RODOLFO FARIA SILVA
INTERAÇÕES ECOLÓGICAS EM AGROECOSSISTEMAS: EFEITOS DE UM FRAGMENTO FLORESTAL EM AGROECOSSISTEMA DE MANDIOCA,
MANIHOT ESCULENTA CRANTZ (EUPHORBIACEAE)
ECOLOGICAL INTERACTIONS IN AGROECOSYSTEMS: EFFECTS OF A FOREST FRAGMENT ON AGROECOSYSTEM OF CASSAVA, MANIHOT
ESCULENTA CRANTZ (EUPHORBIACEAE)
CAMPINAS 2018
INTERAÇÕES ECOLÓGICAS EM AGROECOSSISTEMAS: EFEITOS DE UM FRAGMENTO FLORESTAL EM AGROECOSSISTEMA DE MANDIOCA,
MANIHOT ESCULENTA CRANTZ (EUPHORBIACEAE)
ECOLOGICAL INTERACTIONS IN AGROECOSYSTEMS: EFFECTS OF A FOREST FRAGMENT ON AGROECOSYSTEM OF CASSAVA, MANIHOT
ESCULENTA CRANTZ (EUPHORBIACEAE)
Dissertação apresentada ao Instituto de Biologia da Universidade Estadual de Campinas como parte dos requisitos exigidos para a obtenção do título de Mestre em Ecologia.
Dissertation presented to the Institute of Biology of the University of Campinas in partial fulfillment of the requirements for the degree of Master in Ecology.
Este arquivo digital corresponde à versão final da Dissertação defendida pelo aluno Rodolfo Faria Silva e orientada pelo Prof. Dr. Martín Francisco Pareja Piaggio.
ORIENTADOR: MARTÍN FRANCISCO PAREJA PIAGGIO
CAMPINAS 2018
Prof. Dr. Martín Francisco Pareja Piaggio
Prof. Dr. Simone Aparecida Vieira
Prof. Dr. Luís Cláudio Paterno Silveira
Os membros da Comissão Examinadora acima assinaram a Ata de Defesa, que se encontra no processo de vida acadêmica do aluno.
Primeiro não sabe que sabe
e voraz contenta-se com o cotidiano orvalho deixado nas folhas vividas das manhãs. Depois pensa que sabe
e se fecha em si mesmo: faz muralhas,
cava trincheiras, ergue barricadas.
Defendendo o que pensa saber levanta certezas na forma de muro, orgulhando-se de seu casulo. Até que maduro
explode em vôos
rindo do tempo que imaginava saber ou guardava preso o que sabia. Voa alto sua ousadia
reconhecendo o suor dos séculos no orvalho de cada dia.
Mesmo o vôo mais belo
descobre um dia não ser eterno. É tempo de acasalar:
voltar à terra com seus ovos
à espera de novas e prosaicas lagartas. O conhecimento é assim: ri de si mesmo e de suas certezas. É meta da forma metamorfose movimento fluir do tempo
que tanto cria como arrasa a nos mostrar que para o vôo é preciso tanto o casulo como a asa.
É difícil encontrar palavras para dizer isso, ao refletir sobre, a memória traz a tona uma mistura de momentos de desespero, carinho e força, onde incontáveis rostos e vozes me dizendo que daria certo.
Em minha cabeça logo surgem as fortes expressões nos rostos de meu pai Onésio, da minha mãe Odete e do meu irmão Eduardo. Vocês sempre acreditaram nos meus sonhos e nunca me deixaram desistir dos desafios da vida! Obrigado, família.
Minha outra família também aparece em minhas memórias, agradeço imensamente ao Rolver, ao Eduardo e ao Luciano, mesmo que um pouco distantes nessa fase da vida, sempre estão presentes em meu coração e em minha mente, como forma de inspiração, orientação e força para seguir em frente. Vocês são meus irmãos!
Agradeço ao grupo de moradorxs e agregadxs da famosa I06, Marli, Paloma, Anderson, Cristieli, Nathalia e Maurício, pessoas que proporcionaram uma convivência maravilhosa na moradia estudantil, e que sempre serão inspiração de luta e vitória!
Obrigado à todxs meus amigxs que de alguma forma ouviram meus problemas e me apoiaram durante esse percurso. Obrigado Gustavo Gastão, Petra Ferronato, Janaína Nagata, Rafael Lembi, Afonso Machi, Igor Duarte, Janaína Camargo, Thyelle Cipriano, Helder Rigonatto e tantxs outrxs.
O meu muito obrigado a toda equipe do laboratório e amigxs da Ecologia que me ajudaram nessa jornada e colaboraram para construção desse projeto, seja através da companhia, das discussões, com ajuda em campo, com o apoio na identificação dos bichos ou com ajuda nas análises: Camila Leal, Rafael (Vila), Gabriela (Naracha), João (Jonas), Leandro Giacobeli, Gabriel Moreira, Bruna Guissi, Leonardo Ré, Luiz Salles, João Victor (Lost), Vinicius, e ao João Victor (Jonas). Em especial, agradeço ao Luiz Rezende, que em vários momentos me apoiou e orientou em muitas das ideias aqui trabalhadas.
Agradeço ao meu comitê de acompanhamento, Cristiana Simão Seixas, Rafael Oliveira e um agradecimento especial à Giovanna Fagundes por tantos anos de conselhos e orientações nessa jornada da agroecologia! Agradeço a comissão da pré banca, Crasso Breviglieri e ao professor João Vasconcelos pelas correções e sugestões no trabalho. Um agradecimento especial ao Carlos Eduardo (famoso Coquinho), por suas contribuições na pré-banca, mas também por auxiliar com ótimas ideias e sugestões no processo de construção de uma Ecologia para agroecossistemas.
principalmente sobre formas de conciliar a Ecologia e a Agricultura buscando construir uma Ciência teórica e prática, ao mesmo tempo que crítica e coerente! Obrigado por ser um exemplo, enquanto Ecólogo, professor e amigo.
Agradeço a todxs agricultorxs envolvidxs no projeto. Obrigado Guaraci Diniz e a Cecília Camargo, junto com toda a equipe do Sítio Duas Cachoeiras que sempre apoiaram e me insiram muito durante nossa convivência. Obrigado ao pessoal da Yamaguishi pelo apoio e pela abertura para desenvolver o projeto, em especial agradeço ao Romeu Leite, Diego Grespan e Joel Fernandes pela paciência, por me auxiliarem e me ensinarem tanto sobre agricultura!
Agradeço ao CNPQ e a CAPES pelo apoio e bolsa concedida para desenvolver a pesquisa. Em especial, agradeço a minha querida Ingrid Possari, por sua paciência, por seu carinho e atenção em momentos tão difíceis nessa trajetória. Nossa convivência têm me inspirado e ensinado muito sobre esperança, amor e companheirismo.
Práticas que promovem a conservação e recuperação de remanescentes florestais são fundamentais para aumentar inimigos naturais e o controle biológico em agroecossistemas. Porém, pouco se sabe sobre como a distância desses fragmentos pode afetar a comunidade de inimigos naturais e os danos às plantas cultivadas. Este estudo teve como objetivo geral identificar os efeitos da proximidade do fragmento florestal sobre agroecossistema de mandioca. Para isso foram levantadas três questões: (1) Dano foliar na mandioca está relacionado à distância do fragmento?(2) Qual a fauna de Formicidae no agroecossistema e qual a fauna de inimigos naturais associada à mandioca? (3) A taxa de predação por inimigos naturais está relacionada à distância do fragmento? Todas as variáveis foram medidas para três distâncias, 15 m, 50 m e 90 m do fragmento florestal. Esperava-se que os danos as plantas fossem menores quanto mais próximo do fragmento, enquanto que o número de inimigos naturais e a taxa de predação fossem maiores quanto mais próximo. Os resultados demonstraram que folhas com má formação e danos no broto apresentaram menor incidência quanto mais próximo do fragmento. Por outro lado, o efeito da distância para os danos causados por sugadores, mastigadores e galhadores variou para cada mês de coleta. A fauna de inimigos naturais associada à mandioca foi semelhante para as diferentes distâncias, os organismos encontrados foram identificados em quatro grupos taxonômicos: Diptera, Hymenoptera, Araneae e Hemiptera. A fauna de Formicidae presente no agroecossistema variou em relação à distância do fragmento, sendo encontrada em maior abundância quanto mais distante. As taxas de predação não variaram em relação à distância do fragmento. Os resultados demonstram que apesar da proximidade do fragmento florestal afetar os danos causados por herbívoros e a fauna de Formicidae, outros fatores podem ser importantes para presença de inimigos naturais e para a taxa de predação. Grande parte dos indivíduos associados à planta foi encontrada no pecíolo, região produtora de néctar extrafloral na mandioca, o que pode indicar uma interação mais específica. A fauna de Formicidae e a taxa de predação também variaram ao longo da altura das plantas, apresentando maior abundância e maior taxa de predação na região basal da planta do que na região apical. Adicionalmente, a taxa de predação variou de acordo com o grupo de inimigos naturais para cada mês, com predadores terrestres apresentando maior taxa de predação em fevereiro, enquanto que, em março, predadores aéreos foram mais importantes. Esses resultados deixam claro como agroecossistemas de mandioca são capazes de proporcionar uma grande complexidade de interações, com efeitos relacionados a proximidade do fragmento, à altura na planta e com os
Simultaneamente, buscou-se discutir e destacar a importância da Ecologia para entender muitas outras questões e melhorar o conhecimento das dinâmicas dos agroecossistemas.
Practices that promotes conservation and recovering of forest remnants have played an essential role to increase natural enemies and biological control in agroecosystems. However, still a lack of knowledge about how distance of forest fragment affects the natural enemies communities and the damage for crop plants. This study aimed to identify the effects of proximity from the forest fragments in cassava agroecosystems. For this purpose, three issues were raised: (1) Is cassava leaf damage related to the distance of the fragment? (2) What is the Formicidae fauna in agroecosystem and what is the fauna of natural enemies associated to cassava? (3) Is the predation rate of natural enemies related to the distance of the fragment? All variables were measured in three distances, 15 m, 50 m, 90 m from the forest fragment. Was expected that damage to plants would be smaller as closest to the fragment, while the number of natural enemies and the predation rate would be bigger as closest to the fragment. The results showed that deformed leaves and shoot damage presented lower incidence how much closer of the fragment. On the another hand, the effect of distance for sucking, chewing and galling insects damages variated for each sampling month. The cassava associated natural enemies was similar for the three distances. The fauna founded was identified in four taxonomic groups: Diptera, Hymenoptera, Araneae e Hemiptera. The Formicidae fauna in agroecosystem was varied in relation to the distance of the fragment, presented larger abundance as farther from the fragment. Predation rate did not vary in relation to the distance of the fragment. The results showed that despite of the proximity from the forest fragment affects the herbivores damage and Formicidae fauna, another elements can be important to natural enemies presence and predation rate. Most of the associated fauna to the cassava was founded foraging the petiole, which is the extrafloral nectar producing region, that might indicate a more specific interaction. Formicidae fauna and the predation rate also variated along the height on the plant and presented larger abundance and predation rate in basal than in apical plant region. Additionally, the predation rate variated according to natural enemies groups and along each month. While terrestrial predator presented larger predation rate in February, in March aerial predator were more important in predation rate. This results clarify that cassava agroecosystems are capable of prove a great complexity of interactions with effects related to the fragment proximity, height on the plant and with distinct pattern for each group of natural enemies. Therefore, this study contributes to comprehend the process and ecological interactions in this important crop. Simultaneously, pursued to discuss and to
Interações em agroecossistemas diversificados: desafios e contribuições da
complexidade socioecológica...15
Diversificação de agroecossistemas...16
Interações com efeitos Indiretos...17
Interações químicas mediadas por plantas...18
Interações na Escala de Paisagem...20
Importância da Agricultura Familiar...21
Lacunas e Perspectivas...22
CAPÍTULO ÚNICO...25
Efeito de um Fragmento Florestal na Herbivoria e nos Inimigos Naturais em agroecossistema de mandioca, Manihot esculenta Crantz (Euphorbiaceae)...25
Introdução...25 Material e métodos...27 Local do estudo...27 Desenho experimental...29 Analise de dados...34 Resultados...35
Dano foliar em mandioca...35
Fauna de inimigos naturais...40
Taxa de Predação...44
Discussão...48
Herbivoria em mandioca...48
Inimigos naturais associados à mandioca...51
Presença e taxa de predação por Formicidae...52
Exclusão de inimigos naturais e taxa de predação...54
Conclusões e Perspectivas...56
Referências...57
Anexos...69
Anexo 1: Seleção de modelos...69
Anexo 5: Declaração sobre o comitê de ética e biossegurança...84 Anexo 6: Declaração de Direito autoral...85
INTRODUÇÃO GERAL
Interações em agroecossistemas diversificados: desafios e contribuições da
complexidade socioecológica
A agricultura tem mudado extensivamente a superfície do planeta, ocupando atualmente cerca de um terço da superfície terrestre livre de gelo (Foley et al. 2011). A adoção de um modelo agrícola com base na expansão e intensificação da agricultura aumentou a produtividade desses sistemas, dobrou a produção de alimentos, fibras e outros bens, contribuindo para o aumento da disponibilidade per capita de alimentos (Tilman et al., 2000; Foley et al. 2011). Apesar da grande produtividade, cerca de 900 milhões de pessoas ainda vivem em estado de insegurança alimentar no mundo (FAO, 2014) e, ao mesmo tempo, a projeção para 2050 é que seja necessário dobrar a produção de alimentos para uma população de aproximadamente 9 bilhões de pessoas (Godfray et al., 2010; FAO, 2014; Marques, 2016). Adicionalmente, a expansão e a intensificação da agricultura são as principais responsáveis por graves impactos ambientais. A agricultura tem contribuído para o aumento da emissão de gases do efeito estufa, redução da biodiversidade e esgotamento dos serviços ecossistêmicos (Foley et al. 2011; Garibaldi et al., 2017). A redução dos serviços ecossistêmicos, como a qualidade e disponibilidade da água, polinização, ciclagem de nutrientes, retenção e fertilidade do solo, sequestro de carbono e controle biológico, pode acarretar graves consequências para a produção de alimentos e ao bem estar humano (Tilman et al., 2001; Millennium Ecosystem Assessment, 2005; Dale e Polasky, 2007; Cardinale et al., 2012; Marques, 2016; Ramankutty et al., 2018).
Diante desse cenário preocupante, a busca por práticas agrícolas que garantam a segurança alimentar, justiça socioeconômica e que minimizem os prejuízos sobre a produção de alimentos e outros serviços ecossistêmicos para o bem estar humano se tornou urgente (Millennium Ecosystem Assessment, 2005; Kremen e Miles, 2012; Garibaldi et al., 2017). Frente a essa necessidade, práticas de diversificação de agroecossistemas com foco na produção local e na agricultura familiar, combinando o conhecimento científico e o conhecimento tradicional surgem como alternativas (FAO, 2014; Altieri et al., 2017; Garibaldi et al., 2017). Essas abordagens tem potencial para minimizar os impactos negativos da agricultura e contribuir para fortalecer a disponibilidade de alimentos (Kremen e Miles, 2012; Tittonell, 2014; Isbell et al., 2017).
Nas seções seguintes são apresentados alguns exemplos de como a diversificação dos agroecossistemas pode contribuir para reduzir os impactos negativos e incrementar os benefícios desejados na agricultura. Adicionalmente, são discutidas algumas possíveis contribuições e as dificuldades das abordagens ecológicas para ajudar a compreender e orientar as práticas de diversificação, além da importância da produção local baseada na agricultura familiar para alcançar tais objetivos. Por último, são enumeradas algumas lacunas e caminhos na tentativa de integrar esses campos do conhecimento.
Diversificação de agroecossistemas
Agroecossistemas diversificados são unidades socio-ecológicas de produção agrícola com práticas de manejo que buscam simular padrões e processos favoráveis à biodiversidade com a finalidade de garantir a produção de alimentos, aumentar os serviços ecossistêmicos, e incrementar a autonomia dos produtores (Altieri, 1999; Landis et al., 2000; Caporal e Costabeber, 2004). O manejo desses sistemas são verificados em diferentes escalas de espaço e tempo (Landis et al. 2000), podendo ocorrer em nível de cultura, através da diversificação dos cultivos com consórcio de plantas, ilhas ou linhas de diversificação (Altieri, 1999). Ou ainda, em escala de propriedade, com rotação de culturas, diversificação das margens e recuperação e conservação de fragmentos de vegetação (Landis et al. 2000; Gurr et al. 2003). Podem ocorrer também na escala de paisagem, quando há um mosaico entre fragmentos de mata e áreas agrícolas que favoreçam a transição pela matriz (Tscharntke et al., 2007; Kremen e Miles, 2012).
A diversificação de agroecossistemas tem apresentado cada vez mais capacidade de suportar uma grande biodiversidade e incrementar serviços ecossistêmicos (Baudron et al., 2014; Landis et al. 2000; Isbell et al., 2017). Por exemplo, o controle biológico através do aumento de inimigos naturais (Tscharntke et al., 2007) ou serviços de polinização com a conservação de insetos e aves polinizadoras (Klein et al., 2003). Adicionalmente, podem incrementar a melhora na qualidade do solo, na ciclagem de nutrientes e na retenção da água com uso de práticas de compostagem, adubação e cobertura vegetal (Kremen e Miles, 2012), além do aumento do sequestro de carbono com uso de culturas perenes (Kremen e Miles, 2012). Além disso, agroecossistemas tem apresentado enorme capacidade de incrementar a produção de alimentos e melhorar a segurança alimentar (Kremen et al., 2012; Tittonell, 2014; FAO, 2015; Altieri et al., 2017).
No entanto, as práticas de diversificação proporcionam aos agroecossistemas variadas interações ecológicas envolvendo múltiplos grupos funcionais, o que os tornam complexas
comunidades biológicas (Vandermeer et al. 2010; Wielgoss et al. 2013). Adicionalmente, esses sistemas possuem variadas relações socio-econômicas que estão sujeitas as demandas dos produtores e as forças externas, como pressões econômicas e de mercado (Vandermeer, 2009; Geertsema et al., 2016). Esse conjunto de fatores torna difícil compreender e prever o comportamento de agroecossistemas frente às pertubações ou práticas de manejo (Vandermeer et al. 2010; Wielgoss et al. 2013). Dessa forma, agroecossistemas também podem gerar desserviços ecossistêmicos, como o aumento de recursos e condições favoráveis a comunidade de herbívoros; predação intraguilda dos carnívoros que pode resultar no aumento de herbívoros; competição por nutrientes e água entre plantas consorciadas; ou redução da efetividade de polinizadores pela presença de predadores (Power, 2010; Zhang et al., 2007; Straub et al., 2008; Martin et al., 2013; Saunders et al., 2016). Dessa forma, são necessárias pesquisas para esclarecer os efeitos positivos e negativos entre as múltiplas interações e processos que ocorrem nesses agroecossistemas. Para isso, uma maior exploração dos conhecimentos de Ecologia, em sinergia com estudos multidisciplinares, é fundamental para garantir a melhor compreensão do funcionamento e auxiliar na tomada de decisões para esses sistemas (Power, 2010; Geertsema et al., 2016; Altieri et al., 2017).
Interações com efeitos Indiretos
A maioria dos estudos para o progresso da agricultura moderna é baseada em sistemas agrícolas simplificados voltados para monoculturas, o que torna difícil suas aplicações para agroecossistemas diversificados, que possuem alta heterogeneidade e numerosas interações entre os componentes (Malézieux et al., 2009; Dore et al., 2011; Tittonell, 2014). Para melhor compreender esses sistemas é necessário uma abordagem sistêmica (Lewis, 1997), que considere a complexidade das interações, os efeitos tróficos e não tróficos, diretos e indiretos (Vandermeer et al., 2010; Wielgoss et al., 2013). Efeitos indiretos ocorrem quando o impacto de uma primeira espécie sobre uma segunda é mediado por uma terceira espécie ou algum fator ambiental (Wootton, 1994; Abrams et al., 1996; Rezende, 2016). Esses efeitos podem ser mediados pela densidade de indivíduos de uma espécie, como a redução da população de um herbívoro por um inimigo natural, resultando em efeitos nas plantas (Maas et al., 2016). Podem também ser mediados por atributos, tal como comportamento, morfologia ou compostos químicos, por exemplo, herbívoros capazes de alterar atributos nas plantas que modificam a interação dela com inimigos naturais (Heil 2014). Nesse sentido, efeitos indiretos servem para revelar como organismos não estão isolados e são influenciados pelas interações que ocorrem na comunidade (Rezende, 2016).
Sistemas agroflorestais (SAFs) têm sido bons sistemas de estudo para revelar a importância dos efeitos indiretos em agroecossistemas, pois são práticas que incrementam as interações e processos ecológicos através do manejo da biodiversidade e da integração de variados grupos funcionais (Umrani e Jain 2010; Miccolis et al. 2016). Breviglieri (2013) demonstrou que predadores insetívoros como aves e morcegos são importantes agentes da redução da herbivoria em plantas de café em SAFs. Quando excluído o acesso de aves às plantas de café, houve uma redução de 48% na produção de grãos em resposta ao aumento de cerca de 300% na herbivoria foliar, indicando uma relação tritrófica entre aves, insetos herbívoros e cafezais.
Estudos com sistemas agroflorestais em Chiapas, México, também têm demonstrado que a complexidade das interações é importante para garantir produção e serviços ecossistêmicos (Perfecto e Vandermeer 2015). A interação entre formigas do gênero Azteca e a cochonilha-verde, Coccus viridis, Green (Hemiptera), tem sido fundamental para garantir o controle biológico autônomo em SAF (Vandermeer, 2010). Nessa interação mutualística, formigas se alimentam de substâncias açucaradas (honeydew) produzidas pelas cochonilhas, em troca, as formigas forrageiam na planta e protegem as cochonilhas de predadores, por exemplo, a joaninha Azya orbigera, Mulsant, 1850 (Coleoptera) (Vandermeer, 2010; Perfecto et al., 2014). Assim, de forma intuitiva seria fácil pensar que as formigas, ao protegerem as cochonilhas que são herbívoras, produzem efeitos negativos na planta. No entanto, enquanto forrageiam, formigas também removem outros herbívoros, por exemplo, a broca-do-café,
Hypothenemus hampei, Ferrari, 1867 (Coleoptera), uma das principais pragas do cultivo.
Dessa forma, plantas com maior incidência de cochonilhas são mais patrulhadas por formigas e apresentam menor taxa de ataques por herbívoros, resultando em efeitos positivos para a produção do café (Perfecto e Vandermeer, 2009).
Estes exemplos mostram como compreender os efeitos das interações entre múltiplos grupos funcionais nos apontam diferentes conclusões do que olhar apenas interações individuais. Como o impacto de aves e morcegos sobre a produção do café através da regulação da população de herbívoros ou como a interação entre formigas e cochonilhas pode afetar diferentes espécies ao longo dos níveis tróficos.
Interações químicas mediadas por plantas
A agricultura moderna tem relegado às plantas a um papel passivo, onde frequentemente se busca otimizar sua produtividade e pouca atenção é dada às suas interações ecológicas na comunidade (Malezieux et al., 2009; Weiner, 2017). No entanto, já é bem estabelecido que
plantas possuem muitos atributos e são capazes de mediar múltiplas interações diretas e indiretas, antagonistas e mutualistas, o que afeta a estrutura e os processos que ocorrem nas comunidades (Wooton, 2004; Ohgushi et al., 2007; Rezende, 2016). Os atributos químicos das plantas tem se destacado pela capacidade de fornecer importantes informações. As respostas e a comunicação com variados grupos funcionais permite aos atributos químicos mediar uma grande diversidade de interações na comunidade ecológica (Glinwood et al., 2011; Blande e Glinwood, 2016; Rezende, 2016).
Os atributos químicos são importantes mediadores dos mecanismos de defesa das plantas (Heil, 2008; Pareja e Pinto-Zevallos, 2016). Os mecanismos podem ser de defesa direta, quando as plantas produzem compostos tóxicos ou repelentes que reduzem a capacidade dos agentes antagonistas causarem danos (Fürstenberg-Hägg et al., 2013). Mas também, podem ser indiretas, já que, ao sofrerem danos, as plantas são capazes de produzir compostos orgânicos voláteis, que servem como pistas da presença do herbívoro, ou podem incrementar a produção de recompensas como néctar extrafloral, sendo ambos úteis para atração de inimigos naturais (Heil, 2008; Heil, 2014; Aljbory and Chen, 2018).
Apesar de apresentar grande potencial para compreensão e orientação de manejo de agroecossistemas (Khan et al., 2008; Glinwood et al., 2011; Stenberg et al., 2015), os mecanismos de defesa por atributos químicos das plantas ainda permanecem pouco explorados. A aplicação da tecnologia “push-pull” (puxa-empurra) na produção de milho e sorgo na África Subsaariana é um dos poucos exemplos de sucesso da aplicação desses conhecimentos (Khan et al., 2008; Khan et al., 2008). Nessas regiões, 20-80% da produção de milho e sorgo chega a ser comprometida, em parte pela ação da broca-da-haste, um grande grupo de Lepidoptera cuja larvas se desenvolvem no colmo das plantas, mas também, pela presença de plantas parasitas do gênero Striga (Orobanchaceae) que atacam as raízes do milho/sorgo removendo nutrientes e inibindo o crescimento (Khan et al., 2008).
Na tecnologia “push-pull”, milho e/ou sorgo são plantados em policultivo intercalado com a leguminosa forrageira Desmodium (Fabaceae), um gênero que produz compostos repelentes às larvas herbívoras (componente push). Ao mesmo tempo, no entorno do cultivo são utilizadas plantas do gênero Pennisetum (Poaceae), conhecidas como capim elefante e que servem como atraentes (pull) e armadilhas para as mariposas (Hassanali et al., 2008; Khan et al., 2000; Khan et al., 2016). Adicionalmente, o uso de Desmodium tem se mostrado eficiente para a supressão de Striga, pois a leguminosa produz compostos alelopáticos que reduzem o crescimento lateral das raízes da planta parasita (Khan et al., 2008).
A implantação da tecnologia “push-pull” tem sido um sucesso para garantir o controle biológico e a produção de grãos na África Subsaariana, e o número de agricultores adeptos às práticas é crescente (Khan et al., 2014; Khan et al., 2016). Os sistemas que fazem uso de “push-pull” apresentam redução no uso de insumos externos; melhora na qualidade do solo pelo uso de Desmodium como fixadora de nitrogênio; incremento da alimentação animal com uso de capim elefante e de Desmodium (Khan et al., 2014). Este conjunto de fatores tem melhorado a segurança alimentar para milhões de famílias (Khan et al., 2014; Khan et al., 2016).
Interações na Escala de Paisagem
Apesar das práticas de diversificação proporcionarem inúmeros benefícios para a produção de alimentos e conservação de serviços ecossistêmicos (Andow, 1991; Kremen e Miles, 2012), poucos trabalhos exploram os impactos da escala de paisagem para práticas agrícolas (Bianchi et al., 2006; Tscharntke et al., 2007). Grande parte dos organismos responsáveis por fornecer tais serviços em agroecossistemas dispersam-se em várias escalas espaciais e temporais transitando dentro da matriz agrícola (Klein et al., 2003; Tscharntke et al., 2007). Essa matriz é composta por um diverso mosaico de diferentes práticas agrícolas e remanescentes de vegetação natural com variadas interações ecológicas e fluxos de organismos entre si (Tscharntke et al., 2007; Vandermeer e Perfecto, 2007; Perfecto e Vandermeer, 2010). Remanescentes de vegetação natural são temporalmente mais estáveis e heterogêneos que áreas agrícolas, e essas condições podem fornecer importantes recursos para diversos organismos (Tscharntke, 2007). Por exemplo, abrigos para proteção contra predadores e perturbações, microclima mais moderado e ameno, local adequado para hibernação, presas alternativas e recursos adicionais como pólen e néctar (Landis et al., 2000; Klein et al., 2003; Bianchi et al., 2006; Tscharntke, 2007).
Agroecossistemas próximos a fragmentos florestais beneficiam-se de importantes efeitos na conservação de maiores números de inimigos naturais, como aves, morcegos e artrópodes (Armbrechet e Perfecto, 2003; Maas et al., 2013; Gras et al., 2016), o que resulta no incremento do controle biológico, com melhor efetividade na redução da população de herbívoros e menor índice de danos causados às plantas (Armbrecht e Perfecto 2003; Tscharntke, 2007; Breviglieri, 2013). Aves e morcegos, como citado acima, apresentam maior eficiência na redução de herbívoros em Sistemas Agroflorestais de produção de café, no entanto, ambos os predadores apresentam maior eficiência em SAFs localizados mais próximos de fragmentos florestais do que aqueles SAFs mais distantes (Breviglieri, 2013).
Maas e colaboradores (2016) encontraram que a proximidade do fragmento florestal foi importante para o sucesso de aves insetívoras na redução de herbívoros em SAF de produção de cacau. Contudo, esse efeito é mais direcionado pela presença e abundância de uma única espécie chave do que pela riqueza total de aves, mostrando não só a importância de conhecer melhor o impacto do aumento de inimigos naturais, mas também a necessidade de melhor compreender a identidade das espécies presentes.
Além dos benefícios dos remanescentes florestais para a produtividade e serviços ecossistêmicos na agricultura, práticas de diversificação podem proporcionar vantagens para conservação dos fragmentos, pois garantem uma matriz com maior qualidade e conexões mais eficientes para assegurar a transição entre os fragmentos (Vandermeer, 2009; Goulart et al., 2016). A dispersão entre fragmentos é um processo chave para garantir a conservação (Perfecto e Vandermeer 2010), sem conexões eficientes que permitam a transição na matriz, as áreas isoladas por práticas que restringem a transição, como grandes extensões de monoculturas, tendem a se degradar (Vandermeer, 2009). O isolamento reduz a migração e o fluxo gênico entre populações; intensifica o efeito de borda; leva a erosão da biodiversidade, e assim reduz a capacidade de garantir a sobrevivência das espécies em longo prazo (Vandermeer and Perfecto, 2007; Tscharntke et al., 2012; Laurence et al., 2014; Goulart et al., 2016).
Dessa forma, é fundamental adotar uma abordagem que analise a paisagem agrícola como um sistema socioecológico. É necessário conciliar práticas de diversificação em conjunto com a proteção de remanescentes vegetais dos arredores, com a finalidade de compreender o funcionamento das interações e processos ecológicos que ocorrem na matriz. Essa abordagem pode auxiliar a orientar práticas de manejo que garantam benefícios para produção de alimentos e a conservação dos serviços ecossistêmicos (Tscharntke et al., 2007; Perfecto e Vandermeer, 2010; Tscharntke et al., 2012; Rusch et al., 2016).
Importância da Agricultura Familiar
Nos últimos 60 anos, os investimentos e financiamentos para desenvolver pesquisas e tecnologias para compreender e auxiliar na agricultura favoreceram, majoritariamente, as práticas da agricultura industrial voltadas para uso de maquinários e monoculturas, em detrimento da agricultura familiar (Ehlers, 1994; Santos, 2001; Tittonel, 2014; Delonge et al., 2016). Somado a isso, as práticas de diversificação da agricultura familiar sempre foram tomadas como retrógradas, esperançosas, românticas e de pouca base científica pelos defensores da agricultura convencional (Vandermeer, 2009; Vandermeer et al., 2010). Como
resultado, se consolidou uma estrutura hierárquica do “progresso no campo” (investimento, conhecimento, tecnologia), que através da marginalização da agricultura familiar dificultaram o desenvolvimento de pesquisas e tecnologias para agricultura local e de pequenas propriedades (Robertson, 2000; Santos, 2001; Balsan, 2006; Oxfam, 2016).
Essa marginalização é responsável por acentuar a desigualdade e a pobreza em áreas rurais (Balsan, 2006; Oxfam, 2016), pelo aumento da concentração desigual de terras e do deslocamento de milhões de famílias para centros urbanos (Santos, 2001, Balsan, 2006; Giménez Cacho et al., 2018; Kremen and Milles, 2012; Delonge, 2006). Além disso, o processo de expansão e intensificação da agricultura tem levado à perda dos conhecimentos tradicionais construídos através de experiências seculares pelas comunidades (Robertson, 2000; Kremen et al., 2012; Vandermeer, 2009).
No entanto, em movimento de resistência, a agricultura familiar ainda persiste e representa cerca de 90% das propriedades rurais de todo o mundo (FAO, 2015). Ainda que manejando apenas 12% das terras agricultáveis, são responsáveis pela produção de cerca de 80% do alimento consumido no mundo, em muitos casos apresentando sistemas com produção comparável ou superior aos sistemas de larga escala (Altieri et al., 2011; FAO, 2014; Kremen et al., 2015). Grande parte dessas áreas utiliza complexos sistemas de produção diversificados, com baixo uso de insumos externos e adaptados às condições locais (Altieri et al., 2011; Tscharntke et al., 2012; FAO, 2014), produzindo simultaneamente grãos, vegetais, frutos e derivados de origem animal (Altieri et al., 2011; FAO, 2013). Além disso, esses sistemas podem suportar considerável quantidade de biodiversidade e, consequentemente, fornecer importantes serviços ecossistêmicos (Kremem e Miles, 2012; Isbell et al., 2017), tais como polinização (Klein et al., 2003), melhora na qualidade do solo (Kremem e Miles, 2012; Miccolis et al., 2016), incremento no estoque de carbono (Nair et al., 2010; Tcharntke et al., 2011), conservação dos recursos hídricos (Miccolis et al., 2016) e controle biológico (Vandermeer et al., 2010; Breviglieri, 2013; Maas et al., 2013).
Lacunas e Perspectivas
A sociedade está diante de um grande desafio para conciliar as práticas agrícolas para produção de alimentos com a redução dos impactos sobre serviços ecossistêmicos (Godfray et al., 2010; Fischer et al., 2017). As discussões apresentadas acima tiveram o intuito de levantar algumas evidências da importância das práticas de diversificação, e as contribuições da agricultura familiar nesse processo, buscando incrementar os benefícios e reduzir os impactos negativos da agricultura. Além disso, também foi ilustrado como é fundamental o
conhecimento das interações e processos ecológicos dos agroecossistemas para a melhor compreensão e orientação das práticas de manejo.
Apesar dos benefícios e dos recentes avanços para a compreensão do funcionamento desses sistemas, eles ainda apresentam muitas vulnerabilidades socioecológicas e poucos mecanismos conhecidos (Altieri et al., 2011; Kremen et al., 2015). A implementação de políticas públicas, subsídios e incentivo de pesquisa, poderiam sanar esses problemas, além de incrementar em até 100% a produção, melhorar a circulação e distribuição no comércio local, garantir a segurança alimentar e conservar os serviços ecossistêmicos (Altieri et al., 2011; Kremen et al., 2012; FAO 2014; FAO, 2015). No que diz respeito às pesquisas em Ecologia, é necessário mudar os princípios norteadores das atividades de pesquisas, assim como compreender os sistemas agrícolas não por uma perspectiva simplista e local, mas através de uma abordagem socioecológica que leve em consideração a complexidade das interações ecológicas e das relações sociais em uma escala de paisagem (Tittonel, 2014; Geertsema et al., 2016; Saunders et al., 2016).
A ampliação do conhecimento sobre interações multi-tróficas e os efeitos das interações químicas para os sistemas agrícolas é fundamental. Pouco se sabe, por exemplo, qual o efeito de predadores de topo sobre mesopredadores e como essa interação pode afetar os herbívoros (Grass et al., 2017). Ainda, como o aumento de inimigos naturais associados a atração por compostos orgânicos voláteis ou produção de néctar extrafloral pode afetar polinizadores e outros grupos funcionais (Assunção et al., 2014). Também falta informação de como compostos químicos atrativos ou repelentes podem afetar grupos generalistas e especialistas. No que diz respeito aos remanescentes florestais, apesar do conhecimento sobre o impacto positivo da proximidade dos fragmentos, bem pouco se compreende sobre os efeitos da composição ou do tamanho dos fragmentos sobre o agroecossistema (Tscharntke et al., 2016)
A participação da agricultura familiar e o uso do conhecimento tradicional é outro ponto que demanda grande atenção e pode contribuir muito para esse processo (Altieri et al., 2011; FAO 2014). Essa questão exige o desenvolvimento de pelo menos três pontos. Primeiro, para incrementar os benefícios da diversificação pela agricultura familiar é necessário uma metodologia de trabalho que concilie o conhecimento e as demandas dos agricultores com as informações, teorias e literatura dos pesquisadores (Geertsema et al., 2016; Giménez Cacho et al., 2018). Essa interação pode fornecer um conjunto mais minucioso de informações sobre o funcionamento desses sistemas e auxiliar em metodologias para garantir um manejo mais seguro desses sistemas (Altieri et al., 2011; Geertsema et al., 2016). Em segundo, é necessária uma massificação em escala que leve cada vez mais famílias e territórios à adotar práticas de
sucesso com agroecossistemas diversificados (Giménez Cacho et al., 2018). Para isso, a metodologia “farmer-to-farmer”, de agricultor para agricultor, tem apresentado enorme eficiência, principalmente na América Latina (Giménez Cacho et al., 2018). A metodologia consiste em reconhecer agricultores como protagonistas e portadores de conhecimento em um processo coletivo e horizontal entre agricultores para troca de experiências e saberes por meio de visitas, reuniões, mutirões e afins (ANA, 2013; Giménez Cacho et al., 2018). Por último, para que a implementação dessas medidas tenha sucesso, é necessário modificar a esfera política de investimento nesses sistemas. Devem ser garantidas políticas públicas de incentivo à agricultura familiar, como acesso à terra, sementes, água e outras demandas (Altieri et al., 2011; Kremen et al, 2015). Adicionalmente, é necessário incentivar as redes de comercialização local, tanto para produtores quanto consumidores; aumentar o suporte para a formação de cooperativas e outras formas associativas pelos agricultores para facilitar processamento e escoamento de produtos (Geertsema et al., 2016; Giménez Cacho et al., 2018).
Nesse sentido, é altamente recomendado uma reorientação dos investimentos em pesquisas e desenvolvimento para a agricultura que incluam a agricultura familiar, com enfoque na produção local de agroecossistemas e estratégias de diversificação (Tittonell, 2014; Garibaldi et al., 2016). Nesse processo, a construção do conhecimento deve ocorrer de forma conjunta entre o ambiente acadêmico e a comunidades tradicionais (Altieri et al., 2017). Esse esforço requer ação conjunta de diferentes setores da sociedade com ampla participação dos agricultores, membros da sociedade civil, instituições acadêmicas e do governo (FAO 2014; Kremen et al., 2012; Isbell et al., 2017).
CAPÍTULO ÚNICO
Efeito de um Fragmento Florestal na Herbivoria e nos Inimigos Naturais
em agroecossistema de mandioca, Manihot esculenta Crantz
(Euphorbiaceae)
Introdução
A expansão da fronteira agrícola tem acentuado o processo de desmatamento e fragmentação de habitats naturais (Vandermeer, 2009; Foley et al., 2011). O aumento das atividades agrícolas leva à homogeneização da paisagem, reduz a vegetação nativa e aumenta o isolamento entre as manchas de habitat natural (Perfecto e Vandermeer, 2010). Esse processo reduz a migração e o fluxo gênico entre populações; intensifica o efeito de borda; reduz a biodiversidade e a capacidade de sobrevivência das espécies locais a longo prazo (Vandermeer e Perfecto 2007; Tscharntke et al., 2012; Laurence et al. 2014; Goulart et al., 2016). A perda da biodiversidade afeta os processos e as funções ecossistêmicas, resultando em consequências negativas sobre a produção de alimentos e na obtenção de outros benefícios para o bem-estar humano (Millennium Ecosystem Assessment, 2005; Cardinale et al., 2012; FAO 2011).
Diante desse cenário preocupante, práticas de diversificação dos agroecossistemas ganham força e se tornam uma possível solução, pois são capazes de suportar uma grande biodiversidade, além de incrementar os serviços ecossistêmicos e a produção de alimentos (Kremen e Miles, 2012; Baudron et al., 2014; Isbell et al., 2017). Agroecossistemas diversificados são sistemas socioecológicos de produção agrícola manejados que buscam simular padrões e processos favoráveis à diversidade em diferentes escalas de tempo e espaço (Altieri, 1999; Landis et al., 2000; Caporal and Costabeber, 2004). Atualmente, práticas de diversificação tem sido de grande importância para incrementar a comunidade de inimigos naturais, como predadores, parasitoides e patógenos, e consequentemente o controle biológico (Crowed e Jabbour, 2014). Inimigos naturais reduzem a herbivoria e diminuem os danos aos cultivos, e são capazes de proporcionar aumento na produção e servir como alternativa ao uso de pesticidas e outros insumos químicos ( Maas et al., 2015; Rusch et al., 2016).
O manejo para conservação ou recuperação de remanescentes de vegetação próximo aos cultivos são práticas que apresentam grande potencial para incrementar inimigos naturais, os quais resultam em maior efetividade na redução da herbivoria e dos danos aos cultivos em
sistemas agrícolas (Armbrecht e Perfecto 2003; Tscharntke, 2007; Tscharntke et al., 2012; Maas et al., 2013; Gras et al., 2016). Grande parte dos organismos responsáveis por fornecer tais serviços em agroecossistemas dispersam-se em várias escalas espaciais e temporais transitando entre áreas agrícolas e remanescentes de vegetação natural (Tscharntke et al., 2005; Tscharntke et al., 2007; Vandermeer e Perfecto, 2007; Perfecto e Vandermeer, 2010). Estes remanescentes são temporalmente mais estáveis e fornecem uma heterogeneidade ambiental importante para garantir maior diversidade de alimentos e abrigos aos inimigos naturais (Landis et al., 2000; Tscharntke, 2005; Tscharntke et al, 2012). A diversidade de alimentos, como presas alternativas, pólen e néctar, servem de recursos para complementar a dieta de inimigos naturais, enquanto abrigos proporcionam microclima mais ameno, proteção contra predadores e locais para hibernação (Bianchi et al., 2006; Tscharntke et al , 2007).
Em seu trabalho, Breviglieri (2013) demonstrou que aves e morcegos insetívoros são mais eficientes no controle da herbivoria foliar em Sistemas Agroflorestais (SAF) de café próximos a fragmentos de florestais do que em SAFs mais distantes. Além disso, quando houve exclusão do acesso de aves as plantas, a taxa de herbivoria aumentou 300% e a produção de café reduziu cerca de 48%. Em outro trabalho, Maas e colaboradores (2016) encontraram que a proximidade do fragmento florestal é importante para o sucesso de aves insetívoras na redução de herbívoros em SAF de produção de cacau. No entanto, esse efeito é mais direcionado pela presença e abundância de uma única espécie chave do que pela riqueza total de aves, mostrando como é importante conhecer a identidade das espécies e seus impactos. Ainda em sistemas de produção de cacau, Gras e colaboradores (2016) demonstraram que a proximidade de fragmentos florestais afetou positivamente a produção do fruto, adicionalmente, as plantas foram mais produtivas em áreas com cobertura da copa de 30-40%. Nesses sistemas, um experimento de exclusão de inimigos naturais revelou que o efeito da predação por formigas é relevante para a produção, no entanto, apenas onde a cobertura da copa é menor que 40%. Isso demonstra que a importância dos inimigos naturais é dependente da distância do fragmento, mas também das práticas de manejo, como o sombreamento do sistema.
Contudo, apesar dos avanços recentes sobre o conhecimento desses sistemas, as práticas de diversificação de agroecossistemas nem sempre resultam nos efeitos esperados (Straub et al. 2007; Wielgoss et al. 2013; Martin et al. 2013; Grass et al. 2017). A proximidade de fragmentos florestais, por exemplo, pode apresentar efeitos positivos, nulos ou negativos sobre a comunidade de inimigos naturais e herbívoros (Straub et al. 2007; Tscharntke et al., 2016; Bisseleua et al. 2017). Adicionalmente, pouco se conhece sobre os efeitos do tamanho
e da composição dos fragmentos florestais na comunidade de inimigos naturais (Tscharntke et al., 2016). A melhor compreensão desses sistemas é fundamental para orientar práticas que garantam os benefícios para produção de alimentos e a conservação dos serviços ecossistêmicos (Tscharntke et al., 2007; Perfecto e Vandermeer, 2010; Tscharntke et al., 2012; Rusch et al., 2016).
O cultivo de mandioca, M. esculenta representa um bom sistema para esse tipo de estudo. A mandioca é uma planta arbustiva perene amplamente utilizada e com grande importância socioeconômica, produto básico para alimentação de aproximadamente 800 milhões de pessoas nos trópicos e regiões subtropicais, com perspectivas de expansão da produção (FAO, 2013). É uma planta altamente adaptada a climas e condições severas, o que a torna ainda mais importante diante das previstas mudanças climáticas (Rosenthal et al., 2012; Gabriel et al., 2014). A mandioca possui um grande número de interações ecológicas, por exemplo, através de seus mecanismos de defesa indireta, como compostos orgânicos voláteis (COV) e nectários extraflorais (NEF), capazes de manter e atrair inimigos naturais e mediar interações indiretas (Schulthess et al., 2004; Onzo et al., 2005; Pinto-Zevallos et al., 2016). Agroecossistemas com consórcio de mandioca e outras culturas apresentam grande capacidade para redução de danos às plantas e aumento da produção (Schulthess et al., 2004; McKey et al., 2010; Pinto-Zevallos et al., 2016). Contudo, apesar de sua importância, apenas recentemente estudos com mandioca têm recebido atenção, sendo ainda menos conhecidos os efeitos da proximidade de fragmentos florestais sobre essa cultura.
Diante desse cenário, este estudo buscou compreender o efeito da proximidade de um fragmento florestal sobre o cultivo de mandioca. Para isso foram levantadas três questões específicas: (1) Dano foliar na mandioca está relacionado à distância do fragmento?(2) Qual a fauna de Formicidae presente no agroecossistema e qual a fauna inimigos naturais associada à mandioca? (3) A taxa de ataque de predadores está relacionada à distância do fragmento? Para essas perguntas, a hipótese foi que a herbivoria é menor quanto mais próximo do fragmento, enquanto os inimigos naturais e a taxa de predação são maiores quanto mais próximo.
Material e métodos Local do estudo
O estudo foi realizado na Vila Yamaguishi (22.6438º S e 47.0061º W) , localizado na cidade de Jaguariúna, São Paulo, Brasil. A propriedade possui cerca de 66 hectares e há de
cerca de 30 anos a Vila é voltada para a produção orgânica, utilizando de práticas como consórcio e policultivo de hortaliças, rotação de cultura, plantio direto, cobertura vegetal, compostagem, uso de insumo animal e plantio de árvores como quebra vento, para garantir o controle fitossanitário da produção. Em casos de problemas são utilizados agentes biológicos e preparados específicos para redução dos danos, muitas vezes não eliminando plantas e insetos indesejados, mas apenas garantindo o convívio de forma não prejudicial a produção. Além disso, cerca de 26 hectares são voltados para a conservação de fragmentos de mata, sendo oito de remanescentes nativos e os demais são ambientes reflorestados pelos agricultores para aumentar a conexão entre os fragmentos e facilitar o transito de animais silvestres. Atualmente, a Vila conta com a produção de mais de 70 cultivos, como banana, mandioca, milho, pupunha e hortaliças em geral, sendo o maior destaque para produção de ovos orgânicos, na qual é referência nacional. A comercialização é principalmente local, através de feiras articuladas com outros agricultores e venda por telefone. Além disso, a Vila cumpre importante papel participando da Associação de Agricultura Natural de Campinas e Região (ANC), uma organização que busca articular consumidores e produtores para a certificação orgânica participativa. A Vila produz anualmente cerca de 7.500 Kg de mandioca distribuídas em diferentes áreas da propriedade. A mandioca é utilizada para comercialização com consumidores através da venda por cestas e feiras, além disso, parte das plantas, desde as folhas até as raízes são destinadas ao incremento da alimentação das galinhas poedeiras da propriedade, substituindo recursos externos. O estudo foi realizado em um agroecossistema de mandioca de aproximadamente 9.000 m2, localizado as margens de um fragmento de mata em processo de recuperação (Figura 1). As mandiocas foram plantadas em Agosto de 2016, com espaçamento de 1 m x 1 m, intercaladas com mudas de abacate em linhas de 5 m x 8 m. A variedade utilizada foi a mandioca amarela de mesa, adquirida e cultivada pelos agricultores da Yamaguishi, há aproximadamente 10 anos. Os estudos foram realizados no interior desse agroecossistema, em uma área de aproximadamente 3.000 m2 .
Figura 1. Agroecossistema de plantio de mandioca as margens de um fragmento florestal na Vila Yamagusihi, Jagauriuna, SP. Fonte: arquivo pessoal.
Desenho experimental
Os desenhos experimentais apresentados abaixo foram pensados para os meses de fevereiro e março de 2017, com exceção do experimento para taxa de predação com iscas de tenébrio, realizado apenas em março. Para observações e experimentos foram estabelecidas três distâncias do fragmento, 15 m, 50 m e 90 m, como variáveis preditoras (Figura 2). As distâncias foram estabelecidas de acordo com a literatura e as limitações espaciais da área.
No entanto, devido às necessidades dos agricultores, no final de março, parte das mandiocas foram colhidas em uma área posterior a distância de 90 m. Em função do distúrbio nessa região, foi tomada a decisão de não realizar coletas e amostragens para distância de 90 m, próxima ao local da colheita. Dessa forma, as análises para o mês de março da fauna associada à mandioca, da fauna de Formicidae e o experimento com exclusão de inimigos naturais possuíram apenas as distâncias de 15 m e 50 m como variáveis preditoras. Assim, os dados foram analisados separadamente para os meses.
Figura 2. Croqui ilustrativo da vista superior do local de estudo no interior da área com
plantio de mandioca e a distribuição das linhas de observações e experimentos para as três distâncias do fragmento florestal.
Danos foliares
Para medir o efeito da distância do fragmento na taxa de herbivoria, foram realizados observações nos meses de fevereiro e março de 2017. Foram amostrados 90 indivíduos localizados no interior do agroecossistema, distantes pelo menos 10 m da borda, distribuídas em três distâncias do fragmento, 15m, 50m e 90m. As dez primeiras folhas inteiramente abertas de cada indivíduo foram amostradas e os padrões de danos foliares foram agrupados em cinco categorias de acordo com danos encontrados em mandioca (Fazolin et al., 2007; Pietrowski et al., 2010), como segue abaixo:
1. Folhas com má formação – encarquilhamento das folhas associado a tripes, Scirtothrips
manihot, Bondar, 1924 (Thripidae), ou algumas espécies de ácaros-verdes, Mononychellus tanajoa, Bondar, 1938 (Tetranychidae), que possuem preferência por atacar folhas jovens
ainda no broto. Estas, quando se desenvolvem, apresentam deformação.
2. Danos por picadores sugadores – pequenas pontuações amarelas associadas a insetos picadores sugadores, como percevejo-da-renda, Vatiga manihotae (Tingidae) ou ácaros-rajados, Tetranychus urticae, Koch, 1836 (Tetranychidae).
3. Danos por mastigadores – Associados a herbívoros com habito de remoção de parte ou toda folha. Geralmente, em plantas de mandioca esse dano é relacionado a larva mandarováda -mandioca, Erinnyis ello, Linnaeus, 1758, (Sphingidae).
4. Danos por galhadores – presença de protuberâncias, em geral causada pela mosca-da-galha,
Jatrophobia brasiliensis, Rubsaamen, 1907, (Cecidomyiidae) que deposita os ovos nas folhas.
5. Dano no broto – Meristema apical danificado com presença de exsudato escuro, dano causado pela mosca-da-mandioca, Neosilba perezi, Romero and Ruppell (Lonchaeidae), que coloca seus ovos na parte mais tenra do broto, onde as larvas penetram e abrem galerias ao se desenvolver.
As folhas de mandioca foram classificadas com presença ou ausência para cada categoria de dano, podendo haver mais de um tipo de dano por folha. Enquanto isso, para dano no broto, cada indivíduo amostrado também foi inspecionado em relação à presença de dano no meristema apical do ramo principal.
Fauna de inimigos naturais
Levantamento 1: Fauna associada à mandioca
Para identificação da fauna de inimigos naturais associados à mandioca, foram realizadas observações e coletas dos visitantes da mandioca. Ao todo foram amostradas 30 plantas nos meses de fevereiro e março: Para fevereiro foram amostradas 18 plantas distribuídas em três distâncias do fragmento, 15 m, 50 m e 90 m, enquanto que, para março foram amostradas 12 plantas distribuídas para duas distâncias do fragmento, 15 m e 50 m. Inicialmente, cada planta foi inspecionada e toda fauna presente foi coletada. Após a inspeção, as plantas foram observadas durante 30 min, sempre no período da manhã, entre 8h00-12h00. Toda a fauna coletada na planta foi levada ao laboratório para identificação. Foi considerado visitante todo indivíduo que forrageava ou pousou na planta por pelo menos 5 segundos. Para cada visitante foi registrado o local em que foi encontrado ou que pousou. O local foi dividido em duas categorias, como descrito a seguir:
1. Planta – indivíduos foram encontrados ou pousaram em regiões gerais da planta (folhas, caules) que não a região proximal do pecíolo;
2. Região do NEF – Região proximal do pecíolo conhecida por secretar substâncias açucaradas;
Levantamento 2: Fauna de Formicidae no agroecossistema
Formicidae tem apresentado importante papel como predadoras na redução de herbívoros em agroecossistemas (Perfecto, 1990; Armbrecht e Perfecto, 2003; Vandermeer et al., 2010). Para o levantamento da fauna de Formicidae no agroecossistema de mandioca, foram utilizadas iscas de atração. As iscas eram compostas de uma colher de sopa de uma mistura de sardinha e mel colocadas dentro de um filtro de papel para café da marca Mellita-Original ®, amarradas as plantas com barbante de algodão (Perfecto, 1990; Roth et al., 1994). Ao todo, foram amostradas 60 iscas nos meses de fevereiro e março. Para fevereiro foram amostradas 36 iscas distribuídas em três distâncias do fragmento, 15m, 50m e 90m. Para março foram amostradas 24 iscas distribuídas em duas distâncias do fragmento florestal, 15 m e 50m. Cada isca foi instalada em uma planta sorteada aleatoriamente e alternando em duas alturas, no solo (ao pé da planta) e no alto (altura de 1,70m). As iscas foram observadas no período da manhã, entre 8h00-12h00, em um intervalo de 120 min, para registro da presença ou ausência da fauna de Formicidae. Ao final de 120 min, as iscas foram coletadas e levadas à laboratório para identificação e contagem da fauna, os organismos não pertencentes a família Formicidae e sem o hábito carnívoro/predador não foram considerados para as análises.
Taxa de predação
Experimento 1: Iscas de tenébrio
Para medir a taxa de predação dos inimigos naturais, foram realizados experimentos com larvas de Tenebrio molitor como iscas (Coleoptera) (Pacheco et al., 2017; Yamaguchi e Hasegawa, 1996). As larvas de tenébrios foram criados no laboratório, em potes de plástico transparente e alimentado com ração para hamster, farinha de fubá, pão velho e maçã para fornecer umidade. Foram amostradas 36 plantas no mês de março, distribuídas em três distâncias do fragmento florestal, 15m, 50m e 90m. As plantas foram sorteadas e receberam dois tratamentos, alternado em duas alturas, iscas no solo (ao pé da planta) e iscas no alto (altura de 1,70m). As larvas de tenébrios usadas como isca foram congeladas e coladas nas plantas com cianoacrilato (super cola/super bonder®) (Figura 3a). Cada par de plantas e iscas foi observado por 15 minutos no período da manhã, entre 8h00-12h00. Para cada isca foi determinado a presença ou ausência de ataques aos tratamentos e, quando presentes, os inimigos naturais foram coletados e levados ao laboratório para identificação e contagem.
Experimento 2: Exclusão de inimigos naturais
Para medir a taxa de predação dos inimigos naturais, foram realizados experimentos com larvas artificias simulando herbívoros e exclusão de diferentes grupos de inimigos naturais. Foram amostradas 40 plantas para os meses de fevereiro e março. Para fevereiro foram amostradas 24 plantas em três distâncias do fragmento florestal, 15 m, 50 m e 90 m. Para março foram amostradas 16 plantas distribuídas em duas distâncias do fragmento florestal, 15m e 50 m. Cada planta recebeu quatro larvas artificias com 3 cm comprimento e 0.4 cm diâmetro (Maas et al., 2016), confeccionadas com massa de modelar de plastilina verde1 Redelease ®, as larvas artificiais foram coladas com cianoacrilato (super cola/super bonder®) nas folhas da mandioca (Figura 3b), sempre a partir da primeira folha inteiramente aberta no topo da planta. As plantas foram sorteadas e receberam quatro diferentes tratamentos para exclusão de inimigos naturais:
1. Exclusão de predadores aéreos; 2. Exclusão de predadores terrestres;
3. Exclusão de predadores aéreos e terrestres; 4. Sem exclusão (controle).
Para exclusão de inimigos naturais aéreos foram instaladas telas de voile nos ramos principais onde as folhas receberam as larvas artificiais. Os ramos foram “ensacados” com um voile de aproximadamente 50 cm, porém com uma abertura na base com cerca de 3 cm, permitindo o acesso de predadores terrestres. A exclusão de predadores terrestres foi feita com aplicação de vaselina no caule principal de acesso às folhas com as larvas artificiais. Os ramos acima da exclusão não tocavam em outras plantas para evitar a transição de indivíduos de plantas vizinhas. A exclusão de aéreos e terrestres ocorreu pela aplicação de ambas metodologias citadas acima. Para o tratamento controle nenhuma técnica de exclusão foi aplicada as plantas, permitindo livre acesso de ambos grupos de predadores. Os tratamentos permaneceram em campo por 48h e, após esse período, as larvas artificiais foram recolhidas, levadas para laboratório e analisadas quanto a presença ou ausência de ataques. Foi considerada presença quando as larvas artificiais apresentaram alguma marca de predação (Anexo 3) (Maas et al., 2016; Howe et al., 2009).
1 A cor e o tamanho dos modelos de larvas foram determinados pelos padrões encontrados em algumas fases de desenvolvimento de conhecidos herbívoros da mandioca, como E. ello, e com base em Howe et al. (2009).
Figura 3. Iscas usadas para medir taxa de predação. A) Isca de tenébrio congelado para medir a taxa de ataque e abundância de inimigos naturais. B) larva artificial de massa de modelar plastilina para medir a proporção de ataque de diferentes grupos de inimigos naturais.. Fonte: arquivo pessoal. Analise de dados
Para testar a hipótese que a distância do fragmento florestal afeta a incidência de danos foliares em plantas de mandioca foram construídos modelos lineares generalizados (GLM). Foram ajustados modelos separados para cada uma das seguintes variáveis respostas binárias: 1) proporção de folhas com má formação; 2) proporção de folhas com danos por picadores-sugadores; 3) proporção de folhas com danos por mastigadores; 4) proporção de folhas com galhas; e 5) presença ou ausência de dano no broto. Para as duas primeiras variáveis os modelos foram ajustados com distribuição de erros binomial, enquanto que para as três últimas, por apresentaram sobredispersão dos dados, os modelos foram ajustados com uma distribuição de erros quasibinomial. Todos os modelos foram ajustados com as variáveis preditoras distância e mês.
Os dados referentes ao levantamento da fauna foram analisados de forma descritiva. Para a fauna associada à planta de mandioca foi determinada a abundância total de indivíduos para cada distância e também para o local onde foram encontrados na planta. Foi determinada a abundância de cada uma das ordens encontradas e os indivíduos foram identificados até o nível taxonômico mais baixo possível. Para a fauna de Formicidae no agroecossistema foi determinada abundância total para cada distância e também para diferentes alturas na planta.
B) A)
Através da literatura a fauna foi identificada até o nível taxonômico mais baixo (Baccaro et al.,2015; Rafael et al., 2012).
Para testar a hipótese que a distância do fragmento florestal afeta a taxa de predação foram construídos modelos lineares generalizados (GLM). Para experimentos com iscas de tenébrio foram ajustados os seguintes modelos para 1) a variável binária, presença ou ausência de ataques as iscas; e 2) para a variável contagem, abundância de inimigos naturais por isca. A primeira foi ajustada a uma distribuição de erros binomial e a segunda a uma distribuição Poisson. Nos modelos foram ajustados as variáveis preditoras distância do fragmento e altura na planta. Para o experimento de exclusão de inimigos naturais foram ajustados modelos para a variável resposta binária a proporção de larvas artificiais atacadas, em uma distribuição de erros binomial. Nos modelos foram ajustados as variáveis preditoras distância do fragmento, o fator predadores terrestres (excluídos ou não) e predadores aéreos (excluídos ou não).
Em todos os casos, foi feito seleção de modelos por simplificação, até alcançar o modelo mínimo (Anexo 1). A seleção foi conduzida passo a passo, testando inicialmente a significância estatística de cada interação e depois a significância de cada efeito principal usando a estatística χ2 e a diferença no desvio residual para comparar modelos. Todas as análises foram realizadas utilizando o programa RStudio 1.0.143 ( 2009 – 2016).
Resultados
Dano foliar em mandioca
Das 90 plantas amostradas, todas apresentaram ao menos uma categoria de dano foliar, com pelo menos 30% das folhas danificadas. Cerca de 48% das plantas possuíam todas as folhas com alguma incidência de dano. Danos por picadores sugadores foram os mais frequentes, presentes em todas as plantas e em 76% das folhas amostradas, seguido de má formação das folhas. Danos por mastigadores, galhadores e danos no broto foram os menos frequentes (Figura 4).
Figura 4. Proporção de plantas que apresentaram a incidência para cada uma das categorias de danos amostradas. Os dados são referentes ao total de 90 plantas, com observação das dez primeiras folhas inteiramente aberta nos meses de fevereiro e março de 2017.
A proporção de folhas com má formação foi maior quanto mais distante do fragmento florestal (F= 4.34, p= 0.040)2, a incidência de danos para 90 m foi 36% maior em relação a 15 m, e 10 % maior em
comparação com 50 m (Figura 5). O efeito de picadores/sugadores foi mediado pela interação entre distância e mês (distancia:mês) (F= 7.48, p= 0.076), em fevereiro, a proporção de danos para 90 m foi 29% maior que 15 m, enquanto que, em março a proporção de danos em 15 m foi 17% maior que 90 m (Figura 6). O efeito de mastigadores foi influenciado pela interação entre distância e mês (distancia:mês) (χ2= 8.45, p= 0.004), em fevereiro 50 m apresentou cinco vezes mais danos que 15 m e
66% mais que 90 m, enquanto que em março, a proporção de danos para 15 m foi quatro vezes maior que 90 m (Figura 7). A proporção de danos causados por galhadores foi influenciada pela distância e pelos meses, mas não para interação entre as variáveis (χ2= 11.89, p= 0.001), em fevereiro, a
proporção de danos para 90 m foi cerca de três vezes menor que a incidência de danos para 15 m e 50 m, enquanto que em março, 90 m não apresentou danos e 15 m e 50 m foram iguais entre si (Figura 8). Em relação aos danos nos brotos, a proporção de danos foi menor quanto mais próximo do fragmento (χ2= 7.456, p= 0.006), não sendo encontrados danos para 15 m, aumentando para 10% e 20% de dano
para 50 m e 90 , respectivamente (Figura 9). Modelos mínimos descritos na Tabela 1.
2 Valores de p citados no texto são referentes a seleção de modelos. Diferem dos citados nas tabelas de modelos mínimos onde o valor p são referentes a significância para o estimador do efeito da variável dentro do modelo.
Figura 5. Proporção de folhas com má formação (média ± erro padrão) em M. esculenta em três distâncias do fragmento florestal. Os dados são referentes ao total de 90 plantas, com observação das dez primeiras folhas inteiramente aberta nos meses de fevereiro e março de 2017.
Figura 6. Proporção de folhas com danos por picadores sugadores (média ± erro padrão) em M.
esculenta para três distâncias do fragmento florestal. Os dados são referentes ao total de 90 plantas,
Figura 7. Proporção de folhas com danos por mastigadores (média ± erro padrão) em M. esculenta para três distâncias do fragmento florestal. Os dados são referentes ao total de 90 plantas, com observação das dez primeiras folhas inteiramente aberta nos meses de fevereiro e março de 2017.
Figura 8. Proporção de folhas com danos por galhadores (média ± erro padrão) em M. esculenta para três distâncias do fragmento florestal. Os dados são referentes ao total de 90 plantas, com observação das dez primeiras folhas inteiramente aberta nos meses de fevereiro e março de 2017.
Figura 9. Proporção de brotos danificados (média ± erro padrão) em M. esculenta para três distâncias do fragmento florestal. Os dados são referentes ao total de 90 plantas observadas nos meses de fevereiro e março de 2017.
Tabela 1. Modelos mínimos encontrados para proporção de danos totais e para cada categoria de dano separadamente em plantas de mandioca. Resultados obtidos a partir da seleção de modelos conforme Anexo 1. * Indica interação entre variáveis preditoras. ** Valores de p apresentados são referentes as variáveis dentro do modelo. Diferem daqueles citados no texto, que são referentes ao p para seleção do modelo.
Efeito da distancia dobre a proporção de danos foliares
Variável resposta Modelo mínimo Estimador P**
Folhas com algum tipo de dano Distância Mês Distância*mês 0.00117 1.7513 -0.02206 0.06894 0.00613 0.04580
Má formação nas folhas Distância 0.0078 0.0405
Danos por picadores sugadores Distância Mês Distância*mês 0.0118 1.6934 -2.360 0.0472 0.00214 0.00847 Danos por mastigadores Distância
Mês
0.0068 1.1053
0.28439 0.04087
