Universidade de São Paulo FFCLRP – Departamento de Biologia
Programa de Pós-Graduação em Entomologia
“Levantamento de Eumeninae (Hymenoptera: Vespidae) em fragmentos florestais remanescentes de mata estacional semidecidual do noroeste paulista”
Otávio Laraia Capusso
Dissertação apresentada à Faculdade de Filosofia, Ciências e Letras de Ribeirão Preto da USP, como parte das exigências para a obtenção do título de Mestre em Ciências, Área: Entomologia
Ribeirão Preto-SP Setembro/ 2011
Otávio Laraia Capusso
“Levantamento de Eumeninae (Hymenoptera: Vespidae) em fragmentos florestais remanescentes de mata estacional semidecidual do noroeste paulista”
Dissertação apresentada à Faculdade de Filosofia, Ciências e Letras de Ribeirão Preto da USP, como parte das exigências para a obtenção do título de Mestre em Ciências, Área: Entomologia
Orientador: Prof. Dr. Fernando Barbosa Noll
Ribeirão Preto – SP
Autorizo a reprodução e divulgação total ou parcial deste trabalho, por qualquer meio convencional ou eletrônico, para fins de estudo e pesquisa, desde que citada a fonte
Capusso, Otávio Laraia
Levantamento de Eumeninae (Hymenoptera: Vespidae) em fragmentos florestais remanescentes de mata estacional semidecidual do noroeste paulista. Ribeirão Preto, 2011. 61p. : il. ; 30cm
Dissertação de Mestrado, apresentada à Faculdade de Filosofia, Ciências e Letras de Ribeirão Preto/USP. Área de concentração: Entomologia.
Orientador: Noll, Fernando Barbosa.
1. Degradação. 2. Diversidade de Eumeninae. 3. Sazonalidade.
AGRADECIMENTOS
- Ao Professor Fernando Barbosa Noll por abrir as portas do meio acadêmico e pela oportunidade de realizar este mestrado. Pela amizade, sinceridade e confiança desde o começo do estágio em 2007.
- Ao Conselho Nacional de Desenvolvimento Científico e Tecnológico (CNPq) pela bolsa concedida durante a realização do trabalho.
- Ao Programa de Pós-Graduação em Entomologia pelo auxílio tanto financeiro quanto técnico. - A todos os amigos do Laboratório de Aculeata pela amizade e aos que me ajudaram durante as coletas e disciplinas: Bruno Gomes, Eduardo Fernando dos Santos, Getulio Tanaka, Raduan Soleman, Yuri Grandinete, Simony Lavezzo, Cíntia Lopes e Marjorie Silva.
- A Bolívar Garcete-Barrett e principalmente a Marcel Hermes da UFPR-Curitiba, que me recebeu em sua residência e me ajudou na identificação do material.
- Aos amigos Vinícius Vicentin e Marcelo Luizon por me acolherem em Ribeirão Preto durante as disciplinas do mestrado.
- Ao amigo Eduardo Fernando dos Santos pelo auxílio na realização das análises estatísticas e também pelas sugestões durante a elaboração da dissertação.
- Ao motorista José Paulo pela paciência e pelo transporte até os locais de coleta. - Aos meus pais e meu irmão pelo apoio e incentivo durante a realização do trabalho.
- A todos meus amigos de São José do Rio Preto, Ribeirão Preto e Ilha Solteira pelos inesquecíveis anos de convivência.
Resumo: A degradação florestal tem influência direta na dinâmica dos
ecossistemas, interferindo de forma determinante na riqueza e diversidade das espécies ali existentes. As vespas têm uma parcela bastante importante no que diz respeito ao equilíbrio de um ecossistema, pois são predadoras e parasitóides de vários organismos, e há uma carência de estudos de levantamento, principalmente nas áreas degradadas do estado de São Paulo. O objetivo do presente estudo foi amostrar a riqueza e a abundância de Eumeninae nas áreas de Barretos, Bebedouro, Onda Verde e Pindorama, utilizando a metodologia de coleta ativa com líquido atrativo; e verificar a influência da Sazonalidade na captura destas vespas. Barretos foi a área mais rica com 23 espécies de Eumeninae, seguida por Pindorama com 20, Onda Verde com 16 e Bebedouro com 13. O maior índice de diversidade de Shannon-Wiener foi verificado em Barretos (H’= 2,96) e o maior índice de Dominância de Simpson também foi verificado em Barretos (D= 0,93). A sazonalidade interfere na captura de Eumeninae assim como nos outros grupos de vespas. Na estação quente e úmida ocorreu uma maior captura das vespas durante o voo. A coleta ativa foi avaliada como mais eficiente na captura dos Eumeninae tendo em vista a comparação com outros trabalhos de levantamento. Nove espécies das 42 amostradas neste trabalho são registradas de maneira inédita para o Estado de São Paulo.
Abstract:Forest degradation has a direct influence on the dynamics of the ecosystems, interfering strongly on the richness and diversity of species. Wasps have a great importance part with regard to the balance of an ecosystem, because they are predators and parasitoids of several organisms, and there is a lack of survey studies, mainly at degraded areas in São Paulo State. The aim of this study was to sample the richness and abundance of Eumeninae in four areas of São Paulo State (Barretos, Bebedouro, Onda Verde and Pindorama), using the methodology of active collecting with attractive liquid, and the influence of seasonality in the capture of these wasps. Barretos was the Eumeninae richest area with 23 species, followed by Pindorama with 20 species, Onda Verde with 16 and Bebedouro with 13. The highest Shannon-Wiener diversity index was found in Barretos (H '= 2.96) and higher Simpson's dominance index was also observed in Barretos (D= 0.93). Seasonality affects the capture of Eumeninae as well as in other groups of wasps. In the hot and humid season occurred a greater capture of wasps during flight. The active collecting was more effective in the Eumeninae catching in order to compare with others survey methods. Nine of the 42 species sampled in this work are recorded in an unprecedented way for the São Paulo State.
LISTA DE FIGURAS
Figura 1. Foto via satélite dos 4 fragmentos estudados...07
Figura 2. Curva da Riqueza de Eumeninae encontrada nos 4 fragmentos estudados... ...14
Figura 3. Número de indivíduos encontrados nas estações seca e úmida...14
Figura 4. Abundância encontrada em cada área com rarefação...20
Figura 5. Riqueza de espécies nas estações seca e úmida...22
Figura 6. Curva da riqueza encontrada nas estações seca e úmida obtida através da somatória da riqueza amostrada em todas as áreas...23
Figura 7. Abundância de todas as áreas nas estações seca e úmida...24
Figura 8. Riqueza total de espécies em cada fragmento amostrado...25
Figura 9. Dendrograma da Abundância utilizando o índice de Similaridade de Bray-Curtis...26
Figura 10. Modelo nulo da Abundância utilizando o índice de Similaridade de Bray-Curtis...27
Figura 11. Dendrograma da Abundância utilizando o índice de Similaridade de Jaccard... ....28
Figura 12. Modelo nulo da Abundância de espécies utilizando o índice de Similaridade de Jaccard...29
Figura 13. . Dendrograma da Abundância utilizando o índice de Similaridade de Morisita-Horn...30
Figura 9. Modelo nulo da Abundância utilizando o índice de Similaridade de Morisita-Horn...31
Figura 10. Dendrograma baseado na Presença e Ausência de espécies utilizando o índice de Similaridade de Bray-Curtis...32
Figura 11. Modelo nulo baseado na Presença e Ausência de espécies utilizando o índice de Similaridade de Bray-Curtis...33
Figura 12. Dendrograma baseado na Presença e Ausência de espécies utilizando o índice de Similaridade de Jaccard...34
Figura 13. . Modelo nulo baseado na Presença e Ausência de espécies utilizando o índice de Similaridade de Jaccard...35
LISTA DE TABELAS
Tabela 1. Evolução do desmatamento dos fragmentos de mata remanescentes no
Estado de São Paulo...02
Tabela 2. Descrições das áreas de Estudo...06
Tabela 3. Todas as espécies de Eumaninae coletadas...13
Tabela 4. Teste de significância da abundância no inverno e no verão...15
Tabela 5. Índices ecológicos totais de cada área estudada...19
Tabela 6. Índices ecológicos comparados de cada área nas estações verão e inverno...21
Tabela 7. Novos Registros de espécies de Eumeninae para o Estado de São Paulo...38
Tabela 8.Dados comparativos de artigos de levantamento de Eumeninae feitos no Brasil...39
Tabela 9. Espécies de Eumeninae amostradas em todos os trabalhos obtidos na bibliografia levantada para a realização deste estudo...39/40/41
SUMÁRIO
1.Introdução...01
2.Materiais e Metodos...06
Área de estudo...06
Metodologia...08
Tratamento dos dados...10
3.Resultados e discussões...12
Espécies coletas...12
Índices ecológicos...16
4.Comparação com outros trabalhos...36
5.Conclusões...42
6.Bibliografia...43
1. Introdução
A degradação da vegetação nativa brasileira teve seu início logo na colonização do país, pelo fato desta ter sido totalmente de caráter exploratório. Essa degradação de ambientes naturais prosseguiu com o aumento populacional (urbanização) e construções de estradas, desenvolvimento da agropecuária somado à falta de interesse e preocupação com a conservação do meio ambiente até meados da década de setenta, bem como a má utilização dos recursos naturais (Futada, 2007).
Nas florestas tropicais, a grande maioria das espécies é muito susceptível a processos de extinção. Na maioria dos casos relatados de fragmentação de florestas tropicais houve perda de espécies principalmente por meio da destruição do seu habitat, da urbanização ou alteração da vegetação nativa para o desenvolvimento da agricultura e/ou pecuária; redução do tamanho da população, inibição ou redução da migração, efeito de borda alterando o microclima principalmente em fragmentos menores, eliminação de espécies dependentes de outras já extintas (co-evolução), migração de espécies exóticas para as áreas desmatadas circundantes e, posteriormente, para o fragmento. Espécies raras e com pequena área de distribuição, assim como aquelas que necessitam de habitats muito amplos ou especializados, parecem mais suscetíveis aos efeitos da fragmentação (Turner, 1996).
Pelo acima exposto, a conservação da biodiversidade representa um dos maiores desafios para os estudiosos da área. Uma das principais consequências dessas perturbações é a fragmentação de ecossistemas naturais. Na Mata Atlântica, por exemplo, a maior parte dos remanescentes florestais, especialmente em paisagens intensamente cultivadas, encontra-se na forma de pequenos fragmentos, altamente perturbados, isolados, pouco conhecidos e pouco protegidos (Viana, 1995). A constatação de que a maior parte da biodiversidade se encontra hoje localizada em pequenos fragmentos florestais, pouco estudados e historicamente marginalizados pelas iniciativas conservacionistas, aumenta o interesse do estudo nestas áreas. Se as previsões mais otimistas estiverem certas, os parques e reservas poderão responder pela manutenção de apenas 10% da cobertura natural dos ecossistemas tropicais (Gradwohl e Greenberg, 1991).
A fragmentação introduz uma série de novos fatores na história evolutiva de populações naturais de plantas e animais. Essas mudanças afetam de forma diferenciada os parâmetros demográficos de mortalidade e natalidade de diferentes
espécies e, portanto, comprometem o dinamismo de ecossistemas (Schellas e Greenberg, 1997; Laurance e Bierregard, 1997).
Tendo em vista estes processos que alteram a riqueza, a diversidade de espécies e a dinâmica de ecossistemas, os estudos de levantamento têm importâncias indiscutíveis, principalmente nas áreas de degradação avançada como ocorre em fragmentos de floresta do Estado de São Paulo (Tabela 1). Os estudos de levantamento se prestam para avaliar quais e quantas são as espécies remanescentes; além deste tipo de estudo abrir portas para estudos futuros, como o estudo da filogenia de um determinado grupo ou mesmo seu comportamento.
Tabela 1 - Processo histórico do desmatamento no Estado de São Paulo. (S.O.S. Mata Atlântica e INPE, 1993).
Ano Cobertura Florestal (%) Desmatamento/ano (%)
1500 81.2 - 1854 79.7 0.001 1886 70.5 0.29 1907 58.0 0.60 1920 44.8 1.02 1935 26.2 1.16 1952 18.2 0.45 1962 13.7 0.45 1973 8.3 0.49 1985 7.4 0.07 1990 7.2 0.04
Hymenoptera constitui uma das quatro ordens de insetos megadiversos, juntamente com Coleoptera, Diptera e Lepidoptera. Essa ordem compreende as vespas, abelhas e formigas e está envolvida na manutenção do equilíbrio e funcionamento da maioria dos ecossistemas naturais como, por exemplo, as abelhas, que têm um importante papel na polinização (Teixeira e Machado, 2000; Gimenes et.
al., 2002). As formigas também têm sua importância no ecossistema, como por
exemplo, no que diz respeito à simbiose e mutualismo com plantas (Fernández, 2003, Beattie, 1985; Rico-Gray & Oliveira, 2007). Já as vespas podem ser citadas pela importância na predação e por serem parasitóides de vários outros insetos (Amarante, 1999; Morato & Campos, 2000).
Vespidae possui seis subfamílias monofiléticas viventes (Carpenter, 1981; Carpenter & Marques, 2001) e uma subfamília extinta (Carpenter & Rasnitsyn, 1990; Carpenter & Marques, 2001). Priorvespinae ocorria na África central, no período
Cretáceo, possuindo um gênero e seis espécies conhecidas. Já Euparagiinae, com um gênero e nove espécies conhecidas, ocorre atualmente na região Neártica. Stenogastrinae ocorre apenas nos trópicos orientais com oito gêneros e cinqüenta e três espécies (Carpenter & Marques, 2001).
Três gêneros e seis espécies de Masarinae ocorrem no Brasil, sendo que uma espécie é endêmica. A tribo Gayellini inclui dois gêneros, Gayella e Paramasaris, que são encontrados na América Tropical. Esse gênero possui duas espécies que são encontradas no Brasil, P. richardsi e P. brasiliensis. Masarini possui 12 gêneros dos quais dois já foram encontrados no Brasil (van der Vecht & Carpenter, 1990; Gees, 1996; Gess, 1998): Ceramiopsis: gênero com uma espécie reconhecida (C. gestroi) e
Trimeria, gênero com nove espécies das quais três foram registradas no Brasil e uma é
endêmica no Brasil, T. americana (Carpenter & Marques, 2001).
Polistinae, ainda segundo Carpenter & Marques (2001), possui 22 gêneros e 304 espécies, sendo que 106 são endêmicas no Brasil. Polistini possui um único gênero (Polistes), cosmopolita com mais de 200 espécies, sendo que 38 ocorrem no Brasil e 10 são endêmicas. Já Mischocyttarini é uma tribo exclusiva do Novo Mundo, com
Mischocyttarus sendo o único gênero da tribo que possui 240 espécies das quais 117
ocorrem no Brasil e 78 são endêmicas. A tribo Epiponini compreende 20 gêneros e todos eles ocorrem no Brasil.
Por fim, Eumeninae, que é o foco deste estudo, possui mais de 3.000 espécies conhecidas e é dividida da seguinte maneira segundo Carpenter & Marques (2001): 31 gêneros e 277 espécies ocorrem no Brasil, sendo que dois gêneros e 85 espécies são endêmicos no Brasil. Alphamenes é um gênero com 6 espécies e três delas são exclusivas do Brasil. Ancistroceroides possui 30 espécies das quais 10 ocorrem no Brasil e sete são exclusivas. Ancistrocerus possui 6 espécies e uma delas (A.
flavomarginatus) é encontrada no Brasil. Antezumia é um gênero monotípico (A. chalybea) que ocorre apenas no Brasil. Brachymenes é um gênero neotropical com
duas espécies e uma delas ocorre no Brasil. Cephalastor possui duas espécies e ambas ocorrem no Brasil. Cyphomenes também possui duas espécies que ocorrem no Brasil. Eumenes é um gênero cosmopolita muito grande; no Brasil ocorrem 4 espécies e destas três pertencem ao subgênero Zeteumenoides. Hypalastoroides é um gênero também neotropical com 27 espécies e destas, 9 ocorrem no Brasil. Hypancistrocerus também ocorre no Brasil com 6 espécies e destas, 4 são endêmicas. Hypodynerus é um gênero principalmente de distribuição andina, mas uma espécie ocorre no Brasil.
é Monobia com 30 espécies das quais 13 ocorrem no Brasil e, entre elas 3 são endêmicas. Montezumia possui 50 espécies e 27 delas ocorrem no Brasil e ainda 7 delas são endêmicas. Omicron é um gênero que possui 18 espécies no Brasil e destas, 4 são endêmicas. Pachodynerus é um gênero grande; no Brasil ocorrem 17 espécies das quais 3 são endêmicas. Pachymenes possui 13 espécies e destas, 9 foram registradas no Brasil. Pachyminixi é um gênero de poucas espécies que só apresenta uma espécie registrada no Brasil. Parancistrocerus é um gênero pouco estudado com várias espécies, dez ocorrem no Brasil e cinco são exclusivamente brasileiras.
Pararhaphidoglossa é um gênero com 20 espécies, 11 de registro no Brasil e uma
endêmica. Parazumia é um gênero pequeno, de duas espécies que ocorrem no Brasil e uma delas é endêmica. Pirhosigma é um pequeno gênero que no Brasil apresenta 3 espécies e uma delas é endêmica. Pseudacaromenes é um gênero com duas espécies e uma delas ocorre no Brasil. Pseudodynerus é outro gênero de poucas espécies; no Brasil já foram encontradas 7 espécies e desta, uma é endêmica. Santamenes é um gênero de 4 espécies e destas, 3 já foram capturas no Brasil. Stenodynerus é um gênero relativamente grande; no Brasil capturou-se 7 espécies das quais 5 são exclusivas. Stenonartonia é um pequeno grupo com três espécies encontradas no Brasil e duas delas endêmicas. Stenosigma é um pequeno gênero de 4 espécies, três delas encontradas no Brasil e uma delas endêmica. Zeta é um pequeno gênero de 4 espécies e uma delas (Z. argillaceum) ocorre no Brasil. E por fim, o gênero Zethus que possui aproximadamente 200 espécies das quais 84 ocorrem no Brasil e destas, 34 são endêmicas.
A maioria dos eumenínios é provisionador massivo que nidifica em perfurações na madeira e outras cavidades tubulares pré-existentes; constroe suas células larvais de dentro para fora, com lama ou partes de folhas e consequentemente fecham as células com alimento para suas larvas que pode ser desde larvas de Lepidoptera (como Ancistrocerus), Coleoptera (Chrysomelidae e Curculionidae), como Symmorphus e até larvas de outros Eumeninae, como Symmorphus debilitatus, segundo Gathmann & Tscharntke (1999, apud Budriene, 2003). As vespas são facilmente capturadas em ninhos-armadilhas preparados artificialmente, tais como buracos perfurados em blocos de madeira, ou de feixes de junco oco ou ainda em tubos de plástico, facilitando o estudo da biologia do grupo (Cooper, 1953; Koerber & Medler, 1958; Collins & Jennings, 1984; Gathmann et. al., 1994). Alguns deles são agentes potencialmente úteis no controle biológico de insetos herbívoros, como os enroladores de folhas (Jennings & Houseweart, 1984; Collins & Jennings, 1987; Harris, 1994) ou larvas de besouros foliares (Smiley & Rank, 1986; Sears et. al., 2001).
A maioria dos Eumeninae é solitária e usa como ninho cavidades pré-existentes no substrato de plantas mortas e principalmente buracos de besouros xilófagos em troncos de árvores. Estas vespas dependem também das flores, servindo como fonte de alimento e também como uma “cama” de acasalamento para os adultos, e até como fonte de alimento para suas larvas, pois suas presas também dependem da presença de determinadas plantas. Por outro lado, as populações de vespas predadoras estão sob o controle de uma comunidade de parasitóides especializados e inquilinos. Estas interações complexas fornecem um modelo para estudos de interações tróficas (Sears
et. al., 2001). Eles são conhecidos por serem sensíveis ao manejo e sucessão
(Gathmann et. al., 1994), à diversidade e à fragmentação dos habitats (Morato, 2001; Steffan-Dewenter, 2002), ao impacto de origem antrópica e mudanças climáticas (Pekkarinen & Huldén, 1991). Vespas e abelhas solitárias que usam perfurações de outros animais xilófagos aceitam prontamente ninhos-armadilhas, facilitando assim seus estudos. Portanto, as comunidades de Hymenoptera que aceitam ninhos-armadilhas são consideradas bioindicadores promissores para mudanças ecológicas e qualidade do habitat e Eumeninae é uma delas (Tscharntke et. al., 1998). As vespas são muito importantes nos ecossistemas terrestres por causa do papel que exercem como predadores e parasitóides. Embora seja uma subfamília muito diversa, Eumeninae é pouco conhecida em vários aspectos. Por exemplo, os efeitos do desmatamento e da sucessão florestal sobre essas vespas têm sido muito pouco estudados no Brasil (p. ex., Morato, 2000; Morato & Campos, 2000; Morato, 2004). Além disso, pouco se sabe sobre sazonalidade nas populações desses Hymenoptera nas florestas tropicais.
Por isso o objetivo geral deste trabalho foi realizar um levantamento da riqueza e da diversidade de Eumeninae em quatro fragmentos florestais no noroeste paulista.
Como objetivos específicos, podemos destacar:
Comparar as áreas no que diz respeito à riqueza e abundância de Eumeninae;
Verificar se existe influência da sazonalidade na captura de Eumeninae nas estações úmida e seca, durante o voo;
É importante ressaltar que o objetivo do presente estudo não foi generalizar os resultados obtidos para toda a área estudada, visto que o esforço para tal necessitaria um tempo que não é disponível para a realização de um mestrado, além de necessitar de outros tipos de técnicas de coleta.
2. Materiais e Métodos
Área de Estudo
Segundo Kronka et. al. (1993) o noroeste paulista é a região mais desmatada e fragmentada de todo o estado de São Paulo e também com menos áreas preservadas. Além disso, essa vegetação, que é caracterizada como Floresta Estacional Semidecidual e Cerrado, ocupa apenas 4% da sua área original, e vem sendo substituída por pastagens, culturas diversas ou áreas urbanas (SMA/IF, 2005).
Como parte do projeto temático “Fauna e flora de fragmentos florestais remanescentes no Noroeste Paulista: base para estudos de conservação da biodiversidade” (Programa BIOTA-Fapesp), o presente trabalho foi realizado em quatro dos fragmentos estudados no Projeto BIOTA-Fapesp, referentes às áreas de P9 (Pindorama), G6 (Onda Verde), G7 (Barretos) e G8 (Bebedouro) (Necchi et. al., in
press), descritas na Tabela 2.
Tabela 2- Tamanho, localização e nome da fazenda das quatro áreas estudadas (Barretos, Pindorama, Onda Verde e Bebedouro).
Perímetro (m)
Área (ha)
Latitude Longitude Nome da fazenda
BARRETOS 12.214,62 597,33 -20,2905 -48,4921 Vista Bonita
PINDORAMA 7.877,8 111,9 -21,1312 -48,5504 Estação experimental
ONDA VERDE 81.659,7 1.828,2 -20,3237 -49,14 47 Fischer
BEBEDOURO 13.903,6 397,0 -20,5306 -48,3226 Córrego dos Bois
As respectivas áreas de estudo: Pindorama, Barretos, Bebedouro e Onda Verde (Figura 1), foram assim escolhidas baseadas em levantamentos anteriores à realização do presente estudo. Esse levantamento prévio foi realizado também em outros
fragmentos estudados no projeto BIOTA-Fapesp (Necchi et. al., in press), como os referentes às cidades de Magda, Matão e Palestina, contudo não foi constatada a presença da subfamília foco do estudo ou quando a presença foi constatada, verificou-se um número bastante reduzido de Eumeninae, portanto essas áreas foram
descartadas e o material coletado não foi incluído nas análises devido às coletas terem sido realizadas sem o rigor técnico descrito na metodologia.
Figura 1. Foto de satélite dos fragmentos de Onda Verde, Barretos, Bebedouro e Pindorama estudados neste trabalho, com uma indicação em vermelho para o local de coleta em cada fragmento.
Metodologia
As coletas foram realizadas nas estações úmida (dezembro, janeiro e fevereiro) e seca (junho, julho e agosto) que são bem definidas para a região (INPE, 2009). As coletas começaram a ser realizadas em junho de 2009 (inverno) e terminaram em fevereiro de 2011 (verão). Foram feitas coletas em duas estações de inverno e duas estações de verão. Foram realizadas coletas ativas com puçás entomológicos (Azevedo-Filho e Prates-Junior 2000) ao longo das bordas dos fragmentos. Na borda ocorrem tanto espécies exclusivas do fragmento, como exclusivas da matriz de entorno, além de espécies que ocupam apenas essa região de transição entre os dois habitats (ecótone) devido à disponibilidade de novos habitats e micro-habitats, (Risser, 1995). Diniz e Kitayama (1998) também relataram uma maior riqueza de espécies na região da borda do fragmento, pois segundo os autores, algumas vespas sociais podem nidificar em um ambiente e forragear em outro em busca de material de construção do ninho ou de presas. A maior luminosidade na borda facilita a localização visual das mesmas e o interior oferece material para construção dos ninhos na borda (Raveret Richter, 2000).
Em cada área foi selecionado um transecto de duzentos metros contínuos, utilizando-se a metodologia proposta por Noll & Gomes (2009). Este transecto foi assim selecionado devido à incidência da luz do sol, pois como já citado, facilita a visualização das vespas; portanto, foi escolhido um transecto onde a incidência da luz fosse bastante forte ao longo de todo o período de coleta que variou das 11h00 até as 15h00; procurou-se escolher um transecto com arbustos de folhagens densas e largas para que o líquido não fosse borrifado no chão e sim na vegetação; e também procurou-se borrifar o líquido próximo aos aparatos florais de árvores e arbustos presentes nos fragmentos estudados pois é sabido que as vespas são visitantes florais frequentes, embora não sejam boas polinizadoras (Gadagkar, 1991; Hermes & Köhler, 2006; Aguiar & Santos, 2007). Ao longo deste transecto foi feita uma divisão em dez pontos separados por aproximadamente vinte metros um do outro; em cada ponto foi borrifada uma solução de aproximadamente vinte litros de água com dois quilos e meio de açúcar mais duzentos e cinquenta gramas de sal na vegetação da borda. Após essa borrifação utilizando-se um pulverizador costal, realizou-se a coleta ativa em cada ponto por aproximadamente dez minutos por ponto. Após isso, o procedimento de borrifação se repetia e a coleta era feita novamente (este procedimento completo foi contabilizado nas análises como sendo uma coleta). É importante ressaltar que ao
longo do estudo percebeu-se que o líquido aparentemente não se fazia tão eficaz no que diz respeito à atração dos Eumeninae, pois os mesmos eram capturados durante o voo rasante, onde havia terra ou em flores circunvizinhas ao local borrifado; poucos indivíduos foram capturados pousados nas folhas borrifadas com o líquido atrativo. Porém a metodologia foi mantida para padronizar o estudo e seguir o mesmo método ao longo de todo o trabalho.
A identificação foi realizada no laboratório de Aculeata no Departamento de Zoologia e Botânica da Universidade Estadual Paulista “Julio de Mesquita Filho” campus de São José do Rio Preto-SP, e boa parte do material também foi identificado no Centro Politécnico UFPR, campus de Curitiba – PR, utilizando chaves de identificação para os gêneros e espécies de Eumeninae propostas por Fernández (2006), Carpenter (2001, 2002) e Carpenter & Garcette-Barret (2002).
Tratamento estatístico dos dados
As análises estatísticas foram realizadas com o programa R Project for Statistical Computing, utilizando o pacote vegan. O índice de Shannon-Wiener foi escolhido para a comparação da diversidade entre as áreas. Já para a análise da dominância foi escolhido o índice de Simpson. A equitabilidade (uniformidade) das áreas ficou por conta do índice de Pielou. A similaridade das áreas foi comparada utilizando os índices de Jaccard, Morisita-Horn e Bray-Curtis. A significância foi medida através do índice de Kruskal-Wallis e do Teste T.
O índice de Shannon-Wiener assume que os indivíduos são amostrados aleatoriamente em uma comunidade e todas as espécies estão representadas na amostra (Pielou, 1975; Magurran, 2004).
Já o índice de dominância de Simpson descreve se há ou não espécies dominantes na amostra. O Índice varia de 0 a 1 e quanto mais próximo de 1 maior a dominância de espécies na área, ou seja, este índice dá a probabilidade de dois indivíduos capturados aleatoriamente pertencerem à mesma espécie (Magurran, 2004). O Índice de Uniformidade de Pielou é um índice de equitabilidade ou uniformidade, em que a uniformidade refere-se ao padrão de distribuição dos indivíduos entre as espécies (Magurran, 2004).
O coeficiente de Jaccard agrupa as áreas baseado na presença ou ausência de espécies (análise qualitativa) e também foi usado para agrupar as áreas utilizando a abundância de cada uma (análise quantitativa) (Legendre e Legendre, 1998). O índice de Morisita-Horn agrupa as áreas baseado na abundância relativa de espécies (Krebs, 1989) e independe do tamanho da amostra ou da diversidade de espécies (Wolda, 1981). E o índice de Bray-Curtis também foi usado nas análises quantitativas e qualitativas interpretando os dados semimetricamente (Legendre e Legendre, 1998).
Por fim, os índices de Kruskal-Wallis e o Teste T foram usados para a
significância. Kruskal-Wallis é um índice não-paramétrico que mostra se as diferenças de coletas de indivíduos (abundância) entre as áreas foram ou não significantes, ou seja, mostra se ouve diferença relevante (significativa) entre o número de indivíduos coletados (Legendre e Legendre, 1998), neste trabalho utilizado para comparar a significância da abundância de indivíduos nas estações de inverno e de verão. O teste T também foi usado para o mesmo fim, porém é um teste paramétrico. Os testes não-paramétricos são extremamente interessantes para análises de dados qualitativos e exigem poucos cálculos, portanto são aplicáveis para análise de pequenas amostras (n
< 30). O teste paramétrico, mesmo não sendo o mais indicado para este tipo de
análise, foi feito para que houvesse uma segunda análise de significância, embora seja conhecido que não é largamente utilizado nas estatísticas com baixo número de
3. Resultados e discussões
Espécies amostradas
Foram coletados, 155 indivíduos de 42 espécies (Tabela 3) de Eumeninae ao longo deste estudo (nove delas registradas de maneira inédita para o Estado de São Paulo (Tabela 7)) nas 4 áreas estudadas (Barretos, Bebedouro, Onda Verde e Pindorama).
A curva da riqueza total (somando todas as áreas em todas as estações) está representada na Figura 2. Pelo comportamento da reta é possível inferir que a riqueza não foi amplamente amostrada, pois ela não se estabilizou até o fim das amostragens. Embora seja possível notar uma ligeira estabilidade no fim da curva não é possível inferir que a curva se estabilizou, pois ela aponta um possível aumento, o que nos leva a sugerir que se aumentar o número de amostras, aumentará a riqueza; portanto é muito provável que existam mais espécies do que foi amostrado.
O fragmento estudado pertencente à cidade de Pindorama (Estação Experimental de Pindorama) foi o mais abundante com 59 indivíduos coletados, distribuídos em 20 espécies, sendo que 30 indivíduos foram coletados na estação seca (de junho a agosto) e 29 na úmida (de dezembro a fevereiro).
Já o fragmento de Bebedouro que fica na fazenda Córrego dos bois, foi o que apresentou uma menor ocorrência com apenas 18 indivíduos distribuídos em 13 espécies. Na estação seca foram coletados 4 indivíduos e na estação úmida 14 indivíduos.
No fragmento de Onda Verde (Fazenda Fischer) foram registrados 45 indivíduos distribuídos em 16 espécies. No verão coletou-se 37 indivíduos e no inverno 8 indivíduos.
Por fim, no fragmento correspondente à cidade de Barretos localizado na fazenda Vista Bonita foi registrada a maior riqueza de espécies; foram coletados 33 indivíduos distribuídos em 23 espécies. Na estação seca foram registrados 11 indivíduos e na chuvosa, 22; dados sintetizados na figura 3.
Tabela 3. Eumeninae coletados nas áreas de Barretos, Bebedouro, Pindorama e Onda Verde, ao longo de dois anos de coletas nas estações seca e úmida (de junho a agosto e de dezembro a fevereiro respectivamente) de junho de 2009 a fevereiro de 2011.
Espécie Número de indivíduos Alphamenes campanulatus 2 Alphamenes sp1 10 Ancistroceroides venustus 1 Ancistroceroides sp 1 Cephalastor rufosuffusus* 1 Hypalastoroides brasiliensis 28
Hypalastoroides aff. paraguayensis 1
Hypancistrocerus advena 4 Hypancistrocerus coxalis 4 Hypancistrocerus reflectorius 11 Minixi brasilianum 4 Minixi suffusum 7 Monobia aurata* 1 Montezumia azurescens 1 Montezumia nigriceps 1 Montezumia pelágica 3 Omicron criticum* 1 Omicron opifex* 1 Omicron spegazzinii 9 Omicron tuberculatum 14 Omicron sp1 1 Omicron sp2 1 Pachodynerus guadulpensis 2 Pachodynerus nasidens 2 Pachodynerus reticulatus* 1 Pachymenes bipartitus 1 Pachymenes ghilianii 6 Pachymenes laeviventris 1 Pararhaphidoglossa gibbiventris 1 Parazumia paranensis* 1 Santamenes novarae 3 Stenodynerus suffusus 5 Stenonartonia apicipennis 2 Zethus carinatus 1 Zethus cylindricus 9 Zethus fuscus* 3 Zethus hilarianus 2 Zethus lobulatus* 1 Zethus miscogaster 1
Zethus aff. sessilis 4
Zethus sichelianus* 1
Zethus smithii 1
Figura 2. Curva da riqueza de espécies de Eumeninae encontradas nas áreas de Barretos, Bebedouro, Onda Verde e Pindorama, em coletas realizadas entre junho de 2009 e fevereiro de 2011 nas estações seca (de junho a agosto) e úmida (de dezembro a fevereiro) de cada ano.
Figura 3. Número total de indivíduos coletados em cada área amostrada (Barretos, Bebedouro, Onda Verde e Pindorama) separados por estações: inverno seco (junho a agosto) e Verão úmido (dezembro a fevereiro).
Observando a Figura 3 é possível verificar que houve uma relativa diferença entre as abundâncias no verão e no inverno, como era esperado por análises prévias de literatura disponível (ex. Assis & Camillo, 1997). Além disso, houve no inverno, algumas coletas cuja captura de Eumeninae foi nula. Por outro lado não foi verificada significância desta diferença nem no teste paramétrico (Teste T), nem no teste não-paramétrico (Kruskal-Wallis). Como mostrado na tabela 4, esses dados podem não ter sido significantes devido ao baixo número de amostras realizadas ou atribuída ao baixo número de indivíduos coletados.
Tabela 4. Testes paramétrico e não-paramétrico aplicados para a verificação da significância de diferenças entre as abundâncias amostradas nas estações de inverno e verão (de 2009 a 2011) nas áreas de Barretos, Bebedouro, Onda Verde e Pindorama.
Teste T (paramétrico) Teste Kruskal-Wallis (não-paramétrico)
Chi-squared 1,31 Chi-squared 7,78
Grau de liberdade 44,52 Grau de liberdade 5
p-value 0,19 p-value 0,17
A área onde pode se observar maior diferença nas abundâncias amostradas foi observada na área referente ao município de Onda Verde, onde no inverno foram capturados apenas 8 indivíduos e no verão, 37; esse fragmento foi o maior amostrado neste estudo e também foi a área menos uniforme segundo o índice de Pielou, o que nos leva a inferir que nesta área se encontram as espécies mais afetadas pela variação climática.
A área onde houve menor diferença entre as abundâncias e coincidentemente também foi a única que apresentou maior abundância no inverno do que no verão, foi a área referente à Pindorama que foi de apenas 1 indivíduo (29 no verão e 30 no inverno); essa diferença pode estar ligada a uma série de fatores que podem estar relacionados, porém serão necessários estudos futuros para que se conclua com maior exatidão. Na cidade de Pindorama o estudo foi realizado em uma Estação Experimental, portanto não existe tanta influência da degradação humana como cortes clandestinos de árvores, caça ou predação de qualquer natureza, influência de culturas variadas, ação de agrotóxicos. Outro motivo bastante relevante que pode ser colocado é a presença de uma represa bastante próxima ao local de coleta que pode ser vista como uma fonte de água para os insetos. Podemos ainda citar que Pindorama foi a única reserva de Floresta nativa consideravelmente pequena analisada neste estudo (todas as outras áreas tem quase 400ha ou mais e a área de
Pindorama tem apenas pouco mais de 100ha). Portanto é possível sugerir que nesta área as espécies são menos sensíveis às variações climáticas.
Índices Ecológicos
O índice de Shannon-Wiener mostrou que a área com maior diversidade foi o fragmento de Barretos, corroborando com o que foi verificado no projeto BIOTA-Fapesp nas análises feitas após as coletas de Hymenoptera utilizando-se da metodologia de Malaise (Noll et. al., in press). O fragmento estudado de Barretos também apresentou o maior índice de dominância de Simpson e a maior riqueza de espécies entre as quatro áreas analisadas. A área mais abundante (número de indivíduos) foi a área correspondente à cidade de Pindorama. Segundo a análise florística do projeto BIOTA-Fapesp (Necchi et. al., in press) foi possível avaliar as áreas de acordo com sua degradação e foi constatado que as áreas de Pindorama e Barretos estão com nível médio de degradação, por outro lado, os fragmentos referentes às cidades de Onda Verde e Bebedouro estão com alto nível de degradação. Então é possível concluir que a maior riqueza e a maior abundância se fazem presentes nas áreas mais preservadas (Barretos e Pindorama). Muitos dos resultados obtidos no presente estudo corroboram com os resultados obtidos no projeto BIOTA-fapesp, para analises de Hymenoptera, como a similaridade das áreas de Barretos e Pindorama estarem bastante aproximadas no dendrograma de composição faunística de Hymenoptera de todas as áreas estudadas no projeto BIOTA-fapesp. Outro dado bastante coincidente entre os dois estudos foi a alta riqueza observada no fragmento de Barretos (Noll et. al., in press). Contudo não é possível sugerir que este padrão seja seguido por todos os grupos de animais estudados pelo projeto BIOTA-fapesp (Necchi
et. al., in press).
As algas aerofíticas e as cianobactérias têm uma distribuição similar com a distribuição verificada no estudo das vespas nas quatro áreas estudadas (Barretos, Bebedouro, Onda Verde e Pindorama), pois a área mais rica entre as quatro estudadas foi a área de Barretos, seguida da área de Pindorama (Lemes-da-Silva et. al., in press). Já na análise da ictiofauna verificou-se uma maior riqueza na estação chuvosa (Ferreira & Casatti, in press) corroborando com os dados observados para as vespas, porém no caso da ictiofauna a abundância não foi maior na estação chuvosa como observado para Eumeninae. A anurofauna embora apresente a maior riqueza de
espécies no fragmento referente à cidade de Pindorama (que no caso dos eumenínios foi a segunda maior riqueza), aproximou as cidades de Onda Verde e Pindorama no índice de similaridade (Rossa-Feres et. al., in press), como observado no padrão obtido para as análises de Eumeninae do presente trabalho.
No caso das macroalgas, a área mais diversa analisada no Projeto BIOTA-Fapesp (Almeida et. al., in press) foi Onda Verde e Bebedouro, com duas espécies em cada localidade, contrariando os resultados obtidos no presente estudo, cujas áreas citadas foram as de menor riqueza observada. Analisando as briófitas, é possível notar que a distribuição das espécies destes vegetais também não corrobora com os dados verificados no presente estudo para vespas, já que no caso das briófitas as áreas mais diversas foram Onda Verde, seguida de Bebedouro, além disso, o índice de Jaccard utilizado para a aproximação das áreas, indicou certa aproximação da área de Bebedouro com a área de Pindorama (Peralta, in press), que no estudo das vespas apresentado no presente trabalho ocorre o oposto. No caso das samambaias estudadas no projeto BIOTA-fapesp (Prado & Hirai, in press) a comparação não foi possível por que os dados das áreas estudadas no presente trabalho não foram apresentados. Os basidiomicetos estudados por Gugliotta et. al. (in press) também não corroboram com os estudos observados para as vespas já que a similaridade das áreas, baseada na presença e ausência de espécies aproximou a área de Pindorama com a de Onda Verde e no presente estudo a área mais aproximada de Pindorama foi a área de Bebedouro. A análise florística (plantas superiores) das mesmas quatro áreas estudadas mais uma vez não corrobora com os estudos observados para as vespas deste trabalho, já que o maior índice de Shannon-Wiener para a flora foi observado em Pindorama, e no caso das vespas, observado em Barretos. E com o índice da dominância de Simpson também ocorreu o mesmo (Ranga, et. al., in press). Na análise apresentada para os invertebrados planctônicos e fitófilos do projeto BIOTA-fapesp (Castilho-Noll et. al., in press) foi possível verificar que na maioria dos organismos analisados a área de Pindorama foi a área mais diversa estudada e Barretos uma das menos diversas contrariando o observado para os Eumeninae do presente estudo; outro índice contrário ao estudo dos eumenínios apresentado neste trabalho foi a riqueza apresentada sazonalmente, que neste trabalho a riqueza da estação chuvosa foi maior do que a riqueza observada na estação seca, e no caso dos microcrustáceos ocorreu o oposto, na estação úmida foi observada uma riqueza menor tanto na região litorânea quanto na região pelágica das áreas analisada. Já na análise dos insetos aquáticos foi possível verificar que a área mais diversa e abundante foi a
área de Onda Verde (Bispo et. al., in press), mais uma vez não corroborando com o observado para os eumenínios que apresentaram a menor riqueza exatamente na área de Bebedouro, seguida pela área de Onda Verde. Para a acarofauna a área mais diversa foi a área de Onda Verde, seguida pela área de Bebedouro (Demite et. al., in
press), não condizendo com o observado para as vespas. Para os répteis estudados no projeto BIOTA-fapesp (Pereira e Sawaya, in press) a maior diversidade foi obtida em Onda Verde, seguida de Barretos e a menor diversidade foi observada em Pindorama não estabelecendo nenhuma relação com os dados obtidos para as vespas estudadas no presente trabalho onde a área referente à Onda Verde foi a segunda menos rica em espécies e a área de Pindorama foi a mais abundante e a segunda mais rica em espécies. Por fim, a avifauna levantada no projeto BIOTA-fapesp (Bispo et. al., in
press) obteve uma maior diversidade na cidade de Bebedouro (que para os Eumeninae
foi a área menos diversa), mais uma vez não corroborando com os dados observados para as vespas estudadas no presente trabalho.
O fragmento analisado neste presente trabalho com menor índice de diversidade foi o de Onda Verde que coincidentemente também apresentou o menor índice de dominância e a menor uniformidade de todas as áreas, o que pode significar que ali se encontram as espécies mais afetadas pela variação climática.
Já o índice de Simpson que mostra a dominância em cada área, mostrou que a dominância de uma espécie sobre as outras é bastante grande em todas as áreas, porém no fragmento de Barretos existe uma dominância muito alta sendo o fragmento mais heterogêneo estudado no que diz respeito à dominância. Todas essas informações estão sintetizadas na tabela 5.
Tabela 5. Índices de Diversidade, Dominância, Abundância, Riqueza, Rarefação (com Desvio Padrão) e Significância encontrados com o valor total da coleta de Eumeninae nas áreas de Barretos, Onda Verde, Pindorama e Bebedouro, nas estações seca (de junho a agosto) e chuvosa (de dezembro a fevereiro) de 2009 a 2011. Barretos Onda Verde Pindorama Bebedouro Shannon – Wiener (H’) 2,96 1,86 2,60 2,47 Simpson (D) 0,93 0,68 0,90 0,90 Abundância (indivíduos) 33 45 59 18 Equitabilidade (Pielou) 0,94 0,67 0,87 0,94 Riqueza (espécies) 23 16 20 13 Rarefação (desvio padrão) 12,11 (1,22) 7,05 (1,45) 9,39 (1,40) 11,44 (0,77) Kruskal Wallis (grau de liberdade); p 2 (2); 0,37 2 (2); 0,37 2 (2); 0,37 1 (1); 0,31
Observando as análises de rarefação e desvio padrão é possível inferir que houve diferença na abundância entre as quatro áreas estudadas no período de Verão, com exceção da área estudada na cidade de Pindorama. Porém no Inverno é possível ver uma maior diferença, o que é bastante relevante tendo em vista o baixo número de amostras. O fragmento amostrado de Pindorama apresentou uma grande diferença na abundância de inverno em vista às outras áreas estudadas que é um sinal de que as espécies naquela área são muito pouco afetadas pela variação climática (Figura 4).
Ainda tratando da análise da influência sazonal, na maioria das áreas estudadas, ocorreu maior captura de Eumeninae durante o voo no verão, como mostrado na Figura 3. A única exceção foi a área de Pindorama, onde no número total de indivíduos (abundância) foi praticamente o mesmo para o inverno (30) e para o verão (29). Porém ocorreu uma diferença maior no número de espécies (riqueza). Esse fato pode ser explicado por algumas razões já discutidas. No que se diz respeito à abundância de indivíduos em todas as áreas ocorreu uma maior captura na estação úmida e quente, com exceção do fragmento de Pindorama, o que já era esperado por análise prévia de literatura como verificado no Projeto BIOTA–fapesp intitulado “Fauna e flora de fragmentos florestais remanescentes no Noroeste Paulista: base para estudos de conservação da biodiversidade” (Noll et. al., in press) na análise de Hymenoptera, também mostrado na tabela 6.
Em relação à riqueza de espécies também se verificou uma maior riqueza no verão em todas as áreas com exceção do fragmento de Pindorama, que se verificou o dobro de espécies no inverno (figura 5).
Figura 4. Abundância (com Rarefação) de Eumeninae coletados nas áreas estudadas referente às cidades de Barretos, Bebedouro, Onda Verde e Pindorama, nos períodos de Inverno (junho a agosto) e Verão
Tabela 6. Índices comparativos de Diversidade, Dominância, Abundância, Riqueza e rarefação (com desvio padrão) obtidos pela coleta de Eumeninae nas estações de verão (dezembro a
fevereiro) e inverno (junho a agosto) de 2009 e 2011.
Ainda que tenha ocorrido uma inversão de riqueza de espécies no fragmento de Pindorama (coletou-se mais espécies no inverno do que no verão diferentemente de todas as outras áreas) não é possível inferir que houve influência da sazonalidade na captura de Eumeninae nesta área, pois as curvas de inverno e verão se sobrepõem nas primeiras coletas como mostrado na figura 5. Portanto seriam precisos novos estudos na área para detalhar mais essa dinâmica. Por outro lado a figura 6 mostra os valores totais das riquezas coletadas no inverno e no verão, e nesse caso é possível inferir que a riqueza nas duas estações foi relevantemente diferente. Coletou-se mais no verão do que no inverno como já visto em outros trabalhos realizados com Eumeninae (ex. Assis & Camillo, 1997) e também com vespas sociais (ex. Sousa & Prezoto, 2006). E diferentemente das curvas de riqueza observadas na área de Pindorama no inverno e no verão, as curvas de riqueza total entre as áreas no inverno e no verão não se sobrepõem em nenhum momento, permitindo uma conclusão de que no verão é possível coletar uma maior riqueza de espécies do que no inverno. Área Shannon-Wiener (H’) Simpson (D) Abundância (indivíduos) Riqueza (espécies) Rarefação (desvio padrão) Barretos Verão 2,81 Inverno 1,67 Verão 0,93 Inverno 0,79 Verão 22 Inverno 11 Verão 18 Inverno 6 Verão 10,71 (0,86) Inverno 6,00 (0) Onda Verde Verão 1,73 Inverno 1,38 Verão 0,68 Inverno 0,68 Verão 37 Inverno 8 Verão 13 Inverno 5 Verão 5,67 (1,30) Inverno 5,00 (0) Pindorama Verão 1,89 Inverno 2,70 Verão 0,82 Inverno 0,91 Verão 29 Inverno 30 Verão 9 Inverno 18 Verão 6,08 (1,02) Inverno 9,37 (1,15) Bebedouro Verão 2,20 Inverno 1,38 Verão 0,87 Inverno 0,75 Verão 14 Inverno 4 Verão 10 Inverno 4 Verão 8,97 (0,66) Inverno 4,00 (0)
Figura 5. Riqueza de espécies de Eumeninae encontrada nas quatro áreas estudadas (Barretos, Bebedouro, Onda Verde e Pindorama). A figura mostra ainda o paralelo da riqueza encontrada nas mesmas áreas no inverno (de junho a agosto) e no verão (de dezembro a fevereiro) dos anos de 2009 a 2011.
Figura 6. Curvas indicando a riqueza total obtida através da somatória das riquezas amostradas em todas as áreas estudadas (Barretos, Bebedouro, Onda Verde e Pindorama) no inverno (de junho a agosto) de 2009 e 2010 e no verão (de dezembro a fevereiro) 2009/2010 e 2010/2011.
No que se diz respeito à abundância geral das áreas também é possível inferir que a abundância é maior no verão do que no inverno (Verão 66% e inverno 34%), como representado na figura 7. No verão coletou-se quase o dobro de indivíduos do que no inverno.
Figura 7. Abundância total obtida através da somatória de todos os indivíduos capturados em
todas as áreas deste estudo (Barretos, Bebedouro, Onda Verde e Pindorama) nas estações de inverno (de junho a agosto) de 2009 até o verão (de dezembro a fevereiro) de 2010/2011.
Comparando as quatro áreas analisadas e sobrepondo a riqueza total nelas obtida, não é possível inferir qualquer diferença de riqueza entre elas, haja visto que as curvas de todas as áreas se sobrepõem quase em sua totalidade, com exceção das curvas que representam a riqueza obtida nas áreas de Onda Verde e Pindorama, onde é possível afirmar que a riqueza das duas áreas é relativamente diferente, pois as duas curvas se comportam da mesma forma porém não se sobrepõem em nenhum momento. Além disso, ocorreu nas últimas coletas de cada área uma tendência à estabilidade o que mostra que a riqueza nessas áreas foi relativamente bem amostrada quando comparada à curva que descreve a riqueza da área de Barretos.
No fragmento estudado em Barretos, embora ainda seja a área mais diversa, é possível inferir que a riqueza ali presente é possivelmente maior do que a riqueza que foi amostrada, analisando o comportamento da curva referente ao fragmento, mostrada na figura 8.
Figura 8. Riqueza de Eumeninae encontrada em cada fragmento amostrado neste estudo (Barretos, Bebedouro, Onda Verde e Pindorama) ao longo de dois anos (a partir do inverno (de
junho a agosto) de 2009 até o verão (de dezembro a fevereiro) de 2010/2011).
Os testes de similaridade de Bray-Curtis, Jaccard e Morisita-Horn, utilizando a abundância como uma variável relevante da análise (análise quantitativa), aproximaram Barretos de Bebedouro (foram as áreas menos abundantes amostradas neste estudo), a área de Onda Verde ficou próxima às áreas de Barretos e Bebedouro e por fim a área de Pindorama aproximada das outras três áreas. É importante ressaltar que essa não é a única variável presente na análise (Figuras 9, 11 e 13). Os modelos nulos de cada teste foram calculados para uma maior segurança nas análises, apresentados em sequência de seu respectivo teste (Figuras 10, 12 e 14).
De acordo com Connor e Simberloff (1986), não existe forma mais eficaz de avaliar a consistência das teorias ecológicas sem ser utilizando os modelos nulos. Estes modelos são de fato, uma tentativa de simular uma “situação controle” no caso das ciências experimentais, possibilitando assim um maior poder de comparação com os dados obtidos na amostragem. No caso do presente trabalho, os modelos nulos foram comparados aos modelos observados para avaliarmos se as áreas amostradas
Figura 9. Teste de Similaridade de Bray-Curtis aplicado às quatro áreas deste estudo, baseado na abundância dos Eumeninae coletados no período de 2009 a 2011. O intervalo de confiança é de 0,70. 1 –Barretos, 2 –Bebedouro, 3 –Onda Verde, 4 – Pindorama.
Figura 10. Modelo nulo para o Teste de Similaridade de Bray-Curtis aplicado às quatro áreas deste estudo, baseado na abundância dos Eumeninae coletados no período de 2009 a 2011. O intervalo de confiança é de0,48. 1 –Barretos, 2 –Bebedouro, 3 –Onda Verde, 4 – Pindorama.
Figura 11. Teste de Similaridade de Jaccard, baseado na abundância dos Eumeninae coletados de 2009 a 2011 em cada área estudada. O intervalo de confiança é de 0,82. 1 –Barretos, 2 – Bebedouro, 3 –Onda Verde, 4 – Pindorama.
Figura 12. Modelo nulo para o Teste de Similaridade de Jaccard aplicado às quatro áreas deste estudo, baseado na abundância dos Eumeninae coletados no período de 2009 a 2011. O intervalo de confiança é de0,65. 1 –Barretos, 2 –Bebedouro, 3 –Onda Verde, 4 – Pindorama.
Figura 13. Teste de Similaridade baseado no índice de Morisita-horn baseado na abundância dos Eumeninae encontrados nas áreas foco deste estudo, no período de 2009 a 2011. O intervalo de confiança é de0,65. 1 –Barretos, 2 –Bebedouro, 3 –Onda Verde, 4 – Pindorama.
Figura 14. Modelo nulo para o Teste de Similaridade de Morista-Horn aplicado às quatro áreas deste estudo, baseado na abundância dos Eumeninae coletados no período de 2009 a 2011. O intervalo de confiança é de0,26. 1 –Barretos, 2 –Bebedouro, 3 –Onda Verde, 4 – Pindorama.
Em todos os testes de Similaridade utilizando-se a abundância como um fator comparativo (análise quantitativa), obtivemos a aproximação das áreas de Barretos e Bebedouro. Porém essa aproximação pode ter ocorrido ao acaso, tendo em vista que não respeitam o intervalo de confiança dos dendrogramas. Por outro lado, a área de Onda Verde foi aproximada em todos os teste de Similaridade às áreas de Barretos e Bebedouro, e nesse caso, essa aproximação possui uma robustez significativa haja visto que nos modelos nulos essas áreas não foram aproximadas, ou seja, não foram aproximadas ao acaso, e respeitam o intervalo de confiança dos dendrogramas. O mesmo ocorre para a área de Pindorama que foi aproximada de Onda Verde que por sua vez aproxima-se de Barretos e Bebedouro.
Já na utilização do índice de Jaccard e Bray-Curtis para analisar a similaridade entre as áreas baseado na presença e ausência de espécies (análise
qualitativa), ou seja, não mais relevando a abundância presente nas áreas para a realização da análise, obtivemos as áreas de Bebedouro e Pindorama aproximadas pela análise dos modelos dos dados observados (corroborados pelos respectivos modelos nulos, já que estes últimos não aproximaram as mesmas áreas) e também por que foram as áreas analisadas mais próximas entre si, o que sugere um compartilhamento maior de espécies (Nekola & White, 1999). E na outra extremidade temos as áreas de Barretos e Onda Verde aproximadas, que também são bastante próximas entre si, contudo essa aproximação pode ter ocorrido ao acaso, pois as mesmas áreas foram aproximadas nos respectivos modelos nulos e também não respeitam o intervalo de confiança dos dendrogramas (Figuras 15, 16, 17 e 18).
Figura 15.Teste de Similaridade de Bray-Curtis (baseado na presença e ausência de espécies de Eumeninae coletados no período de 2009 a 2011). Intervalo de confiança é de 0,38. 1 –Barretos, 2 –Bebedouro, 3 –Onda Verde, 4 – Pindorama.
Figura 16. Modelo Nulo para o Teste de Similaridade de Bray-Curtis baseado na presença e ausência de espécies coletadas nas áreas de estudo no período de 2009 a 2011. O teste aproximou as áreas de Barretos e Onda Verde e diferentemente do Teste de Bray-Curtis observado, o Modelo Nulo apresentou uma relação diferenciada entre as duas outras áreas (Pindorama e Bebedouro). O intervalo de confiança é de 0,68. 1 –Barretos, 2- Bebedouro, 3- Onda Verde, 4- Pindorama.
Figura 17.Teste de Similaridade de Jaccard (baseado na presença e ausência de espécies de Eumeninae coletados no período de 2009 a 2011). O intervalo de confiança é de 0,54. 1 –Barretos, 2 –Bebedouro, 3 –Onda Verde, 4 – Pindorama.
Figura 18. Modelo Nulo para o Teste de Similaridade de Jaccard baseado na presença e ausência de espécies coletadas nas áreas de estudo no período de 2009 a 2011. O Modelo Nulo aproximou as áreas de Barretos e Onda Verde e ainda apresentou uma relação diferenciada entre as duas outras áreas (Pindorama e Bebedouro). O intervalo de confiança é de 0,81. 1 –Barretos, 2- Bebedouro, 3- Onda Verde, 4- Pindorama.
4. Comparação com outros levantamentos de Eumeninae
Cada vez mais se torna necessário o esforço para amostrar os insetos presentes nos fragmentos preservados de vegetação nativa para que se possa prevenir a extinção de espécies, principalmente no Estado de São Paulo onde a vegetação nativa está desaparecendo. No caso de Eumeninae são raros os levantamentos.
Assis e Camillo (1997), no estudo realizado na Fazenda Experimental da Fundação Educacional de Ituiutaba-MG, utilizando a metodologia de ninhos-armadilhas que consiste em ninhos confeccionados com cartolina preta e outros ninhos confeccionados de bambu, coletaram uma diversidade de 4 espécies num total de 60 indivíduos. Neste estudo, também foi feita uma análise da influência sazonal que concluiu que a estação quente e úmida foi mais diversa para a captura de Eumeninae.
Outro estudo, utilizando-se a metodologia de ninhos-armadilhas, também coletou uma diversidade relativamente baixa de espécies de Eumeninae (cinco espécies). Este trabalho de Moratto & Campos (2000), foi realizado de 1988 até 1990 em um fragmento que vem sofrendo desmatamento para o avanço da pecuária próximo de Manaus, Amazônia.
A metodologia de ninhos-armadilhas ainda foi usada no Estado de São Paulo, no Parque Estadual da Ilha Anchieta, em Ubatuba – SP. Neste trabalho, realizado por Nascimento e Garófalo (2009), cujo esforço amostral ocorreu de 2007 a 2009, coletou-se duas espécies de Eumeninae do mesmo gênero.
Ainda se utilizando da metodologia de ninhos-armadilhas, podemos citar outro estudo realizado na Estação Ecológica de Ribeirão Preto, na Mata Santa Teresa no período de 2005 a 2007. Neste trabalho de Silva e Garófalo (2008) capturou-se seis espécies de Eumeninae distribuídas em quatro gêneros.
No caso de Silveira et. al. (2008), no trabalho realizado na região dos lagos do Amapá (Várzea do Rio Araguari nas imediações do posto do IBAMA no Igarapé Tabaco, Entorno do Lago Novo margem Leste, Entorno do Lago Novo margem Oeste, Região de Pracuúba, Várzea do Rio Flexal e área do Assentamento Pernambuco) foram amostradas mais espécies de Eumeninae quando comparada aos trabalhos anteriores. Capturou-se 14 espécies de Eumeninae, porém neste estudo realizaram-se diferentes tipos de coletas, entre elas, coleta ativa dos animais com redes entomológicas, malaise, armadilha suspensa e, em algumas localidades, até mesmo armadilhas luminosas no período noturno. Contudo não é explicitada, qual armadilha foi mais eficaz para a captura de Eumeninae.
O mesmo autor em outro trabalho (Silveira, 2002) realizado no estado do Amapá, em cinco pontos de coleta, obteve 10 espécies de Eumeninae com diferentes metodologias de coleta como Malaise, Armadilhas Suspensas, armadilhas aquáticas de atividade, coleta de invertebrados com peneiras de 50 cm e coleta ativa com redes entomológicas. Contudo, neste trabalho, também não é possível avaliar a eficácia dos tipos de armadilhas, pois o autor não indica quais armadilhas foram mais eficazes na captura de Eumeninae, também porquê é explicitado que o esforço maior deste estudo foi despendido aos insetos aquáticos.
No trabalho de Carbonari e Silvestre (2009) que teve por objetivo inventariar as vespas do Parque Nacional da Serra do Bodoquena, no Mato Grosso do Sul, utilizou-se as metodologias de coleta ativa com puçás entomológicos, armadilhas Malaise e bandejas. Neste trabalho os autores deixaram bastante claro que a coleta ativa foi mais eficaz que os outros dois tipos de coleta. Vinte espécies de Eumeninae foram coletadas neste trabalho.
Em outro estudo realizado no Rio Grande do Sul, no cinturão verde da cidade de Santa Cruz do Sul por Hermes e Köhler (2004), utilizando-se da metodologia de coleta ativa com rede entomológica, coletaram 38 espécies de Eumeninae, sendo que 23 delas foram registros inéditos para o Estado do Rio Grande do Sul.
Outro levantamento realizado por Mechi (1996), desenvolvido na Estação Ecológica de Jataí no município de Luiz Antônio – SP e na Reserva de Cerrado de Corumbataí – SP, utilizando-se da metodologia de varredura (coleta ativa), coletou 45 espécies de Eumeninae.
No presente trabalho, realizado em quatro áreas do noroeste paulista (Barretos, Bebedouro, Onda Verde e Pindorama), cuja vegetação é caracterizada como mata estacional semidecidual, com o nível de degradação avançada, utilizando-se da metodologia de coleta ativa com líquido atrativo, proposta por Noll & Gomes (2009), coletamos 155 indivíduos e 42 espécies de Eumeninae, sendo que 9 espécies foram registros novos para o Estado de São Paulo (Tabela 7). Essas novas ocorrências estão altamente relacionadas com o baixo número de levantamentos do grupo nas áreas estudadas e ainda é possível inferir que mesmo em áreas altamente degradas, como é o caso das áreas estudadas neste trabalho, ainda é possível encontrar Eumeninae que é um táxon sensível a áreas degradadas e mudanças climáticas (Pekkarinen & Huldén, 1991).
É notório que a diferença na metodologia de coleta influi na captura dos Eumeninae. A coleta ativa dos animais se mostra mais eficaz do que a metodologia de
ninhos-armadilhas, no que diz respeito à diversidade de espécies. Como verificado na Tabela 8 e Tabela 9. O líquido atrativo aparentemente não exerce grande atração nos Eumeninae, visto que o líquido é aplicado na vegetação e essas vespas são capturadas durante o voo, ou em flores, não necessariamente onde o líquido foi borrifado. Então é possível inferir que a metodologia de coleta ativa é importante na captura de Eumeninae independentemente da metodologia complementar. É necessária a visualização dos animais para a captura, pois aparentemente eles não são atraídos pelo líquido. Além disso, alguns exemplares foram capturados durante o percurso no transecto e não necessariamente no ponto de coleta onde o líquido havia sido borrifado. Outro número considerável de Eumeninae foi coletado em flores circunvizinhas aos pontos de coleta, mais uma vez corroborando com a hipótese de o líquido em si não exercer uma função fundamental para atrair os insetos e mais uma vez ressalta-se a importância da visualização e captura ativa dos mesmos com o puçá entomológico (Azevedo-Filho e Prates Junior 2000). Por fim, é possível inferir que a captura dos Eumeninae é mais eficaz quando utilizada a metodologia de coleta ativa, tendo em vista que nenhuma armadilha ou metodologia foi tão eficaz quanto à coleta ativa até o presente momento.
Tabela 7. Novos registros de Eumeninae para o Estado de São Paulo. Espécies Registro na
literatura
Novo registro para o
Estado de São Paulo Literatura consultada
Cephalastor rufosuffusus
Mato Grosso do Sul Pindorama Garcete-Barrett 2001 ,
Garcete-Barrett & Hermes 2010
Monobia aurata
Mato Grosso do Sul e Amazonas
Barretos Bequaert 1940, Willink 1982
Omicron criticum
Mato Grosso, Mato Grosso do Sul e Amazonas Barretos Giordani Soika 1978 Omicron opifex Santa Catarina e Rio de Janeiro Barretos Giordani Soika 1978 Pachodynerus reticulatus
Minas Gerais, Pará, Mato Grosso e
Amazonas
Barretos
Willink & Roig-Alsina 1998
Zethus fuscus Pará, Amazonas, Maranhão, Mato Grosso e Mato
Grosso do Sul
Barretos e Pindorama
Bohart & Stange 1965
Zethus lobulatus
Pará e Amazonas Barretos
Bohart & Stange 1965
Zethus sichelianus
Mato grosso do Sul, Bahia e Rio de
Janeiro
Bebedouro
Bohart & Stange 1965
Parazumia paranensis
Santa Catarina Pindorama Carpenter &
