Influência de mudanças climáticas sobre a diversidade Alfa e Beta de primatas da Mata Atlântica

Texto

(1)UNIVERSIDADE FEDERAL DO RIO GRANDE DO NORTE CENTRO DE BIOCIÊNCIAS PROGRAMA DE PÓS-GRADUAÇÃO EM ECOLOGIA E EVOLUÇÃO. INFLUÊNCIA DE MUDANÇAS CLIMÁTICAS SOBRE A DIVERSIDADE ALFA E BETA DE PRIMATAS DA MATA ATLÂNTICA. NATAL - RN 2018.

(2) ADRIANA ALMEIDA DE LIMA. INFLUÊNCIA DE MUDANÇAS CLIMÁTICAS SOBRE A DIVERSIDADE ALFA E BETA DE PRIMATAS DA MATA ATLÂNTICA. Dissertação apresentada ao programa de Pósgraduação em Ecologia da Universidade Federal do Rio Grande do Norte, como parte das exigências para obtenção do título de Mestre em Ecologia.. Orientadora: Profª. Drª. Míriam Plaza Pinto Coorientador: Prof. Dr. Milton Cezar Ribeiro. NATAL - RN 2018 2.

(3) Universidade Federal do Rio Grande do Norte - UFRN Sistema de Bibliotecas - SISBI Catalogação de Publicação na Fonte. UFRN - Biblioteca Setorial Prof. Leopoldo Nelson - -Centro de Biociências - CB. Lima, Adriana Almeida de. Influência de mudanças climáticas sobre a diversidade Alfa e Beta de primatas da Mata Atlântica / Adriana Almeida de Lima. Natal, 2018. 69 f.: il. Dissertação (Mestrado) - Universidade Federal do Rio Grande do Norte. Centro de Biociências. Programa de Pós-Graduação em Ecologia. Orientadora: Profa. Dra. Míriam Plaza Pinto. Coorientador: Prof. Dr. Milton Cezar Ribeiro. 1. Mudanças climáticas - Dissertação. 2. Heterogeneização Dissertação. 3. Diversidade alfa - Dissertação. 4. Turnover Dissertação. 5. Aninhamento - Dissertação. I. Pinto, Míriam Plaza. II. Ribeiro, Milton Cezar. III. Universidade Federal do Rio Grande do Norte. IV. Título. RN/UF/BSE-CB. CDU 551.583. Elaborado por KATIA REJANE DA SILVA - CRB-15/351. 3.

(4) ADRIANA ALMEIDA DE LIMA. INFLUÊNCIA DE MUDANÇAS CLIMÁTICAS SOBRE A DIVERSIDADE ALFA E BETA DE PRIMATAS DA MATA ATLÂNTICA. Dissertação apresentada ao programa de Pósgraduação em Ecologia da Universidade Federal do Rio Grande do Norte, como parte das exigências para obtenção do título de Mestre em Ecologia.. PARECER:. BANCA EXAMINADORA. Profª. Dra. Míriam Plaza Pinto (Orientadora) Universidade Federal do Rio Grande do Norte. Prof. Dr. Sidney Feitosa Gouveia Universidade Federal de Sergipe (UFS). Dr. Leandro Jerusalinsky Instituto Chico Mendes de Conservação da Biodiversidade (ICMBio). NATAL – RN 2018 4.

(5) Aos primatas da Mata Atlântica. (Dedico) 5.

(6) AGRADECIMENTOS A Coordenação de Aperfeiçoamento Pessoal de Nível Superior (CAPES) pela bolsa concedida. A Universidade Federal do Rio Grande do Norte (UFRN), em especial ao Programa de Pós-graduação em Ecologia e a todos os professores do programa. A minha orientadora, Drª Míriam Plaza Pinto, agradeço por aceitar me orientar desde a graduação, compartilhando seus conhecimentos, até os dias de hoje. Pelo apoio, incentivos e dedicação ao longo do mestrado. E por todas as contribuições na elaboração e realização dessa pesquisa. Ao meu coorientador, Prof. Dr. Milton Cezar Ribeiro, por ter me ajudado a idealizar esta pesquisa, por estar disposto a me coorientar, mesmo a distancia, agradeço por compartilhar sua humildade e seus conhecimentos comigo. Aos amigos, Dr. Carlos Adrián García Rodríguez e Dr. Helder Mateus Viana Espírito-Santo, e ao professor Dr. Gabriel Correa Costa, por estarem dispostos a me ensinar métodos utilizados nesse trabalho e ajudar a tomar decisões importantes quanto aos modelos de distribuição das espécies, além de colaborarem com suas criticas construtivas sempre que os contatei. Aos senhores, Prof. Dr. Adriano Caliman Ferreira da Silva (UFRN/RN), Prof. Dr. Guilherme de Oliveira (UFRB/BA), Dr. Leandro Jerusalinsky (ICMBio/PB) e Prof. Dr. Sidney Feitosa Gouveia (UFS/SE), pelas contribuições durante as bancas de qualificação e defesa desta dissertação. Aos colegas de trabalho, Ms Maurício Dália, Msª Marilia Teixeira, Msª Amanda Stefanie e Talita Oliveira, integrantes do Laboratório da professora Míriam, pelas contribuições e por compartilharem das muitas leituras científicas que trouxeram inspirações ao longo do período que estive com todos. Ainda do mesmo laboratório, agradeço em especial ao amigo Vagner Vasquez, por ‘topar’ investigar questões importantes que sugiram ao longo do desenvolvimento deste trabalho em sua iniciação cientifica. Para todos vocês desejo uma carreira cientifica repleta de questionamentos e de motivação para solucioná-los.. 6.

(7) A Dona Marlene por manter a sala dos alunos, local que passei maior parte do meu tempo nos últimos dois anos, sempre agradável. Além dos cafezinhos compartilhados entre nós e os técnicos de laboratórios mais dedicados da UFRN, André Freire, Kionara Sarabella e Victor Gurgel. Agradeço ainda a Milena Costa, secretária do Departamento de Ecologia, por sua dedicação e disponibilidade sempre que precisei. Agradeço ao Dr. Diogo Costa e Msª Julia Costa, agora meus primos, por sempre estarem dispostos a me receber em Rio Claro/SP, todas as vezes que precisei ir ao encontro do meu coorientador, e por compartilhar de momentos especiais vividos até aqui. Agradeço de forma especial ao João Guilherme, meu sobrinho, por tornar a minha estadia em Rio Claro sempre mais divertida com os desenhos animados. Aos meus amigos mestrandos e doutorandos em ecologia: Andressa Meireles, Andressa Scabin, Augusto César, Carol Freitas, Cleto Freire, Daniel Magalhães, Ewaldo Leitão, Giesta George, Khadija Jobim (doutoranda em Sistemática e Evolução), Lara Machado, Maiara Menezes, Maryane Ferreira, Milena Cordeiro, Nádia Zamboni, Paulo Fernandes e Poliana Alves. Agradeço a vocês por tornarem o mestrado mais agradável, obrigada pelas confraternizações e pelos concelhos acadêmicos científicos na salinha da pós/mesa do Thomas. Aos meus pais, em especial a minha mãe, por todo o amor, carinho, dedicação, amizade, compreensão, incentivo e apoio incondicional. Aos meus familiares e aos amigos, que tiveram que desfrutar da minha ausência em muitas ocasiões em que aulas, trabalhos e eventos da universidade impediram de estarmos juntos.. 7.

(8) SUMÁRIO RESUMO ........................................................................................................................ 9 ABSTRACT .................................................................................................................. 11 1. INTRODUÇÃO ......................................................................................................... 12 2. MATERIAIS E MÉTODOS ...................................................................................... 16 2.1 Área de estudo e espécies estudadas ........................................................................ 16 2.2 Registros de ocorrência ............................................................................................ 18 2.3 Dados ambientais ..................................................................................................... 19 2.4 Modelos de adequabilidade atuais e futuros ............................................................ 20 2.5 Diversidade espacial e temporal .............................................................................. 21 3. RESULTADOS ......................................................................................................... 24 4. DISCUSSÃO ............................................................................................................. 30 5. REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS ...................................................................... 34 6. MATERIAL SUPLEMENTAR ................................................................................. 41. 8.

(9) 1. RESUMO. 2. Mudanças nas condições climáticas da Terra têm grandes impactos sobre a. 3. biodiversidade global. Tais alterações afetam direta e indiretamente as distribuições. 4. geográficas das espécies, e isso, pode conferir mudanças nos padrões de diversidade alfa. 5. e beta ao longo do espaço e do tempo. Projeções climáticas revelam que florestas. 6. tropicais podem sofrer fortes efeitos das mudanças no clima, e somado à fragmentação. 7. de habitat, podem ameaçar ainda mais a existência de muitas espécies dependentes de. 8. habitats florestais. Os primatas devem apresentar mudanças na sua vulnerabilidade. 9. como resultado das mudanças no clima, em especial na Mata Atlântica. Nós. 10. investigamos como essas mudanças climáticas, em cenários otimistas e pessimistas,. 11. influenciarão. 12. Especificamente: i) onde são esperadas as maiores mudanças na riqueza de espécies? ii). 13. o padrão espacial de diversidade beta sofrerá homogeneização ou heterogeneização? e. 14. iii) onde são projetadas as maiores mudanças na composição de espécies? Nós. 15. compilamos registros de ocorrência das espécies e dados climáticos para gerar os. 16. modelos de adequabilidade climática atual e futuros para primatas da Mata Atlântica. 17. brasileira. A partir desses modelos verificamos os padrões e mudanças espaciais e. 18. temporais de diversidade alfa e beta. Nossos resultados geram previsões, com as. 19. mudanças climáticas, de regiões mais ricas concentradas na costa do bioma e. 20. diminuição da riqueza em áreas de ecótono. As mudanças na riqueza ocorrerão. 21. predominantemente por perda de espécies. Espacialmente, as comunidades serão mais. 22. heterogêneas no futuro, com aumento da diversidade beta. A heterogeneização deve ser. 23. impulsionada pela redução da área das distribuições geográficas das espécies. No. 24. futuro, as regiões de ecótono, principalmente a região central da Mata Atlântica e a. 25. região mais oeste, ambas em contato com Cerrado, se tornarão mais heterogêneas e. 26. sofrerão grandes mudanças na composição de espécies. As mudanças no regime de. 27. precipitação previstas para essas áreas deve influenciar a diversidade de primatas de. 28. forma direta por causa das tolerâncias fisiológicas dos organismos, e de forma indireta,. 29. via alterações na estrutura florestal e disponibilidade de recursos. Os resultados devem. 30. ser observados com cautela, uma vez que existem fontes de incertezas nas projeções.. 31. Ainda assim, consideramos que as mudanças detectadas estão subestimadas, pois as. 32. projeções foram restritas à área de extensão de ocorrência conhecida da espécie e a. os. padrões. de. diversidade. de. primatas. na. Mata. Atlântica.. 9.

(10) 33. dispersão no futuro está extremamente comprometida pela alta perda e fragmentação de. 34. habitat na Mata Atlântica.. 35. PALAVRAS-CHAVE: heterogeneização; diversidade alfa; turnover; aninhamento.. 36. 10.

(11) 37. ABSTRACT. 38. Changes in Earth's climatic conditions have major impacts on global biodiversity. Such. 39. changes, directly and indirectly, affect the geographic distributions of species and. 40. consequently cause changes in the patterns of alpha and beta diversity throughout space. 41. and time. Climate projections reveal that tropical forests can suffer strong effects from. 42. climate change, and together with habitat fragmentation, may further threaten the. 43. existence of many species dependent on forest habitats. Changes in primates’. 44. vulnerability may occur as a result of changes in climate, especially in the Atlantic. 45. Forest. We investigated how these climate changes, in optimistic and pessimistic. 46. scenarios, will influence primate biodiversity patterns in the Atlantic Forest.. 47. Specifically: i) where are the largest changes in species richness expected? ii) the spatial. 48. pattern of beta diversity will undergo homogenization or heterogenization? and iii). 49. where are the major changes in species composition projected? We compiled records of. 50. species occurrence and climatic data to generate current and future climate suitability. 51. models of Brazilian Atlantic Forest primates. Using these models, we analyzed the. 52. spatial and temporal patterns changes of alpha and beta diversity. Our results indicate. 53. previsions, according to climate changes, of richest regions concentrated on the coast of. 54. the biome and richness decrease in areas of ecotone. Changes in richness will occur. 55. predominantly due to species loss. Communities will be more spatially heterogeneous in. 56. the future, with increased beta diversity. The heterogenization may be driven by the. 57. reduction species geographic distributions. In the future, ecotone regions, mainly the. 58. central Atlantic Forest and the most western region, both in contact with Cerrado, will. 59. become more heterogeneous and will undergo greater changes in species composition.. 60. The changes in the precipitation regime predicted for these areas may influence the. 61. primates diversity directly through physiological tolerances of the organisms, and. 62. indirectly, through changes in the forest structure and resources availability. The results. 63. should be observed with caution, since there are sources of uncertainties in the. 64. projections. Nevertheless, we consider that the changes detected are underestimated. 65. because the projections were restricted to the known distribution of the species and the. 66. dispersion in the future is extremely compromised by the high loss and fragmentation of. 67. habitat in the Atlantic Forest.. 68. KEYWORDS: heterogenization; alpha diversity; turnover; nestedness.. 69. 11.

(12) 70. 1. INTRODUÇÃO. 71. As interferências antrópicas sobre a Terra nos últimos séculos, juntamente com o. 72. crescimento populacional humano e o crescimento econômico, aceleraram e. 73. intensificaram atividades que tiveram e ainda têm fortes influências sobre os processos. 74. climáticos (IPCC 2014). Entre as atividades humanas que interferem na dinâmica do. 75. clima podemos destacar o desmatamento, a poluição, as queimadas e o aumento de. 76. emissão de gases do efeito estufa (GEE). Vários cenários de mudanças no clima da. 77. Terra são projetados para o futuro, e, segundo o Intergovernmental Panel on Climate. 78. Change (IPCC), a previsão mais pessimista de mudança esperada destaca que alterações. 79. na precipitação e temperatura global serão mediadas por processos antrópicos. 80. acelerados, que influenciarão o aumento na produção de GEE por todo o século XXI.. 81. Em cenários mais otimistas, mudanças nas atividades antrópicas possibilitariam uma. 82. diminuição da emissão de GEE até 2100 minimizando os efeitos negativos do clima. 83. sobre a vida na Terra (IPCC 2014).. 84. Atualmente mudanças nas condições climáticas, influenciadas por atividades. 85. humanas, têm grandes impactos sobre a biodiversidade global (Parmesan & Yohe 2003;. 86. Root et al. 2003; Araújo et al. 2004; Pecl et al. 2017), uma vez que afetam, direta e. 87. indiretamente, as atividades sazonais, abundância, interações bióticas, padrões de. 88. migração e alteram as distribuições geográficas de muitas espécies terrestres, marinhas e. 89. de água doce (IPCC 2014). A velocidade em que as alterações nas condições ambientais. 90. são esperadas pode ameaçar a sobrevivência das espécies. Mudanças climáticas naturais. 91. sempre atuaram sobre os processos evolutivos, porém em um maior período de tempo,. 92. não tão rápido como as alterações intensificadas pelas atividades humanas. As. 93. consequências dessas alterações devem variar entre as espécies, e deve ser influenciada. 94. ainda pela disponibilidade de habitat adequado e por sua capacidade de se dispersar. 95. (Schweiger et al. 2008; Hodd et al. 2014; Berry et al. 2005). Barreiras naturais. 96. certamente terão fortes influências sobre os cenários futuros, podendo dificultar ou até. 97. mesmo impossibilitar as dispersões de algumas espécies (Pearson & Dawson 2003).. 98. Além disso, alterações no uso do solo mediadas pelas atividades humanas, podem. 99. dificultar ainda mais a dispersão das espécies, em função da perda e fragmentação de. 100. habitats. As mudanças nas condições climáticas devem gerar padrões de extinções de. 12.

(13) 101. espécies (Waller et al. 2017), conferir deslocamento (Hickling et al. 2006), redução. 102. (Virkkala et al. 2008) ou ampliação (Sales et al. 2017) de suas atuais distribuições.. 103. Mudanças nas distribuições das espécies poderão conferir alterações nos padrões. 104. de diversidade (Root et al. 2003; Parmesan & Yohe 2003; Araújo et al. 2004). Essas. 105. mudanças podem acontecer sobre os padrões de diversidade alfa e beta ao longo do. 106. tempo e do espaço (Ochoa-Ochoa et al. 2012; Tisseuil et al. 2012). A diversidade alfa. 107. pode ser entendida como a riqueza de espécies em uma comunidade, enquanto que a. 108. diversidade beta é a mudança na composição de espécies entre comunidades. Processos. 109. de mudanças no clima afetam diretamente os componentes da diversidade beta,. 110. aninhamento e turnover, alterando a composição de espécies por perda/ganho e/ou. 111. substituição de espécies (Baselga 2010; Tisseuil et al. 2012). Projeções ao longo do. 112. tempo mensuram como as comunidades tendem a se comportar com as mudanças. 113. climáticas futuras, avaliando como a composição de espécies poderá ser alterada. 114. (Hillebrand et al. 2010) ou mensurando se as futuras comunidades são mais semelhantes. 115. ou diversificadas quando comparadas às comunidades já existentes em uma perspectiva. 116. espacial (Tisseuil et al. 2012). Dentro dessa perspectiva, podemos esperar três. 117. comportamentos na diversidade beta, baseado em três hipóteses: i) a hipótese beta. 118. estável prevê que os padrões de diversidade beta atuais não mudarão no futuro, onde o. 119. tamanho médio das distribuições serão mais ou menos similares aos atuais, como. 120. resultado da mudança simultânea da taxa de diversidade alfa e gama, ou seja, quando a. 121. diversidade alfa diminui a diversidade gama diminui em taxas similares; ii) a hipótese. 122. de homogeneização prevê que no futuro as comunidades serão mais homogêneas em. 123. termos de composição de espécies, onde a diversidade beta deve decrescer como. 124. resultado das extinções ou das expansões das distribuições de algumas espécies; iii) e a. 125. hipótese de heterogeneização prevê um aumento da diversidade beta, através da. 126. diminuição no tamanho médio das distribuições das espécies, seja por incursão ou por. 127. redução da área de distribuição de algumas espécies (Ochoa-Ochoa et al. 2012).. 128. As florestas tropicais enfrentam um considerável aumento nos níveis de ameaça. 129. devido à conversão desses ecossistemas em áreas desmatadas, causando a perda e. 130. fragmentação de habitats (Raghunathan et al. 2014). Além disso, é possível que em um. 131. futuro próximo as florestas tropicais venham a sofrer fortes efeitos das mudanças no. 132. clima, como por exemplo, mudanças nos padrões de precipitação e temperatura (IPCC 13.

(14) 133. 2014). A soma desses fatores ameaça ainda mais a existência de muitas espécies que. 134. são dependentes de habitats florestais (Raghunathan et al. 2014). A Mata Atlântica. 135. brasileira é uma das florestas tropicais que sofre constante ameaça. Este bioma possui. 136. uma longa história de desmatamento, desde o início da colonização do país, restando. 137. menos de 11,7% da sua cobertura original (Ribeiro et al. 2009). Essa alta conversão de. 138. habitat, junto com o alto grau de endemismo, caracteriza este bioma como um hotspot. 139. mundial de biodiversidade (Myers et al. 2000). As mudanças climáticas conferiram,. 140. recentemente, outro título importante ao bioma, que foi classificado como o terceiro. 141. hotspot de alta vulnerabilidade frente às mudanças no clima (Béllard et al. 2014).. 142. Muitos primatas devem apresentar mudanças na sua vulnerabilidade como. 143. resultado das mudanças climáticas durante o século XXI, principalmente em regiões. 144. como Leste da Ásia, América Central, Amazônia e Mata Atlântica (Graham et al. 2016).. 145. Essas duas últimas florestas tropicais fizeram com que o Brasil ganhasse destaque entre. 146. os países prioritários para a conservação de primatas no mundo (Estrada et al. 2017).. 147. Entre os mamíferos, o grupo dos Primatas apresenta o maior número de espécies. 148. ameaçadas no mundo (Grelle et al. 2006), dentre o qual 55% das espécies estão. 149. ameaçadas de extinção (Estrada et al. 2017). Para o Brasil esse cenário não é muito. 150. diferente, pois entre os mamíferos, os primatas compõem o grupo com maior número de. 151. espécies ameaçadas, com 14 espécies classificadas como vulneráveis, 15 ameaçadas de. 152. extinção e seis criticamente ameaçadas (Brasil/MMA 2014). Dentre todas as ameaças. 153. aos primatas no Brasil as principais são a perda e fragmentação de habitat, a caça para. 154. consumo humano, a coleta para criação como animais de estimação, a predação por. 155. animais domésticos, interferência de espécies exóticas e as mudanças climáticas. 156. (Machado et al. 2008; Meyer et al. 2014; Gouveia et al. 2016; Estrada et al. 2017). A. 157. perda de habitat na Mata Atlântica pode levar a uma elevada taxa de extinção de. 158. espécies (Laurance 2009). Dois gêneros de primatas brasileiros são endêmicos deste. 159. bioma, Brachyteles e Leontopithecus, e todas as espécies desses dois grupos encontram-. 160. se ameaçadas (Brachyteles arachnoides, Leontopithecus chrysomelas, Leontopithecus. 161. chrysopygus e Leontopithecus rosalia) ou criticamente ameaçadas (Brachyteles. 162. hypoxanthus e Leontopithecus caissara) de extinção (IUCN 2016; Brasil/MMA 2014).. 163. Inúmeras espécies de primatas podem sofrer com as pressões que resultam de mudanças. 164. do clima, aumentando assim o risco de extinção (Graham et al. 2016).. 14.

(15) 165. No presente estudo, utilizamos modelos de adequabilidade de habitat para. 166. predizer como as mudanças nas condições climáticas futuras influenciarão os padrões. 167. espaciais e as mudanças temporais de diversidade, e as distribuições geográficas de. 168. primatas na Mata Atlântica. Mais especificamente: 1) Sobre as mudanças na riqueza. 169. (Figura 1A) e localização das distribuições, partindo do pressuposto que muitas espécies. 170. devem alterar as suas distribuições como consequência das mudanças nas condições. 171. climáticas (Hickling et al. 2006), esperamos que haverá mudança na riqueza de espécies. 172. no cenário de mudanças futuras no clima. Esperamos ainda que a riqueza deverá. 173. diminuir ao passo que as mudanças climáticas se tornam mais pessimistas. 2) Sobre as. 174. mudanças na diversidade beta espacial (Figura 1B) e nos tamanhos das distribuições. 175. geográficas, investigaremos se o padrão espacial de diversidade beta sofrerá. 176. homogeneização ou heterogeneização (Ochoa-Ochoa et al. 2012) comparando a. 177. diversidade beta atual com a diversidade beta no futuro e comparando os tamanhos das. 178. distribuições das espécies atual e futura. As mudanças nos tamanhos das distribuições. 179. explicariam parcialmente as mudanças na diversidade beta. 3) Sobre a diversidade beta. 180. temporal (Figura 1C): identificaremos os locais onde haverá maior mudança na. 181. composição de espécies com as mudanças climáticas, estimando a mudanças na. 182. composição de espécies, em um mesmo local, no tempo atual para o tempo no futuro.. 183. Maiores mudanças na diversidade beta temporal são esperadas para cenários mais. 184. pessimistas de mudanças nas condições climáticas.. 15.

(16) 185 186. Figura 1. Mudanças climáticas atuando sobre padrões espaciais de riqueza de espécies atuais e. 187. futuros (A), diversidade beta espacial atual e futuro (processos de homogeneização e. 188. heterogeneização) (B) e diversidade beta temporal (C). Alterações nos padrões de diversidade. 189. norteados por cenários de mudanças climáticas, um futuro otimista de diminuição (cenário B1). 190. ou em um futuro pessimista de aumento (cenário A1) nos padrões de emissão dos gases. 191. do feito estufa até o ano de 2100.. 192. 2. MATERIAIS E MÉTODOS. 193. Nós compilamos registros de ocorrência das espécies e dados climáticos para. 194. gerar os modelos de adequabilidade climática atuais e futuros de primatas da Mata. 195. Atlântica brasileira. A partir desses modelos verificamos os padrões e mudanças. 196. espaciais e temporais de diversidade.. 197. 2.1 Área de estudo e espécies estudadas. 198. Nossa área de estudo é a Mata Atlântica brasileira (Figura 2). A Mata Atlântica é. 199. o segundo maior domínio florestal da América do Sul, que se expande do nordeste 16.

(17) 200. brasileiro até o leste da Argentina e do Paraguai (Câmara, 2003; Huang et al. 2007). É. 201. um hotspot de biodiversidade (Myers et al. 2000) e possui aproximadamente entre 1 e. 202. 8% de todas as espécies da fauna e flora conhecida no mundo (Silva & Casteleti, 2003).. 203. A grande amplitude latitudinal (3°S-31°S) e altitudinal (0 a 2.700 metros) possibilita. 204. diferentes condições climáticas ao longo da sua extensão e uma grande variedade de. 205. formações florestais e ecossistemas associados (Cunha et al. 2013). Ao longo da costa. 206. do Brasil, a Mata Atlântica abrange 17 estados, possui uma área original de 148.194.638. 207. ha, e atualmente estima-se que haja entre 11,4% e 16% de remanescentes no país. 208. (Ribeiro et al. 2009). Para delimitação da área de estudo utilizamos o Mapa de biomas. 209. do Brasil, disponível no sítio eletrônico do Instituto Brasileiro de Geografia e Estatística. 210. (IBGE: http://downloads.ibge.gov.br/downloads_geociencias.htm).. 211 212 213 214 215 216 217 218 219. Figura 2. Grade com grãos de 0,5° de latitude/longitude sobreposta à Mata Atlântica brasileira. Mapa adaptado a partir do mapa de biomas do Instituto Brasileiro de Geografia e Estatística (IBGE). Limites estaduais brasileiros: MT – Mato Grosso, PA Pará, TO – Tocantins, MA – Maranhão, PI – Piauí, CE – Ceará, RN – Rio Grande do Norte, PB – Paraíba, PE – Pernambuco, AL – Alagoas, SE – Sergipe, BA – Bahia, GO – Goiás, MG – Minas Gerais, ES – Espírito Santo, RJ – Rio de Janeiro, DF – Distrito Federal, SP – São Paulo, MS – Mato Grosso do Sul, PR – Paraná, SC – Santa Catarina e RS – Rio Grande do Sul.. 17.

(18) 220. As espécies de primatas que ocorrem na Mata Atlântica foram consideradas. 221. neste trabalho. Para definir a lista de espécies, os polígonos de extensão de ocorrência. 222. de todos os primatas neotropicais foram adquiridos da base de dados da International. 223. Union for Nature Conservation (IUCN). As distribuições dos primatas foram. 224. sobrepostas ao limite da Mata Atlântica, e então calculamos a área de distribuição total. 225. de cada espécie e a área da distribuição da espécie no bioma. A partir daí obtivemos. 226. também a proporção da distribuição de cada espécie dentro do bioma. Consideramos. 227. todas as espécies que possuem mais de 3.000.000 ha e/ou mais 50% da área de sua. 228. distribuição dentro da Mata Atlântica brasileira (Mat. Supl. 1). Dessa forma, foram. 229. selecionados 25 espécies de primatas como alvo desse estudo (Mat. Supl. 2, Mat. Supl.. 230. 3).. 231. 2.2 Registros de ocorrência. 232. Os registros de presença utilizados para construção dos modelos de. 233. adequabilidade de habitat, foram compilados de literatura publicada através de artigos. 234. científicos indexados nos portais Web of Science e SciELO e publicados nos periódicos. 235. especializados Neotropical Primates e Checklist (estes últimos não indexados), entre. 236. janeiro de 2000 a dezembro de 2015, para complementar a base usada por Pinto &. 237. Grelle (2009). As buscas foram realizadas para este período, umas vez que dados mais. 238. antigos carregam incertezas quanto à real localização espacial, e artigos mais antigos. 239. muitas vezes não possuem dados georreferenciados. Os dados obtidos foram suficientes. 240. para construir os modelos de adequabilidade climática das espécies. Nas buscas no. 241. portal Web of Science e no SciELO utilizamos sempre como palavra-chave o nome do. 242. gênero. 243. Especificamente para o gênero Sapajus utilizamos as palavras-chave Cebus e Sapajus,. 244. considerando a recente atualização taxonômica para divisão de Cebus em dois gêneros. 245. (Alfaro et al. 2012).. (Alouatta,. Brachyteles,. Callicebus,. Callithrix. e. Leontopithecus).. 246. Realizamos a checagem e reclassificação taxonômica dos registros de. 247. ocorrências de todas as espécies, quando necessário, seguindo IUCN (2016) e Rylands. 248. & Mittermeier (2009). Posteriormente, todos os dados de registros de ocorrência foram. 249. checados com relação à localização espacial. Registros localizados dentro da extensão. 250. de ocorrência da espécie (IUCN 2016) foram considerados válidos. Registros de. 251. ocorrência localizados fora da extensão de ocorrência da espécie (IUCN 2016) foram 18.

(19) 252. considerados válidos apenas se: a) referia-se a um local de ocorrência para a espécie. 253. relatado em mais de uma publicação com pelo menos um registro direto (captura ou. 254. visualização) cujo objeto principal do estudo era o primata (e não outros organismos,. 255. como algum parasita, por exemplo); b) os autores relataram explicitamente que aquele. 256. local de ocorrência caracterizava uma expansão da extensão de ocorrência da espécie.. 257. 2.3 Dados ambientais. 258. Informações espaciais referentes a variáveis de temperatura, precipitação e. 259. altitude, foram adquiridas da base de dados do WorldClim - Global Climate Data. 260. (http://www.worldclim.com). As 19 variáveis bioclimáticas disponíveis são resultantes. 261. de dados derivados de temperatura e precipitação mensal de estações meteorológicas,. 262. que posteriormente foram interpolados para caracterizar o valor médio da superfície. 263. global em uma resolução de 30 segundos minutos (~ 1km²) (Mat. Supl. 4; Hijmans et al.. 264. 2005). As informações espaciais para o tempo corrente foram construídas considerando. 265. a média dos dados coletados entre 1960 e 1990 e as variáveis projetadas para 2050. 266. consideraram a média do intervalo de tempo entre 2041 e 2060. Todas as variáveis de. 267. clima e precipitação foram adquiridas na resolução de 2,5 minutos (~ 5km²). Essa. 268. resolução é suficiente para estudos com a dimensão espacial da Mata Atlântica (e.g.. 269. Colombo & Joly 2010). As informações espaciais de altitude foram adquiridas na. 270. resolução espacial de 30 segundos (~ 1km²) e projetadas para a mesma resolução das. 271. demais variáveis bioclimáticas.. 272. Para o futuro as variáveis estão disponíveis considerando diferentes modelos de. 273. clima global (GCM - Global Climate Model) associado os percursos representativos de. 274. concentração (RCP - Representative Concentration Pathways), que foram construídos. 275. baseados em diferentes cenários de emissão dos gases do efeito estufa (GEE), segundo o. 276. quinto relatório de avaliação do IPCC. Essas projeções consideram quatro futuros. 277. cenários de emissão, dois otimistas e dois pessimistas. Para os cenários otimistas espera-. 278. se que emissões dos GEE sejam reduzidas, podendo ocorrer de duas maneiras: segundo. 279. o RCP 2.6 o pico de emissão de GEE deve ocorrer entre 2010-2020 e posteriormente. 280. declinar substancialmente; já o RCP 4.5 prediz que o pico de emissão dos GEE ocorrerá. 281. em 2040 e deve declinar logo então (IPCC, 2014). Entretanto, cenários pessimistas. 282. também são esperados, o RCP 6.0 é baseado em um cenário de alta emissão de GEE. 283. com pico ocorrendo em 2080 e só depois as emissões devem sofrer redução, enquanto 19.

(20) 284. que o cenário RCP 8.5, mais catastrófico, prediz que durante todo o século XXI ocorra. 285. aumento nas emissões dos GEE (IPCC, 2014). No presente estudo, utilizamos os quatro. 286. RCPs associados a oito diferentes GCMs: BCC-CSM1-1, CCSM4, GISS-E2-R,. 287. HadGEM2-AO, HadGEM2-ES, IPSL-CM5A-LR, MRI-CGCM3 e NorESM1-M.. 288. 2.4 Modelos de adequabilidade atuais e futuros. 289. A área de calibração dos modelos de adequabilidade foi definida a partir da. 290. abrangência de todos os registros de ocorrência de todas as espécies utilizadas no. 291. estudo. Assim, todas as variáveis abióticas, atuais e futuras, foram recortadas apenas. 292. para área de calibração. Na tentativa de minimizar problemas de multicolinearidade e. 293. selecionar apenas variáveis a serem utilizadas na construção dos modelos de. 294. adequabilidade, realizamos uma análise do fator de inflação da variância (Variance. 295. Inflation Factor - VIF; Quinn & Keough, 2002). Selecionamos aleatoriamente 10.000. 296. pixels da área de calibração dos dados e então calculamos o VIF. Retiramos do conjunto. 297. de variáveis preditoras todas aquelas cujo VIF foi superior a 3 (Zuur et al. 2010). Foram. 298. mantidas as seguintes variáveis: média da amplitude diurna da temperatura (Bio2),. 299. isotermalidade (Bio3), média da temperatura do quartil mais úmido (Bio8), precipitação. 300. do mês mais úmido (Bio13), sazonalidade da precipitação (Bio15), precipitação no. 301. quartil mais quente (Bio18) e precipitação no quartil mais frio (Bio19). Dados de. 302. ocorrência são bastante enviesados para áreas em que foram realizados mais estudos. Na. 303. tentativa de minimizar esse viés amostral, em caso de mais de um registro de ocorrência. 304. em um pixel da camada ambiental para cada espécie, apenas um deles, selecionado de. 305. forma aleatória, era mantido.. 306. Utilizamos o algoritmo de máxima entropia Maxent 3.3.3k (Phillips et al. 2006;. 307. Elith et al. 2011) para gerar os modelos de adequabilidade de habitat, uma vez que este. 308. algoritmo considera apenas pontos de presença e pseudo-ausências, não sendo. 309. necessária a utilização de pontos de ausência. Além disso, este algoritmo apresentou. 310. ótimo desempenho quando comparado com outros 16 diferentes algoritmos (Elith et al.. 311. 2006) e alta precisão preditiva mesmo quando utilizamos um conjunto de registro de. 312. ocorrência limitado (Wisz et al. 2008). Os parâmetros do algoritmo foram selecionados. 313. para balancear complexidade com desempenho do modelo (para mais informações veja. 314. Mat. Supl. 4). Utilizando dois métodos de partição de dados de teste e treino, para. 315. espécies com mais de 25 pontos de ocorrência os dados foram partilhados por ‘block’ e 20.

(21) 316. utilizamos ‘k-1 Jackknife’ para as espécies com menos de 25 pontos (Pearson et al.. 317. 2007; Wenger & Olden 2012; Shcheglovitova & Anderson, 2013; Muscarella et al.. 318. 2014) (Mat. Supl. 5).. 319. Os modelos de adequabilidade ambiental para o presente foram gerados com os. 320. parâmetros selecionados por AICc (para mais informações veja Mat. Supl. 5), utilizando. 321. as variáveis atuais e os registros de ocorrência selecionados. Projetamos os modelos. 322. gerados no presente para cenários no futuro (2050), gerando superfícies de. 323. adequabilidade ambiental de cada espécie no futuro. Para cada cenário de emissão de. 324. GEE (RCP: 2.6, 4.5, 6.0 e 8.5) foi gerado um modelo consenso a partir dos oito. 325. diferentes GCMs (BCC-CSM1-1, CCSM4, GISS-E2-R, HadGEM2-AO, HadGEM2-ES,. 326. IPSL-CM5A-LR, MRI-CGCM3 e NorESM1-M). Este modelo consenso é um modelo. 327. médio entre todos os modelos construídos a partir de cada um GCM para o mesmo. 328. RCP.. 329. Os cinco modelos de adequabilidade finais de cada espécie, um atual e quatro. 330. cenários futuros, foram convertidos em mapas binários utilizando limiar de 10º percentil. 331. ‘10 percentile training presence threshold’. Esse limiar é indicado quando se utiliza. 332. diferentes fontes de dados, devido a possíveis imprecisões de georreferenciamento nos. 333. dados (Barros et al. 2012). Assim, este critério foi utilizado para evitar a superestimava. 334. da real área de ocorrência das espécies, uma vez que, este limiar tem como referência o. 335. decil inferior da distribuição dos valores de adequabilidade nos pontos de ocorrência. 336. usados para construir o modelo. Todos os pixels com valores de adequabilidade maiores. 337. do que aquele decil foram categorizados como 1 (um), e todos os outros como 0 (zero).. 338. Posteriormente, os pixels iguais a um nos mapas binários foram transformados em um. 339. polígono dos modelos de distribuição geográfica.. 340. 2.5 Diversidade espacial e temporal. 341. Uma grade com quadrículas de 0,5° de latitude/longitude foi construída sobre a. 342. Mata Atlântica a partir do mapa de biomas do IBGE (Figura 2). Apenas quadrículas. 343. com 25% ou mais de área de Mata Atlântica foram incluídas na grade, totalizando 446. 344. quadrículas. Então os polígonos de distribuições geográficas de todas as espécies foram. 345. organizados sobre esta grade. A partir desses dados pareados analisamos a riqueza. 346. (diversidade α) e composição de espécies (diversidade β) atual e futura. 21.

(22) 347. A diversidade α (riqueza) foi calculada como sendo o número de espécies. 348. presente em cada quadrícula da grade, tanto atual quanto para cada cenário futuro.. 349. Estimamos ainda a diferença na riqueza de espécies, ou seja, subtraímos o valor da. 350. riqueza estimada para cada um dos cenários no futuro da riqueza atual. Para investigar. 351. se a riqueza de espécies atual aumentará ou diminuirá entre os cenários futuros de. 352. emissão dos GEE utilizamos o teste de Friedman (teste não-paramétrico da ANOVA em. 353. blocos), inserindo as quadrículas como bloco e os cenários (atual e futuros) como. 354. variável independente. Estimamos a diversidade β no espaço e no tempo utilizando o índice de. 355 356. similaridade de Sorensen. Este índice particiona a diversidade beta em turnover (. 357. aninhamento. ) (Baselga & Orme 2012):. 358. 359. )e. =. +. Onde:. 360. a - Número de espécies que ocorre em ambas às quadrículas;. 361. b - Número de espécies exclusivas da quadrícula focal/atual;. 362. c - Número de espécies exclusivas da quadrícula vizinha/futuro.. 363. A diversidade β espacial mensura o quanto a quadrícula focal é diferente da. 364. quadrícula vizinha em termos de composição de espécies. Assim, a diversidade β. 365. espacial para cada quadrícula foi quantificada como a média de valores de diversidade β. 366. entre a quadrícula focal e cada uma das oito quadrículas vizinhas (1ª ordem) (Mat. Supl.. 367. 6). Aumentamos o entorno de influência considerando as 80 quadrículas localizadas até. 368. 4ª ordem, ou seja, até 200 km de distância da quadrícula focal. Para investigar se as. 369. comunidades tendem a ser espacialmente mais homogêneas (baixa diversidade beta. 370. espacial) ou heterogêneas (alta diversidade beta espacial) no futuro utilizamos o teste. 371. não-paramétrico de Friedman, inserindo as quadrículas como bloco e os cenários (atual. 372. e futuros) como variável independente.. 373. Calculamos a área de distribuição dos modelos de distribuição geográfica, de. 374. cada espécie atual e em cada um dos cenários esperados para o futuro, para observar. 375. quais espécies sofrerão redução ou ganho de área de distribuição com as mudanças nos 22.

(23) 376. níveis de GEE. Então, utilizamos o teste não-paramétrico de Friedman, inserindo as. 377. espécies como bloco e os cenários (atual e futuros) como variável independente para. 378. testar se há diferença na área de distribuição das espécies entre os diferentes cenários,. 379. na tentativa de compreender se o padrão espacial de homogeneização ou. 380. heterogeneização pode ser explicado por uma mudança no tamanho da área de. 381. distribuição das espécies. Muitas espécies aumentando a área de distribuição tornariam. 382. as comunidades mais homogêneas, ao passo que, comunidades mais heterogêneas são. 383. esperadas quando ocorre redução na área de distribuição das espécies.. 384. A diversidade β temporal quantifica o quanto uma quadrícula é diferente em. 385. termos de composição de espécies considerando dois tempos diferentes. Então, a. 386. diversidade β temporal foi estimada comparando, para a mesma quadrícula, a. 387. composição de espécies atual com a composição de espécies em cada cenário do futuro.. 388. Testamos se há diferença na diversidade beta temporal entre os cenários através de um. 389. teste não-paramétrico de Friedman, inserindo as quadrículas como bloco e os cenários. 390. (atual e futuros) como variável independente.. 391. Utilizamos o software QGIS (QGIS Development Team 2015) para. 392. procedimentos de informações geográfica. Para análises estatísticas e construção dos. 393. modelos de adequabilidade utilizamos o software R (R Core Team 2017): a seleção dos. 394. parâmetros dos modelos de adequabilidade por critério de AICc e AUC foi realizada. 395. através do pacote ‘ENMeval’, o algoritmo MaxEnt foi implementado através do pacote. 396. ‘dismo’ e as análises de diversidade beta foram realizadas utilizando o pacote ‘betapart’.. 397. Utilizamos. 398. http://rfunctions.blogspot.com.br/2015/08/calculating-beta-diversity-on-grid.html; Melo. 399. et al. 2009) para calcular a diversidade beta de cada célula.. o. script. ‘betagrid’. (disponível. em:. 400. Realizamos as análises de padrões espacial e temporal de diversidade para todos. 401. os cenários esperados de mudanças climáticas (RCPs 2.6, 4.5, 6.0 e 8.5), entretanto,. 402. exploraremos com maior detalhe os cenários mais otimista e pessimista, RCP 2.6 e RCP. 403. 8.5, respectivamente, e o modelo médio e o coeficiente de variação de cada espécie,. 404. podem ser observado em (Mat. Supl. 7). Os resultados para os demais cenários de. 405. mudanças intermediárias podem ser observados em (Mat. Supl. 8).. 406 23.

(24) 407. 3. RESULTADOS. 408. A riqueza atual de primatas na Mata Atlântica concentra-se principalmente na. 409. porção central do bioma, em áreas localizadas ao sul da Bahia, sudeste de Minas Gerais,. 410. Espírito Santo, Rio de Janeiro e litoral de São Paulo, e, de forma geral, este padrão. 411. poderá se manter para os cenários futuros. Porém, no futuro, locais com maior riqueza. 412. tenderão a se concentrar nas regiões mais próximas ao litoral do bioma, mais. 413. especificamente sul da Bahia, Espirito Santo, Rio de Janeiro e litoral de São Paulo.. 414. Atualmente, algumas áreas próximas ao Cerrado têm alta riqueza de espécies.. 415. Entretanto, as projeções para o futuro revelam que essas regiões terão redução no. 416. número de espécies (Figura 3). Houve diferença na riqueza entre os diferentes cenários. 417. (maxT = 14,547; p < 0,001; n = 446, Tabela 1), sendo que o cenário atual foi diferente. 418. de todos os demais e apresenta maior riqueza de primatas. Além disso, a riqueza no. 419. cenário RCP 6.0 será maior que aquela do RCP 8.5.. 24.

(25) 420 421 422. Figura 3. Riqueza de espécies de primatas atual (A), em cenário otimista (B) e pessimista (C) de mudanças nas condições climáticas na Mata Atlântica brasileira.. 423 424 425 426. Tabela 1. Resultado do teste a posteriori para comparar a riqueza de espécies de primatas da Mata Atlântica entre os cenários de mudanças climáticas (ATUAL, RCP 2.6, RCP 4.5, RCP 6.0 e RCP 8.5). Observamos o valor de p das comparações par-a-par entre a média dos ranques de cada cenário.. ATUAL RCP 2.6 RCP 4.5 RCP 6.0 RCP 8.5. ATUAL RCP 2.6 RCP 4.5 RCP 6.0 RCP 8.5 < 0,01 1,00 < 0,01 0,67 0,54 < 0,01 0,13 0,20 < 0,01 < 0,01. Ranque 3,612 2,865 2,853 2,947 2,722. 427. 25.

(26) 428. Comparando as diferenças na riqueza de espécies, podemos observar que tanto. 429. no cenário otimista quanto no cenário pessimista, nossas projeções revelam que muitas. 430. quadrículas perderão espécies, podendo perder até cinco espécies, ao passo que poucas. 431. quadrículas poderão ganhar apenas uma espécie (Figura 4 A e B, respectivamente). O. 432. ganho de uma espécie ocorreu principalmente em quadrículas localizadas no centro e ao. 433. sul do bioma. A maior perda de espécies é esperada para as quadrículas próximas ao. 434. Cerrado, interior de São Paulo, e na região central da Mata Atlântica, sudeste de Minas. 435. Gerais.. 436 437 438 439 440. Figura 4. Diferença entre a riqueza futura e atual (Δ Species Richness) de espécies de primatas na Mata Atlântica em um cenário otimista (A) e pessimista (B) de mudanças nas condições climáticas. Valores negativos e positivos representam perda e ganho de espécies, respectivamente.. 441. Atualmente, regiões localizadas próximas ao Cerrado, especificamente nordeste. 442. de Minas gerais, noroeste de São Paulo, Oeste do Paraná e oeste de Santa Catarina, são. 443. mais diferentes em composição de espécies do que as quadrículas mais próximas ao. 444. litoral, com exceção de duas quadrículas no litoral do Rio de Janeiro. Além disso,. 445. quadrículas próximas ao litoral na região sul e nordeste do bioma apresentaram uma. 446. menor diversidade beta espacial (Figura 5A). O turnover de espécies foi o componente. 447. que mais contribuiu para promover a diversidade beta espacial (Figura Mat. Supl. 8.3).. 448. Este padrão se manterá nas projeções da diversidade beta espacial no futuro, entretanto,. 449. quadrículas localizadas na região central do bioma terão seu valor de diversidade beta. 450. aumentado, ou seja, serão mais diferentes em termos de composição de espécies em. 451. relação ao entorno (Figura 5). Além disso, os locais na porção mais oeste do bioma, 26.

(27) 452. áreas localizadas nos estados de Minas Gerais e interior de São Paulo, terão maiores. 453. valores de diversidade beta no cenário mais pessimista (Figura 5C). Comparando a. 454. distribuição de frequência dos valores de diversidade beta espacial atual, cenário. 455. otimista (RCP 2.6) e cenário pessimista (RCP 8.5), observamos que muitos locais serão. 456. mais heterogêneos no futuro, pois a frequência de valores mais altos de diversidade beta. 457. aumentará e de valores baixos diminuirá (Figura 5 A, B e C).. 458 459. Figura 5. Diversidade beta espacial de primatas na Mata Atlântica atualmente (A), e em cenários. 460. futuros otimista (B) e pessimista (C) de mudanças no clima.. 461. Houve diferença na diversidade beta espacial entre os diferentes cenários (maxT. 462. = 9,1268; p < 0,001; n = 446, Tabela 2). A diversidade beta espacial atual será menor do 27.

(28) 463. que qualquer cenário no futuro, sendo que esta diferença é significativa entre o cenário. 464. atual e otimista e entre o cenário atual e pessimista, no entanto a comparação entre o. 465. cenário otimista e o cenário pessimista mostrou que a diversidade beta espacial não. 466. difere (Tabela 2).. 467 468 469 470. Tabela 2. Resultado do teste a posteriori para comparar a diversidade beta espacial de espécies de primatas da Mata Atlântica entre os cenários de mudanças climáticas (ATUAL, RCP 2.6, RCP 4.5, RCP 6.0 e RCP 8.5). Observamos o valor de p das comparações par-a-par entre a média dos ranques de cada cenário.. ATUAL RCP 2.6 RCP 4.5 RCP 6.0 RCP 8.5. ATUAL RCP 2.6 RCP 4.5 RCP 6.0 RCP 8.5 < 0,01 0,94 < 0,01 0,08 < 0,01 < 0,01 1,00 0,99 < 0,01 < 0,01. Ranque 2,397 3,274 3,355 2,667 3,307. 471 472. Em um cenário pessimista de mudanças nas condições do clima, projeta-se que. 473. as espécies apresentarão uma maior mudança na área de distribuição do que em um. 474. cenário otimista de mudanças (Figura 6). Houve diferença no tamanho das distribuições. 475. entre o cenário atual e o cenário pessimista (maxT = 3,846; p < 0,01; n = 25, Tabela 3).. 476. As áreas de distribuição de muitas espécies poderão reduzir se compararmos a área da. 477. distribuição atual com a área futura da distribuição, ao passo que poucas espécies terão. 478. as suas distribuições expandidas (Figura 6).. 479 480 481 482. Figura 6. Diferença na área de distribuição (área da distribuição futura – área da distribuição atual) das espécies de primatas na Mata Atlântica em cenário otimista (A) e pessimista (B) de mudanças nos níveis de emissão dos gases do efeito estufa.. 483. 28.

(29) 484 485 486 487. Tabela 3. Resultado do teste a posteriori para comparar a distribuições das espécies de primatas da Mata Atlântica entre os cenários de mudanças climáticas (ATUAL, RCP 2.6, RCP 4.5, RCP 6.0 e RCP 8.5). Observamos o valor de p das comparações par-a-par entre a média dos ranques de cada cenário.. ATUAL RCP 2.6 RCP 4.5 RCP 6.0 RCP 8.5. ATUAL RCP 2.6 RCP 4.5 RCP 6.0 RCP 8.5 0,03 1,00 0,02 0,90 0,93 < 0,01 0,17 0,95 0,93 0,49 -. Ranque 102,000 69,000 68,000 59,000 77,000. 488 489. Analisando a diversidade beta temporal, observamos que muitas quadrículas na. 490. Mata Atlântica terão a composição de espécies alterada no futuro (Figura 7). As. 491. maiores mudanças ocorrerão principalmente em áreas no centro-oeste, interior de São. 492. Paulo, próximas ao Cerrado, e na região central do bioma, em Minas Gerais. Houve. 493. diferença na diversidade beta temporal (atual-futuro) entre o cenário mais pessimista e. 494. todos os demais cenários (maxT = 3,4883; p < 0,001; n = 446, Tabela 4), sendo que. 495. houve maiores mudanças na composição de espécies nesse cenário mais pessimista. O. 496. aninhamento foi o componente que mais contribuiu para promover a diversidade beta. 497. temporal (Figura Mat. Supl. 8.5).. 498 499 500 501. Tabela 4. Resultado do teste a posteriori para comparar a diversidade beta temporal das espécies de primatas da Mata Atlântica entre os cenários de mudanças climáticas (RCP 2.6, RCP 4.5, RCP 6.0 e RCP 8.5). Observamos o valor de p das comparações par-a-par entre a média dos ranques de cada cenário.. RCP 2.6 RCP 4.5 RCP 6.0 RCP 8.5. RCP 2.6 RCP 4.5 RCP 6.0 RCP 8.5 0,89 0,98 0,68 < 0,01 < 0,01 < 0.01. Ranque 2,456 2,485 2,439 2,619. 502. 29.

(30) 503 504 505 506. Figura 7. Diversidade beta temporal de primatas na Mata Atlântica refletindo a mudança na composição de espécies em cenário otimista (A) e pessimista (B) de mudanças nos níveis de emissão dos gases do efeito estufa.. 507. 4. DISCUSSÃO. 508. A riqueza de primatas na Mata Atlântica será alterada ao longo do espaço com as. 509. mudanças climáticas. Atualmente, zonas mais rica em espécies estão concentradas no. 510. centro do bioma, e haverá um deslocamento e concentração da riqueza em áreas mais. 511. próximas ao litoral no futuro. É importante destacar que áreas localizadas na costa da. 512. Mata Atlântica estão mais vulneráveis às mudanças climáticas, especialmente. 513. diminuição na precipitação e aumento da temperatura (Graham et al. 2016). Outra zona. 514. de alta riqueza atualmente está localiza ao oeste do bioma, em áreas de transição entre a. 515. Mata Atlântica e o Cerrado. Observamos que para esta região ocorrerá a maior redução. 516. no número de espécies. Regiões de ecótonos são altamente dinâmicas, e estão. 517. susceptíveis à forte influência das mudanças no clima (Noble 1993). Além disso, é 30.

(31) 518. esperado que, no futuro, tais regiões experimentem mudanças no regime de precipitação. 519. e venham a tornarem-se mais semelhantes com áreas de savanas (Scarano & Ceotto. 520. 2015). É importante ressaltar que as espécies de primatas aqui estudadas, possuem pelo. 521. menos 3 mil ha ou mais de 50 % de sua distribuição na Mata Atlântica, então essas. 522. mudanças na riqueza próximas ao Cerrado não têm influência de espécies que tem sua. 523. distribuição quase inteiramente em outro bioma, com uma pequena porção na Mata. 524. Atlântica. Assim, mudança nas regiões de ecótonos pode influenciar a composição de. 525. espécies de primatas nessas áreas de forma direta, uma vez que as características. 526. climáticas têm relação com as tolerâncias fisiológicas dos organismos, e indireta,. 527. através de alterações na cobertura florestal.. 528. A redução da riqueza de espécies contribui para mudança na composição da. 529. comunidade, e isso pode alterar a diversidade beta tanto temporalmente quanto. 530. espacialmente. A diversidade beta espacial aumentará no futuro, dessa forma, as. 531. comunidades de primatas devem tornar-se mais heterogêneas no futuro em função das. 532. mudanças climáticas. Atualmente os maiores valores de diversidade beta restringem-se. 533. a poucas áreas nos limites a oeste do bioma. Nos cenários de mudanças climáticas o. 534. número de locais com valores mais altos de diversidade beta aumenta, formando faixas. 535. mais amplas ao longo da faixa oeste do bioma. Além disso, projeta-se redução da área. 536. das distribuições das espécies quando comparamos as distribuições atuais e as futuras.. 537. Essa redução na área de distribuição das espécies pode estar relacionada com o aumento. 538. do número de locais (quadrículas) com valores altos de diversidade beta espacial ao. 539. longo do bioma no futuro. Isso é previsto pela hipótese de heterogeneização, em que a. 540. redução da área das distribuições e/ou extinção local promovem a heterogeneização. 541. (Ochoa-Ochoa et al. 2012), ou seja, o aumento da diversidade beta espacial. O maior. 542. nível de mudança espacial na composição de espécies pode ser explicado por altas taxas. 543. de extinção locais direcionadas pelo clima (Lewthwait et al. 2016). Poucas espécies. 544. apresentarão aumento da área de distribuição. Especificamente para essas espécies, a. 545. disponibilidade de condições climáticas favoráveis para sua ocorrência deve aumentar. 546. no futuro.. 547. Além das mudanças na diversidade beta espacial, a composição das. 548. comunidades de primatas será alterada temporalmente. As maiores mudanças na. 549. composição de espécies de primatas ao longo do tempo foram observadas, 31.

(32) 550. principalmente, na região central da Mata Atlântica e em áreas ao oeste do bioma. 551. próximas ao Cerrado. Esses são os locais em que a composição de espécies mais. 552. mudará no futuro, em função das mudanças climáticas. A alta diversidade beta temporal. 553. indica que em tais áreas a composição de espécies mudará mais no futuro, quando. 554. comparadas com a sua composição atual. A diminuição da riqueza teve grande. 555. contribuição na mudança na composição de espécies nesses locais, pois áreas com alta. 556. diversidade beta temporal foram congruentes com áreas com alta diferença na riqueza. 557. de espécies atual para o futuro. Isso também é confirmado pela importância maior do. 558. aninhamento do que do turnover na formação da diversidade beta espacial.. 559. É importante ressaltar ainda que mudanças na composição das comunidades. 560. podem ter consequências ecológicas significativas para o funcionamento dos. 561. ecossistemas (Barbet-Massin & Jetz 2015; Pecl et al. 2017). Por exemplo, os primatas. 562. desenvolvem diferentes relações ecológicas, sendo presas, predadores ou mutualistas. 563. em redes tróficas, a perda de qualquer uma dessas relações influencia a estrutura e a. 564. resiliência do ecossistema, alterando o seu funcionamento (Estrada et al. 2017).. 565. Portanto, compreender como os padrões de diversidade serão influenciados no futuro é. 566. importante para nortear estratégias de conservação (Angeler 2013). Tais padrões. 567. permitem identificar, por exemplo, áreas com alta riqueza de espécies atualmente e no. 568. futuro, e locais onde não haverá grandes perdas, como é o caso das regiões mais a oeste. 569. na região central da Mata Atlântica. Além disso, do ponto de vista de representação da. 570. diversidade, os locais com alta diversidade beta são importantes, pois são muito. 571. diferentes, em composição de espécies dos seus vizinhos. Ainda que tenham baixa. 572. riqueza, podem conter espécies endêmicas ou de distribuição restrita.. 573. Utilizamos variáveis climáticas como preditoras da ocorrência de espécies, sem. 574. considerar outros fatores que atuam sobre suas distribuições, como por exemplo,. 575. diretamente, interações bióticas e limitações de dispersão. Entretanto, as nossas análises. 576. foram realizadas apenas dentro da extensão de ocorrência conhecida de cada espécie,. 577. considerando apenas os modelos de adequabilidade de habitat dentro dessas extensões.. 578. Essa abordagem considera, indiretamente, aspectos conhecidos que limitam a. 579. distribuição dessas espécies como, por exemplo, barreiras geográficas. Podemos. 580. considerar essa abordagem conservadora, uma vez que mudanças para além da nossa. 581. extensão de análise não foram consideradas, e, de forma geral, as mudanças estão 32.

(33) 582. subestimadas. Sabemos que fatores climáticos devem atuar de forma sinergética com. 583. outras fontes de ameaças aos primatas, por exemplo, perda e fragmentação de habitat, as. 584. quais não foram avaliadas aqui.. 585. Os resultados obtidos nesse estudo ajudam a entender como as mudanças. 586. climáticas influenciam a diversidade no tempo e no espaço via mudanças nas. 587. distribuições geográficas, e fornecem um olhar geral, em grande escala espacial, sobre o. 588. impacto das mudanças climáticas sobre a diversidade de primatas da Mata Atlântica. 589. brasileira. Estudos futuros devem procurar entender as reações particulares de cada. 590. espécie às mudanças no clima, bem como, mudanças na disponibilidade de habitat. 591. florestal, a fim de buscar encontrar medidas para minimizar os impactos sobre a. 592. diversidade de primatas no bioma.. 593. 33.

(34) 594. 5. REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS. 595. Alfaro, J.W.L.; Silva Jr., J.S. & Rylands, A.B. 2012. How different are robust and. 596. gracile capuchin monkeys? An argument for the use of Sapajus and Cebus.. 597. American Journal of Primatology, 74: 273-286. 598. Angeler D.G. 2013. Revealing a conservation challenge through partitioned long-term. 599. beta diversity: increasing turnover and decreasing nestedness of boreal lake. 600. metacommunities. Diversity and Distributions, 19:772-781.. 601. Araújo, M.B.; Cabeza, M.; Thuiller, W.; Hannah, L. & Williams, P.H. 2004. Would. 602. climate change drive species out of reserves? An assessment of existing reserve-. 603. selection methods. Global Change Biology, 10:1618-1626.. 604 605. Baselga, A. & Orme, C.D. 2012. Betapart: an R package for the study of beta diversity. Methods in Ecology and Evolution, 3:808-812.. 606. Barbet-Massin, M. & Jetz, W. 2015. The effect of range changes on the functional. 607. turnover, structure and diversity of bird assemblages under future climate scenarios.. 608. Global Change Biology, 21(8):2917-2928.. 609. Barros, F.S.M.; Siqueira, M.F. & Costa, D.P. 2012. Modeling the potential geographic. 610. distribution of five species of Metzgeria Raddi in Brazil, aiming at their. 611. conservation. American Bryological and Lichenological Society, 115(2):341-349.. 612. Baselga, A. 2010. Partitioning the turnover and nestedness componentes of beta. 613. diversity. Global Ecology and Biogeography, 19:134-143.. 614. Béllard, C.; Leclerc, C.; Leroy, B.; Bakkenes, M.; Veloz, S.; Thuiller, W. &. 615. Courchamp, F. 2014. Vulnerability of biodiversity hotspots to global change. Global. 616. Ecology and Biogeography, 23:1376-1386.. 617. Berry, P.M.; Harrison, P.A.; Dawson, T.P. & Walmsley, C.A. 2005. Modelling Natural. 618. Resource Responses to Climate Change (MONARCH): a local approach. UKCIP. 619. technical report, Oxford, UK.. 34.

(35) 620 621. Brasil/MMA (2014) Portaria n° 444, de 17 de dezembro de 2014 – Ministério do Meio Ambiente. Diário Oficial da União – Seção 1 245:121-126.. 622. Câmara, I.G. 2003. Brief history of conservation in the Atlantic Forest. In: Galindo-. 623. Leal, C. & Câmara, I.G. (Eds.), The Atlantic Forest of South America: Biodiversity. 624. Status, Threats and Outlook (pp. 267-269). Washington: CABS and Island Press.. 625. Colombo, A.F. & Joly, C.A. 2010. Brazilian Atlantic Forest lato sensu: the most ancient. 626. Brazilian forest, and a biodiversity hotspot, is highly threatened by climate change.. 627. Brazilian Journal of Biology, 70(3):697-708.. 628. Cunha, A.A.; Guedes, F.B.; Prem, I.; Tatagiba, F. & Cavalcanti, R.B. 2013. Espécies,. 629. ecossistemas, paisagens e serviços ambientais: uma estratégia espacial integradora. 630. para orientar os esforços de conservação e recuperação da biodiversidade na Mata. 631. Atlântica. In: Cunha, A.A. & Guedes, F.B. (Eds.), Mapeamentos para a conservação. 632. e recuperação da biodiversidade na Mata Atlântica: em busca de uma estratégia. 633. espacial integradora para orientar ações aplicadas. Brasília: MMA.. 634. Elith, J.; Graham, C.H.; Anderson, R. .; Dudík, M.; Ferrier, S.; Guisan, A.; Hijmans, R.. 635. J.; Huettmann, F.; Leathwick, J.R.; Lehmann, A.; Li, J.; Lohmann, L.G.; Loiselle,. 636. B.A.; Manion, G.; Moritz, C.; Nakamura, M.; Nakazawa, Y.; Overton, J. McC.;. 637. Peterson, A.T.; Phillips, S.J.; Richardson, K.S.; Scachetti-Pereira, R.; Schapire,. 638. R.E.; Soberón, J.; Williams, S.; Wisz, M.S. & Zimmermann, N.E. 2006. Novel. 639. methods improve prediction of species’ distributions from occurrence data.. 640. Ecography, 29:129-151.. 641. Elith, J.; Phillips, S.J.; Hastie, T.; Dudík, M.; Chee, Y.E. & Yates, C.J. 2011. A. 642. statistical explanation of MaxEnt for ecologists. Diversity and Distributions, 17:43-. 643. 57.. 644. Estrada, A.; Garber, P.A.; Rylands, A.B.; Roos, C.; Fernandez-Duque, E.; Fiore, A.D.;. 645. Nekaris, K.A.; Nijman, V.; Heymann, E.W.; Lambert, J.E.; et al. 2017. Impending. 646. extinction crisis of the world’s primates: Why primates matter. Science Advances,. 647. 3: e1600946.. 35.

(36) 648. Gouveia, S.F.; Souza-Alves, J.P.; Rattis, L.; Dobrovolski, R.; Jerusalinsky, L. Beltrão-. 649. Mendes, R. & Ferrari, S.F. 2016. Climate and land use changes will degrade the. 650. configuration of the landscape for titi monkeys in eastern Brazil. Global Change. 651. Biology, 22(6):2003-2012.. 652. Graham, T.L.; Matthews, H.D. & Turner, S.E. 2016. A Global-Scale Evaluation of. 653. Primate Exposure and Vulnerability to Climate Change. International Journal of. 654. Primatology, 37:158-174.. 655. Grelle C.E.V.; Paglia, A.P. & Silva, H.S. 2006. Análise dos fatores de ameaça à. 656. extinção estudo de caso com mamíferos brasileiros. In: Rocha CFD, Bergallo, H.G.;. 657. van Sluys, M. et al. (eds) Biologia da conservação essências. RiMa, São Carlos.. 658. Hickling, R.; Roy, D.B.; Hill, J.K.; Fox, R. & Thomas, C.D. 2006. The distributions of a. 659. wide range of taxonomic groups are expanding polewards. Global Change Biology,. 660. 12(3):450-455.. 661. Hijmans, R.J.; Cameron, S.E.; Parra, J.L.; Jones P.G. & Jarvis, A. 2005. Very high. 662. resolution interpolated climate surfaces for global land areas. International Journal. 663. of Climatology, 25:1965-1978.. 664 665. Hillebrand, H.; Soininen, J. & Snoeijs, P. 2010. Warming leads to higher species turnover in a coastal ecosystem. Global Change Biology, 16:1181–1193.. 666. Hodd, R.L.; Bourke, D. & Skeffington, M.S. 2014. Projected Range Contractions of. 667. European Protected Oceanic Montane Plant Communities: Focus on Climate. 668. Change Impacts Is Essencial for Their Future Conservation. PLoS ONE 9: e95147.. 669. Huang, C.; Kim, S.; Altstatt, A.; Townshend, J.R.G.; Davis, P.; Song, K.; Tucker, C.J.;. 670. Rodas, O.; Yanosky, A.; Clay, R. & Musinsky, J. 2007. Rapid loss of Paraguay´s. 671. Atlantic forest and the status of protected areas - a Landsat assessment. Remote. 672. Sensing of Environment, 106:460-466.. 673. IPCC. 2014. Climate Change 2014: Impacts, Adaptation, and Vulnerability. Summaries,. 674. Frequently Asked Questions, and Cross-Chapter Boxes. A Contribution of Working. 675. Group II to the Fifth Assessment Report of the Intergovernmental Panel on Climate 36.

(37) 676. Change [Field, C.B., V.R. Barros, D.J. Dokken, K.J. Mach, M.D. Mastrandrea, T.E.. 677. Bilir, M. Chatterjee, K.L. Ebi, Y.O. Estrada, R.C. Genova, B. Girma, E.S. Kissel,. 678. A.N. Levy, S. MacCracken,P.R. Mastrandrea, and L.L. White (eds.)]. World. 679. Meteorological Organization, Geneva, Switzerland, 190 pp.. 680. IUCN. 2016. The International Union for Conservation of Nature Red List of. 681. Threatened Species. Disponível em: http://www.iucnredlist.org. Accessed 17 June. 682. 2016.. 683 684. Laurance, W.F. 2009. Conserving the hottest of the hotspots. Biological Conservation, 14:1137.. 685. Lewthwait, J.M.M.; Debinski, D.M. & Kerr, J.T. 2016. High community turnover and. 686. dispersal limitation relative to rapid climate change. Global Ecology and. 687. Biogeography, 26(4): 459-471.. 688. Machado, A.B.; Drummond, G.M. & Paglia, A.P. 2008. Livro Vermelho da Fauna. 689. Brasileira Ameaçada de Extinção. Brasília, DF, Brazil: Ministério do Meio. 690. Ambiente: 1420.. 691 692. Melo, A.S.; Rangel, T.F.L.V.B. & Diniz-Filho, J.A. 2009. Environmental drivers of beta-diversity patterns in New-World birds and mammals. Ecography, 32:226-236.. 693. Meyer, A.L.S.; Pie, M.R. & Passos, F.C. 2014. Assessing the Exposure of Lion. 694. Tamarins (Leontopithecus spp.) to Future Climate Change. American Journal of. 695. Primatology, 76:551–562.. 696. Muscarella, R.; Galante, P.J.; Soley-Guardia, M.; Boria, R.A.; Kass, J.M.; Uriarte, M. &. 697. Anderson, R.P. 2014. ENMeval: An R package for conducting spatially independent. 698. evaluations and estimating optimal model complexity for MAXENT ecological. 699. niche models. Methods in Ecology and Evolution, 5:1198-1205.. 700 701 702 703. Myers, N; Mittermeier, R.A.; Mittermeier, C.G.; Fonseca, G.A.B. & Kent, J. 2000. Biodiversity hotspots for conservation priorities. Nature, 403:853-858. Noble, I.R. 1993. A model of the responses of ecotones to climate change. Ecological Applications, 3(3):396-403. 37.