para estimar condutância estomática e capacidade
fotossintética
Investigamos o efeito da seca na composição isotópica da celulose foliar nos mesmos indivíduos nos quais foram feitas as medidas fisiológicas. O δ18O é uma forma alternativa para estimar condutância estomática e o δ13C(cel.) a capacidade fotossintética
de longo prazo. Valores enriquecidos de e δ18O(cel.) indicam menor condutância
estomática, enquanto valores enriquecidos de δ13C(cel.) indicam maior eficiência de uso
de água pelas plantas. Para a análise do oxigênio (δ18O) e do carbono (δ13C) da celulose, coletamos três folhas de cinco indivíduos submetidos à seca e também no controle, no auge da estação seca em agosto de 2012. Secamos as folhas a 60ºC por
48horas e extraímos a celulose segundo o método de Gaudinski et al. (2005) no laboratório de Ecologia Funcional da Universidade Estadual de Campinas. Também utilizamos a δ18O e do δ13C da celulose para classificar as estratégias de uso de água das plantas, em oportunistas e conservativas, já que os isótopos são capazes de dectarem a regulação estomática e a eficiência de uso de água nas plantas, na estação seca, em agosto de 2012.
Para análise do δ13
C, pesamos as amostras em capsulas de estanho (0,3 a 0,6 mg), enquanto que para a análise do δ18O, usamos cápsulas de prata (0,6 a 0,9 mg). Fizemos as análises de δ18O e δ13C no laboratório de espectrometria de massa do laboratório de biogeoquímica da University of Califórnia, Berkeley. Para análise do δ13C, foi usado um analisador elemental (IRMS) (ANCA/SL) acoplado a um espectômetro de massa (Finnigan MATDelta PlusXL IRMS), enquanto que para análise do δ18O, foi utilizado um analisador elementar (varioPYRO) conectado a um espectômetro de massa (Delta V Plus Isotope Ratio Mass Spectrometer (IRMS). A relação entre o isótopo raro e o mais abundante foi expressa pela razão 13C/12C ou 18O/16O.
Análises Estatísticas
Avaliamos o efeito da exclusão de água nas trocas gasosas e no potencial hídrico entre as plantas do controle e do tratamento de seca através de um Modelo MistoModelo Misto de análises de variâncias e pelo cálculo de diferenças entre as médias e intervalos de confiança usando os pacotes nlme, lme4, lmerTest e lattice, do ambiente de programação R, usando como fatores aleatórios os indivíduos e como efeito fixo as espécies, o tempo e o tratamento (R core Team 2015). Usamos como variáveis preditoras a profundidade do sistema radicular e o grau de iso/anisohidria das plantas. Utilizamos como variáveis respostas a diferença de potencial hídrico e fotossíntese, entre controle e tratamento no mês mais seco, em agosto de 2012.
RESULTADOS
Efeito da Seca nas Variáveis Microambientais
Nos anos de 2011 e 2012, registramos marcada sazonalidade na precipitação mensal variando de 3 a 235 mm, na média mensal da umidade relativa (67 a 100%), na temperatura média mensal (10,5 a 16,8 ºC) e no dpv (0,11 a 0,62) (Figuras 3A, B, C). Notamos verões chuvosos de janeiro a março, e invernos secos de maio a setembro, sendo que a neblina contribuiu com grande parte do conteúdo hídrico, principalmente nos meses com menores quantidades de chuva (Figura 3B). Observamos que a exclusão de água da chuva reduziu significativamente o conteúdo hídrico no solo em todos os meses após a montagem do experimento de seca, exceto em junho de 2012, que foi o mês em que registramos mais de 900 mm de neblina (Figura 3C) (Modelo Misto, diferenças entre médias; p<0,05). Encontramos maior efeito do tratamento de seca na umidade do solo no primeiro ano de tratamento de seca, em outubro de 2011, quando a precipitação foi maior e mais frequente; assim, a umidade na superfície do solo nas parcelas controle foi maior que as registradas nas parcelas do tratamento. Durante o segundo ano de experimento de seca, as chuvas foram mais escassas, o que resultou em poucas diferenças quanto à umidade do solo entre as parcelas tratamento e controle (Figuras 3A, 3B e 3C).
Figura 3. Temperatura média (T°C) e déficit de pressão de vapor (dpv) (A); Chuva (chuv.), neblina (nebl.) e umidade relativa (UR%) (B); conteúdo de água no solo (cas) nas parcelas do tratamento de seca (preto), e controle (branco) (C), em campos de altitude, de março de 2011 a dezembro de 2012 na Serra da Mantiqueira, Mata Atlântica, Brasil. O experimento de exclusão de água foi montado em abril de 2011. As barras em preto representam o erro padrão. Os símbolos (*) representam efeito significativo do tratamento de seca na redução do cas (Modelo Misto, diferença entre médias, p<0,05).
Efeito da seca no potencial hídrico
As espécies apresentaram diferentes coeficientes angulares de inclinação, sendo que B. crispa e M.ferruginea apresentaram os maiores coeficientes, com 0,7MPa e 0,5 MPa respectivamente, o que indicou que elas tenderam a estratégia hidráulica anisohídrica, enquanto as demais espécies, com menores coeficientes, tenderam à isohidria. A espécie com menor coeficiente angular, ou seja, a mais isohídrica do estudo foi G. brasiliensis (Figura 4).
Figura 4. Relações entre o potencial hídrico do meio-dia e o da madrugada que determinam as estratégias hidráulicas para as plantas de campos de altitude, de março de 2011 a dezembro de 2012 na Serra da Mantiqueira, Mata Atlântica, Brasil.
